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Au début des années 1990 dans le New Hampshire (Etats-Unis), deux musiciens copains d'université, Will Sheff (guitare et chant) et Seth Warren (batterie) décident d'écrire des chansons et d'en enregistrer quelques-unes : c'est le réel début du projet Okkervil River.
Les deux acolytes partent ensuite vivre dans le Texas, à Austin. Puis après quelques années à composer des titres tout en se produisant avec des musiciens locaux, ils se lancent véritablement dans l'aventure Okkervil River en grossissant les rangs du groupe. Un bassiste, Zachary Thomas, et un chanteur joueur de banjo, Jonathan Meiburg, seront embauchés par Will Sheff et Seth Warren.C'est cett même année 1998 que paraîtra un premier maxi, Bedroom EP. Puis un an plus tard émergera un véritable album, issu des rushes de répétitions, un disque autoproduit intitulé Stars Too Small to Use. Le groupe se fait alors un nom dans la région et joue régulièrement dans les salles autour d'Austin.
En 2000, Seth Warren quitte le groupe et est remplacé par un autre batteur, répondant au nom de Mark Pedini. Parallèlement à Okkervil River, Will Sheff et Jonathan Meiburg fondent Shearwater, un autre groupe aux accents un peu plus rock.
Le nouveau lineup d'Overkill River travaille d'arrache pied sur on prochain album, qui paraîtra finalement en janvier 2002. Don't Fall in Love with Everyone You See sort via le label Jagjaguwar. Okkervil River bénéficie d'un nombre d'adeptes toujours grossissant. Lors d'un voyage à San Francisco, Seth Warren, co-fondateur du groupe démissionnaire un an plus tôt, réintègre le groupe. Ensemble, ils s'attèlent à la composition de leur troisième album.
Le 2 septembre 2003, Down The River of Golden Dreams est dans les bacs. Ce sera l'album de la consécration pour ce groupe rock à la forte sensibilité folk. Après des tournées à travers les Etats-Unis, Okkervill River revient en avril 2005 avec son quatrième album, Black Sheep Boy. Pour cet opus et la tournée qui a suivi, le groupe a collaboré avec plusieurs musiciens, et a finalement remplacé son bassiste Zachary Thomas par Pat Pestorius.
Black Sheep Boy sera réédité en novembre 2005 sous le nom Black Sheep Boy Appendix. Puis le groupe sera distribué en Europe par Virgin/EMI à partir d'avril 2006.
Le 7 août 2007 sort The Stage Names, disque considéré comme le meilleur du groupe jusqu'alors. Aux Etats- Unis, il rentre directement à la 62ème place du Billboard 200, et se vend à 10 000 exemplaires en une semaine.
Aubaine : le disque marche très bien sur la durée. The Stage Names parvient, en septembre 2008, à la 42ème place du même Billboard. Le groupe passe au Late Night with Conan O'Brien (un show télé extrêmement réputé aux Etats-Unis, sur la chaîne NBC) et les critiques ne tarissent pas d'éloges sur ce dernier album d'Okkervil River. The Stand Ins continue la saga en septembre 2008.
En 2010, c'est l'ensemble d'Okkervil River qui sert de groupe d'accompagnement à la légende Roky Erickson, pour inattendu et réussi True Love Cast Out All Evil. I Am Very Far en 2011 surprend les inconditionnels en privilégiant le côté rock du groupe à son penchant folk. Arrivé n°7 du Billboard américain en septembre 2013, le septième album The Silver Gymnasium est le plus grand succès d'Okkervil River à ce jour ; il évoque l'adolescence de Will Shelf à Meriden, dans le New Hampshire. La nostalgie contamine également l'album suivant, Away, à la faveur de la mort de son grand-père. Jonathan Wilson, le songwriter, lui apporte son concours à la production dans cette épreuve douloureuse.