Sumário Versão Final Corrigida

SUMÁRIO EXECUTIVO PARA AÇÕES DE CONSERVAÇÃO DA
BIODIVERSIDADE DA ÁREA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL DA

BAIXADA MARANHENSE
DIVISÃO DE EDITORAÇÃO
Jeanne Ferreira de Sousa da Silva
EDITOR RESPONSÁVEL
Jeanne Ferreira de Sousa da Silva
CONSELHO EDITORIAL
Alan Kardec Gomes Pachêco Filho
Ana Lucia Abreu Silva
Ana Lúcia Cunha Duarte
Cynthia Carvalho Martins
Eduardo Aurélio Barros Aguiar
Emanoel Cesar Pires de Assis
Emanoel Gomes de Moura
Fabíola Oliveira Aguiar
Helciane de Fátima Abreu Araújo
Helidacy Maria Muniz Corrêa
Jackson Ronie Sá da Silva
José Roberto Pereira de Sousa
José Sampaio de Mattos Jr
Luiz Carlos Araújo dos Santos
Marcelo Cheche Galves
Marcos Aurélio Saquet
Maria Medianeira de Souza
Maria Claudene Barros
Rosa Elizabeth Acevedo Marin
Wilma Peres Costa
Débora Martins Silva Santos
Itallo Cristian da Silva de Oliveira
Natália Jovita Pereira Couto
Cristiane Everton Santos da Silva
(Organizadores)
SUMÁRIO EXECUTIVO PARA AÇÕES DE CONSERVAÇÃO DA

BIODIVERSIDADE DA ÁREA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL DA
BAIXADA MARANHENSE
São Luís
2022
Revisão
Natália Jovita Pereira Couto
Revisão técnica/ Científica

Thiago Anchieta de Melo
Yuri Jorge Almeida da Silva
Normatização
Sumário executivo para ações de conservação da biodiversidade da área de

proteção ambiental da Baixada Maranhense / organizadores, Débora
Martins Silva Santos ... [et al.]. – São Luís: EDUEMA, 2022.
94 p.:il. color.
107
A obra é fruto do I Simpósio do Programa de Pós-Graduação em Ecologia
e Conservação da Biodiversidade da Universidade Estadual do Maranhão,
realizado na modalidade remota no período de 18 a 21 de outubro de 2022.
Inclui bibliografia.
ISBN: 978-85-8227-304-3
1.Meio ambiente. 2.Proteção ambiental. 3.Maranhão – Biodiversidade -

Conservação. I.Santos, Débora Martins Silva. II.Oliveira, Itallo Cristian da
Silva de. III.Couto, Natália Jovita Pereira. IV.Silva, Cristiane Everton Santos
da. V.Título.
CDU: 574.1/.2(812.1)(083.86)
Elaborado por Giselle Frazão Tavares - CRB 13/665

APRESENTAÇÃO
A Área de Proteção Ambiental (APA) da Baixada Maranhense é uma

área de rica biodiversidade, pois incorpora uma complexa interface de
ecossistemas, incluindo manguezais, babaçuais, campos abertos e
inundáveis, estuários, lagunas e matas ciliares. Esse mosaico de fisionomias
e sua extensão na paisagem torna a APA uma Unidade de Conservação de
extrema importância, pois permite a ocorrência de processos ecológicos de
grande escala.
Apesar de ser uma APA e possuir extrema relevância por abrigar
uma rica fauna e flora, sofre uma série de intervenções, impactos e
modificações. Dentre as principais ameaças à biodiversidade de animais da
Baixada Maranhense, como peixes, aves, mamíferos e outros, estão a sob
exploração, a poluição e contaminação, mudanças nos regimes hídricos e
modificação das paisagens por ações humanas.
Diante da importância ecológica e ameaças ambientais aos
ecossistemas da Baixada Maranhense esse Sumário Executivo retrata ações
e recomendações a partir de pesquisas realizadas por pesquisadores da
Universidade Estadual do Maranhão, Universidade Federal do Maranhão e
Universidade Federal de Santa Catarina para conservação da biodiversidade
da APA da Baixada Maranhense.
SUMÁRIO
Capítulo 1
BIOMARCADOR MUTAGÊNICO EM Prochilodus lacustris
(PISCES, PROCHILODONTIDAE) NA AVALIAÇÃO DE
IMPACTOS NO LAGO AÇU, ÁREA DE PROTEÇÃO
AMBIENTAL DA BAIXADA MARANHENSE.............................9
Capítulo 2
BIOLOGIA E CONSERVAÇÃO DE JURARÁ (Kinosternon
scorpioides) ESPÉCIE DA FAUNA SILVESTRE AMAZÔNICA,
BAIXADA MARANHENSE, SÍTIO RAMSAR DO BRASIL.......21
Capítulo 3
BIOMARCADORES HISTOLÓGICOS EM Hoplias malabaricus
(CHARACIFORMES,ERYTHRINIDAE) NO MONITORAMENTO
DE DOIS PONTOS DO RIO MEARIM, BAIXADA
MARANHENSE,BRASIL...............................................................33
Capítulo 4
OCORRÊNCIA DE PARASITOS EM Hoplias malabaricus
(CHARACIFORMES: ERYTHRINIDAE) DA ÁREA DE
PROTEÇÃO AMBIENTAL DA BAIXADA MARANHENSE......50
Capítulo 5
ESTIRPES DIARREIOGÊNICAS DE Escherichia coli EM
TRECHODE BAIXO CURSO DO RIO MEARIM, ESTADO DO
MARANHÃO..................................................................................60
Capítulo 6
BIOMARCADORES HISTOLÓGICOS EM Hoplias malabaricus e
Pygocentrus nattereri PARA AVALIAÇÃO DE AMBIENTE
LACUSTRE DA ÁREA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL DA
BAIXADA MARANHENSE ......................................................... 72
Capítulo 7
DIVERSIDADE, DISTRIBUIÇÃO E CONSERVAÇÃO DE AVES
NA BAIXADA MARANHENSE .................................................. 85
BIOMARCADOR MUTAGÊNICO EM Prochilodus lacustris
(PISCES, PROCHILODONTIDAE) NA AVALIAÇÃO DE
IMPACTOS NO LAGO AÇU, ÁREA DE PROTEÇÃO
AMBIENTAL DA BAIXADA MARANHENSE
Ingrid Caroline Moreira LIMA 1*, Itallo Cristian Silva de OLIVEIRA2,

Denise da Silva SOUSA2, Natália Jovita Pereira COUTO3, Débora
Martins Silva SANTOS4
1,2
Pós-graduando (a) em Ecologia e Conservação da Biodiversidade
(PPGECB), Universidade Estadual do Maranhão (UEMA)
3
Mestre em Recursos Aquáticos e Pesca (PPGRAP), UEMA
4
Professora Adjunto IV – Departamento de Biologia e Programas de Pós-
graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade e Defesa
Sanitária Animal, UEMA
*Autora correspondente: [email protected]
RESUMO
O objetivo desta pesquisa foi investigar as respostas mutagênicas de

biomarcadores em Prochilodus lacustris Steindachner, 1907 e a capacidade
desses biomarcadores para discriminar os níveis de contaminação do Lago
Açu, localizado na Área de Proteção Ambiental (APA) da Baixada
Maranhense. As coletas de água e peixes foram realizadas em outubro/2020
e maio/2021, em três pontos do Lago Açu. A pesquisa seguiu as normas de
conduta do Comitê de Ética e Experimentação Animal da UEMA (nº
061/2017), da Secretaria de Estado do Meio Ambiente e Recursos Naturais
(nº 301045/17) e do Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade (nº 69518-1). Foram aferidos os parâmetros físico-
químicos da água como temperatura pH, oxigênio dissolvido e salinidade,
in situ por meio do multiparâmetro AK88. Para as amostras de água
coletadas realizou-se as análises microbiológicas através da técnica de
identificação do número mais provável (NMP) de coliformes totais e
Escherichia coli utilizando o teste de Colilert. Foram coletados 40
espécimes de peixes P. lacustris nas duas coletas, somando um total de 80
espécimes. Após coletados, os peixes foram anestesiados e eutanasiados
com choque térmico em gelo, e em seguida registrado a biometria para cada
espécime. Para análise mutagênica foi retirado sangue através da técnica de
punção caudal e confecção de esfregaços sanguíneos. Um total de 4.000
09
células por animal foi analisado para contagem dos micronúcleos e detecção
de anormalidades nucleares eritrocitárias. Os resultados indicam que os
biomarcadores mutagênicos responderam aos níveis de contaminação do Lago
Açu. Os biomarcadores refletem que existe uma variação significativa na
intensidade e ocorrência dos biomarcadores analisados entre os períodos
sazonais, em que, com o aumento da taxa de pluviosidade no período chuvoso,
o lago se torna mais vulnerável ambientalmente.
INTRODUÇÃO
O nível de compostos xenobióticos nos ecossistemas aquáticos
vem aumentando nos últimos anos de forma alarmante como resultado
da atividade antropogênica sobre o meio ambiente (WINDSOR et al.,
2019). Tal fato tem contribuído para a redução da qualidade ambiental,
bem como para o comprometimento da saúde dos seres vivos que
habitam esses ecossistemas (MASINDI; MUEDI, 2018).
Substâncias orgânicas e inorgânicas são lançadas nos
ecossistemas aquáticos na forma de efluentes domésticos, industriais e
agrícolas (PIRATOBA et al., 2017), contendo componentes
genotóxicos e mutagênicos que desencadeiam processos nocivos à
fauna aquática (ELGENDY et al., 2017), ameaçando diretamente a
integridade ecológica dos sistemas aquáticos, inclusive de áreas de
proteção permanentes (BIDEGAIN; PEREIRA, 2005).
Os biomarcadores de mutagenicidade indicam efeitos de
substâncias genotóxicas e mutagênicas ao material genético por meio
da mutação gênica e danos cromossômicos (JEENA; PANDEY, 2021;
VALENTE et al., 2017). O Teste do Micronúcleo é um método
utilizado para analisar danos estruturais e numéricos nos cromossomos
de eritrócitos em estágio de divisão (CARVALHO, 2019). Esses danos
cromossômicos podem causar anomalias nucleares, como
micronúcleos (MN) e outras anormalidades nucleares nos eritrócitos
(ANE), os quais podem ser utilizados como biomarcadores de
mutagenicidade para avaliar o grau de contaminação no meio ambiente
(LOPES, 2017).
10
Nesse contexto, os biomarcadores podem fornecer
informações sobre os efeitos de contaminantes que podem
prejudicar a saúde dos organismos aquáticos (MOREIRA et al.,
2004). Assim, juntamente com a análise físico-química, os
biomarcadores podem ser incorporados em programas de
monitoramento ambiental como uma ferramenta de triagem rápida,
antes da implementação de estratégias preventivas de
biorremediação (BEBIANNO et al., 2015).
Dessa forma, objetivou-se avaliar a qualidade ambiental do
Lago Açu através de biomarcador mutagênico em Prochilodus
lacustris (Pisces, Prochilodontidae) e análises físico-química da
água, de forma a gerar subsídios para formulação de políticas
públicas para esse ecossistema aquático, considerando sua
importância ambiental e econômica para o Maranhão.
METODOLOGIA
Para a pesquisa foram realizadas coletas de peixes e água no
Lago Açu, município maranhense de Conceição do Lago-Açu, em
outubro/2020 e maio/2021, compreendendo o período de estiagem e
chuvoso, respectivamente, em três pontos (P1, P2 e P3) de
amostragem. Nas análises microbiológicas da água foram utilizadas
as metodologias recomendadas por APHA (2005) e Silva (2000),
para determinação do número mais provável (NMP) de coliformes
totais e Escherichia coli, utilizando o substrato enzimático
cromogênico (ONPG) e fluorogênico (MUG) através do teste de
Colilert-18 e foram interpretadas segundo as Resoluções do
Conselho Nacional do Meio Ambiente (CONAMA) n° 357/2005 e
n° 430/2011 (BRASIL, 2005; 2011). Os parâmetros físico-químicos
da água como temperatura pH, oxigênio dissolvido e salinidade
foram aferidos in situ com o auxílio do multiparâmetro AK88.
Para cada uma das duas coletas realizadas no Lago Açu
foram capturados 40 espécimes de peixes P. lacustris, totalizando
80 espécimes durante todo o estudo. As capturas desses peixes foram
realizadas por pesca artesanal utilizando rede de espera e tarrafa com
11
malhas variando de 5 a 7 cm. Em seguida, realizou-se a morfometria
de cada espécime em comprimento total (Lt) e padrão (Lp), obtidos
por fita métrica, sendo expressos em centímetros e aferido o peso total
(Wt) com auxílio de balança, sendo expresso em gramas (g).
Posteriormente, realizou-se a retirada do sangue, ainda em campo,
através da técnica de punção caudal (RANZANI-PAIVA et al., 2013).
Após a retirada do sangue foram preparadas lâminas de
esfregaço, as quais secaram por 24 horas em temperatura ambiente. No
Laboratório de Biologia e Ambiente Aquático (LaBioAqua/UEMA) as
lâminas foram coradas com Rosenfeld modificado (TAVARES-DAS;
MORAES, 2003). A coloração consistiu na imersão das lâminas no
corante Rosenfeld modificado durante 4 minutos e em seguida em
água destilada durante 6 minutos (para limpeza de resquícios do
corante). Após a coloração, as lâminas foram analisadas em
microscópio óptico. A identificação adotada para micronúcleos foi de
(FENECH et al., 2003) e detecção de anormalidades nucleares
eritrocitárias (ANE) (CARRASCO et al., 1990).
Os dados foram submetidos aos Testes de Normalidade
Shapiro-Wilk e de Homogeneidade Levene. Atendido os pressupostos
de normalidade (p≥0,05), as frequências foram comparadas por
período sazonal através do Teste t. Para os dados que não atenderam
aos pressupostos (p≤0,05) foi aplicado o teste não paramétrico
ANOVA Kruskal-Wallis (p≤0,05). Todas essas análises estatísticas
foram realizadas no Statistica 7.1.30.
PRINCIPAIS RESULTADOS
Os dados sobre a qualidade físico-química e microbiológica da
água estão presentes na Tabela 1.
12
Tabela 1 – Parâmetros físico-químicos e microbiológicos das amostras de
água do Lago-Açu, Área de proteção Ambiental da Baixada Maranhense,
Maranhão, Brasil.
Parâmetros Período de Estiagem Período chuvoso CONAMA
físicos, (Outubro/2020) (Maio/2021) (BRASIL,
químicos e 2005;
microbiológicos Ponto 1 Ponto 2 Ponto 3 Ponto 1 Ponto 2 Ponto 3
2011)
Temperatura
28.42±0.49b 30.6±0.2ab 30.76±0.11ab 29.58±0.14ab 31.84±0.44a 32.1±0.10a <40
(°C)
pH 9.2±0.23a,cd* 9.44±0.34a,cd* 9.86±0.05a,c* 6.84±0.10b,cd 8.0±0.03ab,cd 7.52±0.10ab,d 6.0 a 9.0
Oxigênio
dissolvido 5.63±0.24ab 5.38±0.47ab 5.81±0.36ab 2.72±0.39b* 6.54±0.10a 6.24±0.13ab > 5.0
(mg/L)
Salinidade (ppt) 1.0±0.00a* 0.1±0.00a* 1.0±0.00a* 0.03±0.00a 0.02±0.01a 0.03±0.00 a <0,05
Coliformes
2420±0.00a
totais 2420±0.00a* 2420±0.00 a* 2420±0.00a* 2420±0.00a* 658.8±0.00a <1.000
*
(NMP/100ml)
Escherichia coli
1±0.00 a 1±0.00a 1±0.00a 93.8±0.00a 64.4±0.00a 1±0.00a <1000.0
(NMP/100ml)
*: para valores fora do padrão legislativo ambiental brasileiro (CONAMA) com base nas
Resoluções nº 357 de 2005, nº 430 de 2011; ab, cd: Letras minúsculas diferentes representam
diferenças estatística entre os pontos por período sazonal (p≤0,05).
A temperatura do Lago Açu variou de 32.1 a 28,42° C

