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En 1979, Will Heggie fréquente un bar-hôtel-discothèque de Grangemouth, en Écosse, avec Robin Guthrie, qui y travaille comme DJ. Unique point névralgique de cette brumeuse bourgade, ils y croisent un soir Elizabeth Fraser. Le courant passe, mais les premières répétitions ne parviennent pas à mettre la jeune fille à l'aise, même si les garçons, guitaristes aux jeux complémentaires, sont totalement emballés par sa voix. Elle finit par se prendre au jeu, quitte à jouer de son angoisse en abandonnant l'aspect compréhensible des textes.
Cocteau Twins, contrairement aux apparences, n'est pas un hommage direct à l'artiste français mais à la chanson « No Cure » (qui, à l'origine, portait ce titre) de Simple Minds. Sans batterie, mais avec des boîtes à rythmes, les compositions du groupe se basent sur une basse lourde, des sonorités répétitives et la voix de Liz Fraser, considérée comme un instrument à part entière. Dans une interview au magazine Sounds, Robin Guthrie explique que « l'apport d'un quatrième membre détruirait la relation fusionnelle, de dépendance nécessaire, qu'il existe dans un trio. Et c'est pourquoi nous sommes et resteront toujours trois ».
À l'occasion d'un concert de The Birthday Party, Guthrie aborde Ivo Watts-Russell, co-fondateur du label britannique indépendant 4AD, dont le groupe de Nick Cave est l'ambassadeur le plus fameux. Cocteau incarne parfaitement ce son qui fait la réputation de 4AD dans les années 1980 et Garlands, leur premier album, sort en 1982. Avec une musique atmosphérique, des textes très imagés, presque mystiques, les Écossais trouvent leur place à côté de Dead Can Dance. Robin Guthrie donne ensuite une copie de leur album à John Peel, fameux animateur des Peel Sessions sur Radio 1 de la BBC. Très enthousiasmé, il les invite à se produire dans son émission qui leur offre une tribune sans précédent. La renommée du trio décolle et Garlands monte singulièrement dans les classements du Royaume-Uni.Le chant de Liz Fraser (parfois en anglais, parfois en écossais ou issu d'une langue inventée) et surtout son refus d'en donner la signification précise, font une publicité efficace au groupe. Les concerts se multiplient, notamment en première partie du groupe de Nick Cave, décidément porte-bonheur. Leur énergie scénique sauvage les rattache un temps au post-punk, mais leur style singulier va faire de Cocteau Twins la nouvelle référence de nombreux autres groupes.
En 1983, Will Heggie quitte le groupe. Le couple Guthrie-Fraser termine seul Head Over Heels, deuxième album qu'il convient de considérer comme le plus représentatif du « son Cocteau Twins ». Si Guthrie avoue que ce départ a boosté l'énergie du groupe en le mettant en danger, un nouveau bassiste, Simon Raymonde, rejoint le duo pour l'enregistrement de l'EP quatre titres Spangle Maker qui sort la même année.
Paru en 1984, l'album Treasure montre une formation plus solide que jamais. Simon Raymonde, très bien intégré, prend une part décisive à la composition et à la production des morceaux. Cocteau Twins, qui gère son succès avec beaucoup d'auto-dérision, trouve le temps de mener en parallèle le projet collectif This Mortal Coil, réunissant les membres du label 4AD sous la houlette de Watts-Russell, enregistrant notamment « Song to the Siren », une reprise de Tim Buckley.
En 1985 sort la compilation The Pink Opaque, marquant la fin d'un cycle avant la sortie de Victorialand (nom d'une région de l'Antarctique) en 1986, un album presque entièrement acoustique. On le doit encore davantage au duo Fraser-Guthrie car le bassiste et arrangeur consacre son temps au collectif de 4AD, qui continue à produire. En 1986, le groupe sort un disque beaucoup plus riche et paradoxalement plus méditatif, fruit d'une collaboration avec le compositeur américain Harold Budd.
En 1988, Blue Bell Knoll marque le départ du groupe du label 4AD au profit de Fontana, distribué aux États-Unis par la major américaine Capitol. Même si Cocteau Twins reste son propre producteur et se défend de tomber dans une logique commerciale (ce que l'on ne pourra honnêtement jamais leur reprocher), le son devient plus rythmé et donc moins méditatif. Une direction davantage marquée sur Heaven or Las Vegas (1990), qui tend à intégrer des schémas beaucoup plus pop. Il fournit quelques titres franchement dansants au trio qui semble vouloir lever le voile d'opacité et de mystère qui a donné lieu à un nombre incommensurable de rumeurs sur le groupe pendant dix ans.
Puis, après la sortie en 1996 de Milk and Kisses, qui sonne comme un chant du cygne tant le groupe semble opérer un nostalgique retour au son emblématique des années 1980, chacun de ses membres part voler de ses propres ailes. Liz Fraser est ensuite associée avec l'émergence de la scène trip-hop de Bristol. Sa voix somptueuse hante les chansons « Teardrop », « Black Milk » et « Group Four » de l'album Mezzanine (1998) de Massive Attack, puis sur le titre « This Love » de l'album The Space Between Us de Craig Armstrong.
Depuis la séparation effective en 1997, de multiples compilations ont vu le jour : BBC Sessions (1999), Stars and Topsoil (2000), Lullabies to Violaine: Singles and Extended Plays (2005), puis Treasure Hiding: The Fontana Years (2018).
