Dissertacao ComposicaoeDiversidadedeBorboletas

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO OESTE DO PARÁ

PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO E INOVAÇÃO TECNOLÓGICA


PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM RECURSOS NATURAIS DA AMAZÔNIA

COMPOSIÇÃO E DIVERSIDADE DE BORBOLETAS


FRUGÍVORAS EM ÁREA DE MANEJO FLORESTAL
COMUNITÁRIO NA FLORESTA NACIONAL DO TAPAJÓS,
PARÁ, BRASIL

PATRICIA LOPES DA SILVA

Santarém, Pará
Abril, 2013
i

PATRÍCIA LOPES DA SILVA

COMPOSIÇÃO E DIVERSIDADE DE BORBOLETAS


FRUGÍVORAS EM ÁREA DE MANEJO FLORESTAL
COMUNITÁRIO NA FLORESTA NACIONAL DO TAPAJÓS,
PARÁ, BRASIL

ORIENTADOR: DR. JOSÉ AUGUSTO TESTON

Dissertação apresentada a Universidade Federal do


Oeste do Pará – UFOPA, como requisitos para
obtenção do título de Mestre em Ciências
Ambientais, junto ao Programa de Pós-Graduação
Stricto Sensu em Recursos Naturais da Amazônia.

Área de concentração: Estudos e Manejos de


Ecossistemas Amazônicos.

Santarém, Pará
Abril, 2013
i
ii
iii

DEDICATÓRIA

À Floresta Nacional do Tapajós por sua exuberância,


e suas borboletas pela perfeição!!!
iv

AGRADECIMENTOS

Á Deus por exatamente nesta fase ter me mostrado o verdadeiro sentido da Vida.
Ao Prof. Dr. José Augusto Teston pela orientação, pela oportunidade de realizar este
trabalho e aprendizado ao longo destes dois anos.
Ao Programa de Pós-graduação em Recursos Naturais da Amazônia (PGRNA) da
Universidade Federal do Oeste do Pará (UFOPA) pela oportunidade do curso.
Agradeço a Hiandra Pedroso, na época técnica administrativa do PGRNA, pelas
ajudas burocráticas que em alguns momentos se fizeram necessárias.
Ao Wagner Luis Gonçalves da Silva, técnico do Laboratório de Base Cartográfia da
Universidade Federal do Oeste do Pará (UFOPA) por produzir o mapa de localização das
áreas de coletas.
A Profª. MsC. Yukari Okada pela amizade, dicas e sugestões iniciais bem como por
toda ajuda, incentivo e apoio no transcorrer deste trabalho. Sou muito grata a você!
Ao Juarez L. Rodrigues, na época coordenador de transporte da UFOPA, pela amizade
e por em todos os momentos ser atencioso e solícito nas “n” vezes que tomei do seu tempo
querendo saber da disponibilidade do carro para a ida a campo. Aproveito o ensejo para
agradecer também aos motoristas que se tornaram meus amigos durante o período de
mestrado: Assis da Silva, Elizeu Froz, Eudes, Marcus Bello, Roosewelt Rodrigues, Cleber
Paixão, Maxsouwel Viana e em especial aqueles que tornaram minhas idas e vindas de campo
agradáveis... Adoro vocês!
Ao auxiliar de campo, Coronel, por toda a ajuda, amizade, parceria, atenção, paciência
(comigo) e preocupação para que tudo desse certo.
A todo apoio recebido do Projeto “Experimento de Grande Escala da Biosfera-
Atmosfera na Amazônia” (LBA).
Agradeço também pela companhia agradabilíssima do meu querido amigo Louro, do
acampamento do LBA na Flona Tapajós, pela amizade e ajuda em todos os momentos!
Agradeço à Comissão de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pela concessão de bolsa de mestrado, sem a qual este trabalho não seria possível.
Agradeço ao Instituto Chico Mendes de Biodiversidade (ICMBio) pela licença
concedida e ao Analista Ambiental da Floresta Nacional do Tapajós, Dárlison Andrade, pelo
apoio através do acesso à literaturas e informações da referida Unidade de Conservação.
v

Agradeço ao Sérgio Pimentel, presidente da Cooperativa Mista FLONA do Tapajós


Verde (COOMFLONA), pela permissão da realização deste estudo nas áreas de manejo da
Cooperativa acima citada. Agradeço também ao Edson Márcio A. da Cruz e Suelen Tatiane F.
da Cruz (Engenheiros florestais) e Jean Feitosa pelas informações referentes à área de estudo
e ajuda tão necessária na escolha das áreas para implantação do estudo. Em especial à Suelen,
a quem estimo grande carinho!
Agradeço a obtenção de literatura científica ao MsC. Ivaney Araújo (UFPA), MsC.
Thamara Zacca (UFPR) - pela amizade e apoio - e Dr. Eduardo Carneiro (UFPR), MsC.
Eduardo Proença e Dr. Cristiano Iserhard (UNICAMP), em especial este último pelas dicas e
sugestões iniciais para a realização deste trabalho.
Ao Dr. Fernando Dias (UFPR) pela identificação dos espécimes do gênero Memphis e
ao Dr. André Freitas (UNICAMP) pelo auxílio na identificação de alguns espécimes.
À minha irmã, Adriana Lopes, e ao Laboratório de Bioprospecção pelo empréstimo de
suas respectivas máquinas fotográficas.
Agradeço a ajuda prestada sempre que necessária de Ladimir Jr. durante o longo
trabalho de laboratório, bem como a amizade, conversas, parceria, companheirismo e pelos
momentos de distração com boas risadas.
Aos colegas e amigos do Laboratório de Estudos de Lepidópteros Neotropicais e
Laboratório de Zoologia pela companhia, apoio, auxílio, troca de ideias e informações, em
especial Aracely Liberal Lopes e Margarida Pereira de Freitas.
A Axa Figueiredo por sua companhia sempre agradável e conversas divertidas. Gosto
muito de você!
Agradeço o apoio, o bom humor, a convivência, o companheirismo, a força mútua e
amizades construídas ao longo destes dois anos dos meus amigos de mestrado, em especial
Jacqueline Braga, Khayth Nagata, Márcia Nogueira, Alírio Furtado, Deliane Penha, Jucele
Faustino, Marcos Paulo Alho e Jéssica Correa.
Aos colegas do Programa de Pós-graduação em Recursos Naturais da Amazônia pela
convivência.
As minhas amadas amigas Evelise Monteiro, Eloane Rebelo e Daniela Bianchi por
terem sido luz nos meus momentos difíceis e a Beatriz Viana, Ocilene Nogueira e Láurian
Melo pela amizade, apoio e compreensão da minha ausência. Mesmo não estando
constantemente na companhia de vocês, vocês sempre estavam comigo... no meu coração!
Agradeço à minha família, em especial à minha mãe Domingas Lopes da Silva pelo
apoio e compreensão da minha ausência constante. Agradeço também a minha amada irmã
vi

pela ajuda com as minhas planilhas na reta final deste trabalho. Vocês são essenciais a minha
vida!
À Floresta Nacional do Tapajós pelos bons momentos e oportunidade de conhecer
pessoas que tornaram meus dias mais felizes e pelas amizades conquistadas... E as borboletas
por serem lindas e perfeitinhas! Que nunca lhes falte matas, flores e frutos...
vii

EPÍGRAFE

“[...] Logo, o estudo das borboletas,


criaturas vistas como delicadas e frívolas,
em vez de desprezado,
algum dia será avaliado como um dos ramos
mais importantes das ciências biológicas.”

H. W. Bates (1876)
viii

SILVA, Patrícia Lopes da. Composição e diversidade de borboletas frugívoras em área de


manejo florestal comunitário na Floresta Nacional do Tapajós, Pará, Brasil. 2013. 89
páginas. Dissertação de Mestrado em Ciências Ambientais. Área de concentração: Estudos e
Manejos de Ecossistemas Amazônicos – Programa de Pós-graduação em Recursos Naturais
da Amazônia. Universidade Federal do Oeste do Pará – UFOPA, Santarém, 2013.

RESUMO
Uma tentativa de diminuir a exploração de madeira realizada de forma predatória e ilegal na
Amazônia é através do manejo florestal madeireiro. A Floresta Nacional do Tapajós foi a
primeira unidade de conservação criada com a categoria de manejo e é tida como modelo de
manejo comunitário madeireiro. Neste contexto, faz-se necessário o conhecimento a respeito
sobre a relação entre a exploração e a fauna visando não somente a sustentabilidade
econômica, mas a ecológica também. Assim, os objetivos deste trabalho foram: (i) elaborar
uma lista de borboletas frugívoras na Floresta Nacional do Tapajós, (ii) investigar diferenças
na composição e diversidade de borboletas frugívoras em uma área de manejo florestal
madeireiro pleno, explorada há seis anos e, uma área de preservação permanente; e (iii)
avaliar a sazonalidade das comunidades de borboletas frugívoras ao longo de um ano, em uma
área de manejo florestal madeireiro pleno, explorada há seis anos e, uma área de preservação
permanente na Floresta Nacional do Tapajós. Para tal, borboletas foram amostradas durante
12 meses (de dezembro de 2011 a novembro de 2012), através de armadilhas Van Someren-
Rydon iscadas com banana fermentada em caldo – de – cana ha uma altura de 1,5 – 1,6
metros do solo. As armadilhas permaneceram abertas por cinco dias consecutivos, sendo
vistoriadas diariamente e as iscas trocadas a cada 48 horas ou quando necessário. Para avaliar
a diferença na composição e diversidade da fauna de borboletas entre as áreas foram medidas
os seguintes parâmetros: riqueza (S), abundância (N), índices de diversidade e uniformidade
de Shannon (H’ e E’), índice de dominância de Berger – Parker (BP), constância, dominância.
Comparações de similaridade entre as unidades amostrais das áreas e períodos (+ chuva e –
chuva) foram feitas através do índice de Bray – Curtis pelo método do UPGMA. As
estimativas de riqueza foram efetuadas através de procedimentos “Bootstrap”, “Chao 1”,
“Chao 2”, “Jackknife 1”, “Jackknife 2”. Na área manejada foram coletados 483 espécimes
distribuídos em 56 espécies, das quais 11 foram exclusivas desta área. Os seguintes valores
foram encontrados: H’ = 3,18, E’ = 0,79, BP = 0,14. Na área de preservação permanente
foram coletados 351 espécimes distribuídos em 45 espécies, das quais 22 foram exclusivas
desta área. Foram encontrados os seguintes valores: H’ = 3,23, E’ = 0,85, BP = 0,11. A guilda
de borboletas frugívoras apresentaram maior riqueza e abundância no período de menos
chuva em ambas as áreas. Os estimadores previram para a área manejada de 64 a 78 espécies
e para a área de preservação permanente, de 47 a 53 espécies. As duas áreas apresentaram
similaridade de 57%. As unidades amostrais na área manejada foram similares 71% e na área
de preservação permanente 74%. O período de mais chuva entre as áreas foi similar 55% e o
menos chuvoso, 61%. Os resultados encontrados, com um ano de amostragem, demonstram
que a diversidade de borboletas frugívoras entre as áreas com ou sem influência do manejo
madeireiro pleno não é afetada pelo tempo após exploração. Entretanto, deve-se destacar que
a área de preservação permanente apresentou o dobro de espécies exclusivas.
Palavras – chave: Nymphalidae, Sub–bosque, Unidade de Conservação
ix

SILVA, Patrícia Lopes da. Composition and diversity of frugivorous butterflies in a


community forest management area in Tapajós National Forest, Pará, Brazil. 2013. 89
pages. Master’s Dissertation in Environmental Sciences. Concentration area: Studies and
Managements of Amazon Ecosystems – Programa de Recursos Naturais da Amazônia.
Universidade Federal do Oeste do Pará – UFOPA, Santarém, 2013.

ABSTRACT
An endeavor to reduce predatory and illegal logging in Amazon is through timber forest
management. Tapajós National Forest was the first conservation unit created with the
management category and is regarded as a model of community timber forest management.
Therefore, its necessary to know about the relation between logging and fauna, aimed not
only economic sustainability, but also ecological. Thus, the objectives of this work were: (i)
elaborate a list of frugivorous butterflies of Tapajós National Forest; (ii) investigate
differences in the composition and diversity of frugivorous butterflies in an area of full timber
forest management, operated for six years, and a permanent preservation area; and (iii) assess
the seasonality frugivourous butterflies communities in an area of full timber forest
management, operated for six years, and a permanent preservation area in Tapajós National
Forest. For such, butterflies were collected during 12 months (from December 2011 to
November 2012) by Van Someren-Rydon traps, baited with fermented banana in sugar cane
juice in a high of 1.5 to 1.6 meters from the ground. Traps remained open for 5 consecutive
days, being inspected daily and bate being changed every 48 hours or when it was necessary.
To evaluate the difference in butterflies fauna composition and diversity between the areas the
following parameters were measured: richness (S), abundance (N), Shannon diversity and
uniformity index (H’ and E’), Berger – Parker dominance index (BP), constancy and
dominance. Similarity comparisons between the sampling units from areas and periods (+ rain
and – rain) were made by Bray-Curtis index through UPGMA method. Richness estimates
were made using procedures “Bootstrap”, “Chao 1”, “Chao 2”, “Jackknife 1”, “Jackknife 2”.
In the managed area were collected 483 specimens distributed in 56 species, 11 of which were
exclusive of this area. The following values were found: H’ = 3.18, E’ = 0.79, BP = 0.14. In
the permanent preservation area 351 specimens were collected distributed in 45 species, 22 of
which were exclusive of this area. the following values were found: H’ = 3.23, E’ = 0.85, BP
= 0.11. The frugivorous butterflies’ guild presented higher richness and abundance on the lass
rain period in both areas. The estimators predicted for the managed area 64-78 species and to
permanent preservation area, 57-53 species. The areas presented 57% of similarity. The
sampling units in the managed area were 71% similar and in 74% on the permanent preserved
area. The more rain period between the areas was 55% similar and the less rain period, 61%.
The results founded, with 1 year of sampling, show that frugivorous butterflies diversity
between the areas, with our without full logging management influence, it is not affected by
exploration time. However, it should be noted that permanent preserved area presented twice
as many exclusive species.

