Djaenuddin: Bakteri Antagonis dan Tanaman Jagung

Interaksi Bakteri Antagonis dengan Tanaman: Ketahanan

Terinduksi pada Tanaman Jagung
Interactions of Antagonistic Bacteria and Plants:
With Induced Systemic Resistance on Maize
Nurasiah Djaenuddin*
Balai Penelitian Tanaman Serealia
Jl. Dr. Ratulangi No. 274, Maros, Sulawesi Selatan, Indonesia
*
E-mail: [email protected]

Naskah diterima 16 Februari 2016, direvisi 29 November 2016, dan disetujui diterbitkan 5 Desember 2016

ABSTRACT
Biological control against soil-borne pathogens is an option to reduce disease activity by pathogens through
one or more resistance mechanisms. In the last two decades, interest in biological control usage against soil
borne plant pathogens has increased because this approach can control disease not only solely, but can
also be combined with other strategic control. Colonization of plant roots is an important step for soil borne
pathogens and beneficial bacteria (bacterial antagonists and rhizobacteria). Colonization patterns indicate
that rhizobacteria act as a biocontrol agent or as a growth promoter bacteria formation of microcolonies.
Microcolonies are used as the media for bacteria to interact one with another in order to effectively coincide
with the root exudates. Elicitation or the process of adding elicitor (chemical compounds) in the plant cell is
aimed to induce and enhance the establishment of secondary metabolites, initially shown by Pseudomonas
spp. and other gram-negative bacteria. Some strains of the species Bacillus subtilis, B. cereus and B.
pumilus elicit significantly the incidence or severity of various diseases in a variety of host plants. Elicitation
of systemic induced resistance by these strains is shown in experiments in the greenhouse or in the field on
maize, rice, tomatoes, watermelon, and cucumber. Elicitation by Bacillus spp. wasreported to establish
induced systemic resistance mechanisms in plants affected by leaf spot fungus and bacteria, viruses,
nematodes, damping off and blight disease. With the advancement of this knowledge, one can explore
strains of bacterial species efficiently use as advantageous agents in biological control strategy.
Keywords: Induced resistance, antagonistic bacteria, biocontrol, maize.

ABSTRAK
Pengendalian secara biologi terhadap patogen tular tanah dilakukan untuk menurunkan aktivitas penyakit
oleh patogen melalui satu atau lebih mekanisme. Dalam dua dekade terakhir perhatian pada pengendalian
secara biologi terhadap patogen tanaman tular tanah meningkat, karena dapat memberikan manfaat
pengendalian terhadap penyakit, tidak hanya satu cara, namun dipadukan dengan pengendalian strategis
lainnya. Kolonisasi akar tanaman adalah langkah penting untuk bakteri patogen tular tanah dan bakteri yang
menguntungkan (bakteri antagonis dan rizobakteria). Pola kolonisasi menunjukkan rizobakteria bertindak
sebagai agens biokontrol atau bakteri pemacu pertumbuhan terbentuknya mikrokoloni. Mikrokoloni digunakan
sebagai tempat bagi bakteri untuk berinteraksi satu sama lain agar terkoordinasi lebih baik dengan eksudat
akar. Elisitasi atau proses penambahan elisitor (senyawa kimia) pada sel tumbuhan ditujukan untuk
menginduksi dan meningkatkan pembentukan metabolit sekunder, awalnya ditunjukkan oleh Pseudomonas
spp. dan bakteri gram negatif lainnya. Beberapa strains dari spesies Bacillus subtilis, B. cereus, dan B.
pumilus mengelisitasi secara signifikan kejadian atau keparahan berbagai penyakit pada tanaman jagung,
padi, dan hortikultura. Elisitasi dari ketahanan terinduksi sistemik oleh strain tersebut ditunjukkan pada
percobaan di rumah kaca dan lapang pada jagung, padi, tomat, semangka, dan mentimun. Elisitasi oleh
Bacillus spp. membentuk mekanisme ketahanan sistemik terinduksi pada tanaman yang tertular penyakit
bercak daun cendawan dan bakteri, virus, nematode, mati kecambah, dan penyakit hawar. Berdasarkan
pemahaman pengetahuan ini maka terdapat peluang eksplorasi strains spesies bakteri yang efisien sebagai
pendekatan dalam pengendalian secara biologi.
Kata kunci: Ketahanan terinduksi, bakteri antagonis, biokontrol, jagung.

