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ISSN Versin en linea 1994-9073

ISSN Versin CD ROM 1994-9081

The Biologist
(Lima)

ARTCULO ORIGINAL/ ORIGINAL ARTICLE

COMPOSICIN ESTACIONAL DE LA AVIFAUNA EN FRAGMENTOS DE BOSQUE
DE GALERA BASIMONTANO DE LA CUENCA MEDIA
DEL RO MANZANARES, ESTADO SUCRE, VENEZUELA
SEASONAL VARIATION OF AVIFAUNAL COMPOSITION AND COMMUNITIES
IN FOOTHILL GALLERY FOREST FRAGMENTS
IN THE MANZANARES RIVER MEDIUM BASIN, STATE OF SUCRE, VENEZUELA
1

Gedio Marn-Espinoza*, Yalicia Carvajal-Moreno1 & Evelin Quilarque-Quijada2

Departamento de Biologa, Ncleo de Sucre, Universidad de Oriente, Avenida Universidad, Cerro Colorado,
Cuman, Estado Sucre, Venezuela.
2
Postgrado de Ecologa, Laboratorio de Biologa de Organismos, Centro de Estudios Avanzados, Instituto
Venezolano de Investigaciones Cientficas, Altos de Pipe.
E-mail: [email protected]
Direccin postal: Urbanizacin Villa Olmpica, Bloque 03, Apto 01-03, Cuman, Estado Sucre, Venezuela.
The Biologist (Lima), 2011, 9 (2), jul-dic: 193-212.

ABSTRACT
This study examined the seasonal variation of avifaunal composition and structural community in
foothill gallery forest fragments in the Manzanares river medium basin, state of Sucre, Venezuela, at
two sectors: Guaranache-Cancamure (GC) y Tataracual-Cangrejal (TC), during february-may (dry
period) and june-november (rainy period). Birds samples were taken monthly by point counts and
mist-nets. Correlation analysis and non parametric tests were estimated to examine differences
among seasonal periods. 73 species were recorded and were grouped into 7 feeding guilds. Mean
diversity of both periods was high but no significant; although dry period diversity was moderately
higher than rainy period. Richness and diversity showed no significant differences among periods,
neither showed significant correlation with rainy levels. Occurrence frequency showed unusual >
eventual > habitual > prevalent species pattern. Complementary index showed a substantial mean
similarity monthly (67%). For both methods species cumulative curves displayed similar growing
patterns. Insectivores and frugivores-insectivores were the most diverse feeding guilds. Amazilia
tobaci obtained the highest specific importance index. Pitangus sulphuratus was the most persistent
species. Community dynamic of avifauna of these riparian landscape would seem be influenced
primarily to a suitable resources availability because to vertical and horizontal floristic heterogeneity.
Conservation plans for medium basin of Manzanares river should take into account regular
deforestation activities, particularly periodic and uncontrolled burnings, which likely would affect
more adversely species associated with understory habitats.
Key words: Bird fauna, gallery forest fragments, Manzanares river.

RESUMEN
Se estudi la variacin mensual en la dinmica comunitaria de la avifauna en fragmentos de bosque
fluviorribereo basimontano de la cuenca media del ro Manzanares, Venezuela, durante los perodos
febrero-mayo (sequa) y junio-noviembre (lluvia). Se practicaron inventarios mensuales (por conteo

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de punto de radio fijo y transectos con redes de niebla), que luego fueron ponderados estacionalmente
mediante ndices de diversidad (H'), riqueza (SChao1), frecuencia de aparicin (FA) y
complementariedad (IC). Se identificaron 73 especies, agrupadas en 7 gremios alimentarios. Se
obtuvo una apreciable diversidad promedio, moderadamente mayor en el perodo de sequa que en el
lluvia, pero sin diferencias significativas (U= 7; P>0,05). Lo mismo sucedi con la riqueza (U= 9,5;
P>0,05). No se encontr correlacin entre la pluviosidad media mensual y la abundancia, diversidad y
riqueza. La frecuencia de aparicin arroj el patrn: especies inusuales > ocasionales > habituales >
preferenciales. El ndice de complementariedad mostr una similitud intermensual promedio
apreciable (67%). Las curvas acumulativas de especies, comparando ambos mtodos de muestreo,
mostraron un patrn de crecimiento continuo. Los insectvoros e insectvoros-frugvoros
constituyeron los gremios ms representativos. El colibr Amazilia tobaci obtuvo el mayor ndice de
relevancia especfica y el tirnido Pitangus sulphuratus fue la especie ms constante. A pesar de estar
fragmentados y semiurbanizados, la estructura florstica de los hbitat fluviorribereos de la cuenca
media del ro Manzanares en trminos de heterogeneidad vertical y horizontal de la vegetacin nativa,
capacidad de regeneracin ante episodios de tala y quema, y presencia de cultivos de frutales parecen
reunir condiciones adecuadas de disponibilidad alimentaria y refugio durante gran parte del ao para
su avifauna. Las prcticas severas de deforestacin debieran ser analizadas involucrando otras
variables ambientales que aseguren la conservacin del ro Manzanares.
Palabras clave: Aves, bosque de galera, fragmentos, ro Manzanares.

