A estimulação elétrica funcional (FES) e a plasticidade

do sistema nervoso central: revisão histórica

Functional electrical stimulation (FES) and neuronal plasticity:
ARTIGO DE REVISÃO

a historical review

Rebeca Boltes Cecatto1, Gerson Chadi2

RESUMO
Estudos têm revelado modificações plásticas neuronais concomitantes a melhora clínica de pacientes
portadores de lesões neurológicas e submetidos às terapias de estimulação, sugerindo que as respostas
plásticas observadas no tecido neuronal podem refletir a recuperação funcional encontrada e ser de-
pendentes, pelo menos em parte, da estimulação externa. A literatura já indica também que as terapias
de reabilitação mais promissoras são aquelas que interagem com as características plásticas naturais
do SNC, encontrando no potencial endógeno de recuperação do tecido lesado o substrato anatômico
necessário para a sua atuação. A interpretação desses resultados permanece ambígua, já que há uma
grande variabilidade nas respostas neurofisiológicas e comportamentais para as técnicas de estimula-
ção estudadas. Nesse sentido, uma nova área de atuação surge como perspectiva futura promissora
no entendimento dos mecanismos que regulam a recuperação funcional após lesões neurológicas: o
uso terapêutico da estimulação da plasticidade do SNC. Por exemplo com o uso de terapias de estimu-
lação sensitiva, terapias baseadas na robótica e na realidade virtual e as terapias de neuromodulação
baseadas na estimulação cortical direta, na estimulação com o TMS e na estimulação elétrica funcional
periférica (FES). Objetivo: Este estudo tem por objetivo realizar uma revisão histórica da literatura para
pontuar os principais marcos no estudo da estimulação elétrica periférica e de seus possíveis efeitos no
SNC, sobretudo em relação a FES. Método: Foi utilizada a base de dados PubMed e foram selecionados
169 artigos de melhor rigor metodológico, maior relevância histórica e maior contribuição na cons-
trução dos paradigmas que norteiam o estudo dos efeitos da FES na plasticidade do sistema nervoso
central. Resultados: A FES pode ser encarada como uma técnica promissora na recuperação motora de
doentes com sequela de alterações neurológicas de origem central tanto pela sua capacidade de levar
a um treino funcional e melhora clínica sensitivomotora, aspectos já consagrados na literatura, quanto
pela sua capacidade de interagir com a plasticidade do SNC, um aspecto que ainda precisa ser estudado.

Palavras-chave: estimulação elétrica, plasticidade neuronal, reabilitação, revisão

ABSTRACT
Neurophysiological imaging studies have revealed changes in the pattern of cortical structures and
clinical functionality during recovery after brain lesion, thus suggesting a correlation between clinical
functional improvements and the plastic changes of the neuronal tissue. However, the interpretation
of these results remains equivocal. Importantly, therapeutic neuronal stimulation leading to neuroreha-
bilitation gains and is able to trigger endogenous nervous system changes that may interact with normal
learning. In this way, stimulation of the endogenous CNS neuroplasticity as an anatomical substrate
1
Médica Fisiatra, PhD, Faculdade de Medicina da for neuronal functional recovery has emerged as a promising area in the search for understanding the
Universidade de São Paulo. mechanisms that regulate functional recovery after brain lesion. Objective: This study aims to review
2
Professor Titular, Departamento de Neurologia historical literature to score major milestones in the study of peripheral electrical stimulation and their
da Faculdade de Medicina da Universidade de São possible effects on the CNS, particularly in relation to functional electrical stimulation. Method: This
Paulo. review was drawn from an examination of the historical literature articles researched at MedLine®, the
National Library of Medicine’s database. We selected 169 studies based on historical relevance, impor-
Endereço para correspondência:
tance, and accuracy. Results: FES has the ability to interact with the CNS. The extent to which compen-
Instituto do Câncer do Estado de São Paulo. Serviço
satory plasticity occurs after stroke after FES use and the extent to which that contributes to functional
de Reabilitação
Rebeca Boltes Cecatto recovery are as yet unclear. Nevertheless, further investigations are warranted for evaluating the effect
Av. Dr. Arnaldo, 251 of FES on cortical structural modifications.
CEP 01246-000
Keywords: electric stimulation, neuronal plasticity, rehabilitation, review
São Paulo - SP
E-mail: [email protected]

Recebido em 15 de Fevereiro de 2013.

Aceito em 25 Fevereiro de 2013.

