Revista Ciência Agronômica, v. 43, n. 4, p.

648-657, out-dez, 2012

Centro de Ciências Agrárias - Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, CE Artigo Científico
www.ccarevista.ufc.br ISSN 1806-6690

Fungos micorrízicos arbusculares como indicadores da recuperação

de áreas degradadas no Nordeste do Brasil1

Arbuscular mycorrhizal fungi as indicators of the recovery of degraded areas in

northeastern Brazil

Romero Francisco Vieira Carneiro2*, Francisco Marques Cardozo Júnior3, Lucimária Farias Pereira4, Ademir
Sérgio Ferreira Araújo5 e Gladstone Alves Silva6

RESUMO - Avaliaram-se atributos dos fungos micorrízicos arbusculares (FMAs) na região sob desertificação de Gilbués, PI, Brasil,
objetivando monitorar áreas sob diferentes níveis de degradação e recuperação do solo. Amostras de solo foram coletadas na camada
de 0-0,2 m, durante o período seco de 2009 em quatro áreas pertencentes a um Argissolo, visualmente definidas como: REC - área em
recuperação por contenção da erosão e plantio de gramíneas e leguminosas exóticas; DEG- área altamente degradada; IDEG - área
moderadamente degradada; MN - área de vegetação nativa. Foram analisados a colonização radicular, o número mais provável de
propágulos infectivos (NMP), índices de diversidade (Shannon-Wiener, diversidade e dominância de Simpson, equitabilidade de Pielou
e Margalef) e os atributos químicos do solo pH, H+Al, fósforo e matéria orgânica, usados como variáveis explicativas da variabilidade
de atributos dos FMAs por meio de análises multivariadas. A colonização radicular e o NMP de propágulos foram superiores em
REC. Os índices de Shannon-Wiener, dominância de Simpson e Margalef foram menores na área DEG, demonstrando serem bons
indicadores de alterações na comunidade de FMAs em áreas degradadas. Pela análise de agrupamento hierárquico, a área DEG teve
maior dissimilaridade em relação às demais. Pela análise por componentes principais, os índices de Shannon-Wiener, Margalef, de
Simpson, a dominância de Simpson e os teores de fósforo foram os parâmetros que mais explicaram a variância total.
Palavras-chave: Desertificação-controle. Micorriza. Solos-degradação. Qualidade do solo.

ABSTRACT - Attributes of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) were evaluated in a region in the process of desertification at
Gilbués, Piauí, Brazil, with the objective of monitoring areas with different levels of soil degradation and recovery. Soil samples
were collected at a depth of 0 to 0.2 m during the dry season of 2009 in four areas of ultisol, which were visually defined as: REC -
an area under recovery by erosion contention and the planting of exotic grasses and legumes; DEG- an area with high degradation;
IDEG - an area with moderate degradation; MN - an area of native vegetation. The following were analysed: root colonization,
the most probable number of infective propagules (MPN), diversity indices (the Shannon-Wiener index, the Simpson diversity
and dominance indices, the Pielou equitability index and the Margalef index) and the soil chemical attributes of pH, H+Al,
phosphorus and organic matter, used as explanatory variables for the variability of the AMF attributes by multivariate analyses.
Root colonization and propagule MPN were higher in the REC area. The Shannon-Wiener index, the Simpson dominance index
and the Margalef index were lower in the DEG area, showing that they are good indicators of changes in the AMF community
in degraded areas. By hierarchical cluster analysis, the DEG area showed higher dissimilarity in relation to the other areas.
By principal component analysis, the Shannon-Wiener index, the Margalef index and the Simpson dominance index, and the
phosphorus levels were the parameters that best explained the total variation.
Key words: Desertification-control. Mycorrhizae. Land degradation. Soil quality.

*Autor para correspondência

1
Recebido para publicação em 11/03/2011; aprovado em 30/04/2012
Parte da Dissertação de Mestrado pelo Programa em Agronomia - Solos e Nutrição de Plantas do campus Professora Cinobelina Elvas/CPCE,
Universidade Federal do Piauí /UFPI, defendida pelo segundo autor, pesquisa financiada pelo CNPq e FAPEPI
2
Campus Professora Cinobelina Elvas/CPCE, Universidade Federal do Piauí/UFPI, Bom Jesus-PI, Brasil, [email protected]
3
Colegiado de Ciências Biológicas, Universidade Estadual do Piauí/UESPI, Corrente-PI, Brasil, [email protected]
4
Colegiado de Agronomia, Universidade Federal do Piauí/CPCE, Bom Jesus-PI, Brasil, [email protected]
5
Departamento de Engenharia Agrícola e Solos/Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal do Piauí, Teresina-PI, Brasil, [email protected]
6
Departamento de Micologia, Universidade Federal de Pernambuco/UFPE, Recife-PE, Brasil, [email protected]
 R. F. V. Carneiro et al.