durante os períodos sazonais. O pH foi alcalino em todos os pontos
de coleta, variando de 6.84 a 9.86, com valores no período de
estiagem fora do padrão, como indicado pelo órgão brasileiro de
legislações ambientais, o CONAMA (BRASIL, 2005; 2011). As
concentrações de oxigênio dissolvido variaram entre 2.72 a 6.64
mg/L, estando abaixo do padrão legislativo no ponto 1 do período
chuvoso (BRASIL, 2005; 2011). Os valores de turbidez oscilaram
entre os períodos sazonais, variando de 4.2 a 145 NTU. Os
parâmetros microbiológicos de coliformes totais e Escherichia coli
foram encontrados dentro dos limites aceitáveis.
Os parâmetros físicos e químicos da água estão relacionados
entre si e são indispensáveis para manutenção da dinâmica ecológica
e qualidade ambiental (PRABHAKARAN et al., 2017). Apesar
disso, atividades antrópicas impactantes causam desequilíbrios nos
parâmetros da água e poluição por substâncias tóxicas. O Lago Açu
sofre ações de poluição geradas por agroquímicos e por efluentes
domésticos sem tratamento em torno de suas margens. Essas fontes
13
pontuais de poluição geram ricos a biota e podem causar danos de
ordem pesqueira local.
Os dados biométricos de comprimento total, padrão e peso de
P. lacustris apresentaram diferença significativa entre os períodos
sazonais com maiores valores para o período chuvoso como mostrados
na Tabela 2.
Tabela 2 - Dados biométricos e estágios gonadais de Prochilodus lacustris
coletados no Lago Açu, Área de Proteção Ambiental da Baixada Maranhense,
Maranhão, Brasil.
Período de estiagem Período chuvoso
Dados biométricos
(Outubro/2020) (n=40) (Maio/2021) (n=40)
Comprimento total (cm) 18±1.70b 24.5±2.43a
Comprimento padrão (cm) 15±1.64b 21.72±2.38a
Peso (kg) 106±31.30b 295.25±86.98a
Estágios gonadais F (n=23) M (n=17) F (n=36) M (n=4)
Imaturo 42,5% 0%
Em maturação 37,5% 92%
Maduro 20% 8%
n: Número de espécimes; F: fêmeas; M: machos; ab: Letras minúsculas diferentes representam
diferenças estatística entre os períodos sazonais (p≤0,05)
Os estágios gonadais por sexo de P. lacustris revelaram que

houve a predominância de peixes do sexo feminino no estágio em
maturação (Tabela 2), em que a proporção sexual foi de 2.80 fêmeas
para cada macho. Cardoso et al. (2018) também observaram maior
proporção de fêmeas para machos de P. lacustris no Lago Açu, mas a
maioria dos peixes se encontrava no estágio imaturo. O
desenvolvimento de peixes machos e fêmeas pode ser influenciado
pela exposição substâncias tóxicas que pode levar a atrasos nos
estágios de maturação gonadal interferindo na diversidade de espécies
(ADAMS, 2002; CARDOSO et al. 2018).
As análises genotóxicas em P. lacustris relevaram eritrócitos
com micronúcleos e anormalidades nucleares A presença de
micronúcleos e outras alterações nucleares nos eritrócitos de
14
P. lacustris do lago estão evidenciados na Figura 2. Os
biomarcadores mutagênicos em eritrócitos de peixes podem estar
relacionados a processos de citotoxicidade, influências na divisão
celular e mutagenicidade (D’AGOSTINI; LA MAESTRA, 2021),
causados por substâncias tóxicas como as encontradas nas análises
de água do Lago Açu em estudos pretéritos (CARDOSO et al. 2018).
Figura 2- Alterações nucleares eritrocitárias em Prochilodus lacustris
coletados no Lago Açu, Área de Proteção Ambiental da Baixada
Maranhense, Brasil. A: Eritrócitos normais; B: Micronúcleo; C, D, E, F:
Alterações nucleares eritrocitárias. Aumento 1000x. Coloração Rosenfeld
modificado.
Fonte: Elaborado pelos autores
As frequências de alterações nos núcleos dos eritrócitos de P.

lacustris não apresentaram diferenças estatísticas entre os períodos
sazonais. Porém foram observadas maiores frequências de
micronúcleos e anormalidades nucleares nos eritrócitos no período
chuvoso (Tabela 3), indicando que os peixes podem estar expostos
a mais agentes mutagênicos no período chuvoso devido ao aumento
da massa de água com matéria orgânica e compostos mutagênicos
(RIGHETTO et al. 2017; CARDOSO et al. 2018).
15
Tabela 3 - Frequências de micronúcleos e anormalidades nucleares
eritrocitárias em Prochilodus lacustris coletados no Lago Açu, Área de
Proteção Ambiental da Baixada Maranhense.
Período de estiagem Período chuvoso
Alterações nucleares
(Outubro/2020) (Maio/2021)
Micronúcleo 12±11.37 a 14±9.21 a

Anormalidades nucleares
44.3±21.37a 43.5±22.83 a
eritrocitárias
ab
: Letras minúsculas diferentes representam diferenças estatística entre os períodos sazonais
(p≤0,05)
A presença de micronúcleos e outras alterações nucleares nos

eritrócitos de P. lacustris são indicativos de ação mutagênica no Lago
Açu. Estudo anterior de Cardoso et al. (2018) também com P. lacustris
no Lago Açu observou micronúcleos e outras alterações nucleares
como respostas a substâncias tóxicas. Apesar do Lago estar inserido
em uma Área de Proteção Ambiental, está sofrendo com impactos de
agentes genotóxicos, assim como outras áreas protegidas no Brasil
(SOUSA et al. 2020) e no mundo (JAMESON et al. 2002; CRUZ et
al. 2014), indicando a ineficácia e descaso com a proteção do meio
ambiente (JAMESON et al. 2002).
As anormalidades nucleares tendem a ser irreversíveis e
continuam a se manifestar nas futuras gerações por meio da
hereditariedade, podendo levar a redução na diversidade de espécies
do ecossistema impactado (OKIAKOR et al. 2012).
É importante ressaltar que micronúcleos e anormalidades
nucleares podem ser produzidos por estresse natural (frequência basal
de micronúcleos) (DALZOCHIO et al., 2019). Porto et al., (2005)
relataram que a frequência basal de micronúcleos atribuídos a peixes
do gênero Prochilodus, coletado em ambiente natural e mantidos em
laboratório é de 1,0. Apesar dos peixes apresentarem sistemas de
reparo eficientes (NAQVI; SHOAIB; ALI, 2016; RANZANI-
PAIVA et al., 2013), o presente estudo revela que a frequência de
16
micronúcleos estão acima do que a espécie é capaz de reparar, de
modo que esses efeitos podem afetar a sanidade da biota.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
O Lago Açu, mesmo inserido em uma Área de Proteção, está
sendo contaminado por substâncias tóxicas que causam alterações
celulares nos espécimes de P. lacustris. O conhecimento das análises
realizadas pelo estudo é importante para identificar alterações
morfológicas sanguíneas provocadas por fatores ambientais externos,
além de riscos de bioacumulação de componentes tóxicos na cadeia
trófica, podendo ser usado em estudos de monitoramentos contínuos
relacionados aos efeitos mutagênicos de impactos na área.
AGRADECIMENTOS
O presente trabalho foi realizado com o apoio do Programa
Nacional de Cooperação Acadêmica na Amazônia
PROCAD/Amazônia da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal
de Nível Superior CAPES/Brasil, da Universidade Estadual do
Maranhão e do Laboratório de Biologia e Ambiente Aquático-
LABioAqua/UEMA.
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20
BIOLOGIA E CONSERVAÇÃO DE JURARÁ (Kinosternon
scorpioides) ESPÉCIE DA FAUNA SILVESTRE
AMAZÔNICA, BAIXADA MARANHENSE, SÍTIO RAMSAR
DO BRASIL
Alana Lislea de SOUSA1*, Elba Pereira CHAVES2, Lígia Almeida

PEREIRA1,2, Lianne Pollianne Fernandes Araújo CHAVES², Almerinda
Macieira MEDEIROS³, Carlos Alailson Licar RODRIGUES 4, Júlia Boáis
ALMEIDA5, Kelcyane Bezerra da Silva LINDOSO6, Elias Costa
FERREIRA-JUNIOR4
¹Docente do Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal (PPGCA),

Rede Bionorte/UEMA
² Doutora em Biodiversidade e Biotecnologia da Rede Bionorte,
BIONORTE
³Doutoranda em Biodiversidade e Biotecnologia da Rede Bionorte,
BIONORTE
4
Doutorando em Ciência Animal (PPGCA), UEMA
5
Mestre em Ciência Animal (PPGCA), UEMA
6
Graduanda em Ciências Biológicas, UEMA
*Autora correspondente: [email protected]
RESUMO
A Baixada Maranhense é uma região de grande relevância ecológica, além

de possuir rica biodiversidade aquática, abrigando espécies como
Kinosternon scorpioides. Este réptil possui expressiva importância para as
comunidades tradicionais pela sua utilização como recurso alimentar, além
de contribuir na renda familiar por meio da venda clandestina dos
espécimes. Classificado como um quelônio de água doce, o K. scorpioides,
apresenta dimorfismo sexual evidente, reprodução sazonal e acasalamento
durante a época chuvosa. Neste capítulo compilamos diversos estudos
realizados por doutorandos, mestrandos e iniciantes em pesquisas sobre o
conhecimento biológico, morfofisiológico e reprodutivo de K. scorpioides
in situ e ex situ, com aplicação em práticas de Educação Ambiental, a partir
dos projetos desenvolvidos na Baixada Maranhense e no Criadouro
Científico. Os dados teórico-práticos são aplicáveis em novas pesquisas,
assim como subsidiam a elaboração de plano de ação no manejo da espécie,
21
em ambiente natural, direcionando o estabelecimento de políticas públicas
necessárias para conservação desta importante espécie silvestre amazônica
na Área de Proteção Ambiental (APA) da Baixada Maranhense.
INTRODUÇÃO
O Kinosternon scorpioides é uma tartaruga de água doce da
família Kinosternidae, gênero Kinosternon, com ampla distribuição
geográfica e que se encontra presente em diversos estados do Brasil
nas regiões Norte, Nordeste e Centro Oeste (BERRY; IVERSON,
2001; ACOSTA et al., 2013, COSTA; BÉRNILS, 2018).
A espécie possui expressiva importância ecológica e
ambiental para a população, principalmente para as comunidades
tradicionais que comumente as utilizam como recurso alimentar, além
de auxiliar na renda familiar por meio da venda clandestina dos
espécimes. Embora a Lei nº 5.197, de 03 de janeiro de 1967 disponha
sobre proteção à fauna, proibindo a caça de animais silvestres no
Brasil, a espécie K. scorpioides continua sendo explorada
intensamente pelo homem, inclusive para o comércio ilegal. Os
animais são vendidos nas formas juvenis e adultas, principalmente nos
meses de maio a agosto, quando as fêmeas se encontram no período
reprodutivo (BARRETO et al., 2011), demonstrando a necessidade de
estudos sobre os aspectos bioecológicos para estabelecimento de
estratégias de proteção e manejo dos animais em seu ambiente natural.
K. scorpioides integra a rica fauna silvestre amazônica e é
comum na região da Baixada Maranhense (BM), sendo denominado
popularmente de “jurará”. Coloniza os ambientes aquático (dulcícola)
e terrestre, com dinâmica sazonal ao longo do ano (CABRERA;
COLANTONIO, 1997).
A Área de Proteção Ambiental (APA) da Baixada Maranhense
é uma Unidade de Conservação (UC) com reconhecimento
internacional, inclusa na Lista Ramsar em 29 de fevereiro de 2000
(MMA, 2000). Encontra-se entre os Sítios Ramsar Brasileiros de
22
grande importância no que se refere às áreas inseridas no Plano
Estratégico Nacional de Áreas Protegidas (PNAP), conforme
Decreto nº 5.758/06.
Caracteriza-se por abranger lagos de grande relevância
ecológica, além de biodiversidade aquática rica e singular, com
belezas naturais e recursos socioeconômicos que conferem
identidade e valor à região. Envolve vários ecossistemas como
manguezais, babaçuais, campos abertos e inundáveis com dinâmica
de inundações sazonais ao longo do ano, estuários, lagunas e matas
ciliares. A região sofre grande influência de rios maranhenses como
o Mearim, Pindaré, Grajaú e Pericumã, abrigando rico conjunto de
bacias hidrográficas lacustre do nordeste brasileiro (BEZERRA,
2006; SEMA, 2019).
Tendo em vista que K. scorpioides é um táxon que integra a
fauna silvestre maranhense, a espécie necessita ser mais bem
compreendida em sua biologia, especialmente nos aspectos
morfológicos, fisiológicos, reprodutivos e comportamentais, os
quais fornecem contribuição significativa para sua conservação in
situ e ex situ. Dessa forma, o objetivo desse trabalho é trazer dados
sobre a espécie que preenchem importantes lacunas relativas às áreas
citadas, com possibilidade de ampliação dos estudos para outros
quelônios.
METODOLOGIA
Trata-se de estudo de cunho descritivo e qualitativo, com
resultados de pesquisas de projetos desenvolvidos na APA da
Baixada Maranhense nos anos de 2014 a 2022 e no Criadouro
Científico através do Grupo de Estudos em Anatomia –
GRANATO/UEMA, a envolver as linhas de pesquisa dos
Programas de Pós-Graduação em Ciência Animal e Rede Bionorte,
com objetivo na formação de recursos humanos entre doutores,
mestres e iniciantes na ciência. Os projetos desenvolvidos
23
atenderam a todos os procedimentos éticos recomendados pelo
Comitê de Ética em Pesquisa com humanos – CEP/UEMA e Comitê
de Ética em Experimentação Animal – CEEA/UEMA, bem como do
SISBio/ICMBio e SEMA.
Os estudos envolveram investigações sobre a morfofisiologia
e biologia da espécie voltados aos aspectos anatômicos e reprodutivo
com coleta de animais, análises ambientais e projetos de educação
ambiental e conservação. Parte dos estudos foram desenvolvidos
também no Laboratório Experimental do Criadouro Científico da
UEMA, licenciado pelo Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e dos
Recursos Renováveis (IBAMA) conforme autorização nº
1899339/2008, o qual possui espécimes monitorados diariamente.
Alguns projetos receberam apoio financeiro de editais de fomento à
pesquisa pela FAPEMA/Rede da Baixada-REBAX e CAPES/Projeto
Procad.
Biologia, Morfologia e Estrutura Óssea
O jurará pertence a ordem Testudines, subordem Cryptodira.
Possui carapaça em formato oval, moderadamente deprimida
dorsalmente e levemente tricarinada, com coloração variando entre
castanho claro, castanho escuro, negra ou verde oliva. O plastrão
apresenta dobradiças e na maioria dos espécimes é de coloração
amarela (em tons variados), podendo ser encontrado exemplares nas
cores marrom e vermelha. Apresenta-se côncavo nos machos maduros
sexualmente; na região axilar e inguinal apresentam glândulas
almiscaradas que secretam forte odor quando estimuladas.
Esta espécie possui cabeça em formato triangular, com
coloração cinza (em tons variados) e ranhuras amarelas, especialmente
na região ventral. Possui narina e ranfoteca (bico córneo) superior bem
desenvolvidos. As patas são espalmadas com membranas interdigitais,
24
reduzidas e com cinco dedos e unhas pontiagudas. Em ambos os
sexos, a cauda possui estrutura córnea na extremidade (Figura 1).
Figura 1- Kinosternon scorpioides adultos-características fenotípicas.
A estrutura óssea do jurará é formada pelo exoesqueleto