143
 Iptek Tanaman Pangan Vol. 11 No. 2 2016

PENDAHULUAN BAKTERI ANTAGONIS DAN KETAHANAN

TERINDUKSI SISTEMIK TANAMAN
Mikroorganisme menyukai tanah yang sehat dan eksudat
akar untuk pertumbuhan dan multiplikasi di permukaan Keberadaan dan Penyebaran
akar tanaman. Hubungan simbiotik antara bakteri dan
tanaman di daerah rizosfer diistilahkan sebagai Plant Beberapa mikroba yang menyelimuti perakaran tanaman
Growth Promoting Rhizobacteria (PGPR), yang sehat diketahui sebagai pelindung dari patogen layu.
didefinisikan sebagai bakteri pada akar/rizozfer yang Beberapa penelitian menunjukkan bahwa isolat bakteri
memberikan efek menguntungkan untuk pertumbuhan dan lebih banyak diperoleh dari bahan organik dibandingkan
perkembangan tanaman (Choudhary and Johri 2009). dari rizosfer. Tanah yang sehat bukan hanya subur dan
Tanaman memiliki mekanisme pertahanan diri yang dapat banyak mengandung bahan yang menunjang kesehatan
diaktifkan dalam menanggapi tekanan biotik (patogen dan tanaman, tetapi juga mampu menyediakan lingkungan
parasit) pada berbagai tingkatan, mulai dari virus yang cocok bagi mikroba tanah, sehingga tanaman dapat
mikroskopis hingga serangga fitofag. Kecepatan respon terlindungi dari patogen tanah (Nion and Toyota 2008).
tanaman sangat penting dalam menentukan perbedaan
Kemampuan bakteri, khususnya aktinomycetes yang
cara mengatasi tekanan biotik (Choudhary et al. 2007).
bersifat parasit dan mampu menurunkan spora cendawan
Ketahanan terinduksi diartikan sebagai proses patogen tanaman, memperlihatkan awal yang baik. Kitin
ketahanan aktif yang bergantung pada penghalang fisik tidak hanya berperan penting pada mekanisme pertahanan
atau kimia tanaman inang, yang diaktifkan oleh agensia tanaman, tetapi juga pada proses mikoparasit cendawan
biotik atau abiotik (agens penginduksi), yang dapat (Chen et al. 2006).
melindungi tanaman dari infeksi patogen tanah. Ketahanan
dapat diinduksi secara lokal maupun sistemik (Soesanto
Bakteri Antagonis dan Kesehatan Tanaman
2008).
Ketahanan terinduksi berkembang setelah tanaman Mikroba antagonis dapat berfungsi sebagai agens
diinokulasi dengan elisitor biotik (mikroorganisme avirulen, pengendali patogen melalui mekanisme kompetisi,
nonpatogenik, saprofit) dan elisitor abiotik (asam salisilat, antibiosis, parasitisme atau ketahanan terinduksi.
asam kloroetil fosfonat) (Choudhary et al. 2008). Menurut Penggunaan bakteri antagonis untuk meningkatkan hasil
Koumutsi et al. (2007), berdasarkan ekspresi gejala pada panen dan melindungi tanaman dari organisme
bagian tanaman dapat dibedakan dua ketahanan pengganggu tanaman (OPT) merupakan pendekatan yang
terinduksi, yaitu induksi ketahanan lokal dan induksi menjanjikan dalam sistem pertanian modern (Kuswinanti
ketahanan sistemik. 2014). Perlakuan benih menggunakan formula bakteri
antagonis B. subtilis BR23 (Muis and Quimio 2006) dapat
Ketahanan terinduksi dikategorikan sebagai mengendalikan penyakit hawar pelepah dan upih daun
perlindungan secara biologi pada tanaman target. Induksi Rhizoctonia solani pada tanaman jagung dan juga
resistensi menyebabkan kondisi fisiologis yang mengatur meningkatkan hasil panen dibandingkan dengan
sistem ketahanan menjadi aktif dan atau menstimulasi penggunaan fungisida sintetik.
mekanisme resistensi alami yang dimiliki tanaman inang
(Zhang et al. 2007). Hasil penelitian Handini dan Nawangsih (2014)
menunjukkan B. subtilis merupakan bakteri yang
Mikroba yang bersifat menguntungkan bagi tanaman, mengkolonisasi akar tanaman dan dapat memacu
seperti rizobakteri dari kelompok Pseudomonas spp., pertumbuhan. Dikemukakan oleh Kamilova et al. (2006)
dapat berfungsi sebagai penyubur, sarana pengendali bahwa hasil biosintesis Indole Acetic Acid (IAA) oleh B.
hayati patogen tanaman, dan meningkatkan ketahanan amyloliquefaciens FZB42 memiliki kemampuan
tanaman (induced systemic resistance (ISR) (McMilan meningkatkan pertumbuhan tanaman dengan
2007). Makalah ini membahas interaksi antara bakteri penggunaan kombinasi analisis kimia dan genetik.
antagonis dengan tanaman yang menyebabkan timbulnya Namun, kemampuan ini bergantung pada triptofan yang
mekanisme ketahanan terinduksi terhadap patogen merupakan salah satu senyawa utama dalam beberapa
penyakit dan pertumbuhan tanaman jagung. eksudat tanaman.