Key words: Nymphalidae, Understory, Conservation Unit.


x

SUMÁRIO

RESUMO .............................................................................................................................................. viii

ABSTRACT ............................................................................................................................................ ix

1. INTRODUÇÃO GERAL .................................................................................................................... 1

1. 1 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ......................................................................................................... 2

1. 1. 1 Floresta Nacional do Tapajós e o Manejo Florestal Madeireiro .................................................. 2

1. 1. 2 Borboletas .................................................................................................................................... 4

1. 1. 2. 1 Borboletas frugívoras como bioindicadoras ............................................................................. 6

1. 2 OBJETIVOS .................................................................................................................................... 8

1.2.1 Objetivo geral ................................................................................................................................. 8

1.2. 2 Objetivos específicos..................................................................................................................... 8

2. MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................................ 9

2. 1 Área de estudo .................................................................................................................................. 9

2. 2 Amostragem de borboletas frugívoras ........................................................................................... 11

2. 3 Triagem e identificação dos espécimes .......................................................................................... 12

2. 4 Análise de dados ............................................................................................................................ 12

CAPÍTULO I......................................................................................................................................... 14

4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .............................................................................................. 53

ANEXO ................................................................................................................................................. 62

APÊNDICES ......................................................................................................................................... 72
1

1. INTRODUÇÃO GERAL
As florestas tropicais vêm sofrendo grande pressão sobre seus recursos, especialmente
as reservas de madeiras que se encontram na floresta amazônica. Uma tentativa de conter o
avanço da exploração madeireira sobre os recursos ainda existentes é através da criação de
Unidades de Conservação, as quais, segundo Cases (2012), foram criadas em sua grande
maioria na década de 70.

Neste contexto, foi criada a Floresta Nacional do Tapajós (FLONA do Tapajós)


definida pelo Sistema Nacional de Unidades de Conservação da Natureza (SNUC) como uma
unidade de conservação de uso sustentável com objetivo principal o uso múltiplo sustentável
dos recursos florestais associados à pesquisa científica. Sendo a FLONA do Tapajós a
primeira unidade de conservação criada com a categoria de manejo (PADOVAN, 2004), esta,
tenta conciliar a conservação da diversidade biológica e ecossistema com o desenvolvimento
sustentável gerando renda para todos aqueles que dependem da floresta para sua subsistência.

Visando a produção sustentada de madeira, em 1999 deu-se início a primeira iniciativa


de manejo florestal madeireiro na referida unidade através do Projeto ITTO, o qual teve suas
atividades encerradas em 2003. Uma segunda iniciativa de manejo florestal madeireiro deu-se
em 2006 com a primeira colheita do projeto Ambé. O manejo florestal madeireiro no Brasil
tem diretrizes bem definidas e vários estudos confirmam a viabilidade econômica deste
sistema de extração seletiva de madeira (BARRETO et al., 1998; HOLMES et al., 2002;
NOGUEIRA et al., 2011). No entanto, a viabilidade ecológica ainda é pouco estudada.

As borboletas são insetos com alto grau de relação com o ambiente em que estão
inseridas e por isso apresentam respostas mesmo que sutis a pequenas mudanças ambientais,
sendo então utilizadas para avaliar a saúde do hábitat a que pertencem. Dentre as vantagens
para sua utilização como bioindicadores tem-se a diversidade ecológica, ciclo de vida curto,
estreita relação com os recursos alimentares na fase larval e adulta, além de serem fáceis de
encontrar e identificar necessitando para isso pouco recurso humano (BROWN Jr., 1992;
RAIMUNDO et al., 2003; FREITAS et al., 2006; BARLOW et al., 2007).

Este trabalho buscou investigar se há diferenças na composição e diversidade de


borboletas frugívoras em área de manejo florestal madeireiro pleno e em área de preservação
permanente da Cooperativa Mista FLONA do Tapajós Verde (COOMFLONA) na Floresta
Nacional do Tapajós, Pará, Brasil.
2

1. 1 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

1. 1. 1 Floresta Nacional do Tapajós e o Manejo Florestal Madeireiro


A Floresta Nacional do Tapajós (FLONA do Tapajós) foi criada através do Decreto nº
73.684/74 com uma área de 600.000 hectares e definida pela Lei 9.985/00 do Sistema
Nacional de Unidades de Conservação da Natureza (SNUC) como uma Unidade de Uso
Sustentável para uso sustentável dos recursos florestais e pesquisa científica, com destaque
para métodos de exploração sustentável de florestas nativas. No entanto, após sua implantação
passou a ter 544.927 hectares (CORDEIRO, 2005). Em 2012 a FLONA do Tapajós sofreu
uma redução de sua área total por meio da Lei Nº 12.678 através da exclusão das
comunidades de São Jorge, Nova Vida, Nossa Senhora de Nazaré e Santa Clara e de parte do
aglomerado urbano do município de Aveiro, passando a ter 527.319 hectares (BRASIL,
2012).

No Brasil foi a 13ª FLONA criada, a segunda na região norte e no estado do Pará e a
primeira unidade de conservação com a categoria de manejo no país, sendo uma referência no
desafio de conciliar a necessidade de desenvolvimento socioeconômico com alternativas de
preservação das riquezas naturais e culturais da Amazônia (PADOVAN, 2004; CORDEIRO,
2005). Após a sua criação, as primeiras explorações madeireiras sob gestão empresarial de
caráter experimental e como parte do Projeto de Desenvolvimento e Pesquisa Florestal
(PRODEPEF) ocorreram em 1979 no km 67 e em 1984 no km 117 (CORDEIRO, 2005).

Mais recentemente, teve-se uma iniciativa de exploração madeireira através da criação


do Projeto de Manejo para Produção Sustentável de Madeira Industrial (Projeto ITTO), por
meio de parceria entre a Organização Internacional de Madeiras Tropicais e o governo
brasileiro (PINHO et al., 2009). Tal projeto foi instalado em uma área de 3.222 ha situada no
km 83 da BR 163, onde desenvolveu suas atividades exploratórias madeireiras de 1999 a
2003. Seu principal objetivo foi desenvolver um modelo de manejo florestal para a produção
sustentada de madeira em florestas tropicais (CORDEIRO, 2005; NETO, 2006).

Em 2005, através da Cooperativa Mista FLONA do Tapajós Verde (COOMFLONA),


teve início uma segunda iniciativa de manejo florestal comunitário de uso múltiplo através das
atividades exploratórias do Projeto Ambé visando desenvolver o setor de manejo florestal
madeireiro. A área de manejo florestal localiza-se no km 83 da BR 163 (Santarém-Cuiabá) e
tem como área a ser explorada 32.417 ha que consiste de uma faixa de planalto de relevo
3

suave com cobertura predominantemente de Floresta Ombrófila Densa. Tal faixa compreende
duas áreas de produção: Samambaia com 14.257 ha e Anambé com 18.160 ha. Inicialmente a
área autorizada para exploração foi de 100 ha no primeiro ano (UPA1), 300 ha no segundo
(UPA2) e 500 ha no terceiro (UPA3), com aumento gradativo nos anos subsequentes. A partir
de 2009 o projeto foi extinguido e a COOMFLONA passou a realizar as atividades de
extração madeireira (E. M. CRUZ, comunicação pessoal).

O manejo florestal envolve muitas atividades tendo entre seus objetivos a redução de
desperdícios e o aumento na eficiência das operações visando aumentar a rentabilidade da
floresta e diminuir os impactos ecológicos. A premissa é que através do manejo florestal seja
garantida, em longo prazo, a produção sustentável de produtos florestais sem ameaçar a
qualidade da floresta ou sua composição e diversidade, assim como seus processos e serviços
ecológicos essenciais (NOGUEIRA et al., 2010). A sustentabilidade socioambiental do
manejo florestal, em curto prazo, é determinada pelas características técnicas de exploração
florestal implantada e seus efeitos sobre as relações ecológicas da floresta e, em longo prazo,
os cortes seletivos constituem a atividade mais apropriada capaz de entrelaçar rentabilidade
financeira e preservação da biodiversidade (CRUZ et al., 2011).

Uma premissa obrigatória para comprovar a efetividade ecológica das atividades de


manejo florestal que estão em andamento é o monitoramento da fauna associada nas áreas que
estão sendo manejadas para produção (PADOVAN, 2004). Por isso, bons indicadores do
status da floresta após a exploração madeireira são aqueles táxons que tenham boa informação
sobre a história natural, facilidade de encontrar e mensurar, além de apresentar correlação
com as mudanças no ecossistema estabelecida e, por isso, funcionar como um alerta precoce
para impedir mudanças críticas nos grupos de plantas e animais, ou no ecossistema como um
todo (AZEVEDO-RAMOS et al., 2005).

Estudos têm sido realizados para avaliar o efeito da atividade madeireira, de alto e
baixo impacto, sobre a fauna, principalmente alguns grupos de vertebrados como anfíbios e
répteis, pássaros e mamíferos e invertebrados como besouros, formigas e borboletas. No
entanto, os efeitos da exploração madeireira sobre a fauna ainda são pouco compreendidos
devido aos resultados serem confusos ou controversos. Há uma grande variabilidade entre os
estudos que abordam esta questão em termos que vão desde o tempo e intensidade da
exploração e grupos taxonômicos estudados. Dentre os invertebrados terrestres as borboletas
apresentam respostas mais fortes à exploração madeireira (AZEVEDO-RAMOS et al., 2005).
4

Apesar da exploração de baixo impacto demonstrar vantagens ambientais sobre as


técnicas de exploração convencional (BARRETO et al., 1998), apenas dois estudos utilizando
borboletas frugívoras foram desenvolvidos em áreas sob regime de exploração madeireira de
baixo impacto, um na Ásia tropical (LEWIS, 2001) e outro na Amazônia ocidental, no
município de Itacoatiara, estado do Amazonas (RIBEIRO e FREITAS, 2012). Na FLONA do
Tapajós alguns estudos já foram realizados com o intuito de verificar a influência do manejo
florestal madeireiro sobre a fauna de morcegos e aves (CASTRO-ARELLANO et al., 2007,
2009; HENRIQUES et al., 2008), sendo este o primeiro a avaliar o tempo após o manejo
florestal madeireiro sobre a guilda das borboletas frugívoras.

1. 1. 2 Borboletas
Borboletas são insetos da ordem Lepidoptera que apresentam hábito diurno e são
facilmente reconhecidas (BROWN JR., 1992; BROWN JR. e FREITAS, 1999). Apresentam
hábitos alimentares distintos, predominando na fase larval a herbivoria e na fase adulta são
atraídas e se alimentam de líquidos oriundos dos seus recursos alimentares que podem ser
obtidos, basicamente, de duas fontes: do néctar/pólen das flores, onde são incluídos os
Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae, Riodinidae e algumas subfamílias de Nymphalidae –
Libytheinae, Danainae, Heliconiinae e Nymphalinae, as quais são denominadas de borboletas
nectarívoras; ou da alimentação de frutos em processo de fermentação, além de animais em
decomposição, excrementos e exudados de plantas sendo, desta forma, pertencentes a guilda
das borboletas frugívoras, as quais são compostas por Nymphalidae da linhagem satiróide:
Satyrinae, Charaxinae, Biblidinae e alguns Nymphalinae (DEVRIES et al., 1997; DUARTE et
al., 2012).

Muitos estudos são realizados com borboletas por estas apresentarem características
que, segundo Freitas et al. (2006), as encaixam como um indicador biológico adequado.
Indicadores biológicos são organismos com características que permitem uma resposta sobre
as condições ambientais de um dado local, através da riqueza e composição das espécies,
densidade populacional, dispersão e sucesso reprodutivo, podendo também ser usados como
um índice de atributos para outras espécies (LANDRES et al. 1988). Borboletas, além de
apresentarem tais características, tem sua taxonomia relativamente bem resolvida,
conhecimento biológico, ciclo de vida curto, diversidade ecológica, fidelidade de habitat,
associação estreita com recursos alimentares ou outras espécies, microclima, padrões de
5

disponibilidade de recursos, “sedentarismo” relativo, fidelidade na amostragem, triagem e


identificação, além de necessitar de pouco recurso humano para sua amostragem (FREITAS
et al., 2006; BARLOW et al., 2007).

Desta forma, as borboletas são importantes em pesquisas sobre biogeografia e


interação inseto-planta e são usadas como indicadoras em inventários, determinação de
prioridades, planejamento e administração de reservas naturais por serem fáceis de encontrar e
avaliar (BROWN JR., 1992), sendo estas ótimas para o reconhecimento da qualidade e
comunidades de plantas de diferentes habitats (BROWN JR. e HUTCHINGS, 1997; BROWN
JR. e FREITAS, 1999; RAIMUNDO et al., 2003; FREITAS et al., 2006), além de serem úteis
para identificar mudanças na cobertura, estrutura e composição florestal, o que resulta na
perda de uma parte ou a totalidade das espécies mais frágeis (BROWN JR., 1997). Em
ambientes muito estáveis, os juvenis e os adultos são encontrados em qualquer época do ano,
ocupando as mesmas plantas-hospedeiras no mesmo microhábitat. Quando mais instável for o
ambiente, ou mais variável seja a densidade da população, mais aberta e fluídica esta fica,
com muitas adaptações para procurar, reconhecer e colonizar novos ambientes (BROWN JR.
e FREITAS, 1999).

Em alguns estudos as borboletas são tidas como ótimas indicadoras de perturbação em


ambientes tropicais (BROWN JR. e FREITAS, 2000; KERR et al., 2000; RICKETTS et al.,
2001; UEHARA-PRADO et al., 2009) demonstrando-se sensíveis às mudanças ambientais
decorrentes de diferentes perturbações antrópicas (WOOD e GILMAN, 1998; BROWN JR. e
FREITAS, 2000, KITCHING et al., 2000; SUMMERVILLE e CRIST, 2002) permitindo
assim, avaliar os impactos ecológicos de diferentes regimes de perturbação, estratégias de
manejo e conservação por serem boas indicadoras ecológicas da saúde dos ecossistemas.
Logo, são cada vez mais utilizadas para avaliar a diversidade e composição de espécies de
hábitats (LEWINSOHN et al., 2005; BOUYER et al., 2007).

A composição de espécies da comunidade de borboletas difere com a composição e


estrutura da vegetação, sendo que algumas espécies de plantas são hospedeiras específicas
para as fases juvenis, o que determina sua distribuição e abundância. Outras são recursos
essenciais para sobrevivência e reprodução dos adultos. Portanto, a presença de algumas
plantas pode favorecer a comunidade de borboletas, comprovando uma importante relação
entre borboleta e planta, fazendo destas boas indicadoras de diferentes habitats (SAWCHIK et
al. 2005).
6

1. 1. 2. 1 Borboletas frugívoras como bioindicadoras


Em florestas tropicais, as borboletas frugívoras podem representar entre 40 – 55% do
total da riqueza da família Nymphalidae (DEVRIES, 1987; BROWN JR., 2005) e sua
amostragem apresenta algumas vantagens práticas que facilitam estudos ecológicos
comparativos, pois ao serem facilmente coletadas com armadilhas contendo iscas de frutas
fermentadas (PINHEIRO e ORTIZ, 1992), possibilitam uma amostragem simultânea e
padronizada em diferentes ambientes e meses do ano (DEVRIES e WALLA, 2001). Além
disso, a atração de borboletas pela isca reduz a possibilidade de captura ao acaso (FREITAS
et al., 2003).

