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Artigo Original

Eficiência neuromuscular dos músculos vasto

lateral e bíceps femoral em indivíduos com lesão
de ligamento cruzado anterior夽

Fernando Amâncio Aragão a,b,∗ , Gabriel Santo Schäfer c , Carlos Eduardo

de Albuquerque a , Rogério Fonseca Vituri a , Fábio Mícolis de Azevedo d
e Gladson Ricardo Flor Bertolini a
a Universidade Estadual do Oeste do Paraná, Cascavel, PR, Brasil
b Laboratório de Pesquisa do Movimento Humano (Lapemh), Cascavel, PR, Brasil
c Hospital de Clínicas, Universidade Federal do Paraná (UFPR), Curitiba, PR, Brasil
d Laboratório de Biomecânica e Controle Motor, Faculdade de Ciências e Tecnologia (FCT/UNESP), Universidade Estadual Paulista “Júlio

de Mesquita Filho”, Presidente Prudente, SP, Brasil

informações sobre o artigo r e s u m o

Histórico do artigo: Objetivo: Analisar a força e a integral da eletromiografia (IEMG) para obter a eficiência neuro-
Recebido em 20 de maio de 2013 muscular (ENM) dos músculos vasto lateral (VL) e bíceps femoral (BF) em pacientes com lesão
Aceito em 11 de março de 2014 de ligamento cruzado anterior (LCA) nas fases pré-operatória e pós-operatória, comparar o
On-line em 1 de outubro de 2014 membro lesionado nos dois momentos e usar o membro não cirúrgico como controle.
Métodos: Foi feita a coleta de dados da EMG e da força de BF e VL durante três contrações iso-
Palavras chave: métricas máximas nos movimentos de flexão e extensão do joelho. O protocolo de avaliação
Ligamento cruzado anterior foi aplicado nos momentos pré e pós-operatório (dois meses após a cirurgia) e obteve-se a
Fadiga muscular ENM dos músculos VL e BF.
Biomecânica Resultados: Não foi encontrada diferença na ENM do músculo VL entre os momentos pré e
pós-cirúrgico. Por outro lado, houve aumento da ENM do BF no membro não cirúrgico dois
meses após a cirurgia.
Conclusões: A ENM fornece boa estimativa da função muscular por estar diretamente relaci-
onada à força e à capacidade de ativação dos músculos. Entretanto, os resultados apontam
que dois meses após o procedimento de reconstrução do LCA, quando normalmente são
iniciadas cargas em cadeia cinética aberta nos protocolos de reabilitação, a eficiência neu-
romuscular do VL e BF ainda não está restabelecida.
© 2014 Sociedade Brasileira de Ortopedia e Traumatologia. Publicado por Elsevier Editora
Ltda. Todos os direitos reservados.

夽
Trabalho desenvolvido em conjunto pelo Hospital Universitário do Oeste do Paraná (Huop), Laboratório de Pesquisa do Movimento
Humano (Lapemh) e Universidade Estadual do Oeste do Paraná (Unioeste), Campus de Cascavel, Cascavel, PR, Brasil.
∗
Autor para correspondência.
E-mail: [email protected] (F.A. Aragão).
http://dx.doi.org/10.1016/j.rbo.2014.03.004
0102-3616/© 2014 Sociedade Brasileira de Ortopedia e Traumatologia. Publicado por Elsevier Editora Ltda. Todos os direitos reservados.
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Neuromuscular efficiency of the vastus lateralis and biceps femoris

muscles in individuals with anterior cruciate ligament injuries

a b s t r a c t

Keywords: Objective: To analyze strength and integrated electromyography (IEMG) data in order to deter-
Anterior cruciate ligament mine the neuromuscular efficiency (NME) of the vastus lateralis (VL) and biceps femoris (BF)
Muscle fatigue muscles in patients with anterior cruciate ligament (ACL) injuries, during the preoperative
Biomechanics and postoperative periods; and to compare the injured limb at these two times, using the
non-operated limb as a control.
Methods: EMG data and BF and VL strength data were collected during three maximum
isometric contractions in knee flexion and extension movements. The assessment protocol
was applied before the operation and two months after the operation, and the NME of the
BF and VL muscles was obtained.
Results: There was no difference in the NME of the VL muscle from before to after the
operation. On the other hand, the NME of the BF in the non-operated limb was found to
have increased, two months after the surgery.
Conclusions: The NME provides a good estimate of muscle function because it is directly
related to muscle strength and capacity for activation. However, the results indicated that
two months after the ACL reconstruction procedure, at the time when loading in the open
kinetic chain within rehabilitation protocols is usually started, the neuromuscular efficiency
of the VL and BF had still not been reestablished.
© 2014 Sociedade Brasileira de Ortopedia e Traumatologia. Published by Elsevier Editora
Ltda. All rights reserved.