INTRODUÇÃO a sua aplicabilidade como um insumo biotecnológico,

sobretudo na recuperação de áreas degradadas com
Os fungos micorrízicos arbusculares pertencentes ao potencial para explorações agrícolas sustentáveis.
filo glomeromycota e classe glomeromycetes, são organismos
biotróficos obrigatórios que estabelecem relação simbiótica No entanto, escassas e inconsistentes ainda são as
mutualista com raízes de angiospermas, gimnospermas, além pesquisas sobre a ecofisiologia da microbiota do solo, em
de alguns representantes das briófitas e pteridófitas (SOUZA especial aquelas que visam interpretar suas interações bióticas
et al., 2010). Atualmente, encontram-se distribuídos em e abióticas através de parâmetros reducionistas ou os chamados
quatro ordens (Archaeosporales, Diversisporales, Glomerales indicadores ecológicos (MELLONI et al., 2006).
e Paraglomerales), 13 famílias e 19 gêneros (OEHL; SOUZA; O objetivo deste trabalho foi determinar atributos
SIEVERDING, 2008), totalizando cerca de 220 espécies relacionados aos fungos micorrízicos arbusculares tais como a
reconhecidas (GOTO et al., 2010), com pelo menos 50% já colonização radicular, o número mais provável de propágulos
descritas no Brasil. infectivos, índices de diversidade e sua relação a atributos
Os FMAs possuem papel importante na manutenção químicos do solo visando utilizá-los como indicadores em
da diversidade e produtividade dos ecossistemas vegetais áreas degradadas e em recuperação na região sob desertificação
terrestres (SOUZA et al., 2010). Em razão do aumento da de Gilbués, PI, no Nordeste brasileiro.
produtividade da biomassa vegetal que proporcionam, têm
incrementado a dinâmica e aporte de nutrientes ao solo via
serrapilheira e colaborado com o aumento do dreno de C MATERIAL E MÉTODOS
da atmosfera (LEAKE et al., 2004). Além disso, os FMAs
podem ainda determinar o padrão de sucessão de uma O estudo foi realizado em área pertencente
comunidade vegetal (RAMOS ZAPATA; ORELLANA; ao Núcleo de Pesquisas para Recuperação de Áreas
ALLEW., 2006; STÜRMER; SIQUEIRA, 2010). A Degradadas e Combate à Desertificação (NUPERADE)
degradação dos ecossistemas é resultado de fatores no município de Gilbués-PI (9o45’55”S; 45o21’00”W),
diversos que atuam sobre o solo e sua vegetação, alterando que apresenta clima Aw - tropical segundo Köppen,
suas propriedades físico-químicas e principalmente com temperaturas médias anuais entre 25 e 36 oC, com
biológicas, comprometendo o funcionamento dos sistemas oscilação de 800 a 1.200 mm de precipitação anual e
simbióticos, tais como as micorrizas arbusculares (LIMA período seco definido entre os meses de maio a novembro
et al., 2007; SIQUEIRA et al., 2007). A baixa resiliência é (SILVA; SALVIANO; ANDRADE, 2007). O estudo foi
uma característica marcante de um ecossistema degradado, realizado em setembro de 2009, sendo registrados 12 mm de
pois a sua recuperação pode ser lenta ou até mesmo não precipitação pluviométrica, 29,8 ºC de temperatura média
ocorrer, o que demanda a intervenção antrópica por meio do ar e 37% de umidade relativa do ar, dados estes gerados
de práticas de recuperação do solo e consequentemente o da estação meteorológica localizada no NUPERADE.
monitoramento da sua eficácia (LIMA et al., 2007). Em função do grau de cobertura vegetal e manejo
Diferentemente da maioria das áreas degradadas implantado para a recuperação do solo, quatro áreas
do Brasil, além da suscetibilidade aos processos erosivos, amostrais foram visualmente definidas como: REC-
o solo da região de Gilbués no Estado do Piauí, é denominada de área em recuperação a partir do ano de 2003
caracterizado por apresentar, nos materiais remanescentes onde foram construídas barragens em nível para contenção
à erosão, elevados teores de pH e P (SILVA; SALVIANO; da erosão e posteriormente plantio de leguminosas e
ANDRADE, 2007), fatores estes que levam frequentemente gramíneas forrageiras, tais como: Crotalaria juncea,
à inibição dos FMAs (CARNEIRO et al., 2010). Entretanto, Cajanus cajan L., Leucaena leucocephala e Cenchrus
os FMAs vêm sendo considerados como parâmetro crítico ciliares; DEG- área degradada pela erosão, apresentando
para uma eficiente recuperação da cobertura vegetal de solo com exposição do horizonte C, e pobre em cobertura
áreas degradadas, tanto por meio da introdução de plantas vegetal; IDEG- entorno da mata nativa, aqui definida
inoculadas com isolados exóticos efetivos (POUYU- como aquela em processo inicial de degradação também
ROJAS; SIQUEIRA; SANTOS, 2006) quanto por meio do com presença de horizonte C exposto, entretanto com
manejo de comunidades nativas (SCHREINER et al., 2007). cobertura vegetal ligeiramente superior a DEG; e MN-
Assim, reconhecer atributos das comunidades nativas de mata nativa preservada. Características mais detalhadas
FMAs como indicadores de impactados tanto ambientais das áreas amostrais são descritas na Tabela 1.
quanto de práticas conservacionistas do solo, permitirão A unidade pedológica das áreas amostrais está
inferir mais eficientemente sobre a sua diversidade inserida na Bacia Hidrográfica do Rio Parnaíba (microbacia
funcional (SCHREINER et al., 2007), utilizá-los como do Sucuruiú), tendo o Argissolo como classe característica
instrumento de medida da qualidade do solo e viabilizar em relevo ondulado a suavemente ondulado dentro da