DOI: 10.5935/0104-7795.20120040

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INTRODUÇÃO Com o uso isolado dessas metodologias a corrente elétrica e suas aplicabilidades físi-
de estimulação ou em conjunto com outras cas práticas, Luigi Galvani e Aldini demonstra-
Desde que Donald Hebb, em seu estudo técnicas de reabilitação, estudos clínicos de- vam a ocorrência de eletricidade em tecidos
original da década de 1940,1 sugeriu que ani- monstram respostas funcionais melhores que biológicos animais e identificavam a corrente
mais mantidos em ambientes estimulantes as obtidas pelas terapias de reabilitação tra- elétrica contínua e a sua capacidade de obter
têm uma melhor capacidade de aprendizado e dicionais nas áreas da performance motora, contrações tetânicas em fibras musculares43-45
memória do que animais mantidos em gaiolas movimentação de dedos, coordenação visuo- (Tabela 1).
restritivas, vários estudiosos mostram que os motora e memória de trabalho. Os estudos Durante um experimento com eletricida-
córtices sensorial e motor são dinamicamen- são enfáticos ao ressaltar a importância do de estática de Galvani, um de seus assistentes
te influenciados pelo uso, pelo desuso, pela substrato neuronal adequado para a eficiência acidentalmente tocou um nervo ciático de
ação de drogas e pelos estímulos ambientais, de tais técnicas.39-41 uma rã com um objeto metálico, produzindo
indicando a existência de uma relação, mesmo Como as terapias de estimulação e reabi- uma contração muscular. A partir dessa obser-
que ainda pouco compreendida, entre a recu- litação participam da síntese dos componen- vação, Galvani investigou a relação entre a ele-
peração funcional após lesões corticais, a neu- tes bioquímicos e celulares para a formação e tricidade e a animação (movimento ou vida),
roplasticidade e as terapias de estimulação do maturação dos circuitos neuronais? Quais os inferindo que músculos e células nervosas
tecido nervoso.2-14 parâmetros têmporo-espaciais que influen- eram capazes de interagir com a eletricidade,
Considerada inicialmente uma proprieda- ciam esses circuitos? Qual a relação entre os também denominada por ele de eletricidade
de exclusiva do sistema nervoso em processo mecanismos de plasticidade neuronal e as galvânica. Então Galvani cunhou o termo “ele-
de desenvolvimento, e embora seja notada- melhoras clínicas funcionais encontradas? tricidade animal” para descrever o que hoje
mente maior nesse período, a neuroplasti- Como podemos melhor aproveitar o poten- é chamado de bioeletricidade. Assim como
cidade é hoje um dos elementos-chave para cial neuroplástico e a capacidade neuronal de seus contemporâneos, deduziu que a ativação
o entendimento da neurofisiologia do tecido recuperação espontânea durante as terapias muscular era gerada por um fluido elétrico
cortical adulto normal e dos processos de de reabilitação? Como podemos desenvolver conduzido aos músculos através dos nervos
aprendizagem e memória.15 terapias de reabilitação baseadas no substrato o que, mais tarde, Galvani demonstraria ser
Estudos têm revelado modificações plásti- clínico-funcional e também no substrato ana- originário de reações químicas. A descrição
cas neuronais concomitantes a melhora clínica tômico endógeno de recuperação neuronal? desses resultados foi feita no manuscrito “De
de pacientes submetidos às terapias externas Como as terapias de reabilitação podem inter- viribus electricitatis in motu musculari com-
de estimulação, sugerindo que as respostas ferir e melhorar tais processos? mentarius” (Figura 1), publicado no Instituto
plásticas observadas no tecido neuronal pre- de Ciências de Bologna, em 1791.44