INTRODUCCIN
En el Neotrpico, varios estudios han
mostrado que la fragmentacin de los hbitat
provoca la prdida de especies de aves o
alteraciones en su composicin y diversidad
(Bierregaard & Lovejoy 1989, Johns 1991,
Restrepo & Gmez 1998, Thiollay 1999, Anjos
& Boon 1999, Borges & Stouffer 1999,
Stratford & Stouffer 1999, Maldonado &
Marini 2000, Renjifo 2001, ekercioglu et al.
2002, Armenteras et al. 2006, ekercioglu
2007, Van Houtan et al. 2007, Arriaga-Weiss et
al. 2008); particularmente, la provocada por
actividades de tala y quema con fines agrcolas
y agroforestales (Marone 1990a, Thiollay
1992, Cavalcanti & Alves 1997, Whitman et
al. 1998, Brooks et al. 1999, Verea & Daz
2005, Ferraz et al. 2007). Eventualmente, estas
tierras son abandonadas y colonizadas por una
vegetacin secundaria sucesional. Algunos
estudios han medido cmo las comunidades

aviares nativas se ven afectadas despus de

estos episodios de deforestacin (Levey 1988,
Johns 1991, Thiollay 1992, Borges & Stouffer
1999, Flores et al. 2001), pero siendo
particularmente escasos en los escenarios
fluviorribereos.
Los paisajes fluviorribereos pueden
distinguirse, grosso modo, en dos tipos: la
vrzea, vegetacin tpica asociada a planicies
de inundacin peridica fluvial tpica de los
grandes ros, con suelos aluviales, y el bosque
de galera aquel que se ubica en ros tributarios
de menor anchura y caudal, siguiendo el patrn
de drenaje de las vertientes hidrogrficas
(Sarmiento 2001), de vegetacin frondosa,
usualmente asociada a suministros de agua
abundante, suelos arenosos bien drenados con
altos niveles de nutrientes, y muy ricos en
especies, los cuales proporcionan recursos
claves, particularmente para la avifauna
residente y migratoria (Franzreb 1987,
Rosenberg 1990). Sin embargo, el hombre

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Avifauna en fragmentos de bosque de Venezuela

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tiende a asentarse cerca de estos escenarios,

pues histricamente han servido como medio
de transporte, suministro de agua para el
consumo e irrigacin agrcola; as como
alimentacin, actividades de recreacin,
belleza escnica y generacin de electricidad
(Rottenborn 1999, Miller et al. 2003). Esto ha
generado reas fuertemente fragmentadas a lo
largo de estos paisajes, y donde las aves han
recibido un impacto notorio, especialmente en
el Neotrpico (Bersier & Meyer 1995, Anjos et
al. 1997, Reynaud 1998, Brooks et al. 1999,
Petit & Petit 2003).
El mayor volumen de informacin sobre la
estructura de las comunidades de aves en
relacin a estos ecosistemas fluviales y a la
fisiografa de los escenarios aluviales aledaos
a los mismos proviene de Norteamrica (e.g.,
Strong & Bock 1990, Keller et al. 1993, Knopf
& Samson 1994, Darveau et al. 1995, Hodges
& Krementz 1996, Matchtans et al. 1996,
Anthony et al. 1996, Skagen et al. 1998,
Meiklejohn & Hughes 1999, Rottenborn 1999,
Warkentin & Reed 1999, Whitaker &
Montevecchi 1999, Fleishman et al. 2003,
Miller et al. 2003), y desde hace tiempo se
vienen implementando claras iniciativas
conservacionistas para estos paisajes (Staufer
& Best 1980, Anderson 1983, Franzreb 1987,
Knopf et al. 1988); en Sudamrica existen
algunos estudios al respecto (Remsen & Parker
1983, Rosenberg 1990, Anjos et al. 1997,
Reynaud 1998, Verea et al. 2000, Marn et al.
2007).
En Venezuela, la cuenca del ro Manzanares se
presenta como un paisaje donde la influencia
antrpica se revela en las extensas reas
utilizadas con fines agrcolas, tanto industrial
(e.g., caa de azcar) como de subsistencia
(e.g., frutales y tubrculos), pero el grado de
intensidad con que estas actividades afectan la
biodiversidad en la fauna vertebrada terrestre
no ha sido evaluado. En la presente
investigacin se obtuvo una caracterizacin
preliminar sobre la composicin y la dinmica

comunitaria estacional de la avifauna en los

fragmentos del bosque de galera basimontano
de la cuenca media del ro Manzanares,
utilizando, comparativamente, mtodos de
conteo de punto de radio fijo y transectos con
redes de niebla, como evaluacin inicial para el
diseo futuro de planes de manejo y
preservacin definitiva del curso fluvial ms
importante de la regin occidental del estado
Sucre, Venezuela.

MATERIALES Y MTODOS
rea de estudio
La cuenca del ro Manzanares abarca desde su
nacimiento en el cerro Las Peonas (2 200
msnm), en el macizo Turimiquire, hasta su
desembocadura en el mar, en la ciudad de
Cuman, Estado Sucre, Venezuela (Fig. 1). Las
estaciones seleccionadas dentro de su cuenca
media se ubicaron en dos ejes sectoriales:
Guaranache-Cancamure (GC), ca. 77 msnm
(10 o 31'55N64 o 10'00O) y TataracualCangrejal (TC), ca. 225 msnm
(10o17'36N6359'54O), en lotes de bosques
fragmentados, ubicados ca. 20-50 m del ro
(Fig. 2). Estas reas se caracterizan por
bosques maduros tropfilos y de galera,
entremezclados con parcelas cultivadas, y
vegetacin arbustiva secundaria, generadas
luego de episodios recurrentes de tala y/o
quema (Acosta et al.
2006), y con
asentamientos poblacionales, y carreteras
cercanas y paralelas al curso fluvial.
Procedimientos
La pluviosidad media mensual se obtuvo de la
estacin meteorolgica ms cercana, ubicada
en Cuman, capital del estado. Las capturas y
censos de aves se practicaron desde las 08:00 h
a las 16:30 h, una vez al mes, durante los
perodos febrero-mayo (sequa) y junionoviembre (lluvia). Se hicieron registros por
observacin, con binoculares (7 x 40), y canto,
con un grabador digital, utilizando el mtodo
de conteo de punto de radio fijo (Wunderle
1994), cada 2 h, 15 min en cada punto,