A presença de borboletas frugívoras pode ser um indicativo de qualidade de habitat,


tanto quanto ao ambiente físico e biótico e indicar o restabelecimento de uma rede mais
complexa de interações. Dessa forma, são tidas como ideais para o monitoramento ambiental
(BROWN JR, 1997; FREITAS et al., 2006).

Alguns trabalhos vêm demonstrando que a riqueza, diversidade e composição de


borboletas frugívoras sofrem alterações decorrentes de atividades antrópicas (BARLOW et
al., 2007; RIBEIRO et al., 2008; UEHARA-PRADO et al., 2009) e que estas podem
representar outros grupos de invertebrados e vertebrados, árvores e cipós em relação às suas
respostas às perturbações antrópicas (BARLOW et al., 2007; GARDNER et al., 2008).

Na Amazônia, um estudo realizado em um fragmento florestal relatou-se uma boa


relação entre abundância e riqueza de espécies de borboletas frugívoras com abundância e
estrutura de vegetação (RAMOS, 2000).

Um dos maiores desafios atualmente é a conservação da biodiversidade em função do


elevado grau de perturbações antrópicas dos ecossistemas naturais que resulta no aumento de
fragmentos florestais (VIANA e PINHEIRO, 1998). Com isto, estudos visando verificar os
efeitos desses processos de fragmentação sobre a guilda das borboletas frugívoras foram
realizados na Mata Atlântica (UEHARA-PRADO et al., 2007; RIBEIRO et al., 2008).

Outro problema é a perda da biodiversidade em decorrência dos impactos da


exploração madeireira ilegal (FEARNSIDE, 2003). A fim de averiguar os efeitos sobre a
guilda de borboletas frugívoras vários estudos foram realizados em florestas tropicais (HILL
et al., 1995; DEVRIES et al., 1997; WILLOTT et al., 2000; DEVY e DAVIDAR, 2001;
DUMBRELL e HILL, 2005; KOH, 2007), porém estes não demonstraram um padrão
7

estabelecido apesar de tais estudos mostrarem alterações na riqueza, diversidade e


composição. Numa tentativa de conciliar desenvolvimento econômico atrelado a conservação
surgiu a exploração madeireira de baixo impacto (SABOGAL, 2006).

Estudo realizado no Parque Nacional de Chiquibul, Belize, mostrou que as assembléia


de borboletas são semelhantes tanto em floresta manejada como não manejada, apoiando a
ideia de que os regimes de gestão sustentável assemelham-se a perturbações naturais (LEWIS,
2001).

Recentemente, um estudo realizado em Itacoatiara, no estado do Amazonas


(Amazônia Ocidental) por Ribeiro e Freitas (2012) em área sob influência de exploração
madeireira de baixo impacto demonstrou que apesar da composição das borboletas frugívoras
sofrer alterações, a diversidade total não é afetada, mostrando que uma parte da diversidade
pode ser preservada em áreas sob gestão de manejo de impacto reduzido.

O presente trabalho é o segundo realizado na Amazônia brasileira em uma área sob


regime de manejo florestal madeireiro e o primeiro na Amazônia Oriental, devendo-se
ressaltar que tal manejo florestal madeireiro é executado dentro de uma Unidade de
Conservação de categoria de Uso Múltiplo. Portanto, é de grande importância o conhecimento
dos resultados das atividades realizadas nesta UC sobre a fauna nela existente, podendo tais
resultados dar subsídio para um bom manejo vinculado a sustentabilidade econômica, social e
ambiental.
8

1. 2 OBJETIVOS

1.2.1 Objetivo geral


Avaliar a composição e diversidade de borboletas frugívoras em área com manejo florestal
madeireiro pleno e área de preservação permanente na Floresta Nacional do Tapajós.

1.2. 2 Objetivos específicos


Elaborar uma lista de borboletas frugívoras ocorrentes na Floresta Nacional do Tapajós;

Investigar diferenças na composição e diversidade de borboletas frugívoras em uma área de


manejo florestal madeireiro pleno, explorada há seis anos e, uma área de preservação
permanente na Floresta Nacional do Tapajós; e

Avaliar a sazonalidade das comunidades de borboletas frugívoras ao longo de um ano, em


uma área de manejo florestal madeireiro pleno, explorada há seis anos e, uma área de
preservação permanente na Floresta Nacional do Tapajós.
9

2. MATERIAL E MÉTODOS

2. 1 Área de estudo
A FLONA do Tapajós encontra-se situada a oeste do estado do Pará abrangendo parte
dos municípios de Belterra, Aveiro, Rurópolis e Placas (Figura 1), limitando-se ao norte com
o paralelo que cruza o km 50 da Rodovia Cuiabá-Santarém (BR 163), ao sul com a Rodovia
Transamazônica (BR 230) e os rios Cupari e Cuparaitinga ou Santa Cruz, ao leste com a
Rodovia BR 163 e a oeste com o rio Tapajós (CORDEIRO, 2005). Está localizada entre os
paralelos de 2º 45’ a 4º 10’ de latitude sul e entre os meridianos de 54º 45’ a 55º 30’ de
longitude oeste (ESPÍRITO-SANTO et al., 2005).

O clima da região, segundo a classificação de Köopen, é caracterizado como Ami, ou


seja, tropical úmido, com temperatura média anual em torno de 25 ºC, apresentando uma
estação chuvosa entre os meses de dezembro a maio e uma estação menos chuvosa de junho a
novembro (CORDEIRO, 2005; MORAES et al., 2005; COSTA et al., 2008). Conforme as
informações obtidas junto a Estação de Meteorologia de Belterra do Instituto Nacional de
Meteorologia (INMET), durante o período de amostragem foi verificada uma pluviosidade
total de 1.343,8 mm, sendo que no período de mais chuva 1.009,3 mm e no período de menos
chuva 334,5 mm.

A vegetação da FLONA do Tapajós, em escala regional, situa-se na zona de Floresta


Ombrófila Densa (VELOSO et al., 1991), que é um tipo de vegetação dominante no norte do
país abrangendo a maior parte dos estados do Pará, Amazonas, Amapá e Roraima.
Caracteriza-se por apresentar árvores de grande porte, sendo também abundantes lianas
lenhosas, palmeiras e epífitas (CORDEIRO, 2005).

As áreas de estudo (Figura 1) encontram-se inseridas na área de manejo florestal


sustentável da COOMFLONA localizada no km 83 da BR 163 (Santarém-Cuiabá) no
município de Belterra, Pará. Tem como área a ser explorada 32.417 ha que consiste de uma
faixa de planalto de relevo suave, ao longo da BR 163, com cobertura predominantemente de
Floresta Ombrófila Densa (CORDEIRO, 2005) A primeira área do estudo (03º 00’ 25”S; 054º
58’ 35”W) é uma área manejada (AM) situada na Unidade de Produção Anual 1 (UPA1), a
qual que teve suas atividades de extração madeireira realizada no ano de 2006 com 15,55 m3
de madeira em toras por hectare. A seleção das árvores de valor comercial era feita, na época,
com DAP (diâmetro a altura do peito) de 35 cm. A segunda área do estudo (03º 03’ 58,9”S;
10

054º 58’ 22,1”W) é uma área cuja inclinação topográfica é superior a 45º, a qual foi destinada
a ser uma Área de Preservação Permanente (APP) de floresta primária (E. M. Cruz,
comunicação pessoal). A distância entre as duas áreas são de aproximadamente 6,5 km.

Figura 1: Mapa de localização da FLONA do Tapajós e das áreas de estudo (triângulo). Adaptado de: Andrade, 2012.
11

2. 2 Amostragem de borboletas frugívoras


Armadilhas do tipo Van Someren-Rydon (modificado a partir de DEVRIES, 1987)
foram utilizadas para a amostragem de borboletas frugívoras. Consistem de cilindros com
1,10 metros de altura e 0,4 metros de diâmetros, confeccionadas com tecido filó branco
fechadas na extremidade superior e uma abertura lateral com velcro para facilitar a retirada
das borboletas. Para evitar que no período de mais chuva as borboletas se danifiquem é
colocada uma capa plástica na parte superior. A base das armadilhas é constituída de
plataformas de madeira de média densidade com 50 centímetros de diâmetro, no formato
quadrangular, onde os recipientes plásticos com iscas são colocados (Figura 2).

Atraídas pelo odor da isca, as borboletas entram pela extremidade inferior do cilindro
para alimentarem-se. Quando tentam sair, através do movimento ascendente do seu voo,
ficam presas no cilindro (FREITAS et al., 2003). Como atrativo é utilizada isca de banana
fermentada em caldo-de-cana preparadas 48 horas antes do início das amostragens, sendo
substituídas após 48 horas ou quando necessário (UEHARA-PRADO e RIBEIRO, 2012).
Tais iscas foram colocadas em recipientes plásticos com tampas perfuradas com furos de
aproximadamente um centímetro de diâmetro. Este procedimento visa diminuir a evaporação
e eventuais roubos por mamíferos, além de evitar que as borboletas entrem em contato direto
com o líquido (HUGHES et al., 1998).

Capa plástica

Abertura lateral com velcro

Plataforma com recipiente plástico


iscado

Figura 2: Armadilha do tipo Van Someren Rydon. (Foto: Patrícia Lopes)


12

Cada área recebeu duas unidades amostrais (U.As) compostas, cada uma, de cinco
armadilhas. As armadilhas foram dispostas ao longo de um transecto com uma distância
média de 20 metros entre si e 100 metros entre as unidades amostrais ficando suspensas no
sub-bosque de cada área entre 1,5-1,6 metros de altura do solo. Foram realizadas coletas
mensais de dezembro de 2011 a novembro de 2012, onde as armadilhas permaneceram
abertas simultaneamente, no campo, por cinco dias consecutivos com vistorias a cada 24
horas. Todos os indivíduos capturados foram acondicionados em envelopes entomológicos.

2. 3 Triagem e identificação dos espécimes


Logo depois de retirados da armadilha, os espécimes eram acondicionados em
envelopes entomológicos com dados de coleta (data, local de coleta, unidade amostral e
armadilha). Após cada coleta, estes eram levados para o Laboratório de Estudos de
Lepidópteros Neotropicais da Universidade Federal do Oeste do Pará para montagem e
identificação em nível de espécie, quando possível. Para identificação foi consultado literatura
e site especializado (UEHARA-PRADO et al. 2004; WARREN et al. 2012) e quando
necessário, confirmação de especialista. Os espécimes foram incorporados na Coleção do
Laboratório de Estudos de Lepidópteros Neotropicais da UFOPA, onde parte foi preparada a
seco, em alfinetes entomológicos e, parte foi conservada em envelopes entomológicos. A
nomenclatura e posição sistemática seguiram Lamas (2004).

2. 4 Análise de dados
Para avaliar a diferença na composição e diversidade da fauna de borboletas entre as
áreas foram utilizados os seguintes parâmetros: riqueza (S), abundância (N), índices de
diversidade (H’) e uniformidade (E’) de Shannon e dominância de Berger-Parker (BP)
(MAGURRAN, 2004). Todos os parâmetros foram calculados para áreas (AM e APP) e
períodos por área (+ chuva e – chuva). Os valores de H’ entre as áreas e entre os períodos de
mais chuva e menos chuva da respectiva área foram comparados pelo teste “t” de Student,
proposto por Hutcheson (1970) uma vez que o índice assume que a amostra é somente uma
parte da população e para compará-lo fez-se necessário realizar o teste de significância
estatística.
13

A constância das espécies durante as coletas foi calculada e classificada em:


constantes (espécies presentes em mais de 50% das coletas), acessórias (presentes entre 25-
50%) e acidentais (em menos de 25%) (SILVEIRA NETO et al., 1976). A dominância das
espécies foi calculada e classificada em: rara (espécies presentes em menos de 1% da
amostragem), eventual (entre 1-2% da amostragem), subdominante (entre 2-5% da
amostragem), dominante (entre 5-10% da amostragem) e eudominante (acima de 10% da
amostragem) (OTT e CARVALHO, 2001). Os cálculos foram realizados através de planilha
eletrônica.

As estimativas de riqueza de espécies foram calculadas através dos procedimentos não


paramétricos “Chao 1”, “Chao 2”, “Bootstrap”, “Jackknife 1”, “Jackknife 2” utilizando 1.000
aleatorizações com abundância de classe igual a 10 (COLWELL e CODDINGTON, 1994).
Os estimadores foram calculados para as áreas (AM e APP) e períodos por área (+ chuva e –
chuva) utilizando, para isto, o software EstimateS 8.2 (COLWELL, 2009). Curvas de
acumulação de espécies também foram calculadas utilizando, para isso, a planilha eletrônica
Excel.

Comparações de similaridade entre as unidades amostrais das áreas, e períodos (+


chuva e – chuva) foram feitas através do índice de Bray-Curtis pelo método UPGMA
(Unweighted Pair Group Method with Arithmetic Mean), método da média aritmética não
ponderada, utilizando o software Past 2.06 (HAMMER et al., 2001).
14

CAPÍTULO I

COMPOSIÇÃO E DIVERSIDADE DE BORBOLETAS


FRUGÍVORAS EM ÁREA DE MANEJO FLORESTAL
COMUNITÁRIO NA FLORESTA NACIONAL DO TAPAJÓS,
PARÁ, BRASIL1

Patrícia Lopes da Silva


José Augusto Teston

1
Acta Amazonica, ISSN 0044-5967
15

1 Composição e diversidade de borboletas frugívoras em área de manejo florestal comunitário

2 na Floresta Nacional do Tapajós, Pará, Brasil

4 Patrícia Lopes da SILVA1 & José Augusto TESTON1,2

6 1. Programa de Pós-graduação em Recursos Naturais da Amazônia, Universidade Federal do

7 Oeste do Pará, Rua Vera Paz, s/n, 68100-000, Santarém, Pará, Brasil. Email:

8 [email protected]

10 2. Laboratório de Estudos de Lepidópteros Neotropicais, Programa de Ciências Naturais,

11 Universidade Federal do Oeste do Pará, Rua Vera Paz, s/n, 68100-000, Santarém, Pará,

12 Brasil. Email: [email protected]

13

14

15

16

17

18

19

20
16

21 Composição e diversidade de borboletas frugívoras em área de manejo florestal comunitário

22 na Floresta Nacional do Tapajós, Pará, Brasil

23

24 RESUMO

25 Buscou-se avaliar a composição e diversidade de borboletas frugívoras em área manejada e

26 em área de preservação permanente na Floresta Nacional do Tapajós, Pará. Borboletas foram

27 amostradas com armadilhas Van Someren-Rydon. Para avaliar diferenças foram medidos os

28 seguintes parâmetros: riqueza, abundância, índices de diversidade e uniformidade de

29 Shannon, índice de dominância de Berger-Parker, constância e dominância. Comparações de

30 similaridade entre as unidades amostrais das áreas e períodos (+ e - chuva) foram feitas

31 através do índice de Bray – Curtis. Estimativas de riqueza foram efetuadas. Na área manejada

32 foram coletados 483 espécimes de 56 espécies, com 11 exclusivas. Os seguintes valores foram

33 encontrados: H’ = 3,18, E’ = 0,79, BP = 0,14. Na área de preservação permanente foram

34 coletados 351 espécimes de 45 espécies, com 22 exclusivas. Foram encontrados os seguintes

35 valores: H’ = 3,23, E’ = 0,85, BP = 0,11. Maior riqueza e abundância foram encontradas no

36 período de menos chuva em ambas as áreas. Os estimadores variaram entre 64 a 78 espécies

37 na área manejada e 47 a 53 na área de preservação permanente. A similaridade entre as áreas

38 foi de 57%. As unidades amostrais na área manejada foram similares 71% e na área de

39 preservação permanente, 74%. O período de mais chuva entre as áreas foi similar 55% e o

40 menos chuvoso, 61%. Os resultados demonstram que a composição variou entre as áreas e a

41 diversidade não é afetada pelo tempo após exploração. Entretanto, deve-se destacar que a área

42 de preservação permanente apresentou o dobro de espécies exclusivas.