entre a quantidade de estímulo neural e a capacidade de

Introdução geração de força de um músculo.8
Assim, as relações entre momento de força muscular e
O ligamento cruzado anterior (LCA) é uma das estruturas a integral do sinal de eletromiografia (IEMG), considerada a
mais importantes para a estabilização da articulação do joe- melhor variável para descrever a intensidade do efeito neuro-
lho e um dos ligamentos mais frequentemente lesionados muscular durante uma atividade muscular mantida, têm sido
durante as atividades esportivas.1 Produz grande incapaci- usadas para estimar a eficiência neuromuscular (ENM),9–11
dade para o membro e também problemas em longo prazo, que pode ser interpretada como a capacidade de um indi-
como a osteoartrite.2 Mesmo após a reconstrução cirúrgica e víduo gerar momento de força em relação ao seu nível de
a reabilitação, podem permanecer déficits significativos rela- ativação muscular.8 Não obstante, estudos que envolvem
tivos, por exemplo, à força muscular dos extensores e flexores arquitetura muscular e análise eletromiográfica têm demons-
do joelho.3 trado maior facilidade de medição e, principalmente, melhor
A fraqueza muscular após a lesão do LCA gera desequi- reprodutibilidade dos resultados nos músculos vasto lateral
líbrios entre músculos agonistas e antagonistas durante o (VL) e bíceps femoral (BF) em relação aos seus agonistas,12,13
movimento de flexoextensão do joelho que, frequentemente, que os torna representantes adequados do comporta-
dificultam a reabilitação de indivíduos que passaram pelo pro- mento dos grupos musculares extensor e flexor do joelho,
cedimento de reconstrução de LCA. Assimetrias persistentes respectivamente.
na razão de torque entre extensores e flexores do joelho nessa O retorno às atividades normais ou esportivas após a
situação mostram quão relevante é a tentativa de identificar reconstrução de LCA normalmente ocorre após o sexto mês
e reverter as causas da fraqueza muscular persistente após de pós-operatório.14 Entretanto, em geral é a partir da sexta
lesão e reconstrução do LCA.4 semana pós-operatória, em protocolos acelerados, e décima
Diversos fatores devem ser considerados para a segunda semana pós-operatória, em protocolos conservado-
recuperação da força flexoextensora do joelho após a lesão do res, que os pacientes iniciam cargas em cadeia cinética aberta
LCA. As principais estão relacionadas à arquitetura muscular e submetem o LCA a maiores tensões.14,15 Apesar disso, não
e à integridade da origem e da inserção musculares, além da existem muitos dados sobre o estado da eficiência neuromus-
eficácia da atividade neural que chega à placa motora.5,6 cular nesse estágio de reabilitação.
Os fatores neurais, particularmente, estão relacionados Assim, este estudo buscou analisar a força muscular e
com a eficácia da ativação das unidades motoras durante a a IEMG para obter a eficiência neuromuscular dos múscu-
contração muscular. É sabido que quanto maior o número de los vasto lateral (VL) e bíceps femoral (BF) em pacientes com
unidades motoras recrutadas por um estímulo, maior também lesão de LCA em dois momentos: 1) na fase pré-operatória e
será a força muscular resultante por ele gerada.7 Biomecani- 2) na fase pós-operatória, dois meses após o procedimento de
camente, a eficiência neuromuscular é calculada pela relação reconstrução cirúrgica do LCA.
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comando verbal de incentivo para estimular os pacientes