Mekanisme Kerja Ketahanan Terinduksi

Apabila mekanisme pertahanan tanaman digerakkan oleh
rangsangan karena infeksi patogen tanaman, maka
kejadian penyakit dapat dikurangi. Ketahanan terinduksi

144
 Djaenuddin: Bakteri Antagonis dan Tanaman Jagung

bukan ketahanan tanaman yang sebelumnya tidak P. fluorescens tidak hanya dapat menghasilkan
mempunyai ketahanan, tetapi pengaktifan mekanisme pigmen pioverdin dan atau fenazin, tetapi juga dapat
ketahanan laten melalui inokulasi patogen atau mikroba menekan populasi patogen dengan cara melindungi akar
(Soesanto 2008). dari patogen dengan mengkolonisasi akar, menghasilkan
senyawa kimia berupa antimikroba dan antibiotik, dan
Pengendalian penyakit tanaman dapat dilakukan
berkompetisi dalam penyerapan Fe2+ (Couillerot et al.
dengan pemanfaatan bakteri antagonis, yang berdampak
2009).
terhadap ketahanan tanaman dari gangguan patogen.
Pertahanan tanaman dapat dilakukan secara fisik dan
kimia (Chen et al. 2007). Hasil penelitian Hoerussalam et Peran Senyawa Volatil pada Ketahanan
al. (2013) menyimpulkan bahwa elisitor Bio1, Bio2, Abio1, Terinduksi
dan Abio2 dapat menginduksi ketahanan tanaman jagung
terhadap penyakit bulai (Gambar 1). Hal ini dapat dilihat Ketahanan terinduksi sistemik merupakan mekanisme
dari rendahnya kejadian penyakit pada perlakuan Bio1 yang efektif pada kondisi lapang dan menyediakan
dan Bio2 yang mengindikasikan bahwa kedua elisitor mekanisme alami pengendalian hayati penyakit tanaman.
tersebut berperan dalam mekanisme ketahanan terimbas. Penginduksian ketahanan secara Systemic Acquired
Resistance (SAR) dihubungkan dengan asam salisilat.
Hal ini ditunjukkan oleh peningkatan daya pertahanan
tanaman yang melibatkan ketahanan terinduksi sistemik,
yang berhubungan dengan peningkatan senyawa
penghambat patogen tanaman, seperti fitoaleksin
(Soesanto 2008). Penelitian Luna et al. (2012) juga
mengindikasikan bahwa ketahanan terinduksi melalui jalur
SAR dapat diwariskan secara epigenetik, gen ketahanan
menjadi aktif pada keturunan arabidopsis yang induknya
telah diberi perlakuan, sehingga keturunannya lebih tahan
terhadap patogen Hyaloperonospora arabidopsis. Hasil
penelitian Ariawan et al. (2015) menunjukkan bahwa
perlakuan rizobakteri sangat nyata (P<0,01) menghambat
pertumbuhan jamur Fusarium sp. (Gambar 2). Adanya
rizobakteri Aeromonas hydrophila mampu menghambat
Gambar 1. Kejadian penyakit pada enam galur jagung.
Sumber: Hoerussalam et al. (2013). pertumbuhan koloni jamur Fusarium sp. secara in vitro.