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 Fungos micorrízicos arbusculares como indicadores da recuperação de áreas degradadas no Nordeste do Brasil

faixa de declividade de 2-9% (Tabela 1). Observou- Em cada área, amostras com cerca de dois kg de solo
se visualmente, que o solo apresentava-se altamente em cada ponto, foram coletadas da camada de 0-0,2 m de
perturbado pelos efeitos da erosão, chegando à exposição profundidade, totalizando seis pontos amostrais (repetições)
do horizonte C, nitidamente verificado especialmente definidos aleatoriamente por caminhamento em zigue-
nas áreas definidas como DEG, IDEG e REC, em ordem zague. Cada ponto foi avaliado em réplica, determinando-se
decrescente de intensidade de exposição. a média para a definição do valor observado de cada variável

Tabela 1 - Características de quatro áreas avaliadas na região sob desertificação de Gilbués, PI, sendo: REC- em recuperação sob
influência de barragens em nível para contenção da erosão e posterior plantio de gramíneas e leguminosas forrageiras; DEG - área
degradada; IDEG - em processo inicial de degradação e MN - Mata nativa preservada
Áreas
Família: espécie Nome vulgar
REC DEG IDEG MN
Cyperaceae: Cyperus SP Tiririca X
Fabaceae: Cajanus cajan (L) Guandú X
Fabaceae: Crotalaria juncea Crotalária X
Fabaceae: Leucaena leucocephala Leucena X
Poaceae: Cenchrus ciliares Buffel X
Poaceae: Hyparrheria SP - X X
Tiliaceae: Luehea cardiacans Açoita cavalo X
Malpighiaceae: Byrsonima SP Murici X
Anacardiaceae: Myracrodruon urundeuva Aroeira X
Bignoniaceae: Jacaranda SP Caroba X
Sterculiaceae: Guazuma SP Mutamba X
Rubiaceae: Alibertia SP Marmelada X
Lamiaceae: Ocimum basilicum Alfavaca X
Fabaceae: Aeschynomene americana (L) Angiquim X
Sapindaceae: Cardiopermum halicacabum (L) Chumbinho X
Euphorbiaceae: Croton sincrorensis Velame X
Dilleniaceae: Curatella americana (L) Sambaiba X
Fabaceae: Bauhinia sp Miroró X
Combretaceae: Crombretum duarteanum Vaqueta X
Localização das áreas amostrais Unidades REC DEG IDEG MN
Longitude (W) 45° 20’ 32,2” 45° 20’ 29,2” 45° 20’ 41,1” 45° 20’ 42,7”
Latitude (S) 09° 52’ 49,6” 09° 52’ 48,3” 09° 52’ 33,0” 09° 52’ 32,1”
Altitude m 449 452 460 441
Faixa de declividade % 5-9 5-9 5-9 2-5
Propriedades químicas e físicas do solo
Matéria Orgânica dag kg-1 0,2 0,05 0,5 1,0
pH (em H2O) 7,2 8,2 8,2 7,1
Acidez Potencial (H+Al) cmolc dm-3 1,0 0,9 0,8 1,7
P (Mehlich I) cmolc dm-3 20,2 37,8 12,8 20,9
Argila g kg-1 510,0 520,1 500,4 510,2
Silte g kg-1 100,3 90,8 100,5 90,7
Areia g kg-1 370,9 380,1 390,1 390,1
Densidade g cm-3 1,23 1,40 1,38 1,15

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 R. F. V. Carneiro et al.