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distanciando los puntos 200 m, dependiendo

de la topografa del terreno. A la par se
colocaron transectos con 6 redes de niebla de 9
m (3) y 12 m (3) x 2,2 m; 19 mm de abertura de
malla, las cuales se visitaron cada 20 min. Las
tasas de captura se registraron como el nmero
de capturas por hora/red x 100 (donde una
hora/red equivale a una red de X m expuesta
por una hora).
Para la identificacin de las especies se
utilizaron guas de campo de aves de
Venezuela (Phelps Jr & Meyer de Schauensee
1979, Hilty 2003). En la lista de aves
identificadas, la secuencia hipottica de los
rdenes y familias se hizo segn Del Hoyo et
al. (1994), mientras que la nomenclatura
especfica sigui las adoptadas por Hilty
(2003). Las diferentes especies dentro de cada
familia fueron listadas en orden alfabtico, y se
catalogaron segn su estatus de permanencia:
residente, migratoria nertica y migratoria
austral.
A los individuos capturados se les pes con una
balanza digital (g), para la valoracin del peso
corporal promedio y de la biomasa; luego se les
determin la condicin etaria (juvenil o adulto)
por la presencia de restos de plumn,
coloracin de las comisuras y tomio
mandibular y/o el plumaje, con la finalidad de
inferir perodos postreproductivos. Las aves se
agruparon en gremios alimentarios (Poulin et
al. 1992, Reynaud 1998, Verea & Solrzano
1998, Verea et al. 2000), i.e.: nectarvorosinsectvoros (NI), frugvoros (F), frugvorosinsectvoros (FI); granvoros (G), insectvoros
(I), carnvoros (C), Omnvoros (O).
Se utilizaron seis variables para caracterizar
los distintos gremios: riqueza de especies (1);
nmero promedio de individuos por especie
(2); tasa de pernocta, esto es, porcentaje de
individuos capturados slo una vez durante el
lapso de estudio (3); variacin estacional de la
abundancia, estimada mediante el coeficiente
de variacin, a saber: CV= s/media x 100,
donde s corresponde a la desviacin estndar y

la media, el nmero promedio de individuos

capturados cada mes (4); masa corporal
promedio del gremio (5); y biomasa, esto es,
nmero de individuos de cada especie por la
masa corporal promedio (6).
Para las estimaciones ecolgicas
cualicuantativas comunitarias se asumieron las
condiciones de capturabilidad con redes de
niebla de De Visscher (1981), Terborgh (1985)
y Remsen & Good (1996). Se realizaron
comparaciones numricas sobre la base de la
eficiencia de los dos mtodos utilizados para el
inventario (conteo de punto y redes de niebla)
elaborando curvas acumulativas de especies,
para comparar la eficiencia y/o complementar
de los dos mtodos de captura.
ndices Ecolgicos Comunitarios
Se determin la Riqueza Especfica (SChao1)
utilizando el estimador Chao 1 (Colwell &
Coddington 1994). Para la Diversidad (H') se
us la expresin de Shannon-Wiener (Krebs
1989), la cual es una expresin ms sensible
hacia las especies raras o escasas. Para el
ndice de Dominancia (ID) se utiliz la
expresin de Berger-Parker (Margalef 1982).
La Frecuencia de Aparicin Especfica (FA) se
categoriz como: Especies Inusuales (FA
10%), Especies Ocasionales (10% < FA 30%),
Especies Habituales (30% < FA 70%) y
Especies Prevalenciales (FA > 70%), lo cual
permite establecer la transitoriedad de las
especies identificadas, sobre la base de la
constancia, segn la expresin FA = p/P, donde
p es el nmero de meses donde aparece una
especie y P el nmero total de meses
muestreados (Romano et al. 2005). Se utiliz
el ndice de Complementariedad (IC) para
comparar la similitud intermensual (Colwell &
Coddington 1994),
y el de Relevancia
Especfica (RE) para establecer el grado de
importancia relativa de cada especie sobre la
base de su abundancia relativa y el nmero de
censos (meses) donde fue registrada (Romano
et al. 2005).

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Anlisis Estadsticos
Se realizaron correlaciones de rangos de
Spearman para determinar en qu medida la
pluviosidad media mensual (variable
independiente) estaba relacionada con la
diversidad y riqueza de las especies (variables
dependientes). Para establecer diferencias en
la diversidad, la riqueza y la dominancia entre
perodos climticos se utiliz la prueba MannWhitney (Fowler & Cohen 1996).

RESULTADOS
El esfuerzo total arroj ca. 70 h/red y ca. 13
h/punto fijo. En conjunto, los conteos de punto

de radio fijo y transectos con redes de niebla

permitieron identificar 779 individuos,
pertenecientes a 74 especies, 26 familias y 11
rdenes (Tabla 1).
Al comparar ambas localidades de muestreo
no se apreciaron diferencias ostensibles entre
el nmero de especies observadas (44 vs. 43) y
capturadas (28 vs. 29); sin embargo, el nmero
de individuos capturados en la estacin TC fue
mayor (n = 109) que en la GC (n = 87),
mientras que la abundancia promedio fue
moderadamente mayor y con menos
variabilidad en el perodo de sequa (A: 79,50
12,39 vs. 76,83 20,82).

Tabla 1. Especies de aves identificadas en el bosque de galera basimontano de la cuenca media del ro Manzanares,
estado Sucre, Venezuela. Deteccin: Visual (V), Auditiva (A). Estatus: Residente (RE), Migratoria Nertica (MN),
Migratoria Austral (MA).