Gambar 2. Koloni jamur Fusarium sp. pada pengamatan 5 HSI (hari setelah inkubasi).
(a) Koloni Jamur Fusarium sp. Kontrol; (b) Koloni Jamur Fusarium sp. dengan perlakuan rizobakteri A. hydrophila isolat
KtBlt2. (1) A. hydrophila; (2) Jamur Fusarium
Sumber: Ariawan et al. (2015).

145
 Iptek Tanaman Pangan Vol. 11 No. 2 2016

Pada rizobakteri A. hydrophila isolat KtBlt2, mekanisme ekosistem pertanian dalam menunjang keberlanjutan
penghambatannya terhadap patogen melalui produksi sistem produksi pertanian.
antibiotik, toksin, kompetisi ruang dan nutrisi,
Beberapa justifikasi penggunaan bakteri antagonis
menghasilkan siderofor, enzim kitinase, dan HCN
untuk mengatasi masalah penyakit tanaman jagung,
(Fernando et al. 2005 dalam Ariawan et al. 2015).
menurut Soesanto (2009), di antaranya ketidakmampuan
Bakteri antagonis dapat menginduksi resistensi fungisida sintetis. Hal ini kemungkinan disebabkan oleh
tanaman terhadap patogen dengan cara mengaktifkan patogen telah resisten terhadap jenis fungisida sintetik yang
lintasan sinyal dan melibatkan hormon asam jasmoik dan selalu digunakan, atau patogen target mampu membentuk
etilen tanaman. Selain itu bakteri antagonis khususnya struktur istirahat, sehingga sulit dikendalikan dengan
rizobakteria dapat meningkatkan pertumbuhan tanaman fungisida sintetis. Hal ini ditunjukkan oleh penelitian Muis
(Van Loon 2000 dalam Nurhayati 2011). et al. (2015b), bahwa aplikasi gabungan antara formula B.
subtilis TM4 dan 0,5% gum arabic sebagai perlakuan benih,
Ketahanan tanaman juga dapat diinduksi dengan cara
dapat menekan cendawan R. solani in vivo dengan tingkat
menginokulasi dengan mikroba nonpatogenik dan
penularan hanya 2,7%, lebih rendah di antara perlakuan
perlakuan kimia tertentu. Ketahanan sistemik terinduksi
fungisida sintetik dan tidak berdampak negatif terhadap
pada berbagai tanaman yang disebabkan oleh agens
daya tumbuh jagung (Tabel 1).
penginduksi mikroba maupun senyawa kimia ditunjukkan
oleh peningkatan kandungan senyawa tertentu, seperti Di dunia pertanian memungkinkan timbulnya polusi,
enzim β-1.3.glukanase, kitinase, β-1.4 glukosidase, terutama yang disebabkan oleh penggunaan bahan kimia,
citonase, peroksidase, fenol, dan asam salisilat (Wei et baik pestisida maupun pupuk atau hormon yang tidak
al. 1996 dalam Widnyana et al. 2014). Sadoma et al. bijaksana atau terus menerus. Kemungkinan ini perlu
(2011) melaporkan pengendalian hayati dengan diantisipasi dengan mengurangi penggunaan pestisida
menggunakan agensia hayati tunggal atau kombinasi atau bahan kimia sintetis dengan menggiatkan
dapat menekan perkembangan penyakit bulai pada jagung penggunaan agensia hayati, khususnya untuk
yang disebabkan oleh cendawan Peronosclerospora mengendalikan patogen tanaman, sehingga sistem
sorghi. produksi tanaman dapat berkelanjutan.
Meskipun harga pestisida terjangkau oleh petani,
Hubungan Biofertilizer Bakteri Antagonis dengan tetapi bila diterapkan dalam skala luas tetap menambah
Ketahanan Sistemik biaya produksi. Apabila tanaman diperlakukan dengan
agensia hayati untuk mencegah timbulnya penyakit
Akibat adanya penginduksi adalah berkurangnya tanaman, mulai sejak perlakuan benih, awal tanam, hingga
intensitas penyakit tanaman dibandingkan dengan tanpa awal berbunga, maka masalah penyakit tanaman dapat
inokulasi penginduksi. Penggunaan Pseudomonas yang dicegah, khususnya pada tanaman di tanah yang sudah
dipilih untuk mendukung kemampuan pertumbuhan tercemar patogen.
tanaman (PGPR) memperlihatkan ketahanan sistemik
terinduksi dalam tanaman (Soesanto 2008). Makarewicz Ketersediaan bakteri antagonis yang melimpah di alam,
et al. (2006) melaporkan bahwa biofertilisasi yang terjadi masing-masing daerah mempunyai kekhususan agensia
adalah akibat enzim fitase yang dikeluarkan dalam hayati sendiri. Mikroba beradaptasi dan membutuhkan
kondisi keterbatasan fosfat pada kolonisasi akar yang
dapat berkontribusi pada pertumbuhan tanaman akibat
Tabel 1. Daya tumbuh dan tingkat infeksi R. solani pada tanaman
peningkatan aktivitas strains B. amyloliquefaciens FZB.
jagung yang mendapat beberapa perlakuan.