Materiais e métodos durante a contração isométrica.
Os dados analógicos referentes à EMG e à força foram obti-
A amostra foi composta de 12 indivíduos, do sexo masculino,
dos com um sistema de coleta de dados biológicos de 12 canais
com média de 29,27 ± 6,90 anos, que apresentavam lesão de
(BioEMG 1100, Lynx, Brasil), por meio do programa AqDados
LCA unilateral e que, após a avaliação pré-operatória, fizeram
(LynxAqDados v. 7.2), que tinha ainda um canal com dados de
procedimento cirúrgico para reconstrução do LCA e trata-
um sistema de sincronismo de luz que também era coletado
mento fisioterapêutico. O procedimento cirúrgico foi feito pelo
pela câmera de vídeo, para identificação do momento em que
mesmo ortopedista com o uso dos tendões dos músculos
era atingido o pico de força. Como preparação para a coleta dos
semitendíneo e grácil como enxerto, fixados no fêmur pelo
dados de EMG, a pele foi tricotomizada e posteriormente limpa
sistema de Rigidfix® e na tíbia com parafuso de interferência
com álcool 70. A EMG foi coletada com eletrodos de superfí-
absorvível, para todos os indivíduos. O estudo foi aprovado
cie descartáveis posicionados nos ventres dos músculos vasto
previamente pelo comitê de ética local, conforme parecer
lateral (VL) e bíceps femoral (BF) em disposição bipolar.
155/2012-CEP (CAAE 06519712.4.0000.0107).
No período pós-operatório os pacientes foram, desde a alta Análise dos dados
hospitalar até a reavaliação de dois meses, acompanhados
por fisioterapeutas especialistas, com sessões periódicas de Para obtenção dos dados de EMG limitou-se o intervalo de 0,25
60 minutos, duas vezes por semana. s anterior e posterior ao pico de força. Em seguida os sinais
foram retificados e filtrados (passa-banda de 10 a 500 Hz, But-
Protocolo de avaliação terworth de terceira ordem) para obtenção do valor da integral
do sinal EMG (IEMG) no domínio do tempo no intervalo de 0,5
O protocolo de avaliação foi feito na fase pré-operatória e dois s; dos sinais dos músculos VL e BF, apenas da CIVM em que
meses após o procedimento cirúrgico. A coleta dos dados, houve o maior pico de força isométrica, em extensão e em fle-
referentes à força muscular e eletromiografia (EMG), foi feita xão do joelho. O tratamento dos sinais coletados foi feito em
bilateralmente. ambiente MatLab® (Mathworks, EUA).
As avaliações de força ocorreram no Laboratório de Os dados obtidos referentes à força muscular foram nor-
Pesquisa do Movimento Humano (Lapemh) do Centro malizados, a fim de que se pudesse obter uma projeção
de Reabilitação Física (CRF) da Universidade Estadual do Oeste matemática mais fiel da força exercida individualmente pelos
do Paraná (UNIOESTE), em uma estrutura própria para esse músculos VL e BF. Para tanto, foi empregado o critério da por-
fim, com o sujeito sentado sobre uma mesa extensora alta com centagem de contribuição equivalente daqueles músculos, em
o quadril a 90◦ de flexão e sem que existisse contato entre a relação ao total da área de secção transversa fisiológica (ASTF)
fossa poplítea e a mesa e/ou contato dos membros inferiores de seus respectivos grupos musculares. Dessa forma, foi usada