Familia
Ardeidae
Accipitridae
Falconidae
Cracidae
Scolopacidae
Columbidae

Psittacidae
Cuculidae

Apodidae
Trochilidae

Alcedinidae

Bucconidae

Especie
Butorides striatus L. 1758
Buteo magnirostris Gmelin 1788
Gampsonyx swainsoni Vigors 1825
Falco sparverius L. 1758
Ortalis ruficauda Jardine 1847
Actitis macularia L. 1766
Columba cayennensis Bonnaterre 1792
Columbina passerina L. 1758
Columbina talpacoti Temminck 1811
Leptotila verreauxi Bonaparte 1855
Aratinga pertinax L. 1758
Piaya cayana L. 1766
Crotophaga ani L. 1758
Tapera naevia L. 1766
Tachornis squammata Cassin 1853
Glaucis hirsuta Gmelin 1788
Phaethornis augusti Bourcier 1847
Phaethornis guy Lesson 1833
Amazilia tobaci Gmelin 1788
Chlorostilbon mellisugus L. 1758
Megaceryle torquata L. 1766
Chloroceryle amazona Latham 1790
Chloroceryle americana Gmelin 1788
Hypnellus ruficollis Wagler 1829

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Deteccin
V
V
V
V
A
V
V
V
V
V-A
V-A
V
V-A
A
V
V
V
V
V
V
V-A
V-A
V-A
V

Estatus
RE
RE
RE
RE
RE
MN
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE

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Picidae

Formicariidae
Pipridae
Tyrannidae

Vireonidae

Troglodytidae
Hirundininae
Thraupidae

Cardinalidae
Emberizidae

Icteridae

Dryocopus lineatus L. 1766

Melanerpes rubricapillus Cabanis 1862
Xiphorhynchus picus Gmelin 1788
Formicivora grisea Boddaert 1783
Chiroxiphia lanceolata Wagler 1830
Atalotriccus pilaris Cabanis 1847
Capsiempis flaveola Lichtenstein 1823
Camptostoma obsoletum Temminck 1824
Elaenia chiriquensis Lawrence 1865
Elaenia flavogaster Thunberg 1822
Elaenia parvirostris Pelzeln 1868
Euscarthmus meloryphus Wied 1831
Leptopogon superciliaris Tschudi 1844
Myiophobus fasciatus Mller 1776
Tolmomyias flaviventris Wied 1831
Empidonomus varius Vieillot 1818
Megarhynchus pitangua L. 1766
Myiodynastes maculatus Mller 1776
Myiozetetes cayanensis L. 1766
Myiozetetes similis Spix 1825
Pitangus sulphuratus L. 1766
Tyrannus melancholicus Vieillot 1819
Cyclarhis gujanensis Gmelin 1789
Hylophilus flavipes Lafresnaye 1845
Vireo olivaceus L. 1766
Campylorhynchus griseus Swainson 1837
Troglodytes aedon Vieillot 1808
Progne sp. Boie 1826
Euphonia trinitatis Strickland 1851
Tachyphonus rufus Boddaert 1783
Tangara cayana L. 1766
Thraupis episcopus L. 1766
Thraupis glaucocolpa Cabanis 1850
Saltator coerulescens Vieillot 1918
Saltator striatipectus Lafresnaye 1847
Arremonops conirostris Bonaparte 1850
Sporophila minuta L. 1758
Sporophila nigricollis Vieillot 1823
Sporophila intermedia Cabanis 1851
Tiaris bicolor L. 1766
Volatinia jacarina L. 1766
Gymnomystax mexicanus L. 1766
Icterus nigrogularis Hahn 1819
Molothrus bonariensis Gmelin 1789
Psarocolius decumanus Pallas 1769
Quiscalus lugubris Swainson 1838

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V
V-A
A
V
V-A
V
V
V
V
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V
V
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V-A
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A
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V-A

RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
MA
RE
MA
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
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RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE
RE

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Tabla 2. Valoracin de las caractersticas evaluadas para cada gremio alimentario (*) de aves en el bosque
fluviorribereo basimontano de la cuenca media del ro Manzanares. *: NI (nectarvoros-insectvoros), F
(frugvoros), FI (frugvoros-insectvoros); G (granvoros), I (insectvoros), C (carnvoros), O (Omnvoros). +: Slo
incluye especies capturadas.

Caractersticas
Riqueza Especfica (?
spp.)
Tasa de Pernocta (%)
Coefic. de Variacin (%)
+
Peso Corp. Promedio (g)
Prom. Indiv. por Especie
+
Biomasa Total (g)

NI
5
20,00
66,57
4,78
7,50
463,66

F
6
40,00
70,65
38,01
12,16
2470,65

Las curvas acumulativas de especies,

comparando ambos mtodos de muestreo,
siguieron el mismo patrn de crecimiento
continuo, y a excepcin del bimestre
septiembre-octubre, en el mtodo de punto
fijo, en ningn momento tendieron a la
estabilizacin (Fig. 2).
A lo largo de todo el perodo de estudio se
obtuvo una apreciable diversidad promedio
(H': 4,01 0,46 bitios.ind-1), si nos atenemos a
los mrgenes para aves (1,8-5,2 bitios-ind-1)
esgrimidos por Margalef (1982), aunque
moderadamente mayor en el perodo de sequa
(4,18 0,49 bitios.ind-1) que en el lluvia (3,89
0,45 bitios.ind-1), pero sin diferencias
significativas (U = 7; P > 0,05), y la cual se vio
sustentada, como era de esperarse, en la baja
dominancia promedio (32,24% 9,18); de
hecho, en ningn mes el ID super el 50%, y
cuando se correlacionaron con las diversidades
se obtuvieron valores negativos muy
significativos (r = -0,95; P < 0,01). No se
presentaron diferencias significativas, al
comparar la dominancia (U = 7; P > 0,05) y la
riqueza (U = 9,5; P > 0,05), entre los perodos
de sequa y lluvia.
Se encontr una gran similitud intermensual en
la abundancia, segn los cmputos
porcentuales ponderados por el IC; tanto es as,
que los promedios mensuales de abundancia,
riqueza y diversidad no revelaron correlacin
significativa alguna con la pluviosidad, lo que