por repetição. As espécies vegetais listadas na Tabela 1 plásticos de 0,1 L, com cinco repetições, cultivando-se por
foram identificadas a partir de amostragens de folhas e 30 dias com o painço (Panicum miliaceum L.) como
inflorescências coletadas em um raio de um metro de cada planta teste. O resultado do NMP (propágulos cm -3 de
ponto amostral, sendo as mesmas fotografadas, prensadas solo) foi obtido na tabela de Cochran.
e acondicionadas para identificação junto ao acervo de Para estimativa dos índices de diversidade,
espécies do herbário Afrânio Fernandes da Universidade inicialmente as espécies de FMA foram identificadas para
Estadual do Piauí. Os atributos físico-químicos foram a determinação das freqüências absolutas (Tabela 2). Para
determinados conforme método da Empresa Brasileira de tanto, os glomerosporos foram extraídos de 0,05 L de solo
Pesquisa Agropecuária (1997). pelo método de peneiramento úmido (GERDEMANN;
O percentual de colonização micorrízica (Col) foi NICOLSON, 1963) e centrifugação em água e sacarose.
determinado pela técnica de montagem de lâminas, descrita Em seguida, foram transferidos para lâminas de
por Giovannetti e Mosse (1980), em que as raízes coletadas microscopia e montados em PVLG (álcool-polivinilico e
foram diafanizadas e coradas segundo Phillips e Hayman lactoglicerol). Com base nas características morfológicas
(1970). Posteriormente, foram atribuídas diferentes classes dos glomerosporos, as espécies foram identificadas
de colonização, pelo agrupamento de amostras segundo utilizando-se o manual de Schenk e Pérez (1990) e os sítios
Kormanick e McGraw (1982). A avaliação do NMP de eletrônicos das coleções internacionais de FMAs: agro.
propágulos infectivos de FMA foi realizada conforme ar.szczecin.pl/~jblaszkowski e http://invam.caf.wvu.edu
Feldmann e Idczak (1994). Em casa de vegetação, o solo (INVAM - International Culture Collection of Arbuscular
diluente (correspondente à amostra composta de cada área) foi and Vesicular-Arbuscular Mycorrhizal Fungi), junto ao
homogeneizado, peneirado e autoclavado a 121 ºC, em dois Laboratório de Micorrizas do Departamento de Biologia
períodos de duas horas e em dias alternados. As amostras da Universidade Federal de Pernambuco.
do solo-inóculo para cada área foram homogeneizadas, Posteriormente, a partir do número de indivíduos
secas e peneiradas (4 mm). Em seguida, foram realizadas de cada espécie, os índices de diversidade e dominância de
diluições nas proporções de 0; 1:10; 1:100 e 1:1.000 Simpson (Ds, L), Shannon-Wiener (H’), equitabilidade de
(solo-inóculo:solo-diluente, v:v) e colocadas em copos Pielou (J’), foram estimados considerando a abundância

Tabela 2 - Frequências absolutas das espécies de FMAs obtidas em solo da região sob desertificação de Gilbués, PI; em quatro áreas
amostrais: REC- em recuperação sob influência de barragens em nível para contenção da erosão e posterior plantio de gramíneas e
leguminosas forrageiras; DEG - Degradada; IDEG - Em processo inicial de degradação e MN - Mata nativa preservada

Áreas Amostrais
Espécies de FMA
REC DEG IDEG MN
Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe 15*
A. mellea Spain & N.C. Schenck 6 4
A. morrowiae Spain & N.C. Schenck 439 147 187 25
A. scrobiculata Trappe 12 4
Acaulospora sp.1 10 14
Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker emend. Spain 13 1
Glomus constrictum Trappe 77 6 24 173
G. eburneum L.J. Ken., J.C. Stutz & J.B. Morton 2
Glomus sp.1 6 4
Glomus sp.2 10 25 3
Glomus sp.3 16 20
Glomus sp.4 7
Intraspora sp.1 10
Scutellospora sp.1 10
Número de Espécies por Área 9 3 8 8
*Representa o valor (ni) observado em 50 mL de solo e utilizado para determinação dos indicadores de diversidade

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 Fungos micorrízicos arbusculares como indicadores da recuperação de áreas degradadas no Nordeste do Brasil

Tabela 3 - Indicadores de diversidade de fungos micorrízicos arbusculares e seus estimadores, utilizados na avaliação de áreas sob
influência da desertificação em Gilbués, PI

Abundância (ni) Nº de esporos da espécie i

AR = (Nº esporos das espécies e/ou gênero x 100%)/Nº total de
Abundância relativa (AR)
esporos identificados
FI = (Nº de amostras de solo onde a espécie e/ou gênero ocorreram x
Frequencia isolada (FI)
100%)/Nº total de amostras
Índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) H’ = - Pi* log Pi
Equitabilidade de Pielou (J’) J’ = H’/H’ Max
Ìndice de dominância de Simpson (L) L= ni(ni-1)/N(N-1)
Índice de diversidade de Simpson (Ds) Ds = 1 - L
*Pi = ni/N,sendo ni = nº de esporos da espécie i; N = nº total de esporos identificados; H’ max = log s, onde s = total de espécies e/ou gêneros
identificados (BROWER e ZAR, 1984)