43

44 PALAVRAS-CHAVE: Nymphalidae, Sub-bosque, Unidade de Conservação.

45
17

46 Composition and diversity of frugivorous butterflies in a community forest management area

47 in Tapajós National Forest, Pará, Brazil

48

49 ABSTRACT

50 We sought to evaluate the composition and diversity of frugivorous butterflies in a managed

51 area and in a permanent preservation area in Tapajós National Forest, Pará. The butterflies

52 were collected with Van Someren-Rydon traps. To evaluate differences the following

53 parameters were measured: richness, abundance, Shannnon diversity and uniformity index,

54 Berger-Parker dominance index, constancy and dominance. Similarity comparisons between

55 the sampling units of area and period (+ and – rain) were made by Bray-Curtis index.

56 Estimates of richness were made. In the managed area were collected 483 specimens from 56

57 species, 11 of them exclusives. The following values were found: H’ = 3.18, E’ = 0.79, BP =

58 0.14. In the permanent preservation area were collected 351 specimens from 45 species, 22 of

59 them exclusive. Were found the following values: H’ = 3.23, E’ = 0.85, BP = 0.11. The higher

60 richness and diversity were found on the less rain period in both areas. The estimators varied

61 from 64 to 78 species in the managed area and 47 to 53 in the permanent preservation area.

62 Similarity between the areas was 57%. Sampling units in the managed area were 71% similar

63 and 74% in the permanent preservation area. The more rain period was 55% similar between

64 the areas and the less rain period was 61% similar. The results show that composition varied

65 between the areas e diversity it is not affected by the time after exploration. However, it

66 should be noted that permanent preserved area presented twice as many exclusive species.

67

68 KEYWORDS: Nymphalidae, Understory, Conservation Unit.

69
18

70 INTRODUÇÃO

71 As florestas apresentam uma vasta diversidade biológica, sendo encontrada nas

72 florestas tropicais a maior complexidade e maior riqueza de espécies. Uma das últimas

73 extensões contínuas de florestas tropicais úmidas encontra-se na Amazônia, onde são

74 estimadas 2,5 milhões de espécies de artrópodes (Albagli 2001) e dentre os riscos para a

75 biodiversidade nas florestas da Amazônia inclui-se a exploração madeireira (Fearnside 1999).

76 Na década de 70 foram criadas inúmeras unidades de conservação (Cases 2012) e

77 neste contexto, em 1974 foi criada a Floresta Nacional do Tapajós (FLONA do Tapajós)

78 sendo a primeira unidade de conservação criada com a categoria de manejo no país, sendo

79 uma referência no desafio de conciliar a necessidade de desenvolvimento socioeconômico

80 com alternativas de preservação das riquezas naturais e culturais da Amazônia (Padovan

81 2004).

82 Tendo em vista a finalidade com que a unidade foi criada, de 1999 a 2003, teve a

83 primeira iniciativa de exploração madeireira na FLONA do Tapajós, porém através de uma

84 iniciativa privada (Henriques et al. 2008). A segunda iniciativa foi realizada pela Cooperativa

85 Mista da FLONA do Tapajós Verde (COOMFLONA) de 2005 a 2009, e a partir de então por

86 meio da própria cooperativa.

87 Uma premissa obrigatória para comprovar a efetividade ecológica das atividades de

88 manejo florestal que estão em andamento é o monitoramento da fauna associada nas áreas que

89 estão sendo manejadas para produção (Padovan 2004). Neste sentido, estudos têm sido

90 realizados para avaliar o efeito da atividade madeireira, de alto e baixo impacto, sobre a fauna

91 tanto de vertebrados quanto invertebrados (Castro-Arellano et al. 2009; Davis 2000;

92 Fredericksen e Fredericksen 2004; Henriques et al. 2008; Hill et al. 1995; Wunderle Jr. et al.

93 2006). Além destes estudos, Ramos (2000) estudou na Amazônia Oriental, em Açailândia, os

94 efeitos decorrentes de perturbações antrópicas sobre as borboletas frugívoras e Brown Jr.


19

95 (1992) e Brown Jr. e Freitas (2000) fizeram inventários das espécies ocorrentes em área de

96 Mata Atlântica. A fim de averiguar os efeitos da exploração madeireira sobre a guilda de

97 borboletas frugívoras vários estudos foram realizados em florestas tropicais (DeVries et al.

98 1997; Devy e Davidar 2001; Dumbrell e Hill 2005; Hill et al. 1995; Willott et al. 2000),

99 porém estes não demonstraram um padrão estabelecido apesar de tais estudos mostrarem

100 alterações na riqueza, diversidade e composição. No entanto, apenas dois estudos foram

101 desenvolvidos em áreas de exploração madeireira de baixo impacto utilizando, para isso,

102 borboletas frugívoras. O primeiro foi na América Central, em Belize (Lewis 2001) e o mais

103 recente, na Amazônia ocidental no estado do Amazonas, município de Itacoatiara (Ribeiro e

104 Freitas 2012).

105 As borboletas são divididas em duas guildas, conforme hábitos alimentares dos

106 adultos: em nectarívoras, que se alimentam de néctar/pólen de flores ou, frugívoras as que são

107 atraídas e se alimentam principalmente de frutos em processo de fermentação, além de

108 animais em decomposição, excrementos e exudatos de plantas. As borboletas frugívoras são

109 representantes da família Nymphalidae da linhagem satiróide: Satyrinae, Charaxinae,

110 Biblidinae e alguns Nymphalinae (DeVries et al. 1997).

111 As borboletas são bastante utilizadas em pesquisas como indicadores para avaliar a

112 conservação de habitats tropicais e as consequências nas mudanças do uso da terra (Barlow et

113 al. 2007). Tais estudos são possíveis devido às borboletas apresentarem sensibilidade às

114 mudanças ambientais mesmo que sutis (Freitas 2010).

115 O presente trabalho é o segundo realizado na Amazônia brasileira em uma área sob

116 regime de manejo florestal madeireiro e o primeiro na Amazônia Oriental, devendo-se

117 ressaltar que tal manejo florestal madeireiro é executado dentro de uma Unidade de

118 Conservação de categoria de Uso Múltiplo. Portanto, é de grande importância o conhecimento

119 dos resultados das atividades realizadas nesta UC sobre a fauna nela existente, podendo tais
20

120 resultados dar subsídio para um bom manejo vinculado à sustentabilidade econômica, social e

121 ambiental.

122 O objetivo deste trabalho foi investigar se há diferenças na composição e diversidade

123 de borboletas frugívoras em área de manejo florestal madeireiro pleno e em área de

124 preservação permanente na Floresta Nacional do Tapajós, Pará, Brasil, durante o período de

125 dezembro de 2011 a novembro de 2012.

126

127 MATERIAL E MÉTODOS

128 Área de estudo

129 A Floresta Nacional do Tapajós (FLONA do Tapajós) (20º 45’S; 55º 00’W) localiza-

130 se no oeste do estado do Pará e apresenta uma área de 527.319 ha abrangendo parte dos

131 municípios de Belterra, Aveiro, Rurópolis e Placas (Brasil 2012). O clima da região, segundo

132 a classificação de Köopen, é caracterizado como Ami, ou seja, tropical úmido, com

133 temperatura média anual em torno de 25 ºC, apresentando uma estação chuvosa entre os

134 meses de dezembro a maio e uma estação menos chuvosa de junho a novembro (Cordeiro

135 2005; Costa et al. 2008; Moraes et al. 2005). Conforme as informações obtidas junto a

136 Estação de Meteorologia de Belterra do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), durante

137 o período de amostragem foi verificada uma pluviosidade total de 1.343,8 mm, sendo que no

138 período de mais chuva 1.009,3 mm e no período de menos chuva 334,5 mm. A vegetação

139 situa-se na zona de Floresta Ombrófila Densa do tipo terra firme com altura do dossel entre 30

140 e 40 m podendo algumas árvores emergentes chegar até 50 m (Henriques et al. 2008).

141 As áreas de estudo (Figura 1) encontram-se inseridas na área de manejo florestal da

142 Cooperativa Mista da FLONA do Tapajós Verde localizada no km 83 da BR 163 (Santarém-

143 Cuiabá) no município de Belterra, Pará. Tem como área a ser explorada 32.417 ha que

144 consiste de uma faixa de planalto de relevo suave, ao longo da BR 163, com cobertura
21

145 predominantemente de Floresta Ombrófila Densa (Cordeiro 2005). A primeira área do estudo

146 (03º 00’ 25” S; 54º 58’ 35” W) situa-se na Unidade de Produção Anual 1 (UPA 1), a qual teve

147 suas atividades de extração madeireira realizada no ano 2006 com 15,55 m3 de madeira em

148 toras por hectare. A seleção das árvores de valor comercial era feita, na época, com DAP

149 (diâmetro a altura do peito) de 35 cm. A segunda área do estudo (03º 03’ 58,9” S; 54º 58’

150 22,1” W) é uma área cuja inclinação topográfica é superior a 45º, a qual foi destinada a ser

151 uma Área de Preservação Permanente (APP) de floresta primária (E. M. Cruz, comunicação

152 pessoal). A distância entre as duas áreas é de aproximadamente 6,5 km.

153

154 Amostragem e identificação dos espécimes

155 Armadilhas do tipo Van Someren-Rydon foram utilizadas por reduzirem a

156 possibilidade de captura ao acaso (DeVries e Walla 2001; Uehara-Prado et al. 2005). Como

157 atrativo foi utilizada iscas de banana em caldo-de-cana fermentada por 48 horas, sendo

158 substituída após 48 horas ou quando necessário.

159 Cada área recebeu duas unidades amostrais compostas, cada uma, por cinco

160 armadilhas iscadas. As armadilhas foram dispostas a uma distância de 20 metros entre si.

161 Estas foram suspensas no sub-bosque de cada área entre 1,5 – 1,6 metros de altura. No total,

162 foram utilizadas 20 armadilhas.

163 As amostragens foram mensais de dezembro de 2011 a novembro de 2012. Foram 580

164 horas de amostragens mensal e 2960 horas totais por área amostrada. As armadilhas

165 permaneceram abertas simultaneamente, no campo, por cinco dias consecutivos. Estas foram

166 vistoriadas a cada 24 horas e todos os indivíduos capturados foram acondicionados em

167 envelopes entomológicos.

168 O processo de triagem e montagem dos espécimes foi realizado no Laboratório de

169 Estudos de Lepidópteros Neotropicais do Programa de Ciências Naturais da Universidade


22

170 Federal do Oeste do Pará (UFOPA), onde parte do material foi conservado a seco em

171 envelopes entomológicos ou em alfinetes entomológicos. O material testemunha foi

172 incorporado a Coleção do Laboratório de Estudos de Lepidópteros Neotropicais da UFOPA.

173 As espécies foram identificadas baseadas em literatura e site especializado (Uehara-Prado et

174 al. 2004; Warren et al. 2012), bem como consulta a especialistas. Nomenclatura e posição

175 sistemática seguiram Lamas (2004).

176

177 Análise dos dados

178 Para avaliar a diferença na composição e diversidade da fauna de borboletas entre as

179 áreas foram utilizados os seguintes parâmetros: riqueza (S), abundância (N), índices de

180 diversidade (H’) e uniformidade (E’) de Shannon e dominância de Berger-Parker (BP)

181 (Magurran 2004). Todos os parâmetros foram calculados para a área manejada (AM) e área de

182 preservação permanente (APP), total (AM + APP) e períodos por área (+ chuva e – chuva).

183 Os valores de H’ entre as áreas e entre os períodos de mais chuva e menos chuva de uma

184 mesma área foram comparados pelo teste “t” de Student, proposto por Hutcheson (1970) uma

185 vez que o índice assume que a amostra é somente uma parte da população e para compará-lo

186 faz-se necessário realizar o teste de significância estatística.

187 Na análise de dados, a constância das espécies durante as coletas foi calculada e

188 classificou-se em: constantes (espécies presentes em mais de 50% das coletas), acessórias

189 (presentes entre 25-50%) e acidentais (em menos de 25%) (Silveira Neto et al. 1976). A

190 dominância das espécies foi calculada e classificou-se em: rara (espécies presentes em menos

191 de 1% da amostragem), eventual (entre 1-2% da amostragem), subdominante (entre 2-5% da

192 amostragem), dominante (entre 5-10% da amostragem) e eudominante (acima de 10% da

193 amostragem) (Ott e Carvalho 2001). Os cálculos foram realizados através de planilha

194 eletrônica Excel.


23

195 As estimativas de riqueza de espécies foram calculadas através dos procedimentos não

196 paramétricos “Chao 1”, “Chao 2”, “Bootstrap”, “Jackknife 1”, “Jackknife 2” utilizando 1.000

197 aleatorizações com abundância de classe igual a 10 (Colwell e Coddington 1994). Os

198 estimadores foram calculados para as áreas e períodos por área (+ chuva e – chuva)

199 utilizando, para isto, o software EstimateS 8.2 (Colwell 2009). Curvas de acumulação de

200 espécies também foram calculadas utilizando, para isso, a planilha eletrônica Excel.

201 Comparações de similaridade entre as unidades amostrais das áreas, e períodos (+

202 chuva e – chuva) foram feitas através do índice de Bray-Curtis pelo método UPGMA

203 (Unweighted Pair Group Method with Arithmetic Mean), método da média aritmética não

204 ponderada, utilizando o software Past 2.06 (Hammer et al. 2001).