com o solo. Após o posicionamento adequado, uma célula de a proporção de 36% para o VL e de 40% para o BF e ado-
carga de 200 kgf acoplada à parede do laboratório foi ajustada tado como base todo o grupo muscular extensor e flexor do
ao tornozelo do paciente por meio de uma tornozeleira inex- joelho como 100%, respectivamente. Essas porcentagens
tensível, de forma que o vetor de força foi exercido sempre seguem o padrão descrito em um estudo in vivo no qual os
em 0◦ em relação ao eixo da célula de carga. Nessa posição, indivíduos da amostra apresentavam idade média, altura e
em que havia restrição do movimento do joelho, os pacien- peso similares aos padrões dos pacientes selecionados nesta
tes eram instruídos a fazer a série de contrações isométricas amostra.16 Posteriormente, a força muscular foi dividida para
voluntárias máximas (CIVM). se obter 50% da CIVM e o cálculo da ENM dos músculos VL e
Durante a execução das CIVM, em extensão e flexão do joe- BF foi feito pela razão entre [Força/IEMG], a 50% da contração
lho, a articulação era posicionada a 60◦ de flexão (0◦ = extensão muscular voluntária máxima. Esse conceito parte do pressu-
total do joelho). A posição do joelho foi determinada com auxí- posto de que em contrações submáximas de até 50%, a relação
lio de um flexímetro e todos os testes foram gravados em uma força vs. EMG é constante.17
câmera de vídeo convencional (Panasonic, NV-GS180), posi-
cionada perpendicularmente a 1,5 m de distância alinhada à Análise estatística
fossa intercondilar do joelho, para coletar imagens do membro
inferior no plano sagital durante as CIVM. Para a análise estatística foi usado o teste Shapiro-Wilk
Para determinação do ângulo articular do joelho nas ima- para identificação de normalidade das variáveis. O teste t de
gens gravadas, antes da realização das contrações foram Student independente foi usado para identificação das
fixados três marcadores de 5 mm de diâmetro nos membros diferenças de força, IEMG e ENM entre os membros lesados e
inferiores: no trocânter maior do fêmur, na linha interarticular não lesados e o teste t de Student pareado para a comparação
do joelho e no maléolo lateral do tornozelo. Os dados de vídeo das variáveis entre os momentos pré e pós-operatório (dois
foram coletados com 30 Hz pelo software VirtualDub v.0.9.11 meses após o procedimento cirúrgico). Foi estabelecido como
e para que se pudesse avaliar com precisão a real posição limite de significância p = 0,05.
articular foi usado o software Kinovea (v.0.8.15).
Foram feitas três repetições de CIVM, em cadeia cinética Resultados
aberta, com manutenção de 5 s de contração e intervalos de
120 s de repouso, em cada sentido do movimento (extensão Na avaliação das imagens gravadas durante as CIMV, não
e flexão). Sempre nas avaliações os pesquisadores forneciam foram encontradas diferenças significativas entre os joelhos
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Tabela 1 – Média e desvio padrão do ângulo articular do joelho, gravadas durante as CIVM nas fases pré e pós-cirúrgica.
Não foram encontradas diferenças significativas
Membro Pré Pós