total (ni), abundância relativa (AR) e frequência isolada (FI), RESULTADOS E DISCUSSÃO
conforme metodologia de Brower e Zar (1984) (Tabela 3). O
índice de Margalef (D ) foi calculado com auxílio do software As maiores taxas de colonização micorrízica
DivEs, optando-se pelo logaritmo de base 10. arbuscular (Col) foram encontradas nas raízes extraídas
das áreas em recuperação (REC) e em processo inicial
Realizou-se análise estatística dos dados, de degradação (IDEG). Os menores valores foram
inicialmente pela comparação de médias utilizando-se o verificados na área degradada (DEG) e de mata nativa
respectivo erro padrão, por meio do programa Assistat. (MN) (Tabela 4). Para Miranda, Vilela e Miranda. (2005)
Posteriormente, para análise de conjunto complexo de
leguminosas e gramíneas de interesse agronômico,
dados simultâneos, procedeu-se o uso da estatística
plantas medicinais e xerofíticas sob condições de cultivo,
multivariada por meio das técnicas por agrupamento
são altamente micotróficas. O cultivo de Crotalaria
hierárquico (método de Ward utilizando-se a distância
juncea, Cajanus cajan L. (feijão-guandu), Leucaena
euclidiana com padronização z-scores) e análise de
leucocephala, Cenchrus ciliares (capim buffel), pode
componentes principais utilizando o software Statistical
ter contribuído favoravelmente para que na área REC
Package for the Social Sciences (SPSS) versão 17.0. Para
fossem verificados valores superiores em relação às
análise dos grupos formados pelo Dendrograma, adotou-
demais áreas, para os percentuais de colonização, bem
se um ponto de corte baseado na maior amplitude das
como o maior número de amostras concentradas na
distâncias de junção dos grupos hierárquicos formados e,
classe de colonização 4 (Tabela 4).
no estudo por componentes principais, reteve-se o número
de componentes que explicaram até 70% da variância As raízes das plantas da área DEG apresentaram
acumulada (FERREIRA, 2008). taxa de colonização micorrízica estatisticamente igual à

Tabela 4 - Colonização micorrízica arbuscular (Col) distribuídas por classes e médias gerais, número mais provável (NMP) de
propágulos infectivos de FMAs no solo e correlação de Pearson entre Col x NMP na área de desertificação de Gilbués, PI

Classes2 (Colonização)
Áreas1 Col (%) NMP de propágulos cm-³ Correlação de Pearson Col x NMP
1 2 3 4 5
REC 0 1 2 3 0 45,7 + 8,5 2 130 0,504ns
DEG 0 3 3 0 0 27,7 + 4,2 2 22
IDEG 0 1 3 2 0 41,0 + 6,7 2 27
MN 0 3 2 1 0 28,5 + 8,1 2 79
1
REC: em recuperação sob influência de barragens em nível para contenção da erosão e posterior plantio de gramíneas e leguminosas forrageiras; DEG:
Degradada; IDEG: em processo inicial de degradação e MN: mata nativa preservada. 2classes de colonização: 1 (0-5%), 2 (6-25%), 3 (26-50%), 4 (51-75%),
5 (76-100%). 2erro padrão da média para comparações das taxas de colonização entre as áreas avaliadas, ns não significativo

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 R. F. V. Carneiro et al.