205

206 RESULTADOS

207 Borboletas frugívoras da área manejada

208 Foram coletados 483 indivíduos (N) distribuídos em 56 espécies (S) pertencentes às

209 subfamílias Biblidinae (29%), Morphinae (24%), Charaxinae (20%), Satyrinae (16%) e

210 Nymphalinae (11%) (Tabela 1 e 2).

211 Na Tabela 2, são apresentados os valores de riqueza de espécies (S), número de

212 espécimes (N), índices de diversidade (H’) e uniformidade (E’) de Shannon e dominância de

213 Berger-Parker (BP) por área e períodos (+ e - chuva) por área.

214 Para o período total da área, obteve-se os seguintes valores onde: H’ = 3,18, E’ = 0,79

215 e BP = 0,14. Para o período menos chuvoso, obteve-se maiores valores de riqueza (S = 53),

216 abundância (N = 377) e diversidade de Shannon (H’ = 3,20), sendo que a maior e menor

217 riqueza (Figura 2) deu-se, respectivamente, nos meses de junho e julho (S = 28) e setembro e

218 outubro (S = 17) e a maior e menor abundância (Figura 3) nos meses de julho (N = 88) e

219 outubro (N = 37), respectivamente. Para o período mais chuvoso, os valores foram inferiores
24

220 (Tabela 2), sendo o mês de maio o que apresentou maior riqueza (22 espécies) (Figura 2) e

221 abundância (64 espécimes) (Figura 3), sendo este o segundo mês com menor precipitação

222 (117 mm). Os valores de uniformidade de Shannon (E’ = 0,81) foram iguais para ambos os

223 períodos. Entre os períodos de mais e menos chuva, a comparação dos índices de diversidade

224 de Shannon (H’) pelo teste “t” apontou que não houve diferença significativa.

225 Das 56 espécies, 46 (82%) ocorreram com um número inferior a dez espécimes e

226 destes, 16 estão representados por somente um espécime (“singletons”) e dez por dois

227 (“doubletons”) (Tabela 3). Dez espécies ocorreram com dez ou mais indivíduos, destacando-

228 se Nessaea obrinus (Linnaeus, 1758) como a mais abundante (67 espécimes) (Tabela 1).

229 Vinte e duas espécies foram tidas como exclusivas para a área manejada (Agrias claudina

230 (Godart, [1824]), Caeruleuptychia caerulea (Butler, 1869), Caligo euphorbus (C. Felder & R.

231 Felder, 1862), Caligo idomeneus (Linnaeus, 1758), Caligopsis seleucida (Hewitson, 1877),

232 Chloreuptychia arnaca (Fabricius, 1776), Chloreuptychia herseis (Godart, [1824]),

233 Chloreuptychia hewitsonii (Butler, 1867), Ectima iona Doubleday, [1848], Haetera piera

234 (Linnaeus, 1758), Hypna clytmnestra (Cramer, 1777), Memphis basilia (Stoll, 1780), M.

235 moruus (Fabricius, 1775), Memphis philumena (Doubleday, [1849]), Morpho menelaus

236 (Linnaeus, 1758), Morpho rethenor (Cramer, 1775), Prepona dexamenus Hopffer, 1874,

237 Satyrinae sp., Cissia terrestris (Butler, 1867), Taygetis sp., T. virgilia (Cramer, 1776) e

238 Temenis laothoe (Cramer, 1777).

239 Na constância das espécies (Tabela 1), as espécies N. obrinus, Archaeoprepona

240 demophon (Linnaeus, 1758), Tigridia acesta (Linnaeus, 1758), Hamadryas chloe (Stoll,

241 1787), Catonephele acontius (Linnaeus, 1771) e Morpho helenor (Cramer, 1776) foram

242 denominadas como constantes nas coletas. As demais espécies foram classificadas em

243 acessórias, com 21 espécies e como acidentais, com uma representatividade de 29 espécies.
25

244 De acordo com a dominância (Tabela 1), apenas quatro espécies (A. demophon, M.

245 helenor, N. obrinus e T. acesta) apresentaram abundância superior a 10% e foram

246 classificadas como eudominante, uma foi dominante, cinco foram subdominantes, onze

247 espécies foram eventuais e 35 espécies foram raras.

248 Para o período total, os estimadores demonstram que foram encontrados de 72%

249 “Jackknife 2” a 88% “Bootstrap” das espécies (Tabela 3). Para o período mais chuvoso, os

250 estimadores demonstram que foram encontrados de 51% “Chao 1” a 83% “Bootstrap” das

251 espécies (Tabela 3). No período menos chuvoso, os estimadores demonstram que foram

252 amostradas de 71% “Jackknife 2” a 87% “Bootstrap” das espécies (Tabela 3). A curva de

253 acumulação de espécies (Figura 4) apresenta uma tendência assíntota. A similaridade entre as

254 unidades amostrais foi de 71% (Figura 5).

255

256 Borboletas frugívoras da área de preservação permanente

257 Foram coletados 351 indivíduos (N) distribuídas em 45 espécies (S) pertencentes à

258 Biblidinae (25%), Satyrinae (24%), Nymphalinae (19%), Morphinae (18%) e Charaxinae

259 (14%) (Tabela 1 e 2).

260 Na Tabela 2, são apresentados os valores de riqueza de espécies (S), número de

261 espécimes (N), índices de diversidade (H’) e uniformidade (E’) de Shannon e dominância de

262 Berger-Parker (BP) por área e períodos (+ e - chuvoso) por área.

263 Para o período total da área, obteve-se os seguintes valores onde: H’ = 3,23, E’ = 0,85

264 e BP = 0,11. Assim como para a área manejada, o período menos chuvoso obteve maiores

265 valores de riqueza (S = 44), abundância (N = 266) e diversidade de Shannon (H’ = 3,27),

266 sendo o mês de junho a maior riqueza com 27 espécies (Figura 2) e maior abundância com 71

267 espécimes (Figura 3). Para o período mais chuvoso, os valores de riqueza (S), abundância (N)

268 e índice de diversidade de Shannon (H’) foram inferiores (Tabela 2), sendo o mês de maio o
26

269 que apresentou maior riqueza (18 espécies) (Figura 2) e abundância (43 espécimes) (Figura

270 3), sendo este o segundo mês com menor precipitação (117 mm). O mês de dezembro

271 apresentou menor riqueza e abundância (S, N = 1) (Figura 2 e 3) e foi o mês com maior

272 precipitação (243 mm). Porem, no mês de janeiro não houve nenhuma espécie capturada (S, N

273 = 0) (Figura 2 e 3), sendo este o mês com maior precipitação (243 mm). Os valores do índice

274 de uniformidade de Shannon foram diferentes entre os períodos, sendo este sutilmente

275 superior no período de mais chuva com E’ =0,88 (Tabela 2). Entre os períodos, a comparação

276 dos índices de diversidade de Shannon pelo teste “t” apontou que houve diferença

277 significativa.

278 Das 45 espécies, 33 (73%) ocorreram com um número inferior de dez espécimes e

279 destes, oito estão representados por somente um espécimes (“singletons”) e dez por dois

280 (“doubletons”) (Tabela 3). Doze espécies ocorreram com dez ou mais espécimes, destacando-

281 se Colobura dirce (Linnaeus, 1758) como a mais abundante (N = 37), seguida de N. obrinus

282 (N = 36) (Tabela 1). Onze espécies exclusivas para a área de preservação permanente (Agrias

283 amydon Hewitson, [1854], Agrias narcissus Staudinger, [1885], Caligo eurilochus (Cramer,

284 1775), Catoblepia xanthicles (Godman & Salvin, 1881), Chloreuptychia agatha (Butler,

285 1867), Erichthodes antonina (C. Felder & R. Felder, 1867), Megeuptychia antonoe (Cramer,

286 1775), Memphis leonida (Stoll, 1782), Memphis polycarmes (Fabricius, 1775), Prepona

287 pylene Hewitson, [1854] e Taygetis mermeria (Cramer, 1776) (Tabela 1).

288 As espécies A. demophon, C. acontius, C. dirce, H. chloe, N. obrinus, Taygetis laches

289 (Fabricius, 1793), Taygetis sosis Hopffer, 1874, Taygetis thamyra (Cramer, 1779) e T. acesta

290 classificaram-se como constantes por estarem presentes em mais de 50% das coletas. As

291 demais espécies foram classificadas em acessórias, com 13 espécies e a maioria foi

292 considerada como acidentais, com uma representatividade de 23 espécies (Tabela 1).
27

293 De acordo com a dominância, apenas duas espécies C. dirce e N. obrinus apresentaram

294 abundância superior a 10% e foram classificadas como eudominante, seis como dominantes e

295 subdominantes, respectivamente, cinco espécies como eventuais e vinte e seis espécies como

296 raras (Tabela 1).

297 Para o período total, os estimadores demonstram que foram amostradas de 85%

298 “Jackknife 1” a 96% “Chao 2” das espécies (Tabela 3). Para o período mais chuvoso, os

299 estimadores demonstram que foram amostradas de 70% “Jackknife 2” a 88% “Chao 1” e

300 “Bootstrap” das espécies (Tabela 3). No período menos chuvoso, os estimadores demonstram

301 que foram coletadas de 81% “Jackknife 1” a 92% “Chao 1” e “Chao 2” das espécies (Tabela

302 3). A curva de acumulação de espécies apresenta uma tendência assíntota (Figura 7). A

303 similaridade entre as unidades amostrais foi de 74% (Figura 5).

304

305 DISCUSSÃO

306 Borboletas frugívoras da área manejada

307 Neste estudo, observou-se elevado número de espécie com poucos indivíduos (Tabela

308 1), o que também é relatado para as florestas tropicais (Halffter e Moreno 2005), sendo tal

309 resultado encontrado em estudos realizados em borboletas frugívoras na Amazônia Ocidental

310 no município de Itacoatiara (Ribeiro e Freitas 2012), Belize (Lewis 2001) e Malásia

311 (Dumbrell e Hill 2005).

312 O índice de diversidade de Shannon (H’ = 3,18) foi considerado alto, uma vez que

313 normalmente os valores ficam entre 1,5 a 3,5 sob log-normal (Margalef 1972), o que foi

314 refletido no número (S = 56) e na abundância (N = 483) das espécies (Tabela 2).

315 Os valores altos do índice de Shannon (H’) no período de menos chuva deve-se a

316 dominância de Berger-Parker que apresentou um menor valor no mesmo período onde a

317 abundância entre as espécies foi relativamente equilibrada, o que não ocorreu no período de
28

318 mais chuva, onde a dominância de Berger-Parker apresentou valor elevado devido a espécie

319 N. obrinus ter representado 24% da amostragem. Tais variações estão relacionadas à

320 pluviosidade, uma vez que durante o período de menos chuva houve precipitação três vezes

321 menor (334,5 mm) do que durante o período de mais chuva (1.009,3 mm) (Figura 2 e 3).

322 Durante o período menos chuvoso, os maiores valores tanto de riqueza quanto de abundância

323 (Figura 2 e 3) ocorreram nos meses com precipitação elevada para este período (junho = 87

324 mm; julho = 118 mm).

325 Considerando os maiores valores de constância e dominância, as espécies A.

326 demophon, M. helenor, N. obrinus e T. acesta foram predominantes na área manejada,

327 representando 56% das coletas.

328 Para o período total, as estimativas mostraram que foi coletado entre 72 e 88%

329 (“Jackknife 2” e “Bootstrap”, respectivamente) da riqueza total (Tabela 3). Os estimadores de

330 riqueza, “Chao 1” e “Bootstrap”, mostram, respectivamente, que entre 51 e 83% das espécies

331 foram amostradas durante o período mais chuvoso e, “Jackknife 2” e “Bootstrap”, mostram,

332 respectivamente, que entre 71 e 87% foram amostradas durante o período de menos chuva

333 (Tabela 3). Tais estimativas são consideradas como uma boa representatividade da guilda de

334 borboletas frugívoras, o que é corroborado pela curva de acumulação de espécies, onde nota-

335 se uma tendência assíntota (Figura 4).

336 Neste estudo, as espécies C. herseis, E. iona, M. moruus, P. dexamenus, A. claudina

337 ocorreram somente na área manejada. Segundo Ribeiro e Freitas (2012), em estudo realizado

338 em Itacoatiara, as espécies C. herseis, E. iona e M. moruus ocorreram somente em área

339 manejada, enquanto que A. claudina ocorreu tanto em área manejada como não manejada. As

340 espécies M. moruus e C. terrestris ocorreram tanto em área manejada e não manejada num

341 estudo em Belize (Lewis, 2001). Já, T. virgilia foi considerada como indicadora de ambientes

342 preservados (Brown Jr. e Freitas, 2000; Ramos 2000). Em Santa Tereza, Espírito Santo, em
29

343 ambientes de floresta Atlântica (Brown Jr. e Freitas, 2000) as espécies Hypna clytemnestra e

344 Memphis moruus foram indicativas de borda de floresta, enquanto que, Temenis laothoe,

345 Memphis philumena e Caligo idomeneus ocorreram em florestas primárias, sendo indicativas

346 de ambientes preservados. A espécie Prepona dexamenus é indicativa de ambiente preservado

347 (Brown Jr. e Freitas, 2000; Ribeiro e Freitas, 2012), diferindo deste estudo onde tal espécie foi

348 encontrada em área sob influência de exploração madeireira.

349 As unidades amostrais apresentaram semelhança em 71%, devido ao elevado número

350 de espécies comuns que ocorreram em ambas (Figura 5).

351

352 Borboletas frugívoras da área de preservação permanente

353 Igualmente como ocorreu na área manejada, também foi observada a tendência de

354 muitas espécies com poucos indivíduos. O índice de diversidade de Shannon assim como na

355 área manejada, apresentou o valor de H’ elevado.

356 Assim como na área manejada, o índice de Shannon (H’) foi superior no período de

357 menos chuva e inferior durante o período de mais chuva. Durante o período de mais chuva, o

358 valor de dominância de Berger-Parker apresentou valor elevado (BP = 0,15) devido as

359 espécies H. chloe, N. obrinus e T. laches corresponderem, juntas, a 43% da amostragem total.

360 Tais variações estão relacionadas à pluviosidade, uma vez que durante o período de mais

361 chuva (1.009,3 mm) houve uma precipitação três vezes maior do que durante o período de

362 menos chuva (334,5 mm) (Figura 2 e 3). No período menos chuvoso, os maiores valores de

363 riqueza e abundância (Figura 2 e 3) ocorreram no segundo mês de maior precipitação (87

364 mm) e os menores valores no segundo e terceiro mês de menor precipitação (setembro = 26

365 mm; agosto = 32 mm) (Figura 2 e 3).

366 A comparação entre os índices de diversidade (H’) dos períodos de mais chuva e

367 menos chuva, pelo teste “t”, apontou diferença significativa implicando dizer que o período de
30

368 menos chuva apresentou uma diversidade mais elevada (Tabela 2). Analisando os maiores

369 valores das classes constância e dominância, as espécies C. dirce e N. obrinus foram

370 predominantes na área de estudo representando 21% das coletas.