Daya Tingkat
PEMANFAATAN BAKTERI ANTAGONIS PADA Perlakuan tumbuh R. solani
(%) (%)
TANAMAN JAGUNG DI INDONESIA
Seed treatment dengan larutan Bacillus 98,7 3,4b
Banyak kasus penyakit tanaman yang belum dapat Seed treatment larutan Bacillus+0,5% gum 99,3 2,7ab
diatasi sampai sekarang, selalu ada pada setiap musim Seed treatment dengan fungisida nordox 99,3 5,4bc
tanam, serta dijumpai pada semua jenis tanaman Seed treatment dengan fungisida metalaxyl 98,7 7,4c
Seed treatment dengan nordox + metalaxyl 99,3 8,1c
termasuk jagung. Oleh karena itu, munculnya
Kontrol positif (inokulasi R. solani) 98,7 18,9d
pengendalian hayati yang salah satunya menggunakan Kontrol negatif (tanpa inokulasi) 98,7 0,0a
mikroba bakteri antagonis perlu diapresiasi dan
dimasyarakatkan, untuk mendukung keseimbangan Angka selajur yang diikuti oleh huruf yang sama tidak berbeda
nyata menurut uji Duncan 5%
Sumber: Muis et al. (2015b).

146
 Djaenuddin: Bakteri Antagonis dan Tanaman Jagung

Tabel 2. Populasi bakteri pada perakaran beberapa tanaman Tabel 3. Daya antagonistik beberapa strain Bacillus spp. terhadap
Graminae. patogen R. solani dan F. moniliforme.