MN. Notou-se que em DEG, onde havia apenas plantas os autores, em áreas degradadas, elevados índices
do gênero Hyparrheria (Tabela 1) a colonização foi 1,48 pluviométricos causam exposição do embasamento
vezes menor que a verificada em IDEG, onde além do rochoso sedimentar e perda da fertilidade do solo.
gênero Hyparrheria encontrou-se ainda as espécies açoita- Entretanto, condição inversa foi verificada no presente
cavalo (Luehea cardiacans) e murici (Byrsonima spp). estudo. Em função da riqueza do material de origem
do solo em estudo (SILVA; SALVIANO; ANDRADE,
Nas áreas DEG e MN, verificou-se um
2007), verificaram-se altos valores de pH e P, que podem
maior número de amostras distribuídas na classe de
influenciar negativamente a colonização de raízes para
colonização 2. Como as amostras de raízes foram
algumas espécies de FMA, mas ao mesmo tempo pode
retiradas sem identificação direta da planta de
selecionar espécies de FMA adaptadas a tais condições.
origem, supõe-se que a maior diversidade vegetal em
Neste contexto, Schreiner (2007) salientou que o
IDEG comparativamente à DEG (Tabela 1), esteja
isolamento de FMAs nativos para uso como inoculante
contribuindo para tais resultados. Entretanto, é mais
pode promover benefícios adicionais sobre a planta
relatado o impacto de fatores como variações do pH,
hospedeira, em relação à FMAs exóticos não adaptados,
fósforo e água (MIRANDA, VILELA; MIRANDA,
tais como o aumento na absorção de S e micronutrientes.
2005), intensidade luminosa sobre o estrato vegetal
(ZANGARO et al., 2007), que ao influenciarem a Verificou-se maior número de propágulos infectivos
atividade metabólica da planta, afetam a amplitude dos (NMP) de FMAs em REC (Tabela 4). Possivelmente, a
valores de colonização radicular. Assim, era esperado presença de diferentes espécies de leguminosas e gramíneas
um efeito negativo do maior teor de P verificado em introduzidas, tenha contribuído para aumentar o NMP
IDEG (Tabela 1), fato que não foi confirmado e que nessa área. Nas áreas DEG e IDEG foram detectados os
pode estar relacionado às características das plantas menores valores de NMP. Miranda, Vilela e Miranda (2005)
dominantes presentes naquela área. salientaram que menores quantidades de propágulos de
FMA são encontradas em áreas com vegetação degradada,
Guadarrama et al. (2008) destacaram a importância e que em áreas de cerrado a densidade de propágulos está
de se verificar a viabilidade dos propágulos nativos, relacionada com a textura do solo, sendo os mais arenosos
e em floresta tropical mexicana registraram que mais com menores densidades. Nas quatro áreas estudadas,
de 40% do micélio extrarradicular não estava viável, verificaram-se maiores valores de NMP em relação aos
ao que foi atribuída a baixa da infectividade dos FMAs resultados de Lima et al. (2007) e Souza et al. (2003), que
daquele ecossistema. A capacidade de colonizar raízes avaliaram áreas degradadas de caatinga. Supõe-se que a
varia significativamente conforme a espécie de FMA característica argilosa e tipo de vegetação da área em estudo
(HART; READER, 2004), e considera-se que a carência (Tabela 1) possam estar contribuindo com os maiores
de propágulos de FMAs hábeis, pode indicar fragilidade valores encontrados em relação aos autores citados.
e vulnerabilidade de um ecossistema à degradação. Por Não houve correlação significativa entre NMP e
outro lado, a área DEG com a presença de um único colonização radicular (Tabela 4). Entretanto, Mergulhão
gênero vegetal (Tabela 1), pode apresentar uma interação et al. (2007) encontraram correlação negativa significativa
FMA-solo-planta considerada adaptada a tais condições entre esses dois parâmetros somente em condição
(SCHREINER, 2007), conferindo habilidade àquelas satisfatória de umidade no solo para o crescimento das
plantas para sobrevivência em um ambiente com alto nível plantas. Para Hart e Reader (2004) o potencial de inóculo
de estresse. de FMA no solo é melhor explicado pela interação FMA-
tipo de vegetação. O maior valor de NMP encontrado em
Zangaro et al. (2007), em estudo realizado no Sul do REC assemelhou-se aos resultados de Ramos-Zapata,
Brasil, destacaram que a taxa de colonização micorrízica é Orellana e Allen (2006) que verificaram maior número de
dependente do grupo sucessório a que pertence as plantas propágulos infectivos em áreas com 10 anos de pousio,
na comunidade. Para estes autores, plantas pioneiras quando comparado com a vegetação natural próxima o
(estágio sucessório inicial) apresentam maiores taxas de que corrobora a afirmativa de Hart e Reader (2004).
colonização. Nos estágios sucessórios mais avançados as
plantas podem se tornar mais independentes da condição Na área MN, o valor do NMP foi inferior a REC.
micorrízica (SIQUEIRA et al., 2007). Provavelmente, Zangaro et al. (2007) encontraram maior potencial de
as plantas identificadas em MN, pertencentes a inóculo em fragmentos florestais da Mata Atlântica, onde
estágios sucessórios mais avançados, apresentem baixa nos estágios iniciais de sucessão, prevalecem espécies
pioneiras eficientes na multiplicação de FMAs. Esses
colonização micorrízica nesta área.
autores afirmaram também, que em estágios sucessivos
Souza et al. (2003) estudando áreas degradadas do posteriores (à semelhança do que se verifica em MN),
semi-árido nordestino associaram menor colonização à maior diminuem-se o número de propágulos infectivos de FMAs
concentração de fósforo no solo (> 40 mg dm-3). Segundo no solo.

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 Fungos micorrízicos arbusculares como indicadores da recuperação de áreas degradadas no Nordeste do Brasil