FI
15
46,60
41,96
40,26
10,33
1601,15

G
I
6
29
16,60
37,90
17,75
48,86
75,81
36,70
16,83
10,51
1683,00 2627,50

C
7
75,00
92,71
2, 00
-

O
4
50,00
85,16
54,92
8,75
306,25

sugiere que ambos sectores, a pesar de la

distancia y altitud diferente, parecen tener
fragmentos con estructura florstica similar y/o
sometidos a impactos antrpicos semejantes.
Cuando se examina la frecuencia de aparicin
a lo largo del perodo de estudio, la mayor
cantidad de especies recay en la categora
inusuales y la menor en la categora
prevalenciales, segn el patrn siguiente:
inusuales (35,00%) > ocasionales (32,87%) >
habituales (17,80%) > prevalenciales
(13,69%).
La tasa de pernocta, la cual ofrece una
percepcin relativa de la fidelidad de los
individuos a su hbitat, fue mayor del 40% en
cinco de los siete gremios alimentarios
considerados (Tabla 2). En general, los
gremios omnvoros, frugvoros y frugvorosinsectvoros tuvieron mayor fidelidad hacia el
hbitat que los insectvoros; sin embargo, los
insectvoros constituyeron el gremio
alimentario numricamente ms
representativo seguido por los frugvoros
(Tabla 2).
Las tasas mayores de captura recayeron en un
nectarvoro-insectvoro, el Amazilia
bronceada coliazul (Amazilia tobaci); de
hecho result la especie dominante en tres de
los diez meses muestreados. Esta misma
especie de colibr result con el mayor ndice
de relevancia especfica (RE = 8,9%). El

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The Biologist (Lima). Vol. 9, N2, jul-dic 2011

Cristofu (Pitangus sulphuratus) result la

especie ms constante.

La captura de individuos de Garrapatero

comn (Crotophaga ani) evidentemente
increment la biomasa en el gremio de los
insectvoros dada su mayor envergadura
corporal; lo contrario ocurri con el gremio
nectarvoros-insectvoros debido a las
constantes capturas de colibres.

La biomasa ms alta la presentaron los gremios

insectvoros y frugvoros, y la ms baja los
nectarvoros-insectvoros y omnvoros, con
los gremios granvoros e insectvorosfrugvoros con valores intermedios (Tabla 2).

10.5

RO MANZANARES

10.1
-64.3

-64.05

-63.75

10.5

CUMANA

GOLFO DE CARIACO

10.45
10.4

Cuenca Baja

Ro Manzanares

10.35

Cuenca Media

10.3

Cuenca Alta

10.25
10.2
10.15

Zona de muestreo

Cuenca Alta

10.1

0.1

0.2

-64.3 -64.25 -64.2 -64.15 -64.1 -64.05 -64 -63.95 -63.9 -63.85 -63.8 -63.75

Figura 1. Situacin relativa de los sitios de muestreo (recuadros oscuros) en la cuenca media del
ro Manzanares, Estado Sucre, Venezuela.
200

Avifauna en fragmentos de bosque de Venezuela

The Biologist (Lima). Vol. 9, N2, jul-dic 2011

Figura 2. Bosque de galera basimontano de la cuenca media del ro Manzanares.

re

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mb
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no

bre

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ab

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br

m
ar

fe

jun

rer
feb

10

ril

20

ma

30

ab

40

N de Especies

50

rzo

60

5
4.5
4
3.5
3
2.5
2
1.5
1
0.5
0

ma

Diversidad (H')

70

Figura 3. Curvas acumulativas de especies para transectos con

redes (tringulos) y punto fijo (cuadrados).

Figura 4. Diversidad mensual de la avifauna en el bosque de

galera de la cuenca media del ro Manzanares.

201

Marn-Espinoza G. et. al.

The Biologist (Lima). Vol. 9, N2, jul-dic 2011

80
70

% DE SIMILITUD

60
50
40
30
20
10

ct

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oc

ep

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se

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un

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jul

jun

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r-m
ab

r-a

-m
fe b

ma

ar

Figura 5. Porcentajes de similaridad intermensual de la

avifauna en el bosque de galera de la cuenca media del ro
Manzanares.

DISCUSIN
Cuando las aves se desplazan en busca de
mejores condiciones alimentarias, climticas o
reproductivas, producen cambios en la
composicin de las comunidades; tal
fenmeno ha sido bien estudiado en especies
migratorias de latitudes templadas que vienen
hacia el Neotrpico (e.g., Greenberg &
Gradwohl 1986, Holmes & Recher 1986,
Jaksic & Feinsinger 1991, Robbins et al. 1992,
Petit et al. 1993, Wunderle & Waide 1993,
Vannini 1994, Rappole 1995) y en especies
nativas con movimientos locales latitudinales
y altitudinales (e.g., Karr 1976, Terborgh 1977,
1985, Ralph 1985, Capurro & Bucher 1986,
Loiselle & Blake 1991, Marone 1991, Poulin et
al. 1992, 1994a, Estrada et al. 1997, Verea &
Solrzano 1998, Verea et al. 2000, Blake &
Loiselle 2000, Horlent 2003, Arriaga-Weiss et
al. 2008). A su vez, factores climticos (e.g.,
pluviosidad, insolacin) y fenolgicos (e.g.,
muda y reproduccin) influencian la dinmica
comunitaria de la avifauna (Vickery et al.
1992, Poulin et al. 1992, 1994a, Codesido &
Bilenca 2004, Quilarque et al. 2010), los
cuales, actuando en combinacin con la
diversidad florstica, a pequea escala, afectan
la composicin y abundancia en varias
especies de aves en una comunidad segn la
altura de la vegetacin (Rotenberry 1985).