(carapaça e plastrão) e ossos do endoesqueleto, divididos em
esqueleto axial: cabeça (N=47), coluna vertebral (N=40), carapaça
(N=61), plastrão (N=8); e esqueleto apendicular com cintura
escapular (escapula, coracoide) (N=4), membros torácicos (N=60),
cintura pélvica (púbis, ísquio e o ílio) (N=6) e membros pélvicos
(N=54) totalizando 280 ossos.
O segmento dorsal da coluna vertebral está aderido à região
ventral da carapaça, promovendo fixação do endoesqueleto ao
exoesqueleto. Os ossos que formam carapaça e plastrão são
recobertos por placas dérmicas que confere coloração aos mesmos
(Figura 2-A e B).
25
Figura 2 - Exoesqueleto do Kinosternon scorpioides. Carapaça- A e
Plastrão- B.
A A
B B
Aspecto morfofisiológico da reprodução

A reprodução de K. scorpioides é sazonal, sendo possível
observar o acasalamento durante a época chuvosa. A cópula desses
animais ocorre na água, mediante as fases de cortejo as fêmeas pelos
machos, seguida de perseguição, domínio e monta. A sazonalidade do
acasalamento ocorre no período chuvoso, não sendo observado no
período seco. A nidificação das fêmeas obedece a uma sequência de
fases com preparo do ninho, seguida da escavação, postura,
fechamento e cobertura com folhas secas.
26
Os ovos têm formato alongado, com casca dura, lisa e
coloração branca. Internamente apresentam características de ovos
telolécitos e durante o desenvolvimento embrionário são formados
os anexos embrionários (saco vitelínico, côrion, âmnio e alantóide).
O período médio de incubação para a espécie em ambiente
controlado a (28°C) foi de 105 dias (15 semanas), permitindo a
identificação de 15 estágios do desenvolvimento embrionário
(Figura 3).
Figura 3- K. scorpioides, A-ovo, B-embrião com anexos, C-

filhote, D-carapaça e E-plastrão.
A B
C D E
O nascimento dos filhotes ocorre durante a transição do

período seco para o chuvoso, além da reorganização dos animais
para novo ciclo reprodutivo. Ao nascer, os filhotes apresentam
padrão fenotípico característico da espécie, com a cabeça e corpo
negro, carapaça com manchas amarelas nas margens, plastrão negro
ao centro e amarelo nas margens e cicatriz do pedúnculo vitelínico.
27
A partir das análises morfofisiológicas dos órgãos
reprodutivos tanto dos machos quanto das fêmeas adultas, pode-se
observar aspectos coincidentes ao comportamento reprodutivo tanto
no habitat natural quanto em ambiente controlado, uma vez que os
machos apresentavam atividade reprodutiva durante o período
chuvoso e inatividade reprodutiva no período seco. A observação dos
órgãos reprodutivos das fêmeas comprovou sua maturidade sexual,
visto que elas apresentavam período vitelogênico nas duas épocas do
ano, sendo que no período seco, os folículos ovarianos apresentaram-
se maiores em preparo (pré-ovulatórios).
Educação Ambiental para Conservação

Durante a execução das pesquisas e à medida que os dados
biológicos, morfofisiológicos e reprodutivos eram obtidos,
desenvolvia-se também atividades educativas e lúdicas tais como:
aulas, palestras, cursos de formação de professores, eventos, trilha
ecológica e soltura de filhotes. O público beneficiado era de jovens
cidadãos, educadores e pescadores e a abordagem adequada a eles.
As palestras abordaram temas e conceitos sobre meio
ambiente, ecologia, funcionamento dos ecossistemas, relações entre
os seres vivos, biodiversidade de animais e plantas e sua
importância, estado de conservação da baixada maranhense e
principais problemas ambientais enfrentados. Além disso, foram
apresentados pontos relevantes da legislação ambiental como lei de
proteção à fauna e diferença entre animais silvestres e domésticos.
Durante a realização das palestras aos estudantes e pescadores
houve troca de experiências e saberes sobre as espécies animais,
possibilitando momento reflexivo sobre os cuidados aos animais e
ao ambiente, sendo estabelecidas relações com os problemas locais,
relato de experiências e do conhecimento adquirido através das
vivências no campo. Sobre este contexto, apresentamos na (Tabela
1) alguns diálogos reflexivos dos alunos e pescadores, notando-se
28
percepção, sensibilização e compreensão das questões ambientais
pelos envolvidos.
Tabela 1 – Transcrições das informações verbais de alunos e pescadores
durante as palestras.
PESCADORES ALUNOS
“Acho que as queimadas deveriam “Quando cheguei em casa, pedi
parar de acontecer, elas destroem para meu pai soltar o macaco que
tudo” (Pescador de São Bento) [sic] ele tinha prendido, e ele soltou
de volta no mato!” (Depoimento
de aluno do 5º ano) [sic]
“A nossa natureza é muito rica” “Eu queria pedir para o meu tio,
(Pescador em Pinheiro) [sic] para quando ele fosse no campo,
soltar as tartarugas que tem lá em
casa” (Aluno do 5º ano). [sic]
“Eu não deixo ninguém queimar “Vou dizer pro meu pai não
perto da minha casa” (Pescador de queimar mais lixo no fundo de
São Bento) [sic] casa” (Aluno do 4º ano) [sic]
“Eu sei que não devemos pegar os “Semana passada encontrei um
jurarás, eu sei que é proibido, antes jurará perto da minha casa,
eu até pegava, mas agora não pego peguei ele e levei de volta para o
mais.” (Pescador de São Bento) campo” (Aluno do 6º ano) [sic]
[sic]
Com a realização do curso de formação continuada aos

professores foi possível perceber que a maioria desconhecia as leis
ambientais e suas regulamentações. O conhecimento limitava-se a
proibição da caça e comércio de animais silvestres, sem relação com
a prática cotidiana, uma vez que, há consumo alimentar de animais
silvestres, entre eles o jurará e a jaçanã (Porphyrio martinica). As
metodologias utilizadas na execução do projeto influenciaram os
educadores a incluir em suas práticas pedagógicas, como conteúdo
didático, a pauta reflexiva dos valores e cuidados a fauna silvestre e
ao meio ambiente na consciência cidadã dos educandos na temática
da Educação Ambiental.
29
O projeto permitiu aliar teoria à prática, especialmente na
realização da “Trilha Ecológica e Soltura de filhotes de jurarás”, com
estudantes e professores do Ensino Fundamental (Figura 4-A e D),
proporcionando um momento de respeito e cuidado a natureza. Na
ocasião houve partilha de conhecimentos sobre a biodiversidade.
Cerca de 20 filhotes nascidos no criadouro científico de São Luís
foram devolvidos aos campos da Baixada Maranhense. Durante esta
atividade foi possível observar muitos alunos repetirem a frase “O
lugar do jurará é nos campos!”, demonstrando consciência ecológica.
Figura 4 - A - Trilha ecológica na Fazenda Escola de São Bento. B- Alunos

atentos às explicações. C e D - Alunos soltando os filhotes de K. scorpioides
no lago.
A B
C D
Os resultados, até então disponíveis, sobre a biologia,
ecologia, morfologia e fisiologia de K. scorpioides aplicados à
reprodução contribuem para o conhecimento científico deste táxon.
Os dados teórico-práticos são aplicáveis em novas pesquisas, assim
30
como subsidiam a elaboração de plano de ação no manejo da
espécie, em ambiente natural, direcionando o estabelecimento de
políticas públicas necessárias para conservação desta importante
espécie silvestre amazônica na APA da Baixada Maranhense. A
Educação Ambiental é uma ferramenta importante na formação de
cidadãos mais conscientes e participativos em relação a sua
responsabilidade na conservação dos recursos naturais, visto que
eles são os sujeitos aprendizes e potenciais replicadores das
informações e atitudes na contribuição da sustentabilidade
ambiental.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos a Universidade Estadual do Maranhão pelo

apoio durante as pesquisas na Baixada Maranhense. A Fazenda
Escola de São Bento/CCA. Aos Programas de Pós-Graduação em
Ciência Animal e Rede Bionorte. A Fundação de Amparo à Pesquisa
e Desenvolvimento Científico e Tecnológico do
Maranhão/FAPEMA por meio dos editais UNIVERSAL, REBAX,
Infraestrutura e a CAPES com o Projeto Procad e as parcerias com
as Universidades Federal do Maranhão e FMVZ/USP.
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província del chaco (República Argentina). Cuadernos de
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31
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em: 27 dez. 2021.
32
BIOMARCADORES HISTOLÓGICOS EM Hoplias malabaricus
(CHARACIFORMES, ERYTHRINIDAE) NO
MONITORAMENTO DE DOIS PONTOS DO RIO MEARIM,
BAIXADA MARANHENSE, BRASIL
Lucenilde Carvalho de FREITAS1, Jonatas da Silva CASTRO2*, Débora

Batista PINHEIRO-SOUSA2, Débora Martins Silva SANTOS1, Raimunda
Nonata Fortes CARVALHO NETA1
1
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da
Biodiversidade (PPGECB), UEMA.
2
Universidade Federal do Maranhão - UFMA, Coordenação do Curso de
Engenharia Ambiental. Centro de Ciências de Balsas, Balsas- MA, Brasil.
*Autor correspondente: [email protected]
RESUMO
Neste estudo buscamos avaliar alterações hepáticas em Hoplias

malabaricus como biomarcadores de impactos antrópicos no rio Mearim,
Baixada Maranhense, Brasil. Os peixes (n=91) foram amostrados em dois
pontos (A1: Engenho Grande – área de referência; A2: Curral da Igreja –
área potencialmente impactada) ao longo do rio, nas estações de seca e
chuva. Paralelo a coleta dos animais, foram aferidos os dados abióticos da
água e amostras foram coletadas para análises microbiológicas. No
laboratório, o fígado de cada espécime foi fixado em formalina 10% e
mantido em álcool 70% até a técnica histológica usual. Foram identificadas
alterações hepáticas nas duas áreas em estudo, do tipo: vacuolização
citoplasmática, infiltração leucocitária, dilatação dos sinusoides, núcleos
periféricos, hiperemia e centros de melanomacrófagos. Os parâmetros
ferro, pH, oxigênio dissolvido, turbidez, coliformes totais e Escherichia
coli apresentaram valores em desacordo com a legislação brasileira. Os
peixes apresentaram diferenças biométricas entre as áreas. Os picos de
maturação gonadal para fêmeas e machos ocorreram na estação seca. Estes
resultados indicam que ambas as áreas estão sofrendo impactos ambientais
33
consideráveis, afetando o funcionamento hepático de H. malabaricus e
possivelmente de outras espécies de peixes da região.
INTRODUÇÃO
Os rios são formados por uma variedade complexa de

componentes químicos que podem advir principalmente dos
processos anabólicos e catabólicos dos seres vivos e do descarte de
efluentes domésticos e industriais nesses ecossistemas (CORAWAY
et al. 2012; JORDÃO et al., 1999). Na região da Baixada Maranhense,
os rios podem ser afetados pela contaminação do meio aquático,
principalmente pelo lançamento de resíduos tóxicos do
desenvolvimento agrícola da região.
A Baixada Maranhense é uma região brasileira que
apresenta uma imensa biodiversidade terrestre e aquática, faunística e
florística, pois é uma das unidades de conservação legalmente
protegida e integrante da lista de Zonas Úmidas Mundiais pela
Convenção de Ramsar (LIMA et al., 2009; MITAMURA et al., 2012;
RAMSAR, 2013). Entre os muitos rios importantes para a população
da Baixada Maranhense, destaca-se o rio Mearim, utilizado pelos
moradores para a pesca comercial e de subsistência em crescente
desenvolvimento; e na agricultura para irrigação no cultivo de arroz,
milho e melancia (COSTA-NETO et al., 2008; CUNHA; SILVA,
2002; SILVA; ROSA, 2012).
Atualmente, o avanço do processo urbano das cidades
ribeirinhas do rio Mearim tem agravado a degradação ambiental deste
recurso, intensificada pelo despejo de resíduos domésticos e
industriais no rio, pelo assoreamento e pela redução da mata ciliar
(CUNHA; SILVA, 2002). A exploração de minerais como gesso e
bauxita em áreas adjacentes ao rio resulta em uma grande perda de
biodiversidade neste recurso, exigindo ainda mais estudos de
biomonitoramento que possam auxiliar na gestão ambiental do
mesmo (LIMA, 2013).
34
O biomonitoramento aquático apresenta resultados
satisfatórios para o manejo ambiental da região, uma vez que utiliza
bioindicadores e biomarcadores na avaliação das mudanças
ambientais nos ecossistemas (MATTEWS et al., 1982;
SADAUSKAS-HENRIQUE et al., 2017). As alterações no fígado
dos peixes são amplamente utilizadas em estudos com
biomarcadores histológicos, uma vez que, tem contato direto com os
contaminantes e é responsável pelo processo de biotransformação de
substâncias no organismo, para que possam ser eliminadas
(BERVOETS et al., 2013; ARANTES et al., 2016).
A espécie Hoplias malabaricus, comumente conhecida como
traíra, é um predador de topo da cadeia, possui facilidade para
bioacumulação de contaminantes ao longo da cadeia alimentar, além
de ser importante na pesca dos rios da Baixada Maranhense,
principalmente o rio Mearim (NOVAES; CARVALHO, 2011). A
partir dessas características, H. malabaricus pode ser utilizado em
estudos com biomarcadores histológicos, com resultados
satisfatórios para monitoramento ambiental em água doce
(CASTRO et al., 2014). Assim, este estudo tem como objetivo
identificar danos hepáticos em H. malabaricus como biomarcadores
de impactos antrópicos em dois trechos do rio Mearim, com a
hipótese de que peixes coletados na área potencialmente impacta
(Curral da Igreja) apresentarão alterações hepáticas superiores a área
de referência (Engenho Grande).
METODOLOGIA
O estudo foi realizado em dois pontos de amostragem do rio