Pelos resultados de NMP verificados em DEG e atividades agrícolas não alterou a diversidade de FMAs,
IDEG, os distúrbios relacionados à erosão podem estar e que práticas de manejo cultural contribuem para manter
contribuindo para redução de propágulos infectivos a diversidade em níveis elevados, concordando com os
nas áreas com menor diversidade de cobertura vegetal. valores verificados em REC no presente estudo.
Presume-se, pelos valores verificados em REC
Associando-se os índices de diversidade
considerando as condições edafoclimáticas do presente
anteriormente citados a atributos químicos do solo, pela
estudo, que para se recuperar populações potencialmente
Análise de Agrupamento Hierárquico, partindo-se do
infectivas de FMAs em áreas suscetíveis a erosão, seja
ponto de corte assinalado no Dendrograma (Figura 1), as
necessário implantar práticas que incluam o cultivo de
áreas REC, IDEG e MN foram agrupadas em um mesmo
espécies vegetais exóticas.
grupo. A área DEG teve maior dissimilaridade em
Na área DEG verificou-se o menor valor para os relação às demais áreas permanecendo isolada. Supõe-
índices de Shannon-Wiener (H’ = 0,23) e de Margalef se que as práticas de conservação visando à recuperação
(D = 0,88), ambos significativamente diferentes em do solo, neste estudo avaliadas pela diversidade de FMA
relação às outras três áreas avaliadas, demonstrando que e atributos químicos do solo, permitiram a inclusão de
estes foram índices sensíveis às mudanças que ocorreram REC em um mesmo grupo de IDEG e MN.
neste ecossistema (Tabela 5). Para Brower e Zar (1984),
Pela análise de componentes principais, verifica-
as medidas geradas pelo índice de Margalef (D ) não
se que os índices de Shannon-Wiener, Margalef,
permitem diferenciar a diversidade entre comunidades
diversidade e dominância de Simpson e os teores
quando as mesmas apresentam o mesmo número de
de fósforo foram as variáveis mais correlacionadas
espécies e de indivíduos. Entretanto, na comparação entre
(Tabela 6) com o componente principal 1, que por
as áreas IDEG e MN, com igual número de espécies e
sua vez explica 49,3% da variância total. O segundo
valores aproximados de indivíduos, a mensuração do
componente principal explicou 30,3% da variância,
índice de Margalef, Shannon-Wiener e diversidade de
sendo que os atributos químicos acidez potencial
Simpson, apresentaram tendências semelhantes.
(H+Al), teor de matéria orgânica e pH foram os de maior
Para Brower e Zar (1984) uma comunidade com correlação com este componente. Assim, verificou-
alta diversidade terá baixa dominância. Na área DEG houve se que apenas atributos químicos apresentaram alta
maior dominância de Simpson (L = 0,70) e menor índice correlação com o componente 2, diferentemente dos
de diversidade de Simpson (Ds = 0,29). Verificou-se que a atributos relativos aos FMAs que apresentaram alta
elevada abundância (ni = 147) e a maior frequência isolada correlação com o componente 1 (Figura 2). Ratifica-
(58%) da espécie Acaulospora morrowiae nas amostras de se assim, a importância da avaliação da diversidade
DEG, indicaram que há dominância de poucas espécies na dos FMAs para a indicação do grau de recuperação de
comunidade de FMAs nesta área. Wu et al. (2007) afirmaram áreas em processo de degradação, conforme pode ser
que o número de espécies de plantas correlacionaram-se verificado na dispersão das variáveis pela Figura 2.
positivamente com a abundância de FMA.
Ressalta-se que uma medida de diversidade
A equitabilidade avaliada pelo índice de Pielou (J’) tem o objetivo de expressar a complexidade estrutural
foi superior na área IDEG, com valor de 0,56. Sturmer e e ecológica das interações bióticas e abióticas da
Siqueira (2010) demonstraram que a substituição vegetal comunidade microbiana por meio de um único número
de uma floresta primária na região amazônica para reducionista (MELLONI et al., 2006). Para estes autores, o

Tabela 5 - Índices de diversidade para as comunidades de FMAs em áreas sob diferentes níveis de degradação na região sob desertificação de
Gilbués, PI, sendo: REC - em recuperação sob influência de barragens em nível para contenção da erosão e posterior plantio de gramíneas e
leguminosas forrageiras; DEG - altamente degradada; IDEG - em processo inicial de degradação; MN – mata nativa preservada
Áreas amostrais Erro padrão1
Índices de diversidade
REC DEG IDEG MN
Índice de Shannon-Wiener (H’) 0,41 0,23 0,50 0,42 + 0,04
Equitabilidade de Pielou (J’) 0,43 0,49 0,56 0,47 + 0,02
Índice de dominância de Simpson (L) 0,58 0,70 0,49 0,55 + 0,03
Índice de diversidade de Simpson (Ds) 0,42 0,29 0,50 0,44 + 0,03
Índice de Margalef (D ) 2,89 0,88 2,87 2,95 + 0,40
1
Para comparações em linha

654 Rev. Ciênc. Agron., v. 43, n. 4, p. 648-657, out-dez, 2012

 R. F. V. Carneiro et al.

Figura 1 - Dendrograma obtido com o Software SPSS v.17 com base nos atributos de FMAs: colonização radicular, NMP, índices de diversidade
(Shannon-Wiener, diversidade e dominância de Simpson, equitabilidade de Pielou e Margalef) e nos atributos químicos do solo: pH, H+Al,
fósforo e matéria orgânica; para áreas sob diferentes níveis de degradação e em recuperação do solo em Gilbués, PI, sendo: REC = área em
recuperação; DEG = área altamente degradada; IDEG = área em processo inicial de degradação e MN = área de mata nativa preservada