Kerapatan populasi bakteri Jarak penolakan (cm) cendawan

Jenis tanaman graminae (Log cfu/bobot basah akar) Perlakuan Mekanisme
R. solani F. moniliforme penekanan
Rizosfer Endofit
TM4 1,0 2,0 Antagonis
Rumput gajah 8,12 3,60 BNt8 1,0 3,7 Antagonis
Jagung 7,64 3,80 JA5 0,7 0,0 Antagonis
Padi gogo 7,40 3,71 BJ6 0,7 0,7 Antagonis
Sorgum 7,42 4,02
Pertumbuhan miselia (cm)
Sumber: Eliza et al. (2007).
TM4 4,4 4,4 Antibiosis
BNt8 3,5 4,2 Antibiosis
kondisi ekologi dan iklim tersendiri. Hal ini dibuktikan oleh JA5 3,7 4,1 Antibiosis
BJ6 4,6 4,1 Antibiosis
Eliza et al. (2007) yang melaporkan bahwa populasi bakteri
endofit pada perakaran tanaman famili Graminae lebih Sumber: Muis et al. (2015a).
banyak ditemukan pada akar sorgum (Tabel 2).
Mekanisme penghambatan yang terjadi oleh adanya
bakteri antagonis juga ditentukan oleh metabolit sekunder DAFTAR PUSTAKA
yang dihasilkan. B. subtilis TM4 diduga menghasilkan
Ariawan, I.W.G., D.N. Suprapta, dan N.W. Suniti. 2013.
senyawa antibiotik sehingga efektif mengendalikan
Pemanfaatan Aeromonas hydrophila untuk
cendawan R. solani (penyebab penyakit hawar pelepah mengendalikan penyakit layu Fusarium pada beberapa
dan upih daun jagung) secara in vitro dengan jarak varietas sorgum manis (Sorghum bicolor (L.) Moench).
penolakan 1,0 cm untuk mekanisme penekanan E-J. Agroekotekno Tropika 4(2):81-92.
antagonis. B. subtilis BNt8 efektif untuk mengendalikan Chen, X-H., J. Vater, J. Piel, P. Franke, R. Scholz, and K.
cendawan F. moniliforme (penyebab penyakit busuk Schneider. 2006. Structural and functional
batang dan busuk tongkol jagung) secara in vitro dengan characterization of three polyketide synthase gene
jarak penolakan 3,7 cm untuk mekanisme penekanan clusters in Bacillus amyloliquefaciens FZB 42. J.
antagonis, dan penekanan secara antibiosis efektif untuk Bacteriol. 188:4024-36.
R. solani dengan pertumbuhan miselia 3,5 cm (Tabel 3). Chen, X-H., A. Koumoutsi, R. Scholz, A. Eisenrech, K.
Schneider, dan I. Schneider. 2007. Comparative
Adanya peluang pemanfaatan mikrobia antagonis analysis of the complete genome sequence of the plant
akan memberikan teknologi yang lebih aman dalam growth promoting Bacillus amyloliquefaciens FZB 42.
pengendalian patogen secara hayati, sehingga produksi Nat. Biotechnol. 25:1007-14.
pertanian lebih aman dan sehat guna mendukung Choudary, D.K., A. Prakash, and B.N. Johri. 2007. Induced
ketahanan pangan secara berkelanjutan (Soesanto 2009). systemic resistance (ISR) in plants: mechanism of
action. Indian J. Microbiol. 47:289-97.
Choudary, D.K., B.N. Johri, and A. Prakash. 2008. Volatiles
KESIMPULAN as priming agent that initiate plant growth and defense
responses. Curr. Sci. 94 595-604.
Bakteri antagonis dapat menimbulkan reaksi mekanisme
Choudhary, D.K. and B.N. Johri. 2009. Interactions of Bacillus
ketahanan terinduksi pada tanaman jagung sehingga spp. and plants-with special reference to induced
mengurangi keparahan penyakit oleh berbagai patogen. systemic resistance (ISR). J. Microbial. 164:493-513.
Bakteri antagonis pada spesies yang sama juga dapat
Couillerot, O., C.P. Combaret, J.C. Mellado, and Y.M. Loccoz.
meningkatkan pertumbuhan tanaman. Bakteri antagonis 2009. Pseudomonas fluorescens and closely-related
mampu memproduksi senyawa metabolit sekunder fluorescent pseuodomonads as biocontrol agents of
sehingga menyebabkan timbulnya mekanisme ketahanan soil-borne phytopathogens. Lett. Appl. Microbiol.
terinduksi pada tanaman. 48:505-512.
Keberadaan dan fungsi bakteri antagonis dalam tanah Eliza, A. Munif, I. Djatnika, dan Widodo. 2007. Karakter
fisiologis dan peranan antibiosis bakteri perakaran
merupakan langkah awal dalam pengelolaan penyakit
graminae terhadap fusarium dan pemacu
pada tanah supresif. Untuk itu, karakter tanah yang pertumbuhan tanaman pisang. J. Hort. 17(2):150-160.
bersifat supresif perlu diketahui, seperti struktur dan
Handini Z.V.T. dan A.A. Nawangsih. 2014. Keefektifan bakteri
komposisi tanah sebagai salah satu strategi pengendalian
endofit dan bakteri perakaran pemacu pertumbuhan
patogen tular tanah.