Mearim, Baixada Maranhense, Brasil (Figura 1): A1 = Aldeia
Engenho Grande (03°27'64.1" S, 044°46'79,7" W), município de
Vitória do Mearim, considerada aqui como área controle, por
apresentar pouca urbanização e atividades antrópicas; e A2 =
Povoado de Curral da Igreja (03°27'64.1" S, 044°46'79,7" W),
município de Arari, considerada uma área potencialmente impactada
35
neste estudo, devido as proximidades de zonas urbanas. As
amostragens foram realizadas durante o período seco (agosto e
novembro/2016) e durante o período chuvoso (Maio/2016 e
Junho/2017). Foram coletados 91 espécimes de traíra (H.
malabaricus), sendo 56 machos e 35 fêmeas, sendo 54 exemplares
coletados no período seco e 37 no período chuvoso. Após a captura os
animais foram avaliados biometricamente: comprimento total (CT),
comprimento padrão (CP), peso corporal (PC); e o peso das gônadas
(PG) – foi registrado. Todos os peixes eram juvenis e as gônadas
foram categorizadas macroscopicamente em quatro classes de acordo
com Vazzoler (1996): imaturo (GS1), em maturação (GS2), maduro
(GS3) e exausto (GS4).
Figura 1- Localização dos pontos de amostragem no Rio Mearim, Maranhão,
Brasil. Engenho Grande (A1, área controle); Curral da Igreja (A2, área
potencialmente impactada).
36
Paralelo a coleta dos peixes, foram aferidos os seguintes
parâmetros físico-químicos: cálcio, magnésio, dureza, alcalinidade
em OH-, alcalinidade em CO3-, alcalinidade em HCO3-, alcalinidade
total, cloretos (Cl-), condutividade, sólidos totais dissolvidos, NaCl,
pH, turbidez, oxigênio dissolvido, nitrito, nitrato e ferro. E para
medir as características microbiológicas da água, o número mais
provável de coliformes totais e Escherichia coli foi analisado pelo
método de Colilert através da presença ou ausência e quantificação
dessas características na amostra.
Análise histológica
Fragmentos de fígado de H. malabaricus foram fixados em
formol a 10%, e em seguida desidratados em séries crescentes de
álcoois, diafanizados em xilol, impregnados e incluídos em parafina.
Cortes transversais de aproximadamente 5μm de espessura foram
corados com Hematoxilina e Eosina (HE). A leitura das lâminas foi
realizada em microscópio óptico utilizando-se as objetivas 10x, 40x
e as lesões encontradas foram fotomicrografadas em microscópio
óptico.
Análise estatística
Os dados são expressos como média ± desvio padrão. Os
estágios gonadais e as lesões histológicas encontradas são
apresentados em porcentagem. Diferenças significativas entre os
grupos foram verificadas pelo teste t e p<0,05 aceito como
significativo, as análises foram realizadas no programa Prisma.
Os resultados das médias dos valores dos fatores abióticos e
dados microbiológicos da água coletados nos dois pontos do rio
Mearim estão apresentados na Tabela 1.
37
Tabela 1- Análises físico-químicas da água coletada em dois trechos do rio Mearim, Maranhão, Brasil.
Limites
Parâmetros Referência (A1) Contaminada (A2)
CONAMA a
Período Seco Período Chuvoso Período Seco Período Chuvoso
Amostra 1 Amostra 2 Amostra 1 Amostra 2 Amostra 1 Amostra 2 Amostra 1 Amostra 2
(Agosto) (Nov.) (Maio) (Junho) (Agosto) (Nov.) (Maio) (Junho)
Alcalinidade total (mg/L) 62 32 0 40 90 34 0 38 -
Cloretos (mg/L Cl-) 32.53 31.9 40.78 6.9 35.32 51.9 44.8 8.9 250 mg/L Cl-
Condutividade (µJ/cm) 470 74.6 115.7 - 606 104.9 116 - -
Sólido Total Dissolvido (ppm) 231 37.4 58 - 303 52.6 60 - -
NaCl (%) 1 0.2 0.2 - 1.3 0.2 0.2 - -
Ph 6.2 5.21 b 6.8 6.2 6 5.67 b 6.8 6.18 6.0 a 9.0
Oxigênio Dissolvido (mg/L O2) 0.7 b 0b 0.3b 10.8 0.6b 0b 0.3 b 14.3 < 5.0 mg/L O2
Turbidade (U.N.T) 26.86 369 b 1.75 0.51 113b 376 b 1.87 0.73 100 UNT
Nitrato (mg/L N) 4.43 0 2.21 0 4.43 0 2.21 0 10.0 mg/L N
Ferro (mg/L Fe) 2.61 b 1.66 b 2.13 b 0.68 b 5.01 b 2.53 b 3.77 b 0.12 0.3 mg/L Fe
Coliformes totais (MNP*) 3.410 b 2.481 b 24.196 b 4.352 b 5.940 b 12.033 b 24.196 b 9.208 b 1.000/MPN/100 mL
Escherichia coli 900 175 20 20 1730 b 816 41 108 1.000/MPN/100 mL
aValores de referência da resolução CONAMA 357/2005, água doce, classe II.
38
Os parâmetros de cloreto, condutividade, sólidos totais
dissolvidos, turbidez, ferro, além das microbiológicas coliformes
totais e Escherichia coli, apresentaram valores superiores na área
potencialmente contaminada (A2) no período seco e chuvoso em
relação a área controle (A1). O excesso de nutrientes, sólidos
dissolvidos e bactérias na água influenciam os altos valores de
turbidez, afetando as condições tróficas do ecossistema e a sanidade
dos peixes, afetando o crescimento e a reprodução (ESENOWO;
UGWUMBA, 2010).
Os valores de ferro foram superiores aos permitidos pela
legislação brasileira, que é de até 0,3 mg/L, principalmente na área
contaminada (A2) (CONAMA, 2005). Isso pode ter influenciado a
presença de alterações hepáticas nos peixes dessas regiões
(HERMENEAN et al., 2015), uma vez que é um dos principais
produtos químicos em processos biológicos, no entanto, quando
altas concentrações podem ser tóxicas para os animais (HEATH,
1995). O oxigênio dissolvido apresentou concentrações inferiores
aos valores de referência da legislação brasileira (>5,0 mg/L) nas
duas áreas avaliadas (CONAMA, 2005). Menor quantidade de
oxigênio dissolvido na água é preocupante, pois interfere nos
processos vitais dos animais aquáticos, prejudicando a fotossíntese
e a respiração (HE et al., 2011). Outros dados abióticos que
apresentaram valores acima do permitido pela legislação foram
turbidez, coliformes totais/Escherichia coli que são 100 U.N.T e
1000 NMP / 100 mL, respectivamente.
Os dados biométricos para o período seco mostram machos
de H. malabaricus coletados em A1 com tamanhos e pesos
superiores aos machos de A2 (p<0.05) (Tabela 2), por outro lado,
fêmeas coletadas em A2, apresentaram dados biométricos superiores
as fêmeas da A1 (p<0.05) (Tabela 2), além disso, fêmeas de A1
39
apresentaram valores de IGS maiores em relação as fêmeas de A2
(p<0.05) (Tabela 2). Em relação ao período chuvoso, machos e
fêmeas de A2 foram maiores e mais pesados em relação aos peixes
de A1 (p<0.05) (Tabela 3), e o valor de IGS foi maior em fêmeas de
A2, e em machos de A1 (Tabela 3).
O comprimento e o peso corporal dos peixes machos
coletados na área de referência (A1) apresentaram valores elevados
durante o período seco; fêmeas e machos foram mais longos e
pesados durante a estação chuvosa na área contaminada (A2). O
crescimento de indivíduos da espécie H. malabaricus é afetado em
um ambiente contaminado (SANTOS et al., 2016). Organismos que
vivem com xenobióticos gastam mais energia em processos de
desintoxicação do que em processos de crescimento e reprodução
(ESENOWO; UGWUMBA, 2010).
O IGS dos peixes machos e fêmeas listados na área de
referência (A1) na estação seca apresentaram valores mais elevados;
fêmeas coletadas na área contaminada (A2) e machos listados na
área de referência (A1) apresentaram valores elevados no período
chuvoso. Produtos químicos na água podem afetar os processos de
gônadas de peixes, maturação sexual, pigmentação de ovos e
estágios gonadossomáticos das gônadas (HANSSON et al., 2014).
Valores elevados de IGS indicam maior e melhor maturação gonadal
de machos e fêmeas neste ambiente (VAZZOLER, 1996).
Os dados dos estágios de maturação gonadais estão descritos
na tabela 4. Durante o período de seca, foram observadas fêmeas do
estádio GS3 e os machos do estádio GS2 com mais frequência. No
período chuvoso foi predominante machos no estágio GS1 e mais
frequente fêmeas do estádio GS2.
40
Tabela 2 - Dados biométricos de Hoplias malabaricus coletados na estação seca nos dois trechos do rio
Mearim, Maranhão, Brasil.
Parâmetros Área de referência (A1) Área contaminada (A2) t Test (fêmeas/machos)
Fêmeas Machos Fêmeas Machos
CT (cm) 23,32 ± 3,04 26,31 ± 3,91 25,18 ± 3,87 19,96 ± 3,34 0,26 / 0,00012*
CP (cm) 18,36 ± 2,31 20,81 ± 2,90 21,02 ± 2,73 16,10 ± 2,88 0,039* / 0,00051*
PC (g) 131,6 ± 52,83 198,42 ± 120,87 172,12 ± 91,20 101,46 ± 73,12 0,25 / 0,0099*
PG (g) 5,23 ± 2,86 0,88 ± 0,99 3,06 ± 1,37 0,36 ± 0,21 0,06 / 0,013*
GSI 4,01 ± 1,69 0,61 ± 0,59 2,04 ± 1,32 0,41 ± 0,27 0,015* / 0,19
Tabela 3 - Dados biométricos de Hoplias malabaricus coletados na estação chuvosa nos dois trechos
do rio Mearim, Maranhão, Brasil.
Parâmetros Área de referência (A1) Área contaminada (A2) t Test (fêmeas/machos)
Fêmeas Machos Fêmeas Machos
CT (cm) 16,4 ± 0 16,07 ± 0,87 23,6 ± 1,86 21,46 ± 2,23 0 / 0,00020*

CP (cm) 12,3 ± 0 12,87 ± 0,99 18,42 ± 1,53 17,56 ± 1,66 0 / 0,00004*
PC (g) 48 ± 0 50,75 ± 7,97 140,46 ± 24,40 121,43 ± 38,71 0 / 0,0022*
PG (g) 0,36 ± 0 0,87 ± 0,69 2,31 ± 0,93 1,30 ± 1,44 0 / 0,57
GSI 0,75 ± 0 1,84 ± 1,55 1,66 ± 0,71 0,95 ± 0,81 0 / 0,12
*Indica diferença estatística em relação à área de referência (p < 0,05). CT: comprimento total; CP: comprimento
padrão; PC: peso corporal; GP: peso das gônadas; GSI: índice gonadossomático; cm: centímetros; g: gramas.
41
Tabela 4 - Estágio de maturação gonadal de machos e fêmeas de Hoplias
malabaricus coletados durante a estação chuvosa e seca no rio Mearim,
Maranhão, Brasil.
Período seco Período chuvoso
GS
Fêmeas (%) Machos (%) Fêmeas (%) Machos (%)
GS1 10 40 37 90
GS2 32 57 63 10
GS3 58 0 0 0
GS4 0 3 0 0
Fases gonadais. GS1 (imaturo), GS2 (maturando ou em repouso), GS3 (maduro)
e GS4 (esgotado) (Vazzoler, 1996).
De acordo com Azevedo; Gomes (1943), o período de

maturação gonadal da espécie H. malabaricus ocorre entre outubro
e novembro em algumas regiões do Nordeste brasileiro,
esclarecendo os estágios mais elevados de maturação dessa espécie
durante a estação seca do rio Mearim. No entanto, em estudos
conduzidos por Marques et al. (2001) com as mesmas espécies no
rio Gramame, Paraíba, Brasil, os indivíduos coletados
apresentaram os maiores estágios de maturação na estação
chuvosa.
A carga de efluentes do rio é maior na estação chuvosa,
um dos motivos é a facilidade de dissolução das partículas sólidas
na água (FARIAS et al., 2010; HORTA-PUGA et al., 2013). Isso
pode interferir no processo reprodutivo de H. malabaricus no rio
Mearim, pois prefere liberar seus oócitos em períodos de menor
turbulência ambiental, como pouca descarga de efluentes, evitando
o arrasto de seus ovos e larvas, evitando a alta mortalidade de sua
prole, sendo uma estratégia de manutenção da espécie
(BARBIERI, 1989; BARROS et al., 2016).
42
A análise histológica do fígado de H. malabaricus, revelou
diferentes graus de severidade das lesões nas duas áreas em estudo
(Figura 2).
Figura 2 - Alterações histológicas hepáticas de H. malabaricus. A- Tecido
normal; B- dilatação dos vasos (asterisco), dilatação dos sinusóides (seta);
C- hiperemia (seta); D- vacuolização citoplasmática (seta). A, B, D: 50 µm;
C: 100 µm.
Fonte: FREITAS, 2018.
Diversas alterações hepáticas foram observadas em H.

malabaricus nos dois pontos da área de proteção ambiental
analisada. Foram observadas alterações do tipo: vacuolização
citoplasmática, infiltração leucocitária, dilatação de vasos,
43
hiperemia, centro de melanomacrófago, núcleo periférico,
dilatação sinusoidal e necrose, apresentando diferentes graus de
severidade de acordo com as metodologias de Poleksic &
Mitrovic-Tutundzic (1994) e Bernet et al. (1999), indicando a
presença de poluentes nesses dois trechos do rio Mearim, afetando
o fígado desses animais. O fígado é fundamental para os peixes,
pois é responsável pelas funções básicas do metabolismo, como a
biotransformação, a capacidade de acúmulo e excreção de
xenobióticos (DANE; SISMAN, 2014; DYK et al., 2012), além de
ser considerado o principal alvo de substâncias tóxicas no
organismo, sendo importante para estudos utilizando
biomarcadores de contaminação ambiental (ZELIKOFF, 1998).
Estes resultados indicam que ambas as áreas estão sofrendo
impactos ambientais consideráveis, afetando o funcionamento
hepático de H. malabaricus, todavia, a área potencialmente
impactada apresentou peixes com dados biométricos inferiores,
dados físico-químicos acima do recomendado pela legislação
brasileira e uma variedade de alterações hepáticas mais elevado
que a área de referência. Esses dados em conjunto, indicam que tal
área têm sofrido com algum impacto ambiental, influenciada pelas
atividades antrópicas no entorno do rio Mearim. Além disso,
reforçamos a importância da Hoplias malabaricus como uma
espécie bioindicadora importante para a região, e o tecido hepático
um biomarcador adequado para evidências de perturbações
ambientais no rio Mearim.
44
AGRADECIMENTOS
Agradecemos à equipe do Laboratório de Biomarcadores
em Organismos Aquáticos (LABOAq) e ao Grupo de
Microscopia da Universidade Estadual do Maranhão pelo suporte
técnico e fornecimento de equipamentos, e uma das Fundações de
Apoio à Pesquisa Científica Brasileira - CAPES (Coordenação de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) e a Fundação de
Amparo à Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e
Tecnológico do Estado do Maranhão (FAPEMA) pelo apoio
financeiro.
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49
OCORRÊNCIA DE PARASITOS EM Hoplias malabaricus
(CHARACIFORMES: ERYTHRINIDAE) DA ÁREA DE
PROTEÇÃO AMBIENTAL DA BAIXADA
MARANHENSE
Janderson Bruzaca GOMES1*, Natália Jovita Pereira COUTO1,

Manoel Cleber Sampaio SILVA1, Elenice Martins BRASIL2, Lucas
CARDOSO2, Elisabeth de Aguiar BERTAGLIA2, Itallo Cristian da
Silva de OLIVEIRA3, Maurício Laterça MARTINS2, Débora Martins
Silva SANTOS1
1
2
Doutor(as) em Aquicultura (PPGAQUI), Universidade Federal de
Santa Catarina (UFSC)
3
Mestrando em Ecologia e Conservação da Biodiversidade (PPGECB),
UEMA
4
Professor do Programa de Pós- graduação em Aquicultura, UFSC
5
Professora Adjunto IV – Departamento de Biologia e Programas de
Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade e Defesa
Sanitária Animal, UEMA.
*E-mail do autor correspondente: [email protected]
RESUMO
Organismos aquáticos podem ser acometidos por uma variedade de

parasitos causadores de enfermidades, colocando em risco a saúde do
animal e a do consumidor. O objetivo deste trabalho foi investigar a
ocorrência de parasitos na espécie Hoplias malabaricus do Lago do
Coqueiro da Baixada Maranhense no município de São João Batista.
Foram realizadas duas amostragens no ano de 2019 em períodos
sazonais diferentes. Adquiriu-se 30 espécimes de H. malabaricus. Os
animais foram analisados macroscopicamente e eviscerados para
exame das regiões externa, interna e cavidades, com separação dos
órgãos e verificação em microscópio e lupa. Foram feitas correlações
entre os dados biométricos e a quantidade de cada parasito. Contaram-
se os parasitos para a determinação da prevalência e intensidade média
50
parasitária. Todos os 30 peixes estavam parasitados. Coletaram-se 596
parasitos no período chuvoso e 1732 no período de estiagem, distribuídos
em 5 gêneros. Espécimes de Nematóide zoonóticos foram encontrados
associados aos órgãos internos, com prevalência de 100%, é um fator de
interesse para a saúde pública, pois são potencialmente zoonóticos e há uma
escassez quanto a dados de ocorrência deste grupo e de outras espécies de
parasitos de peixes que podem causar algum dano à saúde humana.
INTRODUÇÃO
Os impactos ambientais nos ecossistemas aquáticos têm
diferentes origens e formas, o lançamento de compostos químicos
nas águas resulta em modificações no curso e composição físico-
química natural dos rios, na cobertura vegetal, nas margens, na cor
da água e na biota existente (CALLISTO; GONÇALVES;
MORENO, 2005).
Dessa forma, o uso de parasitos de peixes como
bioindicadores de impactos ambientais em ecossistemas aquáticos
tem recebido atenção (KHAN, 2011). Muitos estudos têm
demonstrado uma estreita relação entre o parasitismo e as condições
ecológicas em que os hospedeiros estão expostos, demonstrando
como os parasitos podem responder as mudanças ambientais,
(HUDSON et al., 2006; LAFFERTY et al., 2008). Nesse sentido,
os parasitos podem contribuir para o monitoramento dos efeitos da
poluição aquática (GALLOWAY et al., 2004; SURES, 2008).
O estudo se justifica pela falta de conhecimento acerca da
ocorrência de parasitos nas espécies de peixes da região do
município de São João Batista, objetivando assim com esta pesquisa,
investigar a ocorrência de parasitos na espécie Hoplias malabaricus
do Lago do Coqueiro da Baixada Maranhense.
51
METODOLOGIA
Duas coletas do material biológico e da água foram realizadas