Adicionalmente, cuando se estudian paisajes

fragmentados se deben asumir algunas
limitaciones de ndole metodolgica,
inherentes a las tcnicas de monitoreo, en
cuanto a las tasas de individuos vistos y/o
capturados, la escala espacio-temporal y la
detectabilidad de las distintas especies de aves
(Hanowsky et al. 1990, Marone 1991, Lynch
1995, Remsen & Good 1996, Whitman et al.
1997, Stiles & Rosselli 1998, Anjos & Boon
1999, Pagen et al. 2001, Herzog et al. 2002,
Diefenbach et al. 2003, Cueto 2006), pues se
generan sesgos en los resultados asociados al
comportamiento alimentario (Loiselle &
Blake 1991, Poulin et al. 1992, 1994a;
Lefebvre & Poulin 1996, Blake & Rougs
1997), a los diferentes ritmos circadianos y
circanuales de actividad segn la temporada
(Delauriers & Francis 1990, Marone 1991,
Brooks 1997), a la longitud y abertura de poro
de la red (Pardiek & Waide 1991), a la
topografa del terreno (Whittingham &
Markland 2002), a la habilidad de los
observadores (Remsen 1994), a la
composicin y estructura florstica (Karr
1981), a la ruta escogida, a los vientos, a la
lluvia, entre otros.
Por regla general se asume que las capturas con
redes de niebla suministran muestreos
sesgados para la mayora de las comunidades
(Rappole et al. 1998), y se ha establecido, por
ejemplo, que en ecosistemas boscosos de
vegetacin alta, slo se llega a capturar el 40%
de las especies, aun cuando la muestra sea
grande (Terborgh 1977). Por otro lado, como el
nmero de capturas en la misma red tiende a
disminuir con el tiempo de operacin, resulta
conveniente, como se hizo en nuestro caso,
cambiar la red de lugar cada cierto tiempo
dentro del mismo hbitat (Reynaud 1998) y/o
espaciar los conteos de punto a cada dos o tres
horas dependiendo de la intermitencia de las
lluvias.
En todo caso, se debe asumir que los errores
eventuales del muestreo con redes pudieran
obedecer ms a las caractersticas intrnsecas

202

Avifauna en fragmentos de bosque de Venezuela

The Biologist (Lima). Vol. 9, N2, jul-dic 2011

de una especie en particular que a los patrones

globales de la comunidad, pues las tasas de
captura de una especie pueden reflejar cambios
en su conducta (si una especie es territorial o se
agrupa en bandadas; si se alimenta en el dosel o
en el sotobosque) que no pueden revelarse por
este mtodo (Blake & Rougs 1997). Otro
tanto sucede con la abundancia y la densidad
real obtenida por los mtodos de transectos de
lnea o punto fijo (Hanowsky et al. 1990,
Diefenbach et al. 2003, Quinteros et al. 2005).
De cualquier forma, en este estudio se ratifica
la mejor eficiencia de los monitoreos cuando se
combinan los dos mtodos, pues no se generan
sesgos severos en los muestreos (Whitman et
al. 1997, Rappole et al. 1998, Stiles & Roselli
1998, Herzog et al. 2002).
En Venezuela, Verea et al. (1997), en un
bosque tropfilo basimontano, utilizando
redes de niebla, inventariaron 73 especies;
mientras en el ro Gey, del estado Aragua,
Venezuela, recolect 69 especies, en 11 meses,
y menor cantidad de horas/red (Verea et al.
2000). Por su parte, Reynaud (1998), en el
bosque de galera del ro Sinnamary, Guayana
Francesa, recolect 39 especies, con un
esfuerzo de 909 h/red.
En este estudio, las diferencias porcentuales
moderadas entre las categoras de la frecuencia
de aparicin suponen un coeficiente de
homogeneidad moderado y ratifica la baja
dominancia especfica. En cierto modo, los
mayores porcentajes en las especies inusuales
y ocasionales tambin revelan la transitoriedad
de las especies que utilizan este tipo de
ecosistema. Verea et al. (2000) encontraron
que la mayora de las aves capturadas en el
bosque de galera del ro Gey fueron raras
(70%), y no recolectaron individuos de las
familias Psittacidae, Bucconidae y
Formicariidae. En este estudio se pudieron
capturar ejemplares de Aratinga pertinax
(Psittacidae), Hypnelus ruficollis
(Buconnidae) y Formicivora grisea
(Formicariidae). De igual modo, la familia
Pipridae, habitual en ecosistemas de bosques