Extensão Flexão Extensão Flexão

Operado 52,44 ± 5,6 65,9 ± 8,8 53,1 ± 7,9 64,9 ± 6,7

Não Operado 52,49 ± 5,0 65,2 ± 7,3 51,6 ± 6,8 62,8 ± 8,4

Fonte: Os autores.

operados e não operados nos momentos pré e pós-operatórios Eficiência neuromuscular

em relação ao posicionamento durante a realização das 0.03
*
CIVM em extensão e em flexão (tabela 1). *
0.025
Quando se tomou como referência o movimento de flexão
do joelho, na comparação dos momentos pré e pós-cirúrgico,
0.02

ENM (kg/mV.103)
evidenciou-se que o membro que sofreu a reparação cirúrgica
teve diminuição significativa da IEMG e da força muscular do
0.015 Pré
BF (tabela 2 a,b). Por outro lado, no membro não cirúrgico,
enquanto a IEMG diminuiu, a magnitude da força do BF foi Pós
0.01
mantida (tabela 2c).
Para o músculo VL, quando comparados os dois momen- 0.005
tos, apesar de o membro operado apresentar diminuição da
força muscular após a reconstrução do LCA (tabela 2d), a mag- 0
nitude da IEMG não se alterou. Com relação ao membro não Operado Não Operado Operado Não Operado
operado, não foram encontradas quaisquer diferenças quando Bíceps Femoral Vasto Lateral
comparados os momentos pré e pós-cirúrgico.
Os asteriscos representam as diferenças significativas encontradas (*p < 0,05)
Tanto na fase pré como na pós-operatória, a força dos
músculos BF e VL estava diminuída no membro operado na Figura 1 – Médias e desvios padrão da eficiência
comparação entre os membros (tabela 2e–h). neuromuscular (ENM) dos músculos BF e VL nos dois
Foi identificado aumento da ENM do BF do membro não momentos estudados.
operado na comparação dos momentos pré e pós-cirúrgico Os asteriscos representam as diferenças significativas
(fig. 1). Além disso, foi possível identificar o aumento da ENM encontradas (*p < 0,05).
do BF do membro não operado comparado ao membro operado
na avaliação após dois meses. Entretanto, nenhuma diferença
relacionada à ENM do VL foi encontrada.
BF, em pacientes com lesão de LCA, na fase pré-operatória e
na fase pós-operatória.
Discussão Após o procedimento cirúrgico o paciente pode ter a
tendência de proteger o membro operado, restringir o movi-
A eficiência neuromuscular está relacionada à ativação de mento e diminuir a descarga do peso sobre ele. Isso pode levar
fibras musculares e à produção de força, gerada por um deter- à atrofia e à fraqueza da musculatura anterior e posterior da
minado músculo. Sendo assim, é considerado mais eficiente coxa. Gerber et al.19 observaram atrofia e a diminuição
aquele indivíduo capaz de produzir a maior força muscular de força muscular do quadríceps e do bíceps femoral de 20% e
com a menor magnitude de ativação das fibras musculares.18 30%, respectivamente, três meses após a reconstrução do LCA,
Neste estudo buscou-se mensurar a força muscular e a IEMG, apesar de os pacientes estarem em processo de reabilitação.
para se obter a eficiência neuromuscular dos músculos VL e Esses dados corroboram os achados do presente estudo, com

Tabela 2 – Médias e desvios padrão da integral da eletromiografia (IEMG) em mV/seg. e da estimativa de força em kgf
exercida pelo BF e VL durante a flexão e extensão do joelho, respectivamente
Membro Operado Não operado

a
Variável IEMG Força IEMG Força

BF Pré 1077,56 ± a
1004,64 5,66 ± 1,77 b,e
977,84 ± 531,23c
6,23 ± 1,56e
Pós 588,78 ± 246,79a 4,00 ± 1,06b,f 708,40 ± 354,84c 6,87 ± 1,57h,f
VL Pré 912,61 ± 714,11 10,41 ± 4,27d,g 1028,77 ± 734,34 11,50 ± 2,15g
Pós 749,63 ± 430,92 8,70 ± 3,29d,h 840,59 ± 415,51 11,23 ± 2,35h