em períodos sazonais diferentes, a primeira coleta foi no mês de
maio de 2019, correspondendo ao período chuvoso e a segunda
coleta no mês de outubro de 2019, correspondendo ao período de
estiagem. Foram coletados trinta (30) indivíduos de Hoplias
malabaricus (Pisces, Erythrinidae), sendo 15 exemplares por
coleta.
O exame parasitológico seguiu a localização dos parasitos
nos peixes, aplicando a metodologia de acordo com o tipo de
parasito. Após observação macroscópica da superfície do corpo
dos espécimes os ectoparasitos foram retirados e fixados em álcool
a 70% identificaram-se de acordo com Mousavi et al. (2011) e
Soes et al. (2010).
Para a coleta dos ectoparasitos nas brânquias, os arcos
branquiais inteiros foram armazenados em frascos e banhados com
água quente a 55°C, depois os frascos foram completados com
formol a 5% por 24 h e armazenados em álcool a 70% para
posterior contagem e identificação segundo Jerônimo et al. (2016).
Os parasitos foram montados entre lâmina-lamínula com Hoyer
(EIRAS et al., 2000) corados para o estudo de suas estruturas,
identificados segundo Dzika et al. (2009) e Sujan e Shameem
(2015) e analisados em microscópio de contraste de interferência
de fase (DIC) (Zeiss Axio Imager A2), acoplado a um sistema
computadorizado de análise de imagem.
Os endoparasitos foram coletados da cavidade
gastrointestinal dos peixes, onde dissecaram-se os músculos,
fígado, superfície das vísceras, intestino e gordura. Foram
colocados em solução salina a 0,65% e agitados para remoção de
impurezas e restos de musculatura do peixe. Posteriormente
52
fixaram-se em AFA (álcool - formalina - ácido acético) a 65°C e
após 48 horas seguiram para conservação em álcool 70%
(JERÔNIMO et al., 2012). Para identificação, endoparasitos
nematoides foram submetidos ao processo de desidratação em
séries de álcool (70%, 80%, 90%) por aproximadamente 3 h over
night em álcool absoluto, clarificação em creosoto de Faia por no
mínimo 3 h e montados entre lâmina-lamínula para observação das
estruturas internas e identificação de acordo com Pardo et al.
(2008), Colorado et al. (2015).
Para determinar a ocorrência de ectoparasitos, endoparasitos
e hemoparasitos nos peixes, os parasitos foram contados de acordo
com Jerônimo et al. (2016) e calculados os índices parasitológicos
de prevalência e intensidade média conforme recomendado por
Bush et al. (1997).
Todos os parasitos apresentaram prevalência mais elevada
no período de estiagem, variando de 93,33% a 100%. A
intensidade média mostrou maior ocorrência de parasitos por
espécime analisado no período de estiagem. A prevalência e
intensidade média dos parasitos no período chuvoso embora
inferior ao período de estiagem, mostraram-se significativas.
Os índices parasitológicos em Hoplias malabaricus do Lago
do Coqueiro da Baixada Maranhense estão indicadas na tabela 1.
Os índices mostraram maior ocorrência de parasitos no período de
estiagem. Vital et al. (2011) destacaram que diminuição no nível
da água, durante o período de estiagem, causa estresse nos peixes
devido à migração dos peixes para regiões mais cheias e a
diminuição na disponibilidade de alimento, comprometendo a
imunidade dos animais, deixando-os mais suscetíveis ao
parasitismo.
53
Tabela 1- Índices parasitológicos dos parasitos coletados em Hoplias
malabaricus do Lago do Coqueiro da Baixada Maranhense, Nordeste
brasileiro.
Período chuvoso Período de estiagem
Parasitos Média±
Média±
desvio P% IM PI NP P% IM PI NP
desvio padrão
padrão
Crustáceos
Argulus
1,93±1,27b 87 2,3 13 30 4,33±1,04ª 100 4,33 15 65
carteri
Dolops b
1,53±1,06 80 1,9 12 23 2,46±1,12ª 93 2,63 13 37
discoidalis
Monogeneas
Urocleidoides
13,04±4,38b 100 15,3 15 196 22,46±21,18ª 100 22,4 15 337
spp.
Nematoda
Contracaecun
20,73±22,6b 100 20,7 15 311 71,13±45,6a 100 71,1 15 1067
sp.
Hemoparasito
Trypanosoma
2,4±2,74b 47 5,14 6 36 15,06±5,25a 100 15,6 15 226
sp.
P: Prevalência; IM: Intensidade média; PI: Número de peixes infectados; NP:
Número de parasitos coletados; a b Letras diferentes indicam diferença
significativa entre os períodos sazonais pelo teste de Kruskal-Wallis (p≤0,05); n:
número dos indivíduos de Hoplias malabaricus.
Os crustáceos registrados neste estudo, Argulus carteri e

Dolops discoidalis, foram coletados nas brânquias e no muco dos
espécimes de H. malabaricus. Dentre alguns taxa de ectoparasitos,
os crustáceos são apenas alguns encontrados em espécies de peixes
de água doce no Brasil (TAVARES-DIAS et al., 2015). Estudos
apontam que esses crustáceos parasitos podem causar danos aos
recursos pesqueiros, o que inclui a redução do crescimento,
reprodução e atividades do hospedeiro, como a natação
(MAMANI et al., 2004; TAVARES-DIAS et al., 2015).
Os monogenéticos coletados neste estudo estavam
parasitando as brânquias de H. malabaricus e pertencem ao gênero
Urocleidoides. O índice parasitológico mostrou prevalência de
100% em ambos os períodos sazonais, no entanto, maior
intensidade média no período de estiagem totalizando 337
54
monogenea coletadas nas brânquias, valor superior ao do período
chuvoso com 196 monogenea coletadas.
Espécies de monogêneas do gênero Urocleidoides foram
registradas por Ferreira et al. (2018) em H. malabaricus de rios
costeiros da Amazônia Oriental. Gasques et al. (2016) relataram
ocorrência de Urocleidoides cuiabai e U. malabaricusi em
exemplares de H. malabaricus do rio Paraná. Rodrigues et al.
(2017) relataram parasitismo em H. malabaricus do município de
São Bento da Baixada Maranhense por monogeneas de diferentes
gêneros, com prevalência de 82,8%.
A análise parasitológica mostrou que os nematoides
endoparasitos são larvas da Família Anisakidae, do gênero
Contracaecun, coletados das cavidades gastrointestinais de H.
malabaricus associados a órgãos da cavidade visceral.
A elevada prevalência de Contracaecun sp. em H.
malabaricus deste estudo, aponta para um risco a saúde pública,
principalmente para as populações ribeirinhas, que usam essa
espécie de peixe como fonte de alimento. Potencial zoonótico de
nematoides como Contracaecum sp., foi relatado para diversas
espécies de peixes piscívoras de água doce do Brasil
(ALCANTARA; TAVARES-DIAS, 2015; GONÇALVES et al.,
2016).
A presença de nematoide do gênero Contracaecum sp.
parasito com potencial zoonótico, alerta para maiores cuidados dos
gestores públicos da área de pesca e sanidade alimentar provando
a necessidade de estudos mais aprofundados com traíra e outras
espécies de peixes. Esses estudos seriam voltados para obter
informações complementares sobre os tipos de parasitos com
potencial zoonótico ou não presentes no lago, uma vez que a
55
pesca é a principal fonte de alimento para os moradores
ribeirinhos.
AGRADECIMENTOS
PROCAD/Amazônia da Coordenação de Aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior CAPES/Brasil, da Fundação de Amparo
à Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico
do Maranhão (FAPEMA), do Laboratório Sanidade de
Organismos Aquáticos da Universidade Federal de Santa Catarina
(AQUOS) e do Laboratório de Biologia e Ambiente Aquático
(LABioAqua/UEMA).
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59
ESTIRPES DIARREIOGÊNICAS DE Escherichia coli EM
TRECHO DE BAIXO CURSO DO RIO MEARIM, ESTADO
DO MARANHÃO
Vitórya Mendes da Silva MONTEIRO1, Edianez dos Santos MENDES2,
Kelyane da Costa Silva MENEZES3, Greiciene dos Santos DE JESUS4,
Viviane Correa Silva COIMBRA5, Amanda Mara TELES6, Danilo
Cutrim BEZERRA7, Nancyleni Pinto Chaves BEZERRA8*
1
Graduanda em Ciências Biológicas Licenciatura, UEMA
2
Graduada em Engenharia de Pesca, UEMA
3
Graduada em Zootecnia, UEMA
4
Mestranda em Ecologia e Conservação da Biodiversidade (PPECB),
UEMA
5
Docente do Curso de Medicina Veterinária e do Programa de Pós-
graduação Profissional em Defesa Sanitária Animal, Universidade
Estadual do Maranhão – UEMA
6
Fixação de Doutor do Programa de Pós-graduação Profissional em Defesa
Sanitária Animal, UEMA
7
Docente do Curso de Zootecnia, UEMA
8
Docente do Curso de Engenharia de Pesca e dos Programas de Pós-
Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade e Defesa
*
E-mail do autor correspondente: [email protected]
RESUMO
Objetivou-se detectar estirpes diarreiogênicas de Escherichia coli em um

trecho do baixo curso do rio Mearim, localizado no estado do Maranhão.
Para isso, foram coletadas 30 amostras de água em 10 pontos amostrais.
Para a quantificação de E. coli utilizou-se o sistema cromogênico
enzimático e das amostras positivas procedeu-se ao isolamento e
identificação bioquímica dos isolados. A extração do DNA das culturas
puras foi realizada por aquecimento seguido da caracterização por reação
em cadeia da polimerase (PCR). Foram quantificadas populações médias
de E. coli que variaram de 444 a 2.585 NMP.mL-1, identificados 20 isolados
bacterianos e detectados as estirpes diarreiogênicas ETEC, EPEC-típica e
60
EPEC-atípica. A detecção dessas estirpes pode representar risco
epidemiológico e comprometer diversos usos desse recurso hídrico, como
a irrigação de frutas e hortaliças ingeridas cruas, pesca, dessedentação
animal e recreação. Investimentos estruturais em saneamento básico são
fundamentais para minimizar a degradação ambiental resultante das
atividades antrópicas e para atuar preventivamente na saúde pública.
Adicionalmente, a recuperação das matas ciliares ao longo da Bacia
Hidrográfica e manutenção da vegetação nestas áreas são medidas para a
redução do transporte de partículas do solo para os cursos d’água, e em
consequência, acarretará a melhoria das características quali-
quantitativas desse recurso hídrico.
INTRODUÇÃO
O Maranhão apresenta posição geográfica estratégica para
o escoamento da produção de grãos, rica biodiversidade e grande
potencial hídrico (dez bacias e dois sistemas hidrográficos), e esta
última característica é base para a realização de múltiplas
atividades, como agropecuária, recreação, turismo e transporte.
Mas, a grande malha hídrica do Estado, não é suficiente para
garantir o fornecimento de água com qualidade para as diversas
necessidades dos maranhenses (UEMA, 2016).
A Bacia Hidrográfica do Rio Mearim, com uma área de
98.289,05 Km2, é a maior bacia hidrográfica em área do Maranhão,
ocupando 29,6% da área total do estado (UEMA, 2016).
Compreende 84 municípios, em que 50 estão totalmente inseridos
no vale e os demais se situam parcialmente na bacia (CODEVASF,
2016). Um trecho do baixo curso do rio Mearim é conhecido pelo
fenômeno da pororoca que atrai surfista de várias partes do mundo
e é considerado o vetor de turismo para a Região (ABRASPO,
2021).
Contudo, o índice de desenvolvimento humano na Região
é baixo e, reflexo das precárias condições sanitárias e de
61
infraestrutura da maioria dos municípios da Bacia Hidrográfica do
Rio Mearim. Em relação ao abastecimento de água nos municípios,
grande parte da população sofre com a falta de água, o que obriga
os cidadãos a captarem água diretamente dos rios dessa bacia para
múltiplas finalidades.
Estudos evidenciam que existe uma forte correlação entre
a ação humana e os impactos sobre os corpos hídricos (XIE et al.,
2020). Na investigação da qualidade da água, Escherichia coli
possui relevância microbiológica por ser um micro-organismo
indicador de contaminação fecal e agente etiológico de doenças de
veiculação hídrica. Esta bactéria é indicadora da presença de
outros patógenos entéricos, além dos tipos diarreiogênicos da
mesma (E. coli produtora de toxina Shiga - STEC, E. coli
enteropatogênica - EPEC, E. coli enterotoxigênica - ETEC, E. coli
enteroagregativa – EAEC, E. coli enteroinvasiva - EIEC e a E. coli
difusante aderente - DAEC). Estes últimos, embora não
apresentem o mesmo perfil epidemiológico, têm um enorme
potencial para causar doenças (CROXEN et al., 2013) e, portanto,
configuram desafios à saúde pública. As águas diagnosticadas com
estes micro-organismos patogênicos são impróprias aos múltiplos
usos, como consumo direto, recreação e irrigação de frutas e
hortaliças ingeridas in natura.
Nesse sentido, objetivou-se detectar estirpes
diarreiogênicas de E. coli em um trecho de baixo curso do rio
Mearim integrante da Bacia Hidrográfica do Rio Mearim,
localizado no estado do Maranhão.
METODOLOGIA
A área de estudo compreendeu um trecho do baixo curso
do rio Mearim. Esta área pertence à Amazônia Legal e situa-se
62
na planície sedimentar da Bacia Hidrográfica do Rio do Mearim,
com uma área de 1.816,994 Km2 (IBGE, 2017).
Para a coleta das amostras de água foram considerados os
seguintes fatores: facilidade de acesso; tipo de vegetação ciliar
encontrada nas margens do rio; e, sinuosidade do curso do rio.
Dessa forma, a coleta das amostras ambientais consistiu em 10
pontos (P1 a P10) escolhidos estrategicamente ao longo do curso
do rio. A localização geográfica dos pontos de coletas foi efetuada
por meio de equipamento eletrônico para posicionamento global
que utiliza sinal de satélite chamado Global Position System
(GPS).
Foram coletadas três amostras de água em cada ponto
amostrado (P1 a P10), totalizando 30 amostras. As coletas foram
realizadas no período de menor índice pluviométrico, em
intervalos mensais (meses de agosto, setembro e outubro). As
amostras foram coletadas em frascos de vidro borossilicato,
estéreis, com capacidade de 500 mL, seguindo os procedimentos.
No momento das coletas utilizou-se uma pauta de observação para
anotação de informações sobre a existência de criação de animais
de interesse pecuário e doméstico, empreendimentos comerciais,
residências e cultivo de frutas e hortaliças no trecho do rio
amostrado.
O sistema cromogênico enzimático (Colilert, Idexx, USA)
foi utilizado para a quantificação de E. coli, de acordo com as
instruções do fabricante. A confirmação da presença de E. coli se
deu pela emissão da fluorescência azul da amostra quando exposta
à luz ultravioleta de comprimento de onda de 365 nm (IDEXX
Laboratories Inc.).
Para isolamento e confirmação de E. coli, foi empregada a
metodologia convencional, dividida em duas etapas: (i)
enriquecimento da amostra – uma alíquota de 10 μL das amostras
de água cultivadas no substrato enzimático Colilert positivas para
63
E. coli foi inoculada em Ágar MacConkey. A cultura foi incubada
a 37ºC, por 24 horas. Das placas representativas de cada ponto
foram transferidas todas as colônias com morfotipos diferentes e,
no máximo, cinco colônias com o mesmo morfotipo. Cada uma
delas foi inoculada em Tryptic Soy Agar e em caldo cérebro-
coração e incubada a 37ºC, por 24 horas; (ii) identificação das
colônias isoladas - a identificação da espécie E. coli, em cada
cultura pura, foi confirmada por provas bioquímico‑fisiológicas,
com a utilização do meio de Rugai com lisina (produção de gás a
partir da glicose; fermentação da lactose; descarboxilação da
lisina; produção de indol a partir do triptofano; não degradação da
ureia; e, ausência de produção de sulfeto de hidrogênio a partir de
aminoácidos sulfurados).
A extração do DNA das culturas puras de E. coli foi
realizada por aquecimento de acordo com protocolo proposto por
Rowlands et al. (2006). O DNA extraído foi quantificado em
espectrofotômetro pela leitura de absorbância a 260 nm e a relação
260/280 nm foi utilizada para determinar a pureza das amostras.
As amostras foram armazenadas a -20° C até a realização
da técnica PCR para detecção dos genes eae1 (REID; BETTING;
WHITTAM, 1999), bfpA (GUNZBURG et al., 1995), elt e est
(ARANDA; FAGUNDES-NETO; SCALETSKY, 2004) que
codificam fatores de virulência de E. coli, utilizando o Kit GoTaq®
Colorless Master Mix (Promega®) de acordo com as
recomendações do fabricante, obtendo-se um volume final de 25
μL por reação. Controles positivos para eae, bfpA, elt e est, bem
como o controle negativo interno (água ultrapura), foram incluídos
em cada lote de reações.
Os produtos de PCR foram visualizados mediante a
aplicação de 5 μL do amplificado em gel de agarose 2%, corado
com SYBR Safe®, submetido à eletroforese horizontal por 30
minutos a 90V em tampão TBE 1X. As bandas foram visualizadas
64
sob luz ultravioleta e imagens digitais foram gravadas com o
fotodocumentador L-PIX Image EX (Locus Biotecnologia,
Brasil).
Nos 10 pontos de coleta, pode-se quantificar populações