371 Para o período total, as estimativas mostraram que foi coletado entre 85 e 96%

372 (“Jackknife 1” e “Chao 2”, respectivamente) da riqueza total. Os estimadores de riqueza

373 “Jackknife 2”, “Chao 1” e “Bootstrap” mostraram, respectivamente, que entre 70 e 88% das

374 espécies foram coletadas durante o período mais chuvoso e “Jackknife 1”, “Chao 1” e “Chao

375 2” mostraram, respectivamente, que entre 81 e 92% das espécies foram coletadas durante o

376 período de menos chuva (Tabela 3). Tais estimativas podem ser consideradas como uma

377 representatividade boa da guilda de borboletas frugívoras. A curva de acumulação de espécies

378 confirma o que foi mostrado pelos estimadores, onde esta apresenta uma tendência assíntota

379 (Figura 7).

380 Segundo Ribeiro e Freitas (2012) e Lewis (2001) as espécies A. narcissus e C.

381 eurilochus foram encontradas tanto em área manejada quanto não manejada. A. amydon

382 somente em área não manejada e M. polycarmes em área manejada (Ribeiro e Freitas 2012),

383 diferindo deste trabalho. Segundo estudo realizado em Santa Tereza, na Mata Atlântica

384 (Brown Jr. e Freitas, 2000), as espécies Memphis leonida, Prepona pylene e Taygetis

385 mermeria foram encontradas em florestas primárias, sendo assim, indicadoras de ambientes

386 preservados, onde, neste estudo, tais espécies foram encontradas somente na área de

387 preservação permanente.

388 Assim como na área manejada, as unidades amostrais apresentaram semelhança

389 elevada com 74% (Figura 5). Tal porcentagem deve-se as espécies que são compartilhadas em

390 ambas as unidades amostrais.

391
31

392 Comparação entre as borboletas frugívoras da área manejada e área de preservação

393 permanente

394 A área manejada apresentou tanto a riqueza quanto a abundância maiores do que a

395 área de preservação permanente (Tabela 1 e 2). A comparação dos índices de Shannon pelo

396 teste “t” apontou não haver diferenças estatisticamente significativas entre as duas áreas

397 (Tabela 2). Para ambas as áreas, a riqueza e abundância das espécies foram superiores no

398 período de menos chuva (Figuras 2 e 3), estando de acordo com a afirmação de Brown Jr.

399 (1992). Neste período, os meses junho e julho apresentaram maiores valores de riqueza e

400 abundância e, setembro e outubro os menores valores para ambos os parâmetros. Sendo que,

401 os maiores valores ocorreram nos meses com maiores precipitações e os menores, em meses

402 com menores precipitações.

403 As duas áreas apresentaram uma similaridade de aproximadamente 57% (Figura 5).

404 Tal valor deve-se ao elevado número de espécies (n = 34) que ocorreram em ambas as áreas

405 (Tabela 1). A similaridade do período de mais chuva entre as áreas foi de 55%, devido as duas

406 áreas apresentarem 14 espécies em comum durante o mesmo período e de 61% durante o

407 período de menos chuva entre as áreas, onde estas compartilharam 33 espécies (Figura 6).

408 Trinta e quatro espécies foram comuns às duas áreas (Tabela 1), destas, segundo

409 Ribeiro e Freitas (2012), C. dirce foi encontrada somente em área manejada e Hamadryas

410 arinome (Lucas, 1853), N. obrinus, Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 1775),

411 Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758), Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814],

412 Archaeoprepona licomedes (Cramer, 1777), Archaeoprepona meander (Cramer, 1775),

413 Memphis acidalia (Hübner, [1819], Prepona pheridamas (Cramer, 1777), Zaretis itys

414 (Cramer, 1777), T. acesta, Taygetis cleopatra C. Felder & R. Felder, 1867, Taygetis echo

415 (Cramer, 1775), T. laches, T. sosis, Bia actorion (Linnaeus, 1763), Catoblepia berecynthia

416 (Cramer, 1777), Opsiphanes quiteria (Stoll, 1780) e M. helenor foram encontradas em ambas
32

417 as áreas. Segundo Ramos (2000), as espécies C. dirce, Morpho achilles (Linnaeus, 1758), N.

418 obrinus e T. echo são espécies de borboletas indicadoras de ambiente preservado. Brown Jr. e

419 Freitas (2000) relatam as espécies Hamadryas arinome, Archaeoprepona amphimachus,

420 Archaeoprepona demophoon, Archaeoprepona meander, Zaretis itys, Morpho achilles,

421 Opsiphanes quiteria e Taygetis sosis como indicadores de floresta primária. Já

422 Archaeoprepona demophon e Colobura dirce são indicativos de ambientes perturbados por

423 serem encontradas em borda de floresta e Taygetis laches indicadora de floresta secundária.

424 Os resultados encontrados neste trabalho, com um ano de amostragem, demonstram

425 que a diversidade de borboletas frugívoras entre áreas com ou sem influência do manejo

426 madeireiro pleno não é afetada pelo tempo após exploração, entretanto deve se destacar que

427 área de preservação permanente apresentou o dobro de espécies exclusivas. Portanto,

428 recomenda-se que sejam realizados mais estudos em diversas áreas de manejo florestal

429 madeireiro com idades de explorações diferentes e que sejam levadas em consideração outros

430 parâmetros, como estrutura da vegetação e luminosidade, que possam ter influência sobre a

431 guilda de borboletas frugívoras.

432

433 AGRADECIMENTOS

434 Aos assistentes de campo Jony Martins Oliveira e Eucielde Pantoja de Oliveira pela ajuda

435 durante o trabalho de campo. A CAPES pela bolsa concedida à primeira autora. Ao Dr.

436 Fernando Dias (UFPR) pela identificação dos espécimes do gênero Memphis e ao Dr. André

437 Freitas (UNICAMP) pela identificação de alguns espécimes. Os autores agradecem ao

438 ICMBio pela autorização concedida e a COOMFLONA por permitir o trabalho de campo na

439 sua área de manejo florestal madeireiro. Parte deste trabalho foi subsidiado pelo Projeto

440 RedeLep “Rede Nacional de Pesquisa e Conservação de Lepidópteros” SISBIOTA –

441 Brasil/CNPq (563332/2010-7) e pelo processo BRBol/CNPq (564954/2010-1).


33

442 BIBLIOGRAFIA CITADA

443 Albagli, S. 2001. Amazônia: Fronteira geopolítica da biodiversidade. Parcerias estratégicas,

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447 secondary and plantation forests for fruit-feeding butterflies in the Brazilian Amazon. Journal

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449

450 Brasil. Lei no 12.678, de 25 de Junho de 2012. Dispõe sobre alterações nos limites dos

451 Parques Nacionais da Amazônia, dos Campos Amazônicos e Mapinguari, das Florestas

452 Nacionais de Itaituba I, Itaituba II e do Crepori e da Área de Proteção Ambiental do Tapajós;

453 altera a Lei no12.249, de 11 de junho de 2010; e dá outras providências. Art. 16. Diário

454 Oficial da União, Brasília, DF, 26 de junho de 2012. Disponível em

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470 Reduced-impact logging and temporal activity of understory bats in lowland Amazonia.

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586
39

587 Tabela 1 - Número de espécimes (N), constância (A = acidentais; B = acessórias; e C =

588 constantes) e dominância (E = eudominante; D = dominante; S = subdominante; EV =

589 eventual; e R = rara) para borboletas frugívoras coletadas com armadilha Van Someren-

590 Rydon em área manejada (AM) e área de preservação permanente (APP) na FLONA do

591 Tapajós, Pará, Brasil, durante o período de dezembro de 2011 a novembro de 2012.

SUBFAMÍLIA/ESPÉCIES AM APP TOTAL

Biblidinae 140 87 227

Catonephele acontius (Linnaeus, 1771) 18 (C, S ) 11 (C, S) 29

Ectima iona Doubleday, [1848] 1 (A, R) 0 1

Hamadryas arinome (Lucas, 1853) 24 (B, S) 11 (B, S) 35

Hamadryas chloe (Stoll, 1787) 20 (C, S) 25 (C, D) 45

Hamadryas velutina (H. W. Bates, 1865) 3 (B, R)


2 (A, R) 5

Myscelia orsis (Drury, 1782) 6 (B, EV) 2 (A, R) 8

Nessaea obrinus (Linnaeus, 1758) 67 (C, E) 36 (C, E) 103

Temenis laothoe (Cramer, 1777) 1 (A, R) 0 1

Charaxinae 96 49 145

Agrias amydon Hewitson, [1854] 0 1 (A, R) 1

Agrias claudina (Godart, [1824]) 1 (A, R) 0 1

Agrias narcissus Staudinger, [1885] 0 2 (A, R) 2

Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 1775) 3 (B, R) 3 (B, R) 6

Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758) 53 (C, E) 18 (C, D) 71

Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814]) 1 (A, R) 3 (A, R) 4

Archaeoprepona licomedes (Cramer, 1777) 4 (B, R)


3 (A, R) 7

Archaeoprepona meander (Cramer, 1775) 6 (B, EV) 1 (A, R) 7

592
40

593

Continuação...

SUBFAMÍLIA/ESPÉCIES AM APP TOTAL

Hypna clytemnestra (Cramer, 1777) 1 (A, R) 0 1

Memphis acidalia (Hübner, [1819] 2 (A, R) 1 (A, R) 3

Memphis basilia (Stoll, 1780) 1 (A, R) 0 1

Memphis grandis (H. Druce, 1877) 2 (A, R) 2 (A, R)


4

Memphis leonida (Stoll, 1782) 0 1 (A, R) 1

Memphis moruus (Fabricius, 1775) 3 (A, R) 0 3

Memphis philumena (Doubleday, [1849]) 1 (A, R) 0 1

Memphis polycarmes (Fabricius, 1775) 0 3 (B, R) 3

Prepona dexamenus Hopffer, 1874 1 (A, R) 0 1

Prepona pheridamas (Cramer, 1777) 8 (B, EV) 5 (B, EV) 13

Prepona pylene Hewitson, [1854] 0 1 (A, R) 1

Zaretis isidora (Cramer, 1779) 5 (B, EV) 3 (A, R) 8

Zaretis itys (Cramer, 1777) 4 (B, R) 2 (A, R) 6

Morphinae 116 63 179

Bia actorion (Linnaeus, 1763) 24 (B, S) 9 (B, S) 33

Caligo euphorbus (C. Felder & R. Felder, 1862) 1 (A, R) 0 1

Caligo eurilochus (Cramer, 1775) 0 2 (A, R) 2

Caligo idomeneus (Linnaeus, 1758) 2 (A, R) 0 2

Caligopsis seleucida (Hewitson, 1877) 1 (A, R) 0 1

Catoblepia berecynthia (Cramer, 1777) 1 (A, R) 7 (B, EV) 8

Catoblepia soranus (Westwood, 1851) 3 (A, R) 7 (B, EV) 10

Catoblepia versintincta Stichel, 1901 6 (B, EV) 9 (B, S) 15

594
41

595

Continuação...

SUBFAMÍLIA/ESPÉCIES AM APP TOTAL


(A, R)
Catoblepia xanthicles (Godman & Salvin, 1881) 0 1 1

Morpho achilles (Linnaeus, 1758) 11 (B, S) 3 (B, R) 14

Morpho deidamia (Hübner, [1819]) 9 (B, EV) 2 (A, R) 11

Morpho helenor (Cramer, 1776) 49 (C, E) 21 (B, D) 70

Morpho menelaus (Linnaeus, 1758) 3 (B, R) 0 3

Morpho rethenor (Cramer, 1775) 1 (A, R) 0 1

Opsiphanes quiteria (Stoll, 1780) 5 (B, EV) 2 (A, R) 7

Nymphalinae 55 67 122

Colobura annulata Willmott, Constantino & Hall, 2001 2 (A, R) 3 (A, R) 5

Colobura dirce (Linnaeus, 1758) 4 (B, R) 37 (C, E) 41

Tigridia acesta (Linnaeus, 1758) 49 (C, E) 27 (C, D) 76

Satyrinae 76 85 161

Caeruleuptychia caerulea (Butler, 1869) 1 (A, R) 0 1

Chloreuptychia agatha (Butler, 1867) 0 4 (B, EV) 4

Chloreuptychia arnaca (Fabricius, 1776) 1 (A, R) 0 1

Chloreuptychia herseis (Godart, [1824]) 2 (A, R) 0 2

Chloreuptychia hewitsonii (Butler, 1867) 2 (A, R) 0 2

Cissia terrestris (Butler, 1867) 1 (A, R) 0 1

Erichthodes antonina (C. Felder & R. Felder, 1867) 0 1 (A, R) 1

Haetera piera (Linnaeus, 1758) 1 (A, R) 0 1

Magneuptychia tricolor (Hewitson, 1850) 2 (A, R) 3 (A, R) 5

Megeuptychia antonoe (Cramer, 1775) 0 2 (A, R) 2

596
42

597

Continuação...

SUBFAMÍLIA/ESPÉCIES AM APP TOTAL

Pareuptychia ocirrhoe (Fabricius, 1776) 8 (B, EV) 2 (A, R) 10

Taygetis cleopatra C. Felder & R. Felder, 1867 5 (B, EV) 10 (B, S) 15

Taygetis echo (Cramer, 1775) 2 (A, R) 5 (B, EV) 7

Taygetis laches (Fabricius, 1793) 27 (B, D) 28 (C, D) 55

Taygetis mermeria (Cramer, 1776) 0 1 (A, R) 1

Taygetis sosis Hopffer, 1874 9 (B, EV) 10 (C, S) 19

Taygetis thamyra (Cramer, 1779) 8 (B, EV) 19 (C, D) 27

Taygetis virgilia (Cramer, 1776) 3 (A, R) 0 3

Satyrinae sp. 2 (A, R) 0 2

Taygetis sp. 2 (A, R) 0 2

Abundância total 483 351 834

598

599
43

600 Tabela 2 - Riqueza (S), abundância (N), índice de diversidade de Shannon (H’)*,

601 uniformidade de Shannon (E’) e dominância de Berger-Parker (BP) de borboletas

602 frugívoras coletadas com armadilha Van Someren-Rydon em área manejada (AM) e área

603 de preservação permanente (APP) nos períodos de mais e menos chuva e total na FLONA

604 do Tapajós, Pará, Brasil, de dezembro de 2011 a novembro de 2012.

AM APP
PARÂMETRO
+ CHUVA - CHUVA TOTAL + CHUVA - CHUVA TOTAL

S 29 53 56 21 44 45

N 106 377 483 85 266 351

H' 2,74ns 3,20ns 3,18ns 2,68t 3,27t 3,23ns

E' 0,81 0,81 0,79 0,88 0,86 0,85

BP 0,24 0,12 0,14 0,15 0,12 0,11

605 * (Logaritmo Natural); ns = não significativo ao nível de 5% pelo teste “t”; t = significativo ao nível de 5%

606 pelo teste “t”

607
44

608 Tabela 3 - Estimativas de riqueza para borboletas frugívoras coletadas com armadilha Van

609 Someren-Rydon em área manejada (AM) e área de preservação permanente (APP) durante o

610 período de mais e menos chuva e total na FLONA do Tapajós, Pará, Brasil, de dezembro de

611 2011 a novembro de 2012. Número de amostras, espécies, número de espécies representadas

612 por apenas um (“Singletons”) e dois espécimes (“Doubletons”), número de espécies que

613 ocorrem em uma (“Unicata”) ou em duas (“Duplicata”) amostras e riqueza de espécies,

614 segundo alguns estimadores não paramétricos (“Chao1 e 2”, “Jackknife 1 e 2” e “Bootstrap”).