As letras representam as diferenças significativas encontradas, respectivamente com seus pares (p < 0,05).
Fonte: Os autores.
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relação à força e IEMG do músculo BF do membro cirúrgico, alteração da eficiência dos mecanoceptores responsáveis
pois foi observada a diminuição da força e do recrutamento pelo controle neuromuscular,27 à perturbação do sistema
neural após o procedimento cirúrgico, possivelmente em somatossensorial28 e à diminuição da ativação e da força
virtude de que na avaliação pós-operatória, feita dois meses muscular.29 Segundo Hewett et al.,30 a coativação coorde-
após a reconstrução cirúrgica do ligamento, a articulação, nada dos isquiotibiais e quadríceps tem um importante papel
ainda em processo de cicatrização, apresentava fraqueza e na diminuição do risco de lesão primária e esse equilíbrio
inibição muscular. agonista-antagonista pode proteger o joelho contra lesões
Para o membro não operado, quando comparados os dados recidivas do LCA reconstruído. Esses dados são indícios fisi-
do pré com o pós-operatório, verificou-se que também houve opatológicos que justificariam os achados no presente estudo
diminuição da atividade elétrica (IEMG) do músculo BF, entre- no que se refere à comparação entre o membro com lesão de
tanto sem alteração da força muscular. Apesar de a metodolo- LCA e o membro são.
gia empregada não permitir a mensuração direta, supõe-se Como o presente estudo só fez a avaliação pós-operatória
que esse resultado se deva ao efeito aprendizado causado dois meses após o procedimento cirúrgico, o membro ainda
pela feitura dos testes e também por causa do grande uso estava em processo de recuperação, o que foi comprovado com
do membro contralateral à lesão após o procedimento cirúr- a menor força muscular encontrada na comparação entre os
gico, uma vez que os pacientes apresentam, em geral, receio membros analisados. A opção pela avaliação dois meses após
de fazer força, descarregar peso e movimentar o membro o procedimento cirúrgico ocorreu no sentido de se obterem
cirúrgico após o procedimento.20 Além disso, a diminuição da indícios do estado de eficiência neuromuscular desses grupos
IEMG sem alteração da força foi responsável pelo aumento da musculares no momento em que a maioria dos protocolos de
ENM do BF. Esse efeito está, provavelmente, relacionado à reabilitação, em média, inicia o procedimento de exercícios
demanda muscular do membro contralateral gerada pelo em cadeia cinética aberta.14,15 Entretanto, uma limitação do
excesso de uso. estudo é justamente a não avaliação dos sujeitos após seis
No entanto, o mesmo não se demonstrou válido para o meses, o que aconteceu por causa da grande evasão ocorrida
músculo VL, uma vez que não foram encontradas quaisquer após dois meses de tratamento. Recomenda-se, contudo, que
diferenças nas variáveis estudadas. Esse dado, de certa forma, estudos futuros possam avaliar as condições da ENM após esse
denota que o músculo VL do lado não operado não sofreu período.
grande influência do procedimento cirúrgico e do processo Por fim, os resultados descritos reforçam a complexidade
fisioterapêutico de reabilitação. do processo de recuperação funcional da articulação do joe-
É importante salientar que o enxerto usado, semitendíneo lho submetida à reconstrução e reabilitação do LCA e a
e grácil, é o mais comumente usado no Brasil. Entretanto, apa- necessidade de se estar atento à recuperação da eficiência
rentemente não apresenta resultados funcionais diferentes da neuromuscular dos músculos envolvidos na articulação antes
porção média do tendão patelar.21 de se retomarem atividades mais vigorosas que possam levar
A produção de força muscular é dependente do ângulo à recidiva da lesão ligamentar.
articular conforme a relação força-comprimento. No joelho,
especificamente, está bem estabelecido que o ângulo ótimo Conclusão
de produção de força é próximo de 60◦ .22 A partir das imagens
gravadas durante a execução das CIVM, foi possível garantir Houve aumento da ENM do músculo BF no membro não
que não foi detectada diferença significativa entre os ângulos operado, dois meses após a cirurgia. Na comparação entre
articulares, tanto em relação ao movimento como ao período membros, o BF o lado não operado estava mais eficiente na
pré e pós cirúrgico. fase pós-cirúrgica. Não foram encontradas diferenças na ENM
Alterações neuromusculares após uma lesão representam do músculo VL.
um estado clínico complexo, que pode se manifestar com a Os dados força, atividade eletromiográfica e eficiência neu-
presença de inibição muscular na musculatura ilesa em torno romuscular evidenciam assimetrias entre os membros dois
da articulação comprometida.23 Essa resposta neural tem duas meses após a cirurgia de reconstrução de LCA. Assim, o joe-
grandes finalidades fisiológicas: (1) diminuir a carga em torno lho operado ainda não está apto para as atividades normais
da articulação lesionada, para promover uma proteção contra ou esportivas. Além disso, vale ressaltar a atenção especial
novas lesões,24 e (2) fornecer estratégias motoras compensa- necessária por volta do segundo mês após a cirurgia, durante
tórias, a fim de manter as funções do membro na presença da o processo de reabilitação, no que se refere ao início da fase
inibição muscular.25 com cargas em cadeia cinética aberta, uma vez que o membro
Esses argumentos poderiam explicar os dados encontra- ainda persiste com diminuída eficiência neuromuscular.
dos no presente estudo com relação à comparação feita entre
a fase pré e pós-operatória, no que se refere ao músculo VL do
membro operado, que remetem à diminuição de força muscu- Conflitos de interesse
lar, sem alterações significativas para a IEMG. Possivelmente
esse resultado se deve à presença de inibição muscular, com o Os autores declaram que não haver conflitos de interesse.
objetivo de poupar a articulação e evitar uma lesão recidivante
precoce.26 Agradecimentos
Igualmente, é notório que a lesão do LCA está asso-
ciada com o pobre controle neuromuscular, o que leva À Unioeste e à Fundação Araucária pela bolsa de iniciação
à diminuição da informação proprioceptiva em função da científica.
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