médias de E. coli que variaram de 444 a 2.585 NMP.mL-1. Outros
estudos já foram realizados no Brasil sobre a qualidade
microbiológica de águas superficiais e indicam níveis elevados de
contaminação por micro-organismos do grupo coliformes,
refletindo em condições sanitárias inadequadas (COSTA et al.,
2020; GONÇALVES et al., 2020; MARQUES; NUNES-
GUTJAHR; BRAGA, 2020) e risco para os usos múltiplos. A
inexistência de sistemas adequados de monitoramento e controle é
um dos principais fatores que compromete a qualidade da água,
com a necessidade de adoção de padrões de qualidade mais rígidos,
de forma a garantir que algumas fontes de água em uso não se
tornem impróprias ao consumo e outros usos preponderantes, se
revertendo em riscos para a saúde pública.
Flutuações na quantificação de populações bacterianas
foram constatadas para o trecho avaliado, o que torna um risco
epidemiológico para as múltiplas finalidades utilizadas. Como as
águas de todo o trecho do rio Mearim avaliadas são utilizadas para
pesca e produção animal de interesse pecuário, sobretudo de
bovinos, os resultados da contaminação microbiológica se
revestem de grande importância para população local e demais
usuários deste recurso hídrico.
Das 30 amostras, foram isoladas dois morfotipos
bacterianos diferentes caracterizados por (i) colônias róseas, e (ii)
colônias incolores/transparentes. Destas, foi possível diagnosticar
65
20 isolados bacterianos diferentes com características bioquímicas
compatíveis com E. coli e detectar, pela primeira vez no estado do
Maranhão, genes de virulência característicos de E. coli
enterotoxigênica (ETEC) e E. coli enteropatogênica típica (EPEC-
t) e atípica (EPEC-a) (Tabela 1).
Tabela 1 - Patótipos diarreiogênicos de Escherichia coli detectados em
amostras de água oriundas de um trecho de baixo curso do Rio Mearim,
estado do Maranhão.
Pontos
Estirpes de E. coli
de Gene
diarreiogênicas
Coleta
01 bfpA, est EPEC-t, ETEC
02 Est ETEC
03 est, elt ETEC
04 bfpA, est, elt EPEC-t, ETEC
05 bfpA, eae1, elt EPEC-t, EPEC-a, ETEC
06 BfpA EPEC-t
07 eae1, est EPEC-a, ETEC
08 bfpA, eae1, est, elt EPEC-t, EPEC-a, ETEC
09 BfpA EPEC-t
10 bfpA, est EPEC-t, ETEC
Titilawo, Obi e Okoh (2015) ao realizarem estudo em águas

superficiais no sudoeste da Nigéria em 10 pontos amostrais,
observaram que das 300 colônias isoladas, 91% apresentavam
genes de virulência relacionados aos patótipos EPEC, EHEC e
ETEC. Drumond et al. (2018) em estudo realizado na Bacia
Hidrográfica do Rio Xopotó - Minas Gerais, Brasil, detectaram os
patótipos STEC e EPEC em três dos 13 pontos avaliados e a estirpe
ETEC em um ponto amostral. Os resultados dos estudos
supracitados evidenciam que os patótipos EPEC, STEC e ETEC
são os mais recorrentes na contaminação microbiológica de águas
superficiais em diferentes países, inclusive o Brasil, o que
66
corrobora o presente estudo no que se refere à detecção das estirpes
EPEC e ETEC.
Nos 10 pontos amostrados foram detectados genes de
virulência característicos de ETEC (genes elt e est), isolados ou em
conjunto. Devido às características das atividades antrópicas
desenvolvidas nas proximidades da área amostrada é possível que
a contaminação por essa estirpe tenha origem em fezes de bovinos,
cães e de seres humanos. Mainil (2013) citou que os principais
hospedeiros de ETEC são seres humanos, bovinos, suínos e cães.
No Estado de Minas Gerais, Andrade et al. (2012) detectaram
genes de virulência característicos desse patótipo tanto em
bezerros saudáveis quanto em animais com diarreia. E, em um
estudo realizado com bezerros no Vale da Caxemira, na Índia,
Manzoor et al. (2015) diagnosticaram ETEC em 15% dos 200
animais avaliados.
Em oito pontos amostrados foram detectados genes de
virulência característicos de EPEC (eae1 e/ou bfpA). Nos pontos
denominados P5, P7 e P8 foram identificados o gene virulento
eae1 que apresenta características atípicas. Segundo Nguyen et al.
(2006) esse patótipo possui alta patogenicidade para seres
humanos, com o prolongamento do estado diarreico em pacientes
acometidos e possibilidade de evolução para óbito. Importante
mencionar que próximo ao P5 fica um hospital público.
Mediante às observações in locu dos pontos amostrados,
isoladamente ou em conjunto, é possível inferir que as principais
fontes poluidoras no trecho avaliado são a criação de animais de
interesse pecuário (bovinos, equinos e suínos) e domésticos (cães),
núcleos populacionais, empreendimentos empresariais e presença
de hospital que se situam próximos às margens do rio.
Adicionalmente constatou-se, com as observações, que a
população da área amostrada utiliza os recursos hídricos locais
67
para diversos fins o que evidencia que a economia dos
municípios localizados na Bacia Hidrográfica do Rio Mearim
está estreitamente relacionada às atividades desenvolvidas ao
longo dela em que são observadas pequenas culturas de
subsistência como o arroz, milho e melancia, além da pesca
praticada de forma artesanal.
A qualidade microbiológica da água no trecho do baixo
curso do rio Mearim pertencente a Bacia Hidrográfica do Rio
Mearim, no estado do Maranhão sofre deterioração caracterizada
por populações médias de E. coli elevadas e diversificadas
estirpes diarreiogênicas (ETEC, EPEC-t e EPEC-a). A
confirmação desse grupo de micro-organismos patogênicos ao
longo do trecho avaliado representa risco microbiológico à saúde
pública, comprometendo diversos usos como a irrigação de
hortaliças e demais culturas ingeridas cruas, pesca,
dessedentação animal, recreação e o turismo.
Investimentos estruturais em saneamento básico são
fundamentais para minimizar a degradação ambiental resultante
das atividades antrópicas e para atuar preventivamente na saúde
humana, sanidade animal e na biodiversidade. Adicionalmente, a
recuperação das matas ciliares ao longo da Bacia Hidrográfica e
manutenção da vegetação nestas áreas são medidas efetivas na
redução do transporte de partículas do solo para os cursos d’água,
e em consequência, pode acarretar melhoria das características
quali-quantitativas da água no trecho avaliado.
68
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71
BIOMARCADORES HISTOLÓGICOS EM Hoplias
malabaricus e Pygocentrus nattereri PARA AVALIAÇÃO DE
AMBIENTE LACUSTRE DA ÁREA DE PROTEÇÃO
AMBIENTAL DA BAIXADA MARANHENSE
Margareth Marques dos SANTOS1*, Natália Jovita Pereira COUTO2

Itallo Cristian da Silva de OLIVEIRA3, Verdson Frazão FERREIRA4
Julia Lemos BRITO4 Débora Martins Silva SANTOS5
1
Mestranda em Ecologia e Conservação da Biodiversidade (PPGECB),
UEMA
2
3
Mestrando em Ecologia e Conservação da Biodiversidade (PPGECB),
UEMA
4
Graduando em Medicina Veterinária, UEMA
5
Professora Adjunto V – Departamento de Biologia e Programas de Pós-
graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade e Defesa
*
E-mail da autora correspondente: [email protected]
RESUMO
O objetivo da pesquisa foi avaliar a sanidade de peixes do lago de Viana

na Área de Proteção ambiental da Baixada Maranhense por meio de
biomarcadores histológicos em brânquias e fígados. Foram coletados 22
espécimes de peixes, sendo 11 da espécie Hoplias malabaricus e 11 da
espécie Pygocentrus nattereri no lago de Viana, em outubro de 2019. Em
campo foram aferidas as medidas corporais dos organismos. Foi retirado
dos peixes o segundo arco branquial direito e o fígado para fixação em
formaldeído a 10% por 24 horas e submetidos ao processamento
histológico padrão em parafina. As alterações estruturais histológicas
encontradas foram classificadas e avaliadas semiquantitativamente pelo
cálculo do Índice de Alteração Histológica. Para H. malabaricus, as
medidas corporais obtidas apresentaram média de 27,1 e 21,9
centímetros, para comprimento total e comprimento padrão e para a
72
espécie P. nattereri esses parâmetros foram de 13,7 e 11,3. Para brânquias
foram observadas alterações histológicas em três estágios de severidade,
em contrapartida no fígado foram observados dois estágios. Para o IAH
de brânquias o valor médio foi de 35,72 para H. malabaricus e para
P.nattereri foi de 64,18. Os valores do IAH em brânquias de P. nattereri
foram maiores, já o IAH em fígados de P. nattereri foram menores. O
valor médio de IAH de H. malabaricus foi de 17. Já o IAH médio de P.
nattereri foi de 7,09. As espécies H. malabaricus e P. nattereri se
mostraram sensíveis a possíveis estressores presentes no ambiente,
podendo ser utilizadas em avaliações de impacto ambiental.
INTRODUÇÃO
A expansão urbana na Área de Proteção Ambiental (APA)
da Baixada Maranhense tem como consequência a degradação de
habitats, sobretudo, sobre os ecossistemas lacustres da região
(CAO et al., 2017; MACHADO E PINHEIRO, 2016). Estes
ecossistemas, comumente, recebem substâncias xenobióticas
provenientes das atividades antrópicas, como agricultura e
pecuária, com a criação de búfalos na área (FRANCO, 2008;
TIJANI et al., 2016). O lançamento dessas substâncias pode
resultar em eutrofização, déficit de oxigênio dissolvido, alterações
no ciclo de inundação e destruição de micro hábitats (WIEGAND,
PIEDRA, ARAÚJO, 2016) afetando diretamente a biota aquática
(SACHI, 2019).
As respostas na ictiofauna podem ser bioquímicas,
fisiológicas, comportamentais, imunológicas, genômica e
histológica, em nível de organismo, população e comunidade,
resultantes da exposição a essas substâncias (ZHOU et al., 2008).
Assim, os peixes são extensamente aplicados em avaliações de
ambientes aquáticos por responderem a exposição aos
xenobióticos, por meio dos biomarcadores, bem como por
ocuparem diferentes níveis tróficos e bioacumular os
contaminantes presentes na água (NOVAES, 2019).
73
As alterações em nível histológico expressam um
marcador de efeito a exposição a estressores que causam prejuízo
para saúde ou uma doença ao organismo (LENHARDT et al.,
2015). Nesse sentido, este trabalho teve como objetivo avaliar a
qualidade ambiental do Lago de Viana, na área da APA da Baixada
Maranhense, utilizando biomarcadores histológicos em brânquias
e fígado de peixes para contribuir na criação e implantação de
políticas públicas voltadas para esse ecossistema.
METODOLOGIA
Esta pesquisa foi autorizada pela Secretaria de Estado do
Meio Ambiente e Recursos Naturais do Maranhão e pelo Instituto
Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. Todos os
procedimentos foram realizados seguindo os princípios éticos
estabelecidos pelo Colégio Brasileiro de Experimentação Animal
e aprovados pelo Comitê de Ética em Experimentação Animal
(CEEA) da Universidade Estadual do Maranhão.
Para as análises foram coletados 22 espécimes de peixes,
sendo 11 da espécie Hoplias malabaricus e 11 da espécie
Pygocentrus nattereri no lago de Viana, em outubro de 2019,
compreendendo o período de estiagem.
Após a coleta os peixes, estes foram transferidos para
caixas isotérmicas com anestésico, sendo eutanasiados por choque
térmico (CONCEA, 2013). Após a eutanásia dos espécimes de H.
malabaricus e P. nattereri foram obtidas as medidas corporais:
comprimento total (CT) e comprimento padrão (CP) por fita
métrica. As medidas corporais de cada espécie foram comparadas
entre si, estabelecendo valores mínimo e máximo em centímetro,
bem como a média e desvio padrão das duas medidas aferidas.
Para procedimento histológico, foi retirado dos peixes o
segundo arco branquial direito e o fígado para fixação em
formaldeído a 10% por 24 horas e submetidos ao processamento
74
histológico padrão em parafina. Os blocos de parafina foram
seccionados em micrótomo na espessura de 4μm e corados com
Hematoxilina e Eosina.
As alterações estruturais histológicas encontradas foram
classificadas e avaliadas semiquantitativamente pelo cálculo do
Índice de Alteração Histológica (IAH), adaptado de Poleksic e
Mitrovic – Tutundzic (1994).
Os espécimes de H. malabaricus variaram quanto ao seu
comprimento total (Lt) e comprimento padrão (Lp) neste estudo,
em contrapartida, os espécimes de P. nattereri tiveram pouca
variação quanto as medidas corporais aferidas (Tabela 1).
Tabela 1 - Dados de comprimento total (Lt) e comprimento padrão (Lp)

com mínimo e máximo e valores médios e desvio padrão expressos em
centímetros (cm) para Hoplias malabaricus e Pygocentrus nattereri
coletados no lago de Viana, Área de Proteção Ambiental da Baixada
Maranhense.
(Lt) cm (Lp) cm (Lt) cm (Lp) cm
Espécies
Min Max Min Max Média±desvio padrão
Hoplias 27,1±
18,5 31 15,3 25,5 21,9±2,78
malabaricus 3,62
Pygocentrus
12,5 15,2 10 12,5 13,7±0,85 11,3±0,78
nattereri
Segundo Pauly, (1998) o atributo mais importante de um