de galera, en el ro Gey estuvo representada

por dos especies, Pipra erythrocephala y
Chiroxiphia lanceolata, mientras que en el ro
Manzanares slo fue oda y recolectada C.
lanceolata. En cambio, Reynaud (1998), en el
ro Sinnamary, logr capturar 4 especies: Pipra
aureola, P. erythrocephala, Manacus manacus
y Schiffornis turdinus. As mismo, existen
especies tpicamente habituales en las franjas
basimontanas cercanas a bosques de galera,
e.g., C. lanceolata, Phaethornis spp. y
Tangara cayana.
Verea et al. (2000) hallaron que las especies
migratorias tuvieron mayor preferencia por el
bosque de galera que por el deciduo, aunque
representaron slo el 6,5% de las capturas
totales. Durante esta investigacin slo se
pudieron recolectar dos especies de la familia
Tyrannidae, migratorias de latitudes australes:
Elaenia parvirostris y E. chiriquensis (aunque
esta ltima especie tiene razas migratorias y
sedentarias (Rheindt et al. 2008)]. A pesar de
que los migrantes interlatitudinales tienden a
ser ms frecuentes en hbitat de bosque
secundario (Petit et al. 1993), se debe tomar en
cuenta que, por regla general, las especies
migratorias nerticas, y algunas australes (e.g.,
Sporophila lineola), cuando arriban a latitudes
circunecuatoriales suelen estar fuera de su
perodo reproductivo, por lo que cantan con
menor frecuencia y se hacen menos
detectables (Schwartz 1975, Blake & Loiselle
2000, Marn et al. 2010).
Reynaud (1998), en el bosque de galera del ro
Sinnamary, encontr una baja riqueza de aves
insectvoras terrestres, granvoras y
nectarvoras, y una alta cantidad de especies
insectvoras no terrestres. En parte, los
hallazgos obtenidos en esta investigacin son
compatibles con los de este autor, pues los
tirnidos, insectvoros no terrestres por
excelencia, result la familia con el mayor
nmero de especies. Verea et al. (2000), en el
bosque de galera del ro Gey, encontraron
que, en comparacin con el bosque deciduo
contiguo, los Emberizidae (granvoros-

203

Marn-Espinoza G. et. al.

The Biologist (Lima). Vol. 9, N2, jul-dic 2011

frugvoros) fue la familia ms dominante. De

manera similar, los Emberizidae fue la familia
de mayor riqueza en el matorral costero del
parque nacional Mochima, en el Estado Sucre
(Marn et al. 2000); en cambio, en este estudio,
los insectvoros e insectvoros-frugvoros de la
f a m i l i a Ty r a n n i d a e p r e d o m i n a r o n
notoriamente en el nmero de especies. De
hecho, el Cristofu (Pitangus sulphuratus) fue
la especie ms constante, siendo la nica
especie censada en todos los meses; la
ubicuidad de esta especie pudiera obedecer, en
parte, a su plasticidad alimentaria (Latino &
Beltzer 1999).
El hecho de que el gremio de los granvoros
presentara la tasa ms baja de pernocta,
pudiera deberse a que sus ritmos de actividad
alimentaria estn sincronizados con la
produccin estacional de semillas de
determinadas plantas (Quilarque et al. 2010),
en especial los colmbidos (Muoz et al.
2006); por el contrario, el Semillero chirr
(Volatinia jacarina) fue observado en 9 de los
10 meses muestreados, y aqu se comport
como un especialista en hbitat abiertos de
vegetacin arbustiva secundaria emergente, en
reas que han sido recientemente cultivadas y
abandonadas. Poulin et al. (1994a), en la
pennsula de Araya, estado Sucre, un
ecosistema xeroftico carente de cursos
fluviales, encontraron que el gremio
insectvoro tuvo la mayor fidelidad-hbitat.
Daily et al. (2001) y ekercioglu et al. (2002)
manifiestan que los frugvoros, granvoros,
nectarvoros y omnvoros a menudo toleran
mejor la fragmentacin forestal y tienen mayor
capacidad de utilizar los enclaves deforestados
aledaos a los fragmentos. Por ejemplo, en la
Reserva de Biosfera de acun, Argentina,
Marone (1991) encontr que la distribucin
espacial invernal del ensamble de aves
(principalmente granvoros) fue independiente
de los gradientes ambientales, y la diversidad
de aves estuvo correlacionada positiva y
significativamente con la complejidad
vertical, horizontal y florstica del hbitat en
temporada de cra. Sin embargo, ello no

siempre es as (Snow & Snow 1971, Bersier &

Meyer 1995, Fleishman et al. 2003, Bojorges
& Lpez 2006); de hecho, varios eclogos han
argumentado que las especies no responden
igualmente a todos los cambios de un factor
particular del hbitat durante todo el tiempo
(e.g., Colwell & Futuyma 1971).
Otro aspecto a considerar es que a lo largo de la
cuenca media del ro Manzanares son
habituales los cultivos de plantas frutales,
especialmente mango (Manguifera indica),
merey (Anacardia occidentalis), ciruela
(Spondias purpurea), lechosa (Carica
papaya), guayaba (Psidium guajava),
pomalaca (Syzygium malaccense) y naranja
(Citrus aurantium), los cuales ofrecen una
alternativa alimentaria estacional para las
especies que practican la frugivora, como ya
ha sido sealado para varios agrocultivos
(Robbins et al., 1992). En Puerto Rico, Carlo et
al. (2004) resaltan la importancia de incorporar
rboles frutales en sembrados de caf para
favorecer a las aves frugvoras; otro tanto
aseveran Durn & Kattan (2005) en Colombia.
En Venezuela se han podido identificar 75 y 72
especies asociadas a cultivos naranja y cacao
(Theobroma cacao), respectivamente (Verea et
al. 2005; Verea et al. 2009).
Otro factor que estara influenciado los
resultados es la estacionalidad pluvial;
ciertamente, durante el perodo lluvioso, los
ros experimentan crecientes inusitadas, cuya
regularidad vara con la intensidad de las
lluvias en cada mes. La extensin de tierra
inundada y duracin de estos anegamientos
depender de la pendiente del cauce fluvial, su
cercana a la franja basimontana
y la
exuberancia del dosel forestal. Eventualmente,
los terrenos aluviales aledaos al cauce son
anegados, provocando la desaparicin
temporal de microhbitat, particularmente
para especies de aves que se alimentan y/o
anidan en el suelo y el sotobosque, lo que
debiera influir en su permanencia y/o la
frecuencia de capturas (Rosenberg 1990).