615

AM APP
ESTIMATIVAS
+ CHUVA - CHUVA TOTAL + CHUVA - CHUVA TOTAL

Amostras 280 300 580 280 300 580

Espécies 29 53 56 21 44 45

Exclusivas 3 26 11 1 23 22

"Singletons" 15 16 16 6 10 8

"Doubletons" 4 10 10 6 11 10

"Unicata" 15 16 16 7 10 8

"Duplicata" 5 10 10 5 11 10

"Chao 1" 57 64 67 24 48 48

"Chao 2" 52 64 67 26 48 47

"Bootstrap" 35 61 64 24 49 50

"Jackknife 1" 44 69 72 28 54 53

"Jackknife 2" 54 75 78 30 53 50

616

617

618
45

619

620 Figura 1 - Localização geográfica da FLONA do Tapajós no estado do Pará (A) e os locais de
621 estudo (B).

622
46

623

624 Figura 2 - Relação temporal da riqueza das espécies de borboletas frugívoras coletadas com

625 armadilha Van Someren-Rydon em área manejada (AM) e área de preservação permanente

626 (APP), com a precipitação para os meses de dezembro de 2011 a novembro de 2012, na

627 Floresta Nacional do Tapajós, Pará, Brasil.

628
47

629

630 Figura 3 - Relação temporal da abundância das espécies de borboletas frugívoras coletadas

631 com armadilha Van Someren-Rydon em área manejada (AM) e área de preservação

632 permanente (APP), com a precipitação para os meses de dezembro de 2011 à novembro de

633 2012, na Floresta Nacional do Tapajós, Pará, Brasil.

634
48

635
636 Figura 4 - Curva de acumulação de espécies de borboletas frugívoras coletadas com

637 armadilha Van Someren-Rydon em área manejada (AM) na FLONA do Tapajós, Pará, Brasil,

638 no período de dezembro de 2011 a novembro de 2012, em relação ao esforço amostral, com

639 os respectivos intervalos de confiança 95% (linha pontilhada).

640
49

641

642 Figura 5 – Análise de agrupamento (UPGMA) baseado no índice de Bray–Curtis para

643 Borboletas frugívoras (Lepidoptera, Nymphalidae) capturado com armadilha Van Someren –

644 Rydon na FLONA do Tapajós, Pará, Brasil, no período de dezembro de 2011 a novembro de

645 2012, para as unidades amostrais das áreas. UA = unidades amostrais usadas em cada área;

646 UA1 = unidade amostral 1 com cinco armadilhas; UA2 = unidade amostral 2 com cinco

647 armadilhas.
50

648

649 Figura 6 - Análise de agrupamento (UPGMA) baseado no índice de Bray–Curtis para

650 Borboletas frugívoras (Lepidoptera, Nymphalidae) capturado com armadilha Van Someren –

651 Rydon na FLONA do Tapajós, Pará, Brasil, no período de dezembro de 2011 a novembro de

652 2012, para os períodos de mais (+ chuva) e menos (- chuva) chuvas nas áreas de coletas.

653
51

654

655 Figura 7 - Curva de acumulação de espécies de borboletas frugívoras coletadas com

656 armadilha Van Someren-Rydon em área de preservação permanente (APP) na FLONA do

657 Tapajós, Pará, Brasil, no período de dezembro de 2011 a novembro de 2012, em relação ao

658 esforço amostral, com os respectivos intervalos de confiança 95%.


52

3. SÍNTESE INTEGRADORA

A Amazônia vem sofrendo grande pressão sobre seus recursos naturais, em especial,
sobre os recursos madeireiros. Dentre uma das causas do esgotamento rápido e ilegal destas
reservas é a exploração madeireira predatória. Numa tentativa de reduzir os danos à floresta
surgiu a exploração madeireira de impacto reduzido, visando manter um equilíbrio entre
desenvolvimento econômico e a preservação do meio ambiente. O presente estudo foi
desenvolvido em área de manejo florestal madeireiro da COOMFLONA, na Floresta Nacional
do Tapajós, Pará. Os resultados encontrados neste trabalho demonstram que a diversidade de
borboletas frugívoras entre áreas com ou sem influência do manejo madeireiro pleno não é
afetada pelo tempo após exploração. No entanto, observa-se que a riqueza e abundância
sofreram alterações na sua composição. Portanto, recomenda-se sejam realizados mais
estudos de longo prazo em diversas áreas de manejo florestal madeireiro com idades de
explorações diferentes e que sejam levadas em consideração outros parâmetros que possam
ter influência sobre a guilda de borboletas frugívoras em áreas de manejo florestal.
Atualmente, na Amazônia, poucos são os estudos que utilizam borboletas frugívoras como
bioindicadoras em áreas que estão sob influência de extração madeireira plena e menos ainda
são as iniciativas que buscam conciliar rentabilidade econômica e preservação da
biodiversidade.
53

4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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altera a Lei no12. 249, de 11 de junho de 2010; e dá outras providências. Art. 16. Seção 1.
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62

ANEXO
ANEXO A - Normas da revista Acta Amazonica a qual o artigo será submetido.
63

ANEXO A - Normas da revista Acta Amazonica a qual o artigo será submetido.

Condições para submissão

Como parte do processo de submissão, os autores devem verificar a


conformidade da submissão em relação a todos os itens listados a seguir.
Submissões que não estejam de acordo com as normas são devolvidas aos
autores.

1. O tamanho máximo do arquivo deve ser 3 MB.

2. O manuscrito deve ser acompanhado de uma carta de submissão


indicando que: a) os dados contidos no trabalho são originais e precisos; b)
que todos os autores participaram do trabalho de forma substancial e estão
preparados para assumir responsabilidade pública pelo seu conteúdo; c) a
contribuição apresentada à Revista não foi previamente publicada e nem
está em processo de publicação, no todo ou em arte em outro veículo de
divulgação. A carta de submissão deve ser carregada no sistema da Acta
Amazonica como "documento suplementar".

3. Os manuscritos são aceitos em português, espanhol e inglês, mas


encorajam-se contribuições em inglês. A veracidade das informações
contidas numa submissão é de responsabilidade exclusiva dos autores.

4. A extensão máxima para artigos e revisões é de 30 páginas (ou 7500


palavras, excluindo a primeira página, ver item 8) incluindo bibliografia,
tabelas, figuras e legendas, dez páginas (2500 palavras) para comunicações
e notas científicas e cinco páginas para outras tipos de contribuições.
64

Tabelas e figuras devem ser inseridas ao final do texto, nesta ordem. Uma
cópia das figuras deve ser submetida em formato eletrônico na página do
Periódico (ver itens 24-31).

5. Os manuscritos formatados conforme as Normas da Revista (Instruções


para os autores) são enviados aos editores associados para pré-avaliação.
Neste primeiro julgamento são levados em consideração a relevância
científica, a inteligibilidade do manuscrito e o escopo no contexto
amazônico. Nesta fase, contribuições fora do escopo ou de pouca relevância
científica são rejeitadas. Manuscritos aprovados na pré-avaliação são
enviados para revisores (pelo menos dois), especialistas de outras
instituições diferentes daquelas dos autores, para uma análise mais
detalhada.

6. Uma contribuição pode ser considerada para publicação, se tiver recebido


pelo menos dois pareceres favoráveis no processo de avaliação. A
aprovação dos manuscritos está fundamentada no conteúdo científico e na
sua apresentação conforme as Normas da Revista.

7. Os manuscritos que necessitam correções são encaminhados aos autores


para revisão. A versão corrigida deve ser encaminhada ao Editor no prazo
de DUAS semanas. Uma carta de encaminhamento deve ser carregada no
sistema da Revista, detalhando as correções efetuadas. Nessa carta,
recomendações não incorporadas ao manuscrito devem ser explicadas. Todo
o processo de avaliação pode ser acompanhado no endereço,
http://submission.scielo.br/index.php/aa/login.

8. A organização do manuscrito deve seguir esta ordem, na primeira página:


Título, nome(s) e endereço institucional e eletrônico do(s) autor(es). Nas
páginas seguintes: Título, Resumo, Palavras-Chave, Introdução, Material e
Métodos, Resultados, Discussão, Agradecimentos (incluído apoio
financeiro), Bibliografia Citada e finalmente, tabelas e figuras com as suas
respectivas legendas.

Importante: Toda submissão deve incluir antes da Introdução: título,


abstract e palavras-chave (keywords) em inglês.
65

9. As comunicações e notas científicas são redigidas separando os tópicos


(Introdução, etc) em parágrafos, mas sem incluir os seus respectivos títulos.
Estas contribuições, como no caso do artigo completo, também devem
conter: Título, nome(s) e endereço institucional e eletrônico do(s) autor(es),
Resumo, Palavras Chave e os tópicos do artigo completo incluindo título,
abstract e palavras-chave (keywords) em inglês. São permitidas até três
figuras e duas tabelas.

10. O(s) nome(s) completo(s) do(s) autor(es) deve(m) ser escrito(s) com o
último nome em letras maiúsculas. Nomes e instituição(ões) com o endereço
completo, incluindo telefone, fax, e-mail devem ser cadastrados no sistema
da Revista no ato da submissão.

11. IMPORTANTE: Os manuscritos não formatados conforme as Normas


da Revista NÃO são aceitos para publicação.

12. Os manuscritos devem ser preparados usando editor de texto (e salvos


em formato doc, docx ou rtf), utilizando fonte "Times New Roman",
tamanho 12 pt, espaçamento duplo, com margens de 3 cm. As páginas e as
linhas devem ser numeradas de forma continua.

13. O título deve ser justificado à esquerda; com a primeira letra maiúscula.

14. O resumo, com até 250 palavras ou até 150 palavras no caso de notas e
comunicações, deve conter de forma sucinta, o objetivo, a metodologia; os
resultados e as conclusões. Os nomes científicos das espécies e demais
termos em latim devem ser escritos em itálico.

15. As palavras-chave devem ser em número de três a cinco. Cada palavra-


chave pode conter dois ou mais termos. Porém, não repetir palavras
utilizadas no título.

16. Introdução. Esta seção deve enfatizar o propósito do trabalho e fornecer


de forma sucinta o estado do conhecimento sobre o tema em estudo. Nesta
66

seção devem-se especificar claramente os objetivos ou hipóteses a serem


testados. Não incluir resultados ou conclusões na Introdução.

17. Material e Métodos. Esta seção deve ser organizada cronologicamente e


explicar os procedimentos realizados, de tal modo que outros pesquisadores
possam repetir o estudo. O procedimento estatístico utilizado deve ser
descrito nesta seção. Procedimentos-padrão devem ser apenas referenciados.
As unidades de medidas e as suas abreviações devem seguir o Sistema
Internacional e, quando necessário, deve constar uma lista com as
abreviaturas utilizadas. Equipamento específico utilizado no estudo deve ser
descrito (modelo, fabricante, cidade e país de fabricação). Material
testemunho (amostra para referência futura) deve ser depositado em uma ou
mais coleções científicas e informado no manuscrito.

18. Aspectos éticos e legais. Para estudos que exigem autorizações especiais
(p.exe. Comitê de Ética/Comissão Nacional de Ética em Pesquisa - CONEP,
IBAMA, CNTBio, INCRA/FUNAI, EIA/RIMA, outros) deve-se informar o
número do protocolo de aprovação.

19. Resultados. Os resultados devem apresentar os dados obtidos com o


mínimo julgamento pessoal. Não repetir no texto toda a informação contida
em tabelas e figuras. Algarismos devem estar separados de unidades. Por
exe., 60 °C e NÃO 60° C, exceto para percentagem (p. exe., 5% e NÃO 5
%). Utilizar unidades e símbolos do sistema internacional e simbologia
exponencial. Por exe., cmol kg-¹ em vez de meq/100g.

20. Discussão. A discussão deve ter como alvo os resultados obtidos. Evitar
mera especulação. Entretanto, hipóteses bem fundamentadas podem ser
incorporadas. Apenas referências relevantes devem ser incluídas. As
conclusões devem conter uma interpretação sucinta dos resultados e uma
mensagem final que destaque as implicações científicas do trabalho. As
conclusões podem ser apresentadas como um tópico separado ou incluídas
como parte da seção Discussão.

21. Agradecimentos (incluindo apoio financeiro). Devem ser breves e


concisos.
67

22. Bibliografia citada. Pelo menos 70% das referências devem ser artigos
de periódicos científicos. As referências devem ser preferencialmente dos
últimos 10 anos e de preferência não exceder o número de 40. Os nomes dos
autores devem ser citados em ordem alfabética. As referências devem se
restringir a citações que aparecem no texto. Nesta seção, o título do
periódico NÃO deve ser abreviado.

a) Artigos de periódicos:

Walker, I. 2009. Omnivory and resource - sharing in nutrient


- deficient Rio Negro waters: Stablilization of biodiversity?
Acta Amazonica, 39: 617-626.

Alvarenga, L.D.P.; Lisboa, R.C.L. 2009. Contribuição para o


conhecimento da taxonomia, ecologia e fitogeografia de
briófitas da Amazônia Oriental. Acta Amazonica, 39: 495-
504.

b) Dissertações e teses:

Ribeiro, M.C.L.B. 1983. As migrações dosjaraquis (Pisces:


Prochilodontidae) no rio Negro, Amazonas, Brasil.
Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia/Fundação Universidade do Amazonas, Manaus,
Amazonas. 192p.

c) Livros:

Steel, R.G.D.; Torrie, J.H. 1980. Principles and procedures


of statistics: a biometrical approach. 2da ed. McGraw-Hill,
New York, 1980, 633p.

d) Capítulos de livros:
68

Absy, M.L. 1993. Mudanças da vegetação e clima da


Amazônia durante o Quaternário. In: Ferreira, E.J.G.; Santos,
G.M.; Leão, E.L.M.; Oliveira, L.A. (Ed.). Bases científicas
para estratégias de preservação e desenvolvimento da
Amazônia. v.2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia,
Manaus, Amazonas, p.3-10.

e) Citação de fonte eletrônica:

CPTEC, 1999. Climanalise, 14: 1-2


(www.cptec.inpe.br/products/climanalise). Acesso em
19/05/1999.