organismo é o seu tamanho. Em estudo na bacia Amazônica,
Giarrizzo et al. (2015) encontraram medidas corporais para H.
malabaricus e P. nattereri com variações de medidas mínimas
para comprimento padrão similares às medidas aferidas neste
estudo, em contrapartida, as medidas máximas dos espécimes
75
foram maiores quando comparadas com as medidas obtidas para
os espécimes do lago de Viana. Giarrizzo et al. (2015) obtiveram
25.3 centímetros como medida máxima de comprimento padrão
para P. nettereri, já para H. malabaricus obtiveram medidas de 75
centímetros para esta variável.
O comprimento dos peixes pode estar relacionado com
vários fatores, como sexo, estrutura etária, estágio maturacional,
sazonalidade, condições ambientais, adensamento populacional e
disponibilidade de alimento (MAFRA et al., 2016).
As alterações histológicas de estágio I: levantamento do
epitélio respiratório (Figura 1-A), hiperplasia do epitélio lamelar,
fusão incompleta de várias lamelas e congestão vascular (Figura 1-
B) foram as mais frequentes em H. malabaricus e P. nattereri. A
observação de parasitos nas brânquias de P. nattereri (64%)
(Figura 1-C) foi intensa quando comparada com H. malabaricus
(9%) (Figura 1-D).
Figura 1 - Fotomicrografias de brânquias de Hoplias malabaricus e
Pygocentrus nattereri coletados no lago Viana, Área de Proteção
Ambiental da Baixada Maranhense. Em A Levantamento do epitélio
respiratório (setas) em H. malabaricus; em B Congestões vasculares
(asteriscos) e fusão incompleta de várias lamelas (setas) em Pygocentrus
nattereri; em C Parasitos (seta) em P. nattereri; em D parasitos em H.
malabaricus (seta). Coloração HE. Escala 500µm.
A B
* *
76
C D
Além de alterações histológicas branquiais, os peixes

coletados no lago Viana apresentaram alterações histológicas
hepáticas em dois estágios de severidade, como núcleo na periferia
da célula, hipertrofia celular, Centro de Melanomacrófagos,
vacuolização, rompimento celular, hiperemia e degeneração
gordurosa.
As alterações histológicas de estágio I: núcleo na periferia
da célula (Figura 2-A), centro de melanomacrófagos (CMMs)
(Figura 2-B) e vacuolização (Figura 2-C) foram as mais frequentes
em H. malabaricus e P. nattereri, seguidas de rompimento celular
(Figura 2-D), de estágio II.
Figura 2 - Fotomicrografias de fígados de H. malabaricus e P. nattereri
Em A Núcleos nas periferias dos hepatócitos (setas) em P. nattereri; em
B Centro de Melanomacrófago (setas) em H. malabaricus; em C
vacuolização (asterisco) em P. nattereri; em D Rompimento de
hepatócitos (círculo) em P. nattereri. Coloração HE. Escala 500µm.
A B
77
C D
Os valores do IAH em brânquias de P. nattereri foram

maiores quando comparados com H. malabaricus, em
contrapartida, em o IAH dos fígados de P. nattereri foram menores
quando comparados com H. malabaricus. O valor médio de IAH
de H. malabaricus para os tecidos branquiais foi de 35,72
(modificações moderadas para severas), já o IAH médio de P.
nattereri foi de 64,18 (modificações severas) (Figura 3-A). Para
os tecidos hepáticos o valor médio de IAH de H. malabaricus foi
de 17 (danificações leves para moderadas), já o IAH médio de P.
nattereri foi de 7,09 (alterações que não interferem no
funcionamento normal do tecido) (Figura 3-B).
As brânquias podem ser consideradas a porta de entrada
dos contaminantes, por possuírem uma grande superfície de
contato e uma fina camada de células que as separam da corrente
sanguínea, levando a uma pequena distância de difusão, é a
principal rota de entrada de metais em peixes (ISLA, 2016).
78
Figura 3 - Em A: Frequências do Índice de Alteração Histológica em
brânquias de Hoplias malabaricus e Pygocentrus nattereri. Em B:
Frequências do Índice de Alteração Histológica em fígados de Hoplias
malabaricus e Pygocentrus nattereri.
A B
O tecido branquial, segundo Moreira (2015), também é

considerado como o melhor mecanismo de excreção de metais do
metabolismo, considerando sua grande superfície de contato e de
troca de íons entre o meio externo e a corrente sanguínea
(Osmorregulação). Inicialmente, este sofre consequências agudas
devido à exposição de algum agente estressor, sendo que o sangue
que passa nas lamelas para as trocas gasosas transporta as
substâncias tóxicas para o fígado (HEATH, 1987).
As alterações no fígado representam efeitos crônicos, no
qual esse é o órgão acometido com maior severidade. Segundo
Walker (2012) o químico, o tempo de exposição e as características
metabólicas dos peixes são fatores determinantes na acumulação
de substâncias tóxicas nos tecidos dos peixes, uma vez que são
biotransformados em compostos hidrofílicos para facilitar a sua
excreção.
79
No fígado ocorre tanto a biotransformação, quanto a
acumulação dos produtos tóxicos e elementos-traço, de modo que
os hepatócitos ficam expostos a níveis elevados de agentes
químicos que podem estar presentes no ambiente ou em outros
órgãos do peixe. Esse padrão de diferenciação entre fígado e
brânquia, também tem sido observado para outras espécies de
peixes em estudos de campo (GHISI et al., 2016; PAULINO et al.,
2020).
As alterações em brânquia e fígado podem estar associadas
a possíveis substâncias com potencial de contaminação dos corpos
hídricos. O lago de Viana apresenta altas concentrações de
alumínio, ferro e manganês em seus componentes rochosos
(EMBRAPA, 2013). Esses elementos podem interagir com as
brânquias e causar toxicidade respiratória, por meio da produção
de muco e alterações nas lamelas branquiais (PEURANEN et al.,
2003) e sobrecarregar as funções do fígado. Além disso, na região
do lago de Viana existe grandes criações bovinos, bubalinos e
outros, o que reduz a qualidade dos sistemas hídricos, uma vez que
a concentração de grandes rebanhos compromete qualidade da
água, com o aumento de excrementos dos animais que pastam a
área.
As espécies Hoplias malabaricus e Pygocentrus nattereri se
mostraram sensíveis a possíveis estressores presentes no ambiente,
podendo ser utilizadas em avaliações de impacto ambiental, uma
vez que apresentaram alterações histológicas nas brânquias e
fígado, indicando possível contaminação do lago de Viana.
Dessa forma, são necessárias ações conjuntas dos órgãos públicos
junto aos resultados apresentados pelas pesquisas financiadas por
meio das universidades para a realização de um estudo mais
80
aprofundado visando o manejo de atividades que possam
prejudicar a qualidade da água.
AGRADECIMENTOS
PROCAD/Amazônia da Coordenação, Fundação de Amparo à
Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico do
Maranhão (FAPEMA) e do Laboratório de Biologia e Ambiente
Aquático (LABioAqua/UEMA).
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do Nascimento SILVA3
1,
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da
Biodiversidade, Universidade Estadual do Maranhão.
2
Curso Ciências Biológicas Licenciatura, Centro de Estudos Superiores
de Zé Doca, Universidade Estadual do Maranhão.
3
Curso de Ciências Biológicas Bacharelado, Centro de Estudos
Superiores de Bacabal, Universidade Estadual do Maranhão.
*
E-mail do autor correspondente: [email protected]
RESUMO
A região da APA da Baixada Maranhense é um sítio Ramsar e importante
refúgio para as aves de áreas úmidas, pois abriga populações
significativas de várias espécies dependentes desses habitats, como
espécies de aves aquáticas, limícolas, residentes e migratórias. O trabalho
objetivou-se fazer um levantamento qualitativo sobre quais são as
espécies que se tem registros e quais as suas localidades de ocorrência na
região da Baixada Maranhense. Foram determinadas a riqueza e a
composição das aves palustres da Ordem Gruiformes, e das espécies de
aves pertencentes aos Charadriiformes, e identificadas áreas que possam
ser prioritárias para a conservação da biodiversidade na região. Foram
registradas 59 espécies através dos dados de ciência-cidadã, distribuídas
em 11 famílias, sendo as mais representativas Scolopacidae (n=17),
Laridae (n=15), Rallidae (n=14) e Charadriidae (n=6). Destas,
destacamos a ocorrência de espécies de aves migratórias e ameaçadas de
extinção, em nível nacional e internacional, o que demonstra a
importância da APA da Baixada Maranhense, não só em escala regional,
mas internacional como um importante sítio de reprodução e invernada
para espécies de aves dependentes de áreas úmidas residentes e
migratórias neárticas, respectivamente.
85
INTRODUÇÃO
A região da Baixada Maranhense, situada a noroeste do

estado, é uma das setes regiões ecológicas do Maranhão e representa
o maior conjunto de bacias lacustres do Nordeste. É caracterizada
como um complexo sistema ecológico bastante diversificado, com
lagos rasos temporários que ocupam toda a planície de inundação,
lagos marginais e por outros sistemas lacustres permanentes
(COSTA-NETO et al., 2002; CANTANHEDE et al., 2014).
A sua singularidade e importância ecológica como um
complexo conjunto de ecossistemas com elevada riqueza de
espécies, e os diversos serviços ecossistêmicos prestados foi
reconhecida com a criação de uma Unidade de Conservação de Uso
sustentável, a Área de Proteção Ambiental (APA) da Baixada
Maranhense, através do Decreto estadual n° 11.900, de 11/06/1991.
A APA da Baixada Maranhense contempla 47 municípios, cobrindo
1.775.035,6 hectares de extensão (MARANHÃO, 1991; SEMA,
2022), e de importância internacional para a conservação de áreas
úmidas pois foi determinada com um dos 27 Sítios Ramsar
brasileiros (RAMSAR, 2014; MMA, 2021).
A APA da Baixada Maranhense é um importante refúgio para
as aves de áreas úmidas, pois abriga populações significativas de
várias espécies de aves aquáticas e dependentes de áreas úmidas
(MARANHÃO, 1991, ALTEFF et al., 2019).
As áreas úmidas (wetlands) são áreas de transição entre
sistemas aquáticos e terrestres, onde a saturação da água é o fator
determinante para o tipo de solo e para as comunidades bióticas que
ali se desenvolverão (COWARDIN e GOLET, 1995; ACCORDI,
2010). A convenção sobre áreas úmidas tem uma definição bem
ampla de zonas úmidas, que contempla áreas pantanosas e turfeiras
com água natural ou artificial, de regimes de água permanentes ou
86
temporários, contendo água estática ou corrente, doce, salobra ou
salgada, e que também inclui áreas de água marinha cuja
profundidade na maré baixa não ultrapasse seis metros (RAMSAR,
1994).
Muitas espécies de aves residentes e migratórias são
dependentes de áreas úmidas para alimentação, pouso/repouso e
nidificação. As aves residentes são aquelas permanentes e que têm
a sua estação reprodutiva na localidade. As aves categorizadas
como migratórias são aquelas que realizam a migração, um
deslocamento periódico, cíclico e anual, de uma região geográfica
para outra, geralmente associada a mudanças sazonais no
ambiente, como por exemplo às estações do ano, disponibilidade
de recursos alimentares e estação reprodutiva (BERTHOLD,
2001).
As aves dependentes de áreas úmidas habitualmente são
denominadas de aves aquáticas, o que restringe o conceito à
classificação taxonômica de determinadas famílias de aves, uma
vez que essa categorização leva em consideração espécies que
compartilham adaptações anatômicas, morfológicas e fisiológicas
(ACCORDI, 2010).
A Convenção RAMSAR definiu que aves aquáticas são
“aquelas espécies ecologicamente dependentes de áreas úmidas”
(RAMSAR, 1994), ou seja, aquelas espécies que dependem do
habitat aquático para forrageio, reprodução ou moradia
(WETLANDS INTERNATIONAL, 2006). Mas esse conceito
também acaba delimitando grupos taxonômicos em nível de
família: Ardeidae, Anhimidae, Anatidae, Anhingidae, Aramidae,
Balaenicipitidae, Burhinidae, Charadriidae, Ciconiidae,
Dromadidae, Gaviidae, Glareolidae, Gruidae, Erypygidae,
Ibidorynchidae, Laridae, Pedionomidae, Pelecanidae,
Phalacrocoracidae, Phoenicopteridae, Podicipedidae, Rallidae,
Recuvirostridae, Rostratulidae, Rynchopidae, Scopidae,
87
Scolopacidae, Sternidae, Threskiornithidae e Thinocoridae
(VIEIRA, 2017).
Outras espécies não possuem tais adaptações, são
específicas de outros hábitats, mas usam os ambientes aquáticos,
úmidos casualmente para nidificação, alimentação ou abrigo
(STOTZ et al., 1996; WELLER, 2003).
Assim, as aves de áreas úmidas contemplam grupos de
espécies com diferentes graus de dependência desses ambientes.
Os principais são: as aves marinhas (seabirds) cujo hábitat e fonte
alimentar são obtidos no mar, seja na zona costeira, longe da costa
(offshore) ou zona pelágica, como as fragatas, os pelicanos, os
albatrozes, os biguás, os trina-réis e as gaivotas; as aves costeiras
(shorebirds ou waders) que contemplam espécies das sub-ordens
Charadrii, Scolpaci e Alcae (sinônimo de limícolas); as aves
limícolas são aquelas que forrageiam e se alimentam de pequenos
invertebrados presentes no “limus” (lodo em latim), em alagadiços
e áreas pantanosas, sendo representadas pelas espécies de aves da
Ordem Charadriiformes, especificamente as Famílias Charadriidae
e Scolopacidae); as aves palustres (marshbirds e wetlandbirds)
contemplam as espécies que habitam solos encharcados d’água e
áreas pantanosas, sendo Anseriformes, Ciconiiformes,
Phoenicopteriformes, Gruiformes e Passeriformes as famílias
representativas; as aves Ripícolas (riparian birds) são aquelas que
habitam as margens de cursos d’água; e as Ribeirinhas (riverine)
que andam, vivem pelos rios (STOTZ et al., 1996; ACCORDI,
2010).
As áreas úmidas são extremamente ricas em
biodiversidade e devido à sua importância para grandes
congregações de aves aquáticas como garças, marrecos, patos,
saracuras, sanãs; e de aves limícolas, migratórias neárticas como
os maçaricos, batuíras e gaivotas foram denonimadas de Áreas
Importantes para as Aves e Biodiversidade (Important Bird Areas
88
– IBAs). De todas as aves globalmente ameaçadas, 12% dependem
de áreas úmidas, tanto nos sítios reprodutivos quanto nos sítios de
invernada (BIRDLIFE, 2021).
Os estudos e pesquisas sobre conservação de aves de áreas
úmidas tem crescido consideravelmente com a assinatura da
Convenção sobre Áreas Úmidas (Convenção RAMSAR), e do qual
o Brasil foi signatário em 1993. Até a década de 60, a maioria das
pesquisas com conservação de aves era ligada à etnoornitologia,
quando surgem esforços e uma preocupação em inventariar áreas
e conhecer a biologia das espécies, priorizando medidas e ações de
manejo e conservação (ACCORDI, 2010).
No Maranhão, os estudos com aves de áreas úmidas foram
realizados principalmente na zona costeira, com uma lacuna
temporal de quase 10 anos. Eles trazem informações ecológicas
espaciais e temporais da dinâmica de aves limícolas, migratórias e
aquáticas no Golfão Maranhense e no litoral oriental (e.g.
RODRIGUES, 2007; ALMEIDA & RODRIGUES, 2015; SOUSA
& RODRIGUES, 2015; RODRIGUES et al., 2015). Na Baixada
Maranhense existe uma imensa lacuna de conhecimento científico
sobre a avifauna, havendo uma grande necessidade de inventários
e de estudos voltados para o entendimento de padrões e processos
ecológicos, assim como de história natural das espécies. Apenas
um artigo publicado sobre a avifauna de Arari (ALTEFF et al.,
2019).
Nesse sentido, o presente trabalho tem como objetivo fazer
um levantamento preliminar das espécies de aves com ocorrência
na Baixada Maranhense através de dados de ciência-cidadã, a fim
de iidentificar as espécies com registros de ocorrência, sua
distribuição e áreas importantes para a conservação, com ênfase às
aves palustres e às da Ordem Charadriiformes, uma vez que
compreendem a maioria das espécies encontradas nos ambientes
89
de áreas úmidas e nos ecossistemas da Baixada Maranhense
(MARANHÃO, 1991; ACCORDI, 2010; ALTEFF et al., 2019).
METODOLOGIA
Área de estudo
O estudo foi realizado na região ecológica da Baixada
Maranhense, que está localizada a Oeste da ilha de São Luís, no
norte do Estado do Maranhão (1°59’ – 4°00’S e 44°21’ – 45°33’W).
É formada pelas bacias hidrográficas dos rios Mearim, Pindaré,
Pericumã, Aurá e Turiaçu que anualmente transbordam e inundam
as planícies baixas da região, formando grandes lagos, temporários
e permanentes (ALMEIDA-FUNO et al., 2010). Abrange uma área
de 1.775.035,6 ha, totalmente inserida no bioma Amazônico, mas
que inclui a zona Costeira e Marinha. A APA da Baixada
Maranhense contempla 47 municípios (SEMA, 2022).
Coleta dos dados