204

Avifauna en fragmentos de bosque de Venezuela

The Biologist (Lima). Vol. 9, N2, jul-dic 2011

Otro tanto sucede con los parches remanentes

de vegetacin, luego de episodios de quema,
pues, como se pudo observar en esta
investigacin, las aves tienden a concentrarse
en estos parches, y al colocar redes, dentro y
alrededor de ellos, las tasas de capturas pueden
resultar sobreincrementadas; lo contrario
sucede con los conteos por punto. Ciertamente,
los incendios de vegetacin han sido sealados
como un factor determinante en los cambios
estructurales en la abundancia y riqueza en las
comunidades de aves neotropicales (Marone
1990a, Thiollay 1999, Verea & Daz 2005).
Asociado a este factor est el uso cada vez
mayor de los escenarios fluviorribereos con
fines agrcolas y la consecuente proliferacin
de asentamientos poblacionales a stos, lo que
pueden reflejar cambios en la abundancia
relativa mensual, frecuencia de aparicin y las
tasas de xodo para ciertas especies, pudiendo
afectar los patrones histricos de distribucin y
diversificacin de la avifauna (Miller et al.
2003).
Definitivamente, los eventos de tala y quema
pudieran estar influyendo, en ltima instancia,
en los resultados cualicuantitativos obtenidos
en este estudio, pues se observaron episodios
recurrentes dentro y/o cercanos al rea de
muestreo, provocados por los agricultores que
viven en el rea o por turistas que acampan a lo
largo de los afluentes y el curso principal del
ro Manzanares. De hecho, la ausencia casi
total en este inventario de los trepatroncos,
especies de la familia Dendrocolaptidae (slo
se detectaron individuos de la especie
Xiphorhynchus picus en el mes de julio en la
estacin CT), pudiera estar relacionada con
estos eventos; tanto es as, que Verea et al.
(2000), en el ro Gey, lograron recolectar
hasta seis especies de esta familia. Terborgh
(1977), en los Andes; Soares & Anjos (1999),
en Brasil, y Becerra & Grigera (2005), en la
Patagonia argentina, han sealado los efectos
negativos de la fragmentacin para las aves
trepadoras de las familias Picidae y
Dendrocolaptidae.

Las prcticas severas de deforestacin, en

especial las quemas peridicas masivas sin
control, en apariencia deberan tener un
impacto ms negativo en la comunidad aviar
del sotobosque (Mason 1996, Restrepo &
Gmez 1998, Pearman 2002, ekercioglu et al.
2002, ekercioglu 2007). Y aunque
eventualmente existen especies de aves que
pueden sobrevivir en fragmentos de bosque
secundario sucesional luego de estos episodios
de devastacin (Terborgh & Weske 1969,
Waide & Narins 1992, Schulte & Niemi 1998,
Borges & Stouffer 1999, Isacch & Martnez
2001, Daily et al. 2001), existen evidencias
alarmantes de que los gremios insectvoros que
explotan el sotobosque tropical vienen
sufriendo un declive notorio de sus
poblaciones en fragmentos boscosos
perturbados (Stratford & Stouffer 1999,
ekercioglu et al. 2002, ekercioglu 2007, Van
Houtan et al. 2007). Por otro lado, como las
especies difieren en cuanto a la extensin de su
mbito vivencial (home range), distribucin
geogrfica y requerimientos energticos,
utilizacin estacional y respuestas a las
alteraciones de sus hbitat, la percepcin de
sus necesidades especficas puede resultar un
desafo formidable y complicado para los entes
encargados de la planificacin y manejo
conservacionista, por lo que el mantenimiento
de la homogeneidad del bosque tiene
implicaciones obvias en futuros planes de
manejo (Willson & Comet 1996, Block et al.
1995, ekercioglu 2007).
En rigor, se pondra de manifiesto que, a pesar
de estar fragmentados y semiurbanizados, la
dinmica florstica de los hbitat del bosque de
galera de la cuenca media del ro Manzanares
en trminos de heterogeneidad vertical y
horizontal de la vegetacin nativa
(Rotemberry 1985),
capacidad de
regeneracin ante episodios de tala y quema
(Waide & Narins 1992, Ellis 2001) y presencia
de cultivos de frutales (Carlo et al. 2004, Durn
& Kattan 2005, Verea et al. 2005, Verea et al.
2009) parecen reunir condiciones adecuadas
de disponibilidad alimentaria y refugio durante

205

Marn-Espinoza G. et. al.

The Biologist (Lima). Vol. 9, N2, jul-dic 2011

gran parte del ao, actuando quiz como

parcelas tampn (Miller et al. 2003), y
ajustndose al modelo de la teora del nicho el
cual predice una correlacin positiva entre la
heterogeneidad del hbitat y la diversidad de
especies (Marone 1991).
Si bien representa una evaluacin preliminar
de la avifauna, las implicaciones
conservacionistas en el bosque de galera
basimontano de la cuenca media del ro
Manzanares involucraran una gama de
circunstancias intrnsecas y extrnsecas no
evaluadas en esta investigacin, como mbito
vivencial de las especies, capturas con fines de
ornato, tamao de los fragmentos, calidad del
suelo, clima local y uso otrora y actual de la
tierra, que debern ser evaluadas con mayor
rigurosidad (Waide & Narins 1992, Abell et al.
2007, Marn et al. 2010). En ese sentido se hace
necesario implementar polticas ambientales
ms convincentes para monitorear y/o
restaurar los lotes boscosos que an
permanecen, de modo de estimular el retorno,
al menos a mediano y largo plazo, de especies
de aves que originalmente poblaban estos
paisajes ahora fragmentados. Los datos
suministrados aqu seran la lnea base inicial
para futuros estudios de esta ndole en este
importante curso fluvial del Estado Sucre.

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Fecha de recepcin: 31 de octubre del 2011.

Fecha de aceptacin: 21 de diciembre del 2011.