servado podem refletir a recuperação fun- Curiosamente, tempos depois, os resultados
cional encontrada e ser dependentes, pelo OBJETIVO das pesquisas e investigações de Galvani foram
menos em parte, da estimulação externa. A mencionados pela escritora Mary Shelley, como
interpretação desses resultados permanece A partir destas premissas e destas ques- parte de uma lista de recomendações de leitu-
ambígua, já que há uma grande variabilidade tões, este estudo tem por objetivo realizar ra para um concurso de histórias de terror, que
nas respostas neurofisiológicas e comporta- uma revisão histórica da literatura para pon- resultou no romance Frankenstein, cuja constru-
mentais para as técnicas de estimulação estu- tuar os principais marcos no estudo da esti- ção e animação se deram pela eletricidade.
dadas.7,8,14,16-25 mulação elétrica funcional e de seus possíveis Mas foi apenas em 1855, após a desco-
A literatura já indica também que as te- efeitos no SNC. Foi utilizada a base de dados berta da corrente alternada por Faraday que o
rapias de reabilitação mais promissoras são PUBMED e foram selecionados 169 artigos de médico francês Guillaume Duchenne,46 consi-
aquelas que interagem com as características melhor rigor metodológico, maior relevância derado o pai da eletroterapia, tornou-se o pio-
plásticas naturais do sistema nervoso central histórica e maior contribuição na construção neiro em demonstrar com sucesso o uso da es-
(SNC), encontrando no potencial endógeno de dos paradigmas que norteiam o estudo dos timulação transcutânea do nervo frênico para
recuperação do tecido lesado o substrato ana- efeitos da FES na plasticidade do sistema ner- a obtenção da contração diaframática e con-
tômico necessário para a sua atuação.5,8,26-37 voso central. sequente respiração em doentes vivos. Com a
Nesse sentido, uma nova área de atuação mesma técnica, Hugo von Ziemssen conseguiu
surge como perspectiva futura promissora no devolver a respiração a um doente em parada
entendimento dos mecanismos que regulam RESULTADOS cadiorespiratória por envenenamento a gás.
a recuperação funcional após lesões neuro- Já datam dessa mesma época, a criação da Es-
lógicas: o uso terapêutico da estimulação da O uso terapêutico da estimulação elétrica cola Alemã de Eletroterapia, que levou para a
plasticidade do SNC.24,38 De modo que novas neuromuscular periférica. prática clínica da medicina o uso da corrente
terapias biológicas e de reabilitação baseadas Desde o uso do peixe-torpedo em Roma direta galvânica47 e as primeiras recomenda-
na estimulação da neuroplasticidade tem sido há 2.000 anos atrás, a medicina tem usado ções e publicações sobre a utilização da ele-
estudadas. Por exemplo, o uso de terapias de a estimulação elétrica para fins terapêuticos troterapia em diversas condições biológicas
estimulação sensitiva, terapias baseadas na que vão da analgesia à ressuscitação cardio- consideradas patológicas como a epilepsia, a
robótica e na realidade virtual e as terapias vascular.42 insuficiência respiratória, a amaurose, a insa-
de neuromodulação baseadas na estimulação Os estudiosos exploraram o campo da ele- nidade mental e a plegia muscular.48
cortical direta, na estimulação com a estimu- troterapia entre os séculos XVII e XIX. Enquan- Ao publicar a monografia “De l’electrisa-
lação magnética transcraniana (TMS) e na es- to Benjamin Franklin, Leyden Jar, Cavallo e, tion localiseé et de son application a la physio-
timulação elétrica funcional periférica. mais tardiamente, Faraday e Ure descobriam logie, a la pathologie et a la thérapeutique”,46

