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Maynard James Keenan rencontre Billy Howerdel en 1992. Les deux sont en tournées, le premier en tant que chanteur de Tool, le second en tant que technicien pour un groupe partageant l'affiche. Par la suite, les deux hommes deviennent amis et, aux alentours de 1996, colocataires. Howerdel travaille alors en tant qu'ingé-son pour Tool, sur leur chef-d'?uvre Aenima. Après la sortie de ce disque, Tool connaît des difficultés d'ordre contractuel avec le label, et décide de faire un break (qui durera 5 ans). Cela laisse la voie libre à Keenan, qui décide de se joindre au projet de Howerdel, qui lui avait déjà fait écouter ses compositions. Les rejoignent ensuite Josh Freese (batteur de studio, qui a travaillé avec notamment les Guns'n'Roses, Suicidal Tendencies ou Static X), Paz Lenchantin (bassiste, pianiste, violoniste et violoncelliste, issue du conservatoire) et Troy van Leeuwen (guitariste, ex-Failure). Le groupe commence à jouer en public à l'été 1999, alors qu'il n'est pas encore produit par un label. Une chanson que jouait alors le groupe en concert annonçait son projet musical : elle combinait « Diary of a madman » de Ozzy Osbourne et « Lovesong » de Cure - soit heavy metal et rock délicat. C'est au printemps 2000 que paraît Mer de Noms, marqué par une forte identité, fin métissage de guitares « heavy » et mélodiques et de sonorités fines.
Pendant les trois années qui séparent Mer de Noms du second album, les membres du groupe se dispersent. Plusieurs retournent vers leurs formations d'origine et certains quittent même le groupe. Et c'est avec un personnel renouvelé que réapparaît A Perfect Circle, qui prend de plus en plus la forme d'un collectif construit autour de la base Howerdel-Freese-Keenan. Ils seront en effet rejoints, lors des séances d'enregistrement de Thirteenth Step par Jeordie White (ex-bassiste de Marilyn Manson, sous le nom de Twiggy Ramirez), Troy van Leeuwen (s'il participe à l'enregistrement, il part ensuite rejoindre les Queens Of The Stone Age) ; on note aussi les apparitions de la chanteuse Jarboe (issue du groupe underground culte Swans), du guitariste Danny Lohner (Nine Inch Nails). Thirteenth Step qui sort à la fin de l'année 2003. Des compositions plus abouties encore et plus légères (moins de passages metal), pour un disque quasi-conceptuel sur le thème de la lutte contre l'addiction. Le résultat est un grand disque de rock du début des années 2000. [Notons que pour la tournée le groupe est composé de cinq membres : Howerdel (guitare/chant), Jeordie White (basse), Keenan (chant), Freese (batterie) et James Iha, l'ex-guitariste des Smashing Pumpkins.
En novembre 2004, le groupe sort un nouvel album, eMOTIVe, le jour de l'élection présidentielle américaine, auquel participent quasiment tous les collaborateurs du collectif. Composé aux trois quarts de reprises, autour des thèmes de l'amour, de la paix et de la guerre, il s'agit d'un disque au propos résolument politique. Cet album est suivi d'un coffret, aMOTION, dont le DVD comprend les clips du groupe et le CD des remixes de plusieurs morceaux. Depuis lors, le groupe est en suspens, notamment parce que le chanteur a été pris par l'enregistrement du quatrième album de Tool, qui sort au printemps 2006. De récentes déclarations de Keenan et de Howerdel laissent à supposer que le groupe est dissous - sans toutefois préciser si c'est de façon définitive ou temporaire.
Finalement, A Perfect Circle effectue son retour en 2010 avec l'enregistrement d'un titre inédit, « By and Down » , destiné à figurer sur la compilation Three Sixty parue en 2013. Une nouvelle pause s'installe dans la carrière du groupe qui ne revient qu'en 2017 à la faveur d'une tournée américaine. Le titre « The Doomed » , qui suit dans la foulée, est le premier depuis plus d'une décennie. Deux autres morceaux apparaissent, « Disillusioned » et « Talk Talk », avant la sortie du quatrième album Eat the Elephant, en avril 2018. Le groupe axé sur le trio Billy Howerdel, Maynard James Keenan et James Iha accueille une nouvelle section rythmique composée de Matt McJunkins (bassiste de tournée de Eagles of Death Metal) et du batteur Jeff Friedl. Pour la première fois, A Perfect Circle fait appel à un producteur extérieur en la personne de Dave Sardy.