147
 Iptek Tanaman Pangan Vol. 11 No. 2 2016

tanaman dalam menekan penyakit layu bakteri pada subtilis (Ehrenberg) Cohn sebagai agensia pengendali
Tomat. J. Fitopatol. Indones. 10(2):61-67. hayati penyakit tanaman jagung. Buletin Penelitian
Hoerussalam, A. Purwantoro, dan A. Khaeruni. 2013. Induksi Tanaman Serealia 1(1):8-15.
ketahanan tanaman jagung (Zea mays L.) terhadap Muis, A., N. Djaenuddin, dan N. Nonci. 2015b. Evaluasi lima
penyakit bulai melalui seed treatment serta jenis inner carrier dan formulasi Bacillus subtilis untuk
pewarisannya pada generasi S1. Ilmu Pertanian pengendalian hawar pelepah jagung. J. HPT Tropika
16(2):42-59. 15(2):164-169.
Kamilova, F., L.V. Kravchenko, A.I. Shaposhnikov, T. Azarova, Nion, Y.A. and K. Toyota. 2008. Suppresion of bacteria wilt
N. Makarova, and B. Lugtenberg. 2006. Organic acids, and fusarium wilt by a Burkholderia nodosa strain
sugars, and L-tryptophane in exudates of vegetables isolated from Kalimantan soils, Indonesia. Microbes
growing on stonewool and their effects on activities of Environ. 23(2):134-141.
rhizosphere bacteria. Mol. Plant-Microbe Interact. Nurhayati. 2011. Penggunaan jamur dan bakteri dalam
19:250-6. pengendalian penyakit tanaman secara hayati yang
Koumoutsi, A., X-H. Chen, J. Vater, and R. Borriss. 2007. ramah lingkungan. Prosiding Semirata Bidang Ilmu-
DegU and YczE positively regulate the synthesis of ilmu Pertanian BKS-PTN Wilayah Barat. p.316-321.
Bacillomycin D by Bacillus amyloliquefaciens FZB42. Sadoma, M.T., A.B.B. El-Sayed, and S.M. El-Moghazy. 2011.
Appl. Environ. Microbiol. 73:6953-64. Biological control of downey mildew disease of maize
Kuswinanti, T., Baharuddin, dan S. Sukmawati. 2014. caused by Peronosclerospora sorghi using certain
Efektivitas isolat bakteri dari rizosfer dan bahan organik biocontrol agents alone or in combination. J. Agric. Res.
terhadap Ralstonia solanacearum dan Fusarium Kafer El-Sheikh Univ. 37(1):1-11.
oxysporum pada tanaman kentang. J. Fitopatologi Soesanto, L. 2008. Pengantar pengendalian hayati penyakit
Indonesia 10(2):68-72. tanaman, suplemen ke gulma dan nematoda. Rajawali
Luna, E., J.A.B. Toby, M.R. Roberts, V. Flors, and J. Ton. 2012. Pers. 573p.
Next-generation systemic acquired resistance. Plant Soesanto, L. 2009. Pengendalian hayati patogen tanaman:
Physiology 158:844-853. peluang dan tantangan dalam menunjang ketahanan
Makarewicz, O., S. Dubrac, T. Msadek, and R. Borriss. 2006. pangan berkelanjutan. Pidato Pengukuhan Jabatan
Dual role of the PhoP~P response regulator: Bacillus Guru Besar Pada Fakultas Pertanian Universitas
amyloliquefaciens FBZ45 phytase gene transcription Jenderal Soedirman. Departemen Pendidikan
is directed by positive and negative interaction with the Nasional, Universitas Jenderal Soedirman.
phy C promoter. J. Bacteriol. 188:6953-65. Widnyana, I.K., N.P. Pandawani, dan N.I.GAG.E. Martiningsih.
McMilan, S. 2007. Promoting growth with PGPR. The 2014. Uji aplikasi bakteri Pseudomonas alcaligenesis
Canadian Organic Grower. Soil Foodweb Canada Ltd. terhadap kandungan asam salisilat dan total fenol
Soil Biology Lab. &Learning Centre. p. 32-34. dalam upaya menekan penyakit layu fusarium pada
Muis, A. and A.J. Quimio. 2006. Biological control of banded tanaman tomat. Prosiding Seminar Nasional Hasil-
leaf and sheath blight disease (Rhizoctonia solani Hasil Penelitian Unmas, Bali. p.414-419.
Kuhn) in corn with formulated Bacillus subtilis BR23. Zhang, Z., Q. Li, Z. Li, P.E. Staswick, M. Wang, and Y. Zhu.
Indon. J. of Agric. Sci. 7(1):1-7. 2007. Dual regulation role of GH3.5 in salicylic acid
Muis, A., N. Djaenuddin, dan N. Nonci. 2015a. Uji virulensi and auxin signaling during Arabidopsis-Pseudomonas
beberapa isolat bakteri antagonis putative Bacillus syringae interaction. Plant Physiol. 145:450-64.

148