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Tabela 1. Principais estudiosos da corrente elétrica do séc. XVII ao XIX estímulos não dolorosos conseguem inibir por
Magnetismo e corrente estática Ano competitividade estímulos dolorosos oriundos
Gilbert 1600 da periferia.
Leyden Jar 1746 Por essa teoria, diversos estudiosos imple-
Wesley 1759
mentaram e difundiram o uso da estimulação
elétrica transcutânea como um recurso tera-
Franklin 1775
pêutico analgésico baseado na neurofisiologia
Cavallo 1777
e na sua capacidade de interagir com o siste-
Eletricidade Bimetálica ma nervoso.45
Alessandro Volta 1794 Na mesma época, Liberson55 retomou os
Galvanização estudos de Duchenne de estimulação neuro-
Galvani 1787
muscular com o uso da corrente farádica, de-
senvolvendo o que denominou de “Functional
Aldini 1804
Electrotherapy”, mais tardiamente chamada
Remak 1855
por Moe e Post de “Functional Electrical Sti-
Faradização mulation”(FES), denominação utilizada até
Faraday 1831 hoje.57
Duchenne 1855 Ao contrário da corrente farádica analgé-
sica TENS estimuladora da via sensitiva e es-
tudada por Melzack & Wall,56 que se utiliza de
Duchenne foi o primeiro a usar as correntes Isto é, a via responsável por levar ao SNC as altas frequências e baixa intensidade de cor-
contínua (galvânica) e alternada (farádica) informações periféricas de sensibilidade tátil, rente, a corrente da FES usa baixas frequên-
para estimular tanto os nervos periféricos térmica e vibratória. O seu neurônio ocupa a cias de pulso, em torno de 20 a 50 Hz, com
quanto os músculos, consolidando o uso da lâmina I da Medula Espinhal e cruza imediata- intensidade de corrente acima do limiar de
corrente elétrica como um recurso diagnós- mente para o lado contrário, ascendendo pela despolarização do neurônio motor, produzin-
tico e terapêutico da medicina em inúmeras substância branca na região antero-lateral até do contrações musculares em vez de analge-
alterações anatômicas e fisiológicas (Figura 2). atingir a sua sinapse terminal no tálamo e na sia. Esses autores foram os primeiros a utilizar
A partir de então, inúmeros campos de formação reticular. a corrente elétrica periférica para ativar a via
atuação da eletroterapia se desenvolveram A via lenta, ou do tracto paleoespino- neural de músculos esqueléticos específicos
concomitantemente. talâmico, utiliza axônios lentos, finos, com com intuito funcional, estimulando a contra-
Enquanto o uso da corrente elétrica nos fibras de diâmetro pequeno. Esta via leva ao ção muscular e a produção de movimento ar-
estudos de estimulação do tecido encefálico SNC as informações de dor. O seu neurônio ticular e funções motoras. O primeiro estudo
central e da medula progrediu muito durante ocupa a lâmina V da medula espinhal e tem foi desenhado para a aquisição da dorsifle-
toda a primeira metade do século 20 - com sua sinapse terminal na formação reticular, xão a partir da estimulação do músculo tibial
pesquisadores como Roberts Bartholow,49 no colículo superior e na substância cinzenta (Figura 4).55,57 Iniciou-se assim o uso clínico e o
Victor Horsley,50 Carl Wilhelm Sem-Jacobsen,51 periaquedutal. estudo da FES.
Walter Hess,52 Antonio Egas Moniz53 e Ugo Pela Teoria das Comportas, as vias grossas A FES é uma técnica de fácil aplicabilida-
Cerletti,54 o uso da estimulação elétrica neu- de tato, pressão e sensibilidade vibratória, e as de, com poucas contra-indicações ou efeitos
romuscular transcutânea periférica teve um vias finas de dor levam informações da perife- colaterais e baixo custo em relação às terapias
novo salto apenas na década de 1960 com ria para duas localizações do corno posterior atuais de estimulação cortical.58 As contrações
Melzack, Wall e Lierberson.55,56 Em 1965, Mel- da medula: os circuitos inibitórios da dor e os musculares evocadas são obtidas através de
zack & Wall56 publicaram na Science a Teoria circuitos de transmissão ascendente da dor. envelopes de pulsos elétricos de pequena
das Comportas e firmaram o uso da estimu- Quando essas vias são ativadas simulta- duração aplicados sob freqüência controlada,
lação transcutânea (TENS) como terapêuti- neamente na periferia, competem entre si pe- que despolarizam as fibras nervosas da pla-
ca analgésica e neuroestimuladora das vias los receptores. Mas as fibras de tato e sensibi- ca motora que, por sua vez, são mais excitá-
neurais que controlam a dor. Foi a partir dos lidade são mais rápidas e conseguem atingir veis que as fibras musculares. Tais envelopes
conceitos de neuroestimulação propostos por os receptores medulares antes das fibras de de pulsos elétricos duram poucos segundos,
Melzack & Wall56 que várias outras metodolo- dor, finas e lentas. E assim, inibem as vias da podendo-se obter contrações em condições
gias, como a estimulação cortical superficial, dor, impedindo que os impulsos dolorosos da biológicas com baixo risco de desconforto ou
a estimulação encefálica profunda (DBS) e a periferia ascendam até os núcleos do tálamo queimaduras e que se aproximam muito da
estimulação intramedular puderam se desen- (Figura 3). contração muscular fisiológica.58 Em doentes
volver 40 anos mais tarde. Na vigência de um quadro doloroso, outros com lesões do SNC sem sinapses ativas en-
Baseados nos estudos de autores como estímulos periféricos não dolorosos análogos tre os neurônios do córtex motor primário e
Hebb e Descartes, Melzack & Wall56 descreve- ao tato - como aqueles obtidos pela estimu- os motoneurônios α que atuam na contração
ram a existência de duas vias neuronais ascen- lação elétrica transcutânea de alta frequência muscular eferente, a corrente elétrica liberada
dentes de sensibilidade: a lenta e a rápida. A (TENS) - são capazes de ativar as fibras gros- pelo eletrodo da FES ativa diretamente a fibra
via rápida, ou do trato neoespinotalâmico, é sas rápidas e atingem o corno medular antes neural da terminação nervosa da placa moto-
composta por neurônios de axônios rápidos, dos estímulos oriundos das vias finas, lentas ra, produzindo sua despolarização e a conse-
com fibras de grosso calibre, as fibras A-delta. condutoras da sensação de dor. Dessa forma, quente contração muscular, movimentação