23. No texto, citaçoes de referências seguem a ordem cronológica.

Para duas ou mais referências do mesmo ano citar conforme a ordem


alfabética. Exemplos:

a) Um autor:

Pereira (1995) ou (Pereira 1995).

b) Dois autores:

Oliveira e Souza (2003) ou (Oliveira e Souza 2003).

c) Três ou mais autores:

Rezende et al. (2002) ou (Rezende et al. 2002).

d) Citações de anos diferentes (ordem cronológica):


69

Silva (1991), Castro (1998) e Alves (2010) ou (Silva 1991;


Castro 1998; Alves 2010).

e) Citações no mesmo ano (ordem alfabética):

Ferreira et al. (2001) e Fonseca et al. (2001); ou (Ferreira et


al. 2001; Fonseca et al. 2001).

FIGURAS

24. Fotografias, desenhos e gráficos devem ser de alta resolução, em preto e


branco com alto contraste, numerados sequencialmente em algarismos
arábicos. A legenda da figura deve estar em posição inferior a esta. NÃO
usar tonalidades de cinza em gráfico dispersão (linhas ou símbolos) ou
gráficos de barra. Em gráfico de dispersão usar símbolos abertos ou sólidos
(círculos, quadrados, triângulos, ou losangos) e linhas em preto (contínuas,
pontilhadas ou tracejadas). Para gráfico de barra, usar barras pretas, bordas
pretas, barras listradas ou pontilhadas. Na borda da área de plotagem utilizar
uma linha contínua e fina, porém NÃO usar uma linha de borda na área do
gráfico. Evitar legendas desnecessárias na área de plotagem. Nas figuras,
NÃO usar letras muito pequenas (< tamanho 10 pt), nos título dos eixos ou
na área de plotagem. Nos eixos (verticais, horizontais) usar marcas de escala
internas. NÃO usar linhas de grade horizontais ou verticais, exceto em
mapas ou ilustrações similares. O significado das siglas utilizadas deve ser
descrito na legenda da figura.

25. O número máximo de figuras é de sete em artigos e de três em


comunicações e notas científicas e devem ser de alta qualidade.

26. As figuras devem estar dimensionadas de forma compatível com as


dimensões da Revista, ou seja, largura de uma coluna (8 cm) ou de uma
página 17 cm e permitir espaço para a legenda. As ilustrações podem ser
redimensionadas durante a processo de produção para otimizar o espaço da
Revista. Na figura, quando for o caso, a escala deve ser indicada por uma
linha ou barra (horizontal) e, se necessário, referenciadas na legenda da
figura, por exemplo, barra = 1 mm.
70

27. No texto, a citação das figuras deve ser com letra inicial maiúscula, na
forma direta ou indireta (entre parêntesis). Por exe.: Figura 1 ou (Figura 1).
Na legenda, a figura deve ser numerada seguida de ponto antes do título. Por
exe.: "Figura 1. Análise...".

28. Para figuras não originais ou publicadas anteriormente, os autores


devem informar explicitamente no manuscrito que a permissão para
reprodução foi concedida e carregar no sistema da Revista, como
documento suplementar, o comprovante outorgado pelo detentor dos
direitos autorais.

29. Fotografias e ilustrações (Bitmap) devem estar no formato tiff ou jpeg,


em alta resolução (mínimo de 300 dpi). Em gráficos de dispersão ou de
barras utilizar o formato xls, xlsx, eps, cdr ou ai. Cada uma das figuras
inseridas no texto deve também ser carregada no sistema da Acta
Amazonica em arquivo separado, como um "documento suplementar".

30. Fotografias devem estar, preferencialmente, em preto e branco.


Fotografias coloridas podem ser aceitas, mas o custo de impressão é por
conta dos autores. Como alternativa, pode ser usada figura em preto e
branco na versão impressa e colorida (se for necessário) na versão
eletrônica, sem custo para os autores.

31. Os autores podem ser convidados a enviar uma fotografia colorida, para
ilustrar a capa da Revista. Nesse caso, não há custos para os autores.

TABELAS

32. As tabelas devem ser organizadas e numeradas sequencialmente em


algarismos arábicos. O número máximo de tabelas é de cinco para os artigos
e de duas para as comunicações e notas científicas. A numeração e o título
(autoexplicativo) devem estar em posição superior à tabela. A tabela pode
ter notas de rodapé. O significado das siglas utilizadas na tabela
(cabeçalhos, etc) deve ser descrito no título.
71

33. As tabelas devem ser elaboradas em editor de texto (extensão rtf, doc ou
docx) e não devem ser inseridas no texto como figura (p. exe. no formato
jpeg).

34. A citação no texto pode ser na forma direta ou indireta (entre


parêntesis), por extenso, com a letra inicial maiúscula. Por exe. Tabela 1 ou
(Tabela 1). Na legenda, a tabela deve ser numerada seguida de ponto antes
do título. Por exe. "Tabela 1. Análise...".

INFORMAÇÕES ADICIONAIS

1. A Acta Amazonica pode efetuar alterações de formatação e correções


gramaticais no manuscrito para ajustá-lo ao padrão editorial e
linguístico. As provas finais são enviadas aos autores para a verificação.
Nesta fase, apenas os erros tipográficos e ortográficos podem ser
corrigidos. Nessa etapa, NENHUMA alteração de conteúdo pode ser
feita no manuscrito, se isso acontecer, o manuscrito pode retornar ao
processo de avaliação.

2. A Acta Amazonica não cobra taxas para publicação. Informações


adicionais podem ser obtidas por e-mail [email protected]. Para
informações sobre um determinado manuscrito, deve-se fornecer o
número de submissão.

3. As assinaturas da Acta Amazonica podem ser pagas com cheque ou


vale postal. Para o exterior, a assinatura institucional custa US$ 100,00
e a assinatura individual US$ 75,00. Para contato: [email protected].
Tel.: (55 92) 3643-3643 ou fax: (55 92) 3643-3029.
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APÊNDICES
APÊNDICE A - Número de espécimes das borboletas frugívoras capturadas na área manejada
na FLONA Tapajós, Pará, Brasil, no período de dezembro de 2011 a novembro de 2012.

APÊNDICE B - Número de espécimes das borboletas frugívoras capturadas na área de


preservação permanente na FLONA Tapajós, Pará, Brasil, no período de dezembro de 2011 a
novembro de 2012.
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APÊNDICE A - Número de espécimes das borboletas frugívoras capturadas na área manejada na FLONA Tapajós, Pará, Brasil, no período de
dezembro de 2011 a novembro de 2012.

ÁREA MANEJADA
2011 2012
SUBFAMÍLIAS E ESPÉCIES D J F M A M J J A S O N TOTAL
Biblidinae
Catonephele acontius (Linnaeus, 1771) 1 3 4 2 3 2 3 18
Ectima iona Doubleday, [1848] 1 1
Hamadryas arinome (Lucas, 1853) 1 4 3 6 5 5 24
Hamadryas chloe (Stoll, 1787) 2 1 2 5 6 1 1 2 20
Hamadryas velutina (H. W. Bates, 1865) 1 1 1 3
Myscelia orsis (Drury, 1782) 1 1 2 1 1 6
Nessaea obrinus (Linnaeus, 1758) 1 1 7 9 7 11 12 7 4 4 4 67
Temenis laothoe (Cramer, 1777) 1 1
Charaxinae
Agrias claudina (Godart, [1824]) 1 1
Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 1775) 1 1 1 3
Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758) 1 2 2 10 13 4 4 5 6 6 53
Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814]) 1 1
Archaeoprepona licomedes (Cramer, 1777) 1 1 1 1 4
Archaeoprepona meander (Cramer, 1775) 2 1 3 6
Hypna clytemnestra (Cramer, 1777) 1 1
Memphis acidalia (Hübner, [1819] 1 1 2
Memphis basilia (Stoll, 1780) 1 1
Memphis grandis (H. Druce, 1877) 1 1 2
Memphis moruus (Fabricius, 1775) 2 1 3
74

APÊNDICE A - continuação.
ÁREA MANEJADA
2011 2012
SUBFAMÍLIAS E ESPÉCIES D J F M A M J J A S O N TOTAL
Memphis philumena (Doubleday, [1849]) 1 1
Prepona dexamenus Hopffer, 1874 1 1
Prepona pheridamas (Cramer, 1777) 1 1 3 1 2 8
Zaretis isidora (Cramer, 1779) 2 1 1 1 5
Zaretis itys (Cramer, 1777) 1 1 1 1 4
Morphinae
Bia actorion (Linnaeus, 1763) 4 2 7 5 2 4 24
Caligo euphorbus (C. Felder & R. Felder, 1862) 1 1
Caligo idomeneus (Linnaeus, 1758) 1 1 2
Caligopsis seleucida (Hewitson, 1877) 1 1
Catoblepia berecynthia (Cramer, 1777) 1 1
Catoblepia soranus (Westwood, 1851) 2 1 3
Catoblepia versintincta Stichel, 1901 1 3 1 1 6
Morpho achilles (Linnaeus, 1758) 1 1 3 2 2 2 11
Morpho deidamia (Hübner, [1819]) 1 3 1 1 2 1 9
Morpho helenor (Cramer, 1776) 3 11 12 5 3 3 12 49
Morpho menelaus (Linnaeus, 1758) 1 1 1 3
Morpho rethenor (Cramer, 1775) 1 1
Opsiphanes quiteria (Stoll, 1780) 1 3 1 5
Nymphalinae
Colobura annulata Willmott, Constantino & Hall, 2001 1 1 2
Colobura dirce (Linnaeus, 1758) 1 1 2 4
Tigridia acesta (Linnaeus, 1758) 2 2 8 5 5 15 4 3 5 49
75

APÊNDICE A - continuação.
ÁREA MANEJADA
2011 2012
SUBFAMÍLIAS E ESPÉCIES D J F M A M J J A S O N TOTAL
Satyrinae
Caeruleuptychia caerulea (Butler, 1869) 1 1
Chloreuptychia arnaca (Fabricius, 1776) 1 1
Chloreuptychia herseis (Godart, [1824]) 2 2
Chloreuptychia hewitsonii (Butler, 1867) 1 1 2
Cissia terrestris (Butler, 1867) 1 1
Haetera piera (Linnaeus, 1758) 1 1
Magneuptychia tricolor (Hewitson, 1850) 1 1 2
Pareuptychia ocirrhoe (Fabricius, 1776) 1 5 2 8
Satyrinae sp. 2 2
Taygetis cleopatra C. Felder & R. Felder, 1867 1 2 1 1 5
Taygetis echo (Cramer, 1775) 1 1 2
Taygetis laches (Fabricius, 1793) 6 7 8 3 1 2 27
Taygetis sosis Hopffer, 1874 3 2 2 1 1 9
Taygetis sp. 1 1 2
Taygetis thamyra (Cramer, 1779) 2 2 3 1 8
Taygetis virgilia (Cramer, 1776) 2 1 3
TOTAIS 3 1 3 13 23 63 85 89 66 38 36 63 483
76

APÊNDICE B - Número de espécimes das borboletas frugívoras capturadas na área de preservação permanente na FLONA Tapajós, Pará,
Brasil, no período de dezembro de 2011 a novembro de 2012.

ÁREA DE PRESERVAÇÃO PERMANENTE


2011 2012
SUBFAMÍLIAS E ESPÉCIES D J F M A M J J A S O N TOTAL
Biblidinae
Catonephele acontius (Linnaeus, 1771) 1 2 1 1 3 1 2 11
Hamadryas arinome (Lucas, 1853) 3 1 1 5 1 11
Hamadryas chloe (Stoll, 1787) 4 3 5 2 4 1 1 3 2 25
Hamadryas velutina (H. W. Bates, 1865) 1 1 2
Myscelia orsis (Drury, 1782) 1 1 2
Nessaea obrinus (Linnaeus, 1758) 1 6 3 3 3 7 5 2 2 4 36
Charaxinae
Agrias amydon Hewitson, [1854] 1 1
Agrias narcissus Staudinger, [1885] 1 1 2
Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 1775) 1 1 1 3
Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758) 2 1 2 4 3 1 1 2 2 18
Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814]) 1 2 3
Archaeoprepona licomedes (Cramer, 1777) 2 1 3
Archaeoprepona meander (Cramer, 1775) 1 1
Memphis acidalia (Hübner, [1819] 1 1
Memphis grandis (H. Druce, 1877) 1 1 2
Memphis leonida (Stoll, 1782) 1 1
Memphis polycarmes (Fabricius, 1775) 1 1 1 3
Prepona pheridamas (Cramer, 1777) 3 1 1 5
Prepona pylene Hewitson, [1854] 1 1
Zaretis isidora (Cramer, 1779) 1 2 3
77

APÊNDICE B - continuação
ÁREA DE PRESERVAÇÃO PERMANENTE
2011 2012
SUBFAMÍLIAS E ESPÉCIES D J F M A M J J A S O N TOTAL
Zaretis itys (Cramer, 1777) 1 1 2
Morphinae
Bia actorion (Linnaeus, 1763) 2 1 1 3 2 9
Caligo eurilochus (Cramer, 1775) 1 1 2
Catoblepia berecynthia (Cramer, 1777) 2 1 1 1 2 7
Catoblepia soranus (Westwood, 1851) 1 1 1 1 2 1 7
Catoblepia versintincta Stichel, 1901 2 4 2 1 9
Catoblepia xanthicles (Godman & Salvin, 1881) 1 1
Morpho achilles (Linnaeus, 1758) 1 1 1 3
Morpho deidamia (Hübner, [1819]) 1 1 2
Morpho helenor (Cramer, 1776) 7 5 2 3 3 1 21
Opsiphanes quiteria (Stoll, 1780) 1 1 2
Nymphalinae
Colobura annulata Willmott, Constantino & Hall, 2001 2 1 3
Colobura dirce (Linnaeus, 1758) 1 4 11 5 7 1 8 37
Tigridia acesta (Linnaeus, 1758) 1 1 6 3 4 5 1 2 4 27
Satyrinae
Chloreuptychia agatha (Butler, 1867) 2 1 1 4
Erichthodes antonina (C. Felder & R. Felder, 1867) 1 1
Magneuptychia tricolor (Hewitson, 1850) 1 2 3
Megeuptychia antonoe (Cramer, 1775) 1 1 2
Pareuptychia ocirrhoe (Fabricius, 1776) 1 1 2
Taygetis cleopatra C. Felder & R. Felder, 1867 1 1 3 3 1 1 10
Taygetis echo (Cramer, 1775) 1 2 1 1 5
78

APÊNDICE B - continuação
ÁREA DE PRESERVAÇÃO PERMANENTE
2011 2012
SUBFAMÍLIAS E ESPÉCIES D J F M A M J J A S O N TOTAL
Taygetis laches (Fabricius, 1793) 2 1 2 6 8 6 1 2 28
Taygetis mermeria (Cramer, 1776) 1 1
Taygetis sosis Hopffer, 1874 2 1 1 2 2 1 1 10
Taygetis thamyra (Cramer, 1779) 1 1 1 2 6 3 2 3 19
TOTAIS 1 0 11 18 12 43 71 55 37 24 33 46 351

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