O inventário preliminar das espécies de aves que ocorrem na
região da Baixada Maranhense foi realizado com base em
levantamento bibliográfico e dados de ciência-cidadã.
Para identificar as espécies e a composição da avifauna
residente e migratória, a sua ocorrência e distribuição na região da
baixada maranhense realizou-se primeiramente um levantamento
bibliográfico através de uma revisão sistemática qualitativa
(DENVER & TRANFIELD, 2009). Na qual foram consultados
artigos, livros, monografias, dissertações e teses, acerca do tema, em
quatro bases de dados: Scielo, Biological Abstracts, Google
Acadêmico e Biblioteca Digital Brasileira de Teses e Dissertações
(BDTD). Como critério de inclusão inicial utilizou-se as seguintes
palavras-chaves: Avifauna, Aves limícolas, Aves migratórias, Aves
palustres, Baixada Maranhens, Zona úmida, Sítio Ramsar. Inglês:
90
Birds, Shorebirds, Migratory birds, Floodplains, Ramsar sites,
Wetlands.
Em seguida, os dados de presença nas duas principais
plataformas de dados de ciência cidadã de aves no Brasil: registros
de avistamentos no e-Bird (http://ebird.org) e imagens no
WikiAves (www.wikiaves.com.br). Apenas registros com
localização precisa e informações de data foram utilizados (LEES,
2016). E por fim, a classificação taxonômica e a nomenclatura das
espécies seguiram a adotada pelo Comitê Brasileiro de Registros
Ornitológicos (PACHECO et al., 2021).
Os levantamentos preliminares identificaram até o momento
59 espécies de aves, pertencentes a 11 Famílias, distribuídas nas
Ordens Gruiformes e Charadriiformes (Tabela 1).
Dentre os Gruiformes foram documentadas 17 espécies que
estão distribuídas em quatro famílias: Aramidae, Psophiidae,
Rallidae e Heliornithidae, sendo a mais representativa Rallidae
(n=14; Figura 1).
Figura 1 - Famílias de aves da Ordem Gruiformes mais representativas
em espécies com ocorrência na Baixada Maranhense.
15
14
10
5
1 1 1
0
91
Apenas uma espécie é considerada parcialmente
migratória, o frango-d ’água azul Porphyrio martinica (Linnaeus,
1766). O jacamin – de -costas verdes Psophia viridis Spix, 1825 é
endêmica do Brasil e está ameaçada de extinção na categoria
Vulnerável, tanto a nível nacional quanto internacional (Tabela 1)
A sanã-preta Laterallus jamaicensis (Gmelin, 1789) também está
ameaçada de extinção na categoria Ameaçada (Tabela 1).
Quanto aos Charadriiformes, foram registradas 42
espécies, divididas em sete famílias (Charadriidae,
Haematopodidae, Recurvirostridae, Scolopacidae, Jacanidae,
Stercorariidae e Laridae). As famílias mais representativas foram:
Scolopacidae com 17 espécies, Laridae com 15 espécies e
Charadriidae com seis espécies (Figura 2), sendo que 27 espécies
são visitantes sazonais não reprodutivos, e quatro espécies são
vagantes. Cinco espécies estão na categoria vulnerável (VU):
Charadrius wilsonia (Ord, 1814), Thalasseus acuflavidus (Cabot,
1847), Calidris canutus (Linnaeus, 1758), Numenius hudsonicus
(Latham, 1790) e Sterna dougallii (Montagu, 1813); duas em
perigo (EN), Calidris pusilla (Linnaeus, 1766) e Thalasseus
maximus (Boddaert, 1783) de acordo com a Lista Brasileira de
espécies ameaçadas. Já na categoria internacional, a maior parte
das espécies está categorizada como pouco preocupante (LC) e
somente duas estão quase ameaçadas (NT), Calidris pusilla
(Linnaeus, 1766) e Calidris canutus (Linnaeus, 1758).
92
Figura 2 - Famílias de aves da Ordem Charadriiformes mais
representativas em espécies com ocorrência na Baixada Maranhense.
18
16
14
12
10
0
Scolopacidae Laridae Charadriidae
Dos quarenta e sete municípios que compõem a APA da

Baixada Maranhense, 50% (n=24) dos municípios apresentaram
registros de ocorrência de espécies, sendo São Luís, Alcântara e
Arari as mais importantes em termos de número de registros e de
espécies documentadas (Tabela 1).
93
Tabela 1 - Lista de espécies de aves registradas na APA da Baixada
Maranhense, Maranhão, Brasil, através de levantamento bibliográfico e
dados de ciência cidadã, entre agosto de 2021 e agosto de 2022. BR:
residente ou migrante reprodutivo, VI (N): visitante sazonal não
reprodutivo oriundo do norte, VA (N): vagante do norte com status
presumido mas não confirmado, VI (E,N): visitante sazonal não
reprodutivo oriundo do leste Norte, VA (E): vagante oriundo do leste, VI
(N, E): visitante sazonal não reprodutivo oriundo do norte/leste, VI (S, N):
visitante sazonal não reprodutivo oriundo do sul/norte, En - endêmica do
Brasil (PACHECO, 2021), MPR - Parcialmente migratório
(SOMENZARI, 2018). NA: não avaliado; LC: pouco preocupante (least
concern), NT: próximo de estar ameaçado (near thretened), VU:
Vulnerável, EN: Em Perigo e CR: criticamente ameaçada (IUCN, 2022;
MMA, 2022).
Nome
Nome do Táxon Status IUCN/MMA
vernacular
Gruiformes
Aramidae
Aramus guarauna Carão BR LC
Psophidae
Jacamin-de-
Psophia viridis BR, En VU/VU
costas-verdes
Rallidae
Rallus longirostris Saracura-matraca BR LC
Frango-d’água-
Porphyrio martinica BR, MPR LC
azul
Frango-d’água-
Porphyrio flavirostris BR LC
pequeno
94
Rufirallus viridis Sanã-castanha BR LC
Laterallus flaviventer Sanã-amarela BR LC
Laterallus
Sanã-parda BR LC
melanophaius
Laterallus exilis Sanã-do-capim BR LC
Laterallus jamaicensis Sanã-preta BR EN
Mustelirallus albicollis Sanã-carijó BR LC
Neocrex erythrops Turu-turu BR LC
Pardirallus maculatus Saracura-carijó BR LC
Saracura-do-
Aramides mangle BR LC
mangue
Saracura-três-
Aramides cajaneus BR LC
potes
Gallinula galeata Galinha-d’água BR LC
Heliornithidae
Heliornis fulica Picaparra BR LC
Charadriiformes
Charadriidae
Batuiruçu-de-
Pluvialis squatarola VI (N) LC
axila-preta
Vanellus cayanus Mexeriqueira BR LC
Vanellus chilensis Quero-quero BR LC
95
Charadrius
Batuíra-de-bando VI (N) LC
semipalmatus
Charadrius wilsonia Batuíra-bicuda BR LC/VU
Batuíra-de-
Charadrius collaris BR LC
coleira
Haematopodidae
Haematopus palliatus Piru-piru BR LC
Recurvirostridae
Pernilongo-de-
Himantopus mexicanus BR LC
costas-negras
Scolopacidae
Maçarico-de-
Numenius hudsonicus VI (N) LC/VU
bico-torto
Arenaria interpres Vira-pedras VI (N) LC
Maçarico-de-
Calidris canutus VI (N) NT/VU
papo-vermelho
Calidris alba Maçarico-branco VI (N) LC
Calidris minutilla Maçariquinho VI (N) LC
Maçarico-de-
Calidris fuscicollis VI (N) LC
sobre-branco
Maçarico-de-
Calidris melanotos VI (N) LC
colete
Maçarico-
Calidris pusilla VI (N) NT/EN
rasteirinho
96
Maçarico-de-
Limnodromus griseus VI (N) LC/EN
costas-brancas
Gallinago paraguaiae Narceja BR LC
Actitis macularius Maçarico-pintado VI (N) LC
Maçarico-
Tringa solitaria VI (N) LC
solitário
Maçarico-grande-
Tringa melanoleuca VI (N) LC
de-perna-amarela
Maçarico-grande-
Tringa inornata VA# (N) NA
de-asa-branca
Maçarico-de-asa-
Tringa semipalmata VI (N) LC
branca
Maçarico-de-
Tringa flavipes VI (N) LC
perna-amarela
Jacanidae
Jacana jacana Jaçanã BR LC
Stercorariidae
Stercorarius Mandrião- VI (E?

LC
pomarinus pomarino N?)
Stercorarius Mandrião- VI (E?

LC
parasiticus parasítico N?)
Laridae
Chroicocephalus Gaivota-de-
BR LC
cirrocephalus cabeça-cinza
Leucophaeus atricilla Gaivota-alegre VI (N) LC
97
Gaivota-de-asa-
Larus fuscus VA(E) LC
escura
Anous stolidus Trinta-réis-escuro BR LC
Rynchops niger Talha-mar BR LC
VI (N),
Sternula antillarum Trinta-réis-miúdo LC
BR
Trinta-réis-
Sternula superciliaris BR LC
pequeno
Trinta-réis-
Phaetusa simplex BR LC
grande
Trinta-réis-de- BR, VI
Gelochelidon nilotica LC
bico-preto (N)
Chlidonias niger Trinta-réis-negro VI (N, E) LC
Sterna hirundo Trinta-réis-boreal VI (N, E) LC
VI (N),
Sterna dougallii Trinta-réis-róseo LC/VU
VA (E)
Sterna paradisaea Trinta-réis-ártico VI (N) LC
Trinta-réis-de- BR, VI (S,

Thalasseus acuflavidus LC/VU
bando N)
BR, VI (S,
Thalasseus maximus Trinta-réis-real LC/EN
N?)
Fonte: Elaborado pelos autores.
A APA da Baixada Maranhense é uma importante região
para a conservação das aves de áreas úmidas, uma vez que abriga
espécies de aves residentes dependentes desses habitats, de
98
espécies migratórias neárticas e ameaçadas de extinção, a nível
nacional e internacional.
A sanã-preta Laterallus jamaicensis, por exemplo, é uma
espécie que possui registros recentes para o Brasil, sendo dois em
municípios da Baixada Maranhense. É uma espécie pouco
conspícua e com carência de informações sobre a sua biologia,
ecologia e status migratório, assim como sobre os seus padrões de
distribuição e ocorrência no Maranhão.
A Psophia viridis, apesar de não ser uma ave palustre, é
uma representante da Ordem Gruiformes, ameaçada de extinção na
categoria vulnerável, e que habita florestas úmidas de terra firme.
O registro desta espécie na APA da Baixada Maranhense, no
município de Bom Jardim, demonstra que a APA ainda contempla
remanescentes de florestas preservadas.
Apesar das pressões antrópicas encontradas na Baixada
Maranhense como a introdução de espécies exóticas (piscicultura
e criação de bubalinos), agricultura, poluição, caça e captura ilegal
de aves para a comercialização e criação como pets, a APA da
Baixada Maranhense abriga uma avifauna bastante diversificada e
de importância para a conservação da biodiversidade e de seus
ecossistemas associados, reforçando a necessidade de políticas
públicas voltadas para o uso sustentável dos recursos naturais e de
proteção da fauna silvestre na APA da Baixada Maranhense.
Os municípios que concentraram o maior número de
registros de espécies foram pontos de observadores de aves no
Maranhão, o que demonstrou um potencial de oportunidade
econômica para o desenvolvimento da observação de aves no
Estado, como ferramenta para a conservação, assim como
oportunidades de geração de renda. Além disso, através da
observação de aves e ciência cidadã é possível coletar dados de
ocorrência das espécies, distribuição, comportamento e
sazonalidade.
99
Relembramos que aqui são apresentados dados parciais
sobre a riqueza, composição e distribuição de espécies de aves na
APA da Baixada Maranhense, através de dados de ciência-cidadã.
A ausência de registros de espécies em determinadas áreas não
indica a sua ausência, mas sim a carência de inventários e de dados
populacionais da avifauna na baixada maranhense. Dados esses
primordiais para a implementação de ações de monitoramento,
manejo e conservação das espécies de aves.
Dessa forma, é emergente que ações de educação
ambiental com toda a comunidade, assim como projetos de
restauração ecológica e de alternativas de renda sustentáveis sejam
realizadas na APA da Baixada Maranhense, a fim de que sejam
mantidas a sua biodiversidade e seus serviços ecossistêmicos.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos ao Programa Institucional de bolsa de

Iniciação Científica – PIBIC, Edital N.º 11/2021-PPG/UEMA,
pelas bolsas de iniciação científicas concedidas para R.A.A e B.N.
Agradecemos os Observadores de Aves, que vêm contribuindo
muito com a ciência brasileira, e às plataformas de ciência-cidadã
Wikiaves e E-bird por disponibilizarem os dados.
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103
Sobre os organizadores:
Débora Martins Silva Santos Contato: [email protected]

Doutora e Mestra em Medicina Veterinária pela
Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita
Filho- Jaboticabal (2010) e (1998). Graduada em
Medicina Veterinária pela Universidade Estadual do
Maranhão (UEMA) (1995). Atualmente é
professora Adjunto IV do Departamento de Biologia
da UEMA. Docente permanente dos Programas de
Pós-Graduação (Mestrado) em Ecologia e
Conservação da Biodiversidade (PPGECB/ UEMA) e (Mestrado e Doutorado) em
Defesa Sanitária Animal (PPGPDSA/ UEMA). Bolsista de Produtividade em
Pesquisa (Categoria Sênior/PPG-UEMA). Coordenadora do Laboratório de
Biologia e Ambiente Aquático (LaBioAqua/UEMA) e Grupo de Pesquisa
Biologia e Ambiente Aquático (GpBioAqua/ UEMA).
Itallo Cristian da Silva de Oliveira Contato: [email protected]

Mestrando em Ecologia e Conservação da Biodiversidade na
Universidade Estadual do Maranhão PPGECB/ UEMA
(2022). Graduado em Ciências Biológicas Licenciatura pela
Universidade Estadual do Maranhão (2022). Atualmente
Bolsista UEMA e pesquisador do Grupo de Pesquisa
Biologia e Ambiente Aquático (GpBioAqua/UEMA).
Natália Jovita Pereira Couto Contato: [email protected]

Especialista em Docência do Ensino Básico e Superior pela
Faculdade Estratego (2022). Mestre em Recursos Aquáticos
e Pesca (PPGRAP) pela Universidade Estadual do Maranhão
(UEMA) (2020). Graduada em Ciências Biológicas –
Licenciatura e Bacharelado pela UEMA (2016). Bolsista
Apoio Técnico Institucional pela Fundação de Amparo à
Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico do
Maranhão (2022) e Pesquisadora do Grupo de Pesquisa
Biologia e Ambiente Aquático (GpBioAqua/UEMA).
Cristiane Everton Santos Silva Contato: [email protected]
Graduanda em Ciências Biológicas Licenciatura na
Universidade Estadual do Maranhão. Atualmente é
Bolsista de Extensão do Grupo de Pesquisa
Biologia e Ambiente Aquático (Gp-Bioaqua/
UEMA).

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