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membro superior, na recuperação da marcha

e na preensão manual dos doentes.59-71
Desde os anos 1960, sabe-se também
que, classicamente, as fibras musculares são
capazes de se hipertrofiar em resposta à es-
timulação elétrica.72-74 A contração muscular
fisiológica envolve uma série de eventos de-
sencadeados pela ativação do motoneurônio
α. Com a despolarização, o potencial de ação
se propaga pelo axônio até a sinapse da jun-
ção neuromuscular, liberando a acetilcolina na
fenda sináptica.74 Esta se liga aos receptores
pós sinápticos, causando a despolarização e
eventos intracelulares que culminam na con-
tração, força e consequente movimento mus-
cular e articular.
Algumas das características técnicas da
FES são determinantes para as modificações
musculares encontradas. Devido a sua capa-
cidade de estimulação supramáxima, na qual
o recrutamento das unidades motoras inde-
pende do tamanho das unidades, todas as
unidades motoras são ativadas com a mesma
intensidade de estímulo, simultânea e preco-
cemente, atingindo níveis de treino muscular
intenso e diminuindo a acomodação das uni-
dades motoras aos estímulos.58,70 Esses efeitos
ditos “musculares” da FES, que são utilizados
amplamente para explicar a melhora clínica
encontrada em doentes, são consequências
da sua atuação no recrutamento das fibras
musculares e na terminação nervosa da jun-
ção neuromuscular da placa motora.75-81
A FES tem sido utilizada também para o
princípio básico de funcionamento das neu-
ropróteses funcionais, desde os estudos pio-
neiros de Riso et al.,82 e Prochazka et al.83 As
neuropróteses funcionais são equipamentos
ortésicos que utilizam a FES para a obtenção
de contração muscular e/ou substituição fun-
cional de movimentos articulares e funções
corporais perdidas após lesões do SNC, como
as alterações vesicais, laríngeas e diafragmáti-
cas84-90 (Figura 5).
O campo de estudo na área das neuropró-
teses vem crescendo muito e existem diver-
sos modelos em uso na prática clínica como
o ParastepTM Neural Prosthesis for Walking, o
Figura 1. Fotografia da capa da edição orignal de 1791 do manuscrito “De viribus electricitatis in motu musculari commentarius” publicada em
1791, Galvani, Bologna Universitá FreehandTM Upper Extremity Neural Prosthesis
ou o RGO-Assisted Walking. Em geral, o de-
senvolvimento das neuropróteses acopladas
articular e substituição da função comprome- motora voluntária seletiva em doentes com à FES tem se beneficiado de estudos sobre
tida pela lesão.58 lesões do motoneurônio superior ou com pa- novas metodologias de feedback sensorial,
Desde meados de 1960, a FES tem sido tologias orgânicas acompanhadas de atrofia regulação da estimulação externa e novas me-
utilizada com o intuito primordial de manu- muscular. Nestes últimos 40 anos, estudos todologias de estimulação que sejam embasa-
tenção do trofismo e hipertrofia muscular, demonstram os resultados clínicos da FES das no substrato funcional anatômico residual
para a substituição de funções neuromuscula- em doentes com lesões após o AVE ou após e na plasticidade neuronal endógena para
res comprometidas, para o aumento da ampli- lesões medulares. Já foram demonstradas me- a aquisição de resultados terapêuticos mais
tude articular e para a facilitação da atividade lhoras clínicas na função motora voluntária de eficazes.

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Estudos recentes investigam a hipótese de

integrar a FES às Brain-Computer Interfaces
(BCIs),91 de modo a conseguir que a própria
atividade cortical motora fisiológica controle
diretamente os dispositivos da FES atuantes
na função periférica de membros paréticos de
doentes com lesões nervosas centrais.26,92

A neuroplasticidade do SNC e o uso

das terapias de estimulação elétrica
neuromuscular periférica
Embora já no início do século XX uma das
maiores contribuições de Santiago Ramon y
Cajal (1852-1934) tenha sido formular o con-
ceito de capacidade regenerativa do sistema
nervoso,93 foi o psiquiatra italiano Ernesto
Lugano que, em 1906, introduziu o termo
“plasticidade” às neurociências.94
O conceito de plasticidade no sistema ner-
voso é amplamente utilizado, mas a sua defi-
nição no campo da neurologia ainda é contro-
versa e descrita como “qualquer modificação
morfológica ou funcional do tecido neuronal
saudável ou após lesões, dependente de seus
mecanismos adaptativos e que ocorra a par-
tir de estímulos, sejam estes endógenos ou
Figura 2. Fotografia do frontispício da edição original de 1855 da monografia "De l’electrisation localisée et de son application a la physiologie, a la externos”.95 Mais ainda, podem representar
pathologie et a la thérapeutique", Paris, J.B. Baillière, 1855 muitos eventos diferentes, tais como altera-
ções estruturais dos axônios e dendritos96 ou
alterações fisiológicas na formação da sinap-
se.97 A literatura internacional já considera
que a funcionalidade ou a estimulação exter-
na participam da formação e refinamento das
sinapses dos circuitos neuronais após lesões
do SNC.6,14,22,25,98,99 Neste sentido, diversas for-
mas de estimulação do SNC que podem auxi-
liar nas melhoras clínicas após lesões do SNC
têm sido descritas.34,39,100
Em 1992, a revisão de Will & Kelche101 com
os resultados encontrados até a década de
1980, pontuou definitivamente que animais
portadores de sequela de AVE, quando man-
tidos em ambientes estimulantes, têm um
melhor desempenho funcional do que quan-
do mantidos em ambientes pouco enrique-
cidos. Nos anos 2000, esses achados foram
correlacionados à ocorrência de mudanças
plásticas no padrão de expressão gênica dos
neurônios,102 ao aumento no número de espi-
nhas dendríticas corticais103 e a modificações
na diferenciação de neurônios hipocampais,104
demarcando o conceito de que a melhora fun-
cional, a plasticidade neuronal e a estimulação
ambiental se relacionam como mecanismos
de recuperação funcional após o AVE. Após os
anos 2000, retomaram-se também as discus-
Figura 3. Esquema e legenda originais da publicação feita por Melzack e Wall sobre a teoria das Comportas56 sões sobre o papel da estimulação sensitiva
periférica na reabilitação de lesões do SNC.

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ativadas durante o ato motor normal.107 Isso

poderia ser obtido, por exemplo, pela esti-
mulação das fibras sensoriais que conduzem
as informações da periferia para a medula es-
pinhal, seja por uso de estimulação tátil, seja
por corrente elétrica periférica.
Em 1960, Sir John C. Eccles108 foi um dos
pioneiros ao utilizar a corrente elétrica para
atuar na capacidade plástica do tecido ner-
voso. Ele demonstrou que os potenciais ex-
citatórios pós-sinápticos (EPSPs) dos moto-
neurônios na placa motora da junção neuro-
muscular podem ser inibidos por estimulação
elétrica de baixa freqüência, facilitados pela
estimulação acima de 30 Hz e novamente ini-
bidos por estimulação acima de 100 Hz.108 A
demonstração de que a fibra neural periférica
da junção neuromuscular e o recrutamento
das fibras musculares pelo motoneurônio pe-
riférico se adaptam de maneira frequência/es-
tímulo dependente abriu uma nova dimensão
no estudo dos efeitos da estimulação elétrica
neuromuscular na plasticidade do sistema
nervoso.74
Mais de 30 anos depois, estudos clínicos e
experimentais sobre as alterações neurais da
junção neuromuscular e a velocidade de con-
dução de nervos periféricos encontraram mo-
dificações na condução axonal após períodos
de estimulação elétrica neuromuscular.77-79,81
A literatura também cita, desde os anos 1980,
estudos que se utilizaram da avaliação da
presença da proteína FOS109,110 demonstran-
do que a estimulação elétrica periférica atua
diretamente no axônio e pode também ativar
o próprio corpo celular do neurônio no tecido
do SNC. O uso desse marcador possibilitou a
compreensão de que a estimulação elétrica
periférica neuromuscular interage com o siste-
ma nervoso, seguindo um padrão de resposta
central com organização medular somatotópi-
ca, dependente do grau de consciência e inte-
ratividade do animal, de maneira dose e tem-
po-dependente, e que varia de acordo com o
local de estimulação, frequência e tipo de cor-
rente elétrica utilizada, conceito introduzido
na literatura apenas a partir de 1990.101,111,112
Alterações moleculares e metabólicas do
SNC, como o aumento de perfusão sanguínea
perilesional e efeitos neurotróficos, já foram
também descritas.113-116
Figura 4. Protótipo da FES para a aquisição da dorsiflexão, desenhado e publicado por Liberson55 Doravante, na última década, surgiram
resultados interessantes no campo da ava-
liação neurofisiológica e de imagem. Com o
Segundo o princípio da Integração Sensorial aferência sensorial para o aprendizado motor uso de técnicas como o TMS, EEG, a ƒMRI, o
de Sherrington,105,106 os sistemas somatossen- tem sido demonstrada em experimentos em PET e o MEP - e embora haja grande diversi-
sorial e motor são altamente interconectados humanos e em animais. Talvez seja possível dade metodológica, no tipo de amostra e na
e o input aferente sensorial modula o ou- modular o circuito motor espinhal e supraes- padronização dos protocolos de estímulos
tput eferente motor. A importância crítica da pinhal ao acionarmos aferências sensoriais e, consequentemente, nos resultados - já é

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intrínsecos ao tecido neuronal, provavelmen-

te moduláveis pela estimulação.
Surpreendentemente, pouco se conhece
sobre o impacto e a interação da FES com os
circuitos medulares e corticais ou vice-ver-
sa.143 Conhecemos os efeitos clínicos da FES
na substituição funcional, na hipertrofia mus-
cular, no aumento da amplitude articular du-
rante a função, na junção neuromuscular e na
placa motora, mas ainda hoje se discute a na-
tureza da interferência da FES na plasticidade
do SNC e se essa interação tem papel decisivo
nos efeitos clínicos encontrados.
A dificuldade na análise estatística dos
efeitos neurofisiológicos da FES deve-se, entre
outros fatores, às características dos estudos
em reabilitação humana, de difícil desenho
e execução.60,64 Variáveis, como o grau de
comprometimento motor, o controle motor
residual, o tamanho e a localização da área
cerebral acometida, o tempo de lesão, as co-
morbidades, o estado funcional prévio ou a
idade, são encontradas na prática médica da
reabilitação.29,30,144-149
Figura 5. Modelo de uma neuroprótese de membro superior acoplada a FES para a aquisição da flexoextensão de punho em doentes plégicos após
lesão medular cervical, em estudo na literatura No entanto já partir dos anos 1980 perce-
beu-se que a utilização da estimulação elétrica
da FES de modo repetitivo sobre grupos mus-
possível assumirmos que a estimulação elé- O uso da FES e a plasticidade do culares paréticos pode produzir, por um meca-
trica periférica leva a modificações nas velo- sistema nervoso central nismo de ação inibitória recíproca e ativação
cidades de condução e limiar de despolariza- Até os anos 1980, a FES era encarada de fibras grossas mielinizadas nos circuitos
ção do circuito espinhal e cortical, sobretudo como uma terapia funcional de neuroestimu- medulares, alterações no limiar de ativação
quando aplicada nos nervos tibial e mediano. lação, capaz de interagir plasticamente com o das vias medulares e a diminuição do tônus e
Ao que parece, a resposta dependerá do tipo sistema muscular e nervoso periférico, mas in- hiperreflexia do grupo muscular antagonista
de corrente e parâmetros da estimulação, capaz de interagir de modo modulatório com ao estimulado.150,151 Durante os 20 anos subse-
assim como do estado funcional do tecido o SNC. A ideia de que a FES pode atuar como quentes, estes foram os únicos achados refe-
nervoso lesado anteriormente à estimulação, um neuromodulatório central baseado na rentes a interação da FES com o SNC.
uma vez mais sugerindo que a interação entre capacidade plástica endógena do SNC é mais Já nos anos 2000 os estudos que utiliza-
o estímulo e o substrato neuronal é um fator recente e, a priori, advém dos estudos clíni- ram avaliação eletrofisiológica cortical passa-
determinante na resposta funcional encon- cos que demonstram os efeitos terapêuticos ram a levantar novas premissas.
trada.117,118 No esteio destas ideias, estudos da FES, mesmo em doentes em que a terapia Kimberley et al.152 estudaram 16 doentes
como os de Wu et al.,119 Conforto et al.,120 e foi descontinuada após um período de uso. com sequela de AVE, divididos em grupo pla-
Stefan et al.,121 encontraram mudanças na ati- Muito doentes submetidos a longos períodos cebo e grupo com o uso da FES, em estudo
vação cortical de indivíduos durante ou após o de uso da FES e/ou uma neuroprótese com cego controlado. Avaliações realizadas com
uso de estimulação elétrica periférica, sendo FES como substituto funcional readquirem a exames de imagem, antes e após 48 horas do
esta última pareada ou não a protocolos de função anteriormente perdida mesmo após final da terapia, apontaram um aumento de
estimulação cortical associada. Foram encon- a suspensão do uso da estimulação perifé- força em ambos os grupos, porém, uma me-
tradas modificações nos padrões de ativação rica ortésica. Portanto, a FES seria um treino lhora do padrão funcional global apenas no
cortical de áreas sensitivas, motoras e nas terapêutico funcional e contextualizado capaz grupo tratamento. Embora não tenha havido
áreas corticais suplementares de indivíduos de levar ao reaprendizado da função motora um aumento no número ou nas áreas de ati-
normais ou com lesões isquêmicas encefáli- perdida a ser substituída, e não apenas uma vação cortical, foi observado um aumento na
cas. Essas modificações ocorreram, em geral, terapia de substituição funcional do ato motor intensidade de ativação do giro pós central,
de maneira somatotópica - ora no córtex lesa- perdido.83,131-140 córtex sensorial primário.
do, ora no córtex contralateral à lesão - foram Os substratos para a possível neurorres- Outros estudos em doentes com lesões
diretamente proporcionais ao tipo, localização tauração obtida com o uso da FES podem in- neurológicas centrais, e avaliados com o uso
e intensidade da corrente e acompanhadas de cluir tanto os mecanismos característicos da de TMS e MEP, também revelaram modifica-
melhoras clínicas motoras e sensitivas, mes- própria técnica de estimulação - que sabida- ções no padrão de ativação cortical dos indi-
mo quando a corrente elétrica teve sua ação mente acarreta modificações do arcabouço víduos submetidos à estimulação com cor-
restrita à via sensitiva.120,122-130 osteomuscular76,141,142 - quanto os mecanismos rente elétrica motora, cujos achados foram

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A estimulação elétrica funcional (FES) e a plasticidade do sistema nervoso central: revisão histórica

concomitantes às melhoras motoras observa- de tal técnica terapêutica, diz respeito a Estudos empregando diferentes modelos
das.128,140,151,153-155 sua capacidade de ativar as fibras nervosas de estimulação elétrica podem auxiliar na
A partir dos anos 2000, a neurobiologia da por estimulação ortodrômica e antidrômi- compreensão dos mecanismos elétricos, celu-
FES para a reabilitação começou a ser melhor ca.140,143,151 O impulso ortodrômico da FES ati- lares, bioquímicos e da neuroplasticidade cen-
estudada, embora questiona-se ainda quais va diretamente as fibras nervosas motoras, tral envolvidos na melhora funcional encon-
seriam as características da recuperação mo- despolariza a membrana nervosa na junção trada em doentes submetidos à reabilitação.
tora induzida por esta técnica terapêutica, os neuromuscular e acarreta uma contração do Os resultados dos estudos de campo com a
fatores moduladores desses achados. músculo para compensar a fraqueza muscu- FES poderão ser aplicados nas pesquisas sobre
Desde os anos 1990, autores como lar, produzindo movimento e consequente neurorestauração para trazer novos conheci-
Pascual-Leone156 sugerem que o treino motor ativação dos receptores periféricos senso- mentos sobre as terapias de neurorreabilita-
repetitivo não acompanhado de aquisição fun- riais articulares e musculares. Já o impulso ção, neuroplasticidade e recuperação motora.
cional de uma nova tarefa - como, por exem- antidrômico alcança e ativa repetidamen- Conhecendo os mecanismos celulares, mole-
plo, o fortalecimento muscular puro - não leva te as células da medula espinhal de modo culares e hebbianos da neuroplasticidade po-
a modificações da representação cortical na previsível, de frequência alta e com uma de-se compreender melhor o efeito exato das
mesma magnitude que a aquisição de tarefas relação temporal direta com a contração terapias de estimulação elétrica periférica na
motoras complexas com participação ativa do muscular periférica induzida pelo impulso reorganização cortical, o que contribuirá para
indivíduo.157 ortodrômico. O referido impulso antidrômi- o desenvolvimento de estratégias de reabi-
Outros autores também têm discutido esta co backfired é seguido por aferências senso- litação mais promissoras e fisiologicamente
questão e demonstram que o treino motor re- riais periféricas produzidas pela contração integradas à capacidade plástica endógena de
petitivo, intencional e funcional (chamado na motora involuntária coincidente, alcançada recuperação funcional do SNC.
literatura internacional de goal-direct active pela FES na periferia. Estão presentes, por-
training e repetitive task training) parece atin- tanto, a estimulação das vias motoras e das
gir níveis clínicos funcionais e modificações da vias sensitivas, que apresentam uma relação REFERÊNCIAS
neuroplasticidade central mais significativos temporal consecutiva na ativação do corno
do que a estimulação sensitiva ou motora medular. Portanto, as sinapses da medula 1. Condensed Program. American Psychologist.
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h0063667
va e intencional dos doentes.14,32,33,158-165 Um pelo mecanismo adaptativo hebbiano de 2. Ward NS. The neural substrates of motor recovery
dos exemplos mais emblemático é o estudo potenciação de longa duração (LTP). after focal damage to the central nervous system.
controlado de Santos et al.,166 no qual uma Há muitos anos, Donald Hebb168,169 pro- Arch Phys Med Rehabil. 2006;87(12 Suppl 2):S30-5.
série de doentes com sequela crônica de AVC pôs que algumas sinapses modificáveis pode- http://dx.doi.org/10.1016/j.apmr.2006.08.334
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foi submetida a dois diferentes tipos de esti- riam ser fortalecidas se o disparo pré-sináp-
animal experiments, human functional imaging
mulação elétrica neuromuscular no membro tico fosse coincidente com ou seguido por and clinical studies. Restor Neurol Neurosci.
superior: “ativa”, durante a manipulação de uma descarga pós-sináptica na vigência de 2004;22(3-5):137-42.
uma bola de tênis, ou “passiva”, durante a estimulação neuronal repetitiva e disparos 4. Nudo RJ, Plautz EJ, Frost SB. Role of adaptive plasticity
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de punho. Os dois grupos apresentaram me- descritas no hipocampo, no cerebelo, na me-
org/10.1002/mus.1104
lhora nos testes de sensibilidade e força, mas dula espinhal e nos contextos de aprendizado 5. Nudo RJ. Adaptive plasticity in motor cortex:
apenas o primeiro grupo apresentou ganhos e memória.15 Se as sinapses das células cor- implications for rehabilitation after brain injury. J
funcionais em atividades de vida diária (AVD). ticais e medulares são modificáveis e heb- Rehabil Med. 2003;(41 Suppl):7-10. http://dx.doi.
A FES pode atuar de modo similar.167 Mais do bianas, e se a FES pode realmente fazer uma org/10.1080/16501960310010070
6. Chen R, Cohen LG, Hallett M. Nervous system
que um estímulo exclusivo à via motora ou ativação antidrômica da medula espinhal por
reorganization following injury. Neuroscience.
sensitiva, a FES promove um estímulo à via duas descargas consecutivas repetidamente, 2002;111(4):761-73. http://dx.doi.org/10.1016/S0306-
motora de modo funcional, contextualizado e então, podemos dizer que a FES interfere nos 4522(02)00025-8
por vezes com participação ativa dos doentes. circuitos medulares por um