Tabela 6 - Variância explicada e pesos das variáveis, em análise e braquiária, reiterando o potencial de utilização daquele
por componentes principais, considerando atributos de FMAs bioindicador nos estudos de qualidade de solos.
nativos (colonização radicular -Col, número mais provável de
Para Caproni et al. (2003) o índice de diversidade
propágulos infectivos -NMP, índices de diversidade Shannon-
de Shannon-Wiener é ideal para se estudar os efeitos das
Wiener (H), diversidade (Ds) e dominância (L) de Simpson,
perturbações nos ecossistemas, pois este atribui maior
equitabilidade de Pielou (J) e Margalef) e atributos químicos do
peso às espécies não dominantes, as quais, primeiramente
solo (pH, H+Al, fósforo e matéria orgânica do solo), de áreas sob
sofrem os efeitos dos impactos ambientais. Além disso,
diferentes níveis de degradação do solo em Gilbués, PI
os resultados do presente estudo incluem ainda os índices
Componentes
Variáveis
CP1 CP2
H 0,997 0,074 Figura 2 - Dispersão das variáveis colonização radicular
(Col), número mais provável de propágulos infectivos (NMP),
J 0,311 -0,232 índices de diversidade (Shannon-Wiener (H), diversidade
L -0,992 -0,101 (Ds) e dominância (L) de Simpson, equitabilidade de Pielou
Ds 0,992 0,101 (J) e Margalef), pH, H+Al, fósforo e matéria orgânica do solo,
Margalef 0,901 0,258 e de quatro áreas sob variado nível de degradação do solo
em Gilbués, PI, onde: REC - em processo de recuperação,
Col 0,646 -0,631 MN - mata nativa, IDEG - em início de degradação e
NMP 0,224 0,090 DEG - altamente degradada, em função dos dois primeiros
P -0,992 -0,094 componentes principais com 79,6% de variância acumulada
M.O 0,264 0,962
H+Al 0,094 0,993
pH -0,127 -0,925
Variância (%) 49,3 30,3
Variância Acumulada (%) 49,3 79,6
Método de análise por componentes principais, rotação varimax com
normalização Kaiser

índice de Shannon-Wiener (H´) estimado para populações

microbianas em áreas sob efeitos da mineração, foi
sensível aos efeitos das diferentes técnicas de reabilitação,
em especial aquelas por meio do plantio de feijão-guandu

Rev. Ciênc. Agron., v. 43, n. 4, p. 648-657, out-dez, 2012 655

 Fungos micorrízicos arbusculares como indicadores da recuperação de áreas degradadas no Nordeste do Brasil

de Margalef (D ) e diversidade de Simpson (Ds) como GOTO, B. T. et al. Checklist of the arbuscular mycorrhizal
indicadores sensíveis da comunidade de FMA relacionados fungi (Glomeromycota) in the Brazilian semiarid. Mycotaxon,
a impactos tanto da recuperação do solo quanto do nível v. 113, p. 251-254, 2010.
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fungi in a secondary dry forest of Oaxaca, Mexico. Revista de
Biologia Tropical, v. 56, n. 01, p. 269-277, 2008.

CONCLUSÕES HART, M. M.; READER, R. J. Do arbuscular mycorrhizal

fungi recover from soil disturbance differently? Tropical
1. Os índices de Shannon-Wiener, dominância de Simpson e Ecology, v. 45, n. 01, p. 97-111, 2004.
Margalef são sensíveis para indicar alterações na diversidade KORMANICK, P. P.; MCGRAW, A. C. Quantification of
de fungos micorrízicos arbusculares de áreas degradadas; vesicular-arbuscular mycorrhizae in plant roots. In: SCHENCK,
N. C. Methods and principles of mycorrhizal research.
2. O cultivo de gramíneas e leguminosas forrageiras associadas
Minnesota: American Phytopathological Society, 1982. p. 34-37.
a práticas de controle da erosão eleva o percentual de
colonização das raízes e o número de propágulos infectivos LEAKE, J. R. et al. Networks of power and influence: the role
de FMA em áreas degradadas de Gilbués; of mycorrhizal mycelium in controlling plant communities
and agroecosystem functioning. Canadian Journal of
3. A análise multivariada com base nas características Botany, v. 82, n. 08, p. 1016-1045, 2004.
e diversidade de FMAs nativos e atributos químicos LIMA, R. L. F. A. et al. Propágulos de fungos micorrízicos
do solo evidencia maior similaridade entre áreas em arbusculares em solos deficientes em fósforo sob diferentes usos,
recuperação e início de degradação com a mata nativa; da região semi-árida no nordeste do Brasil. Revista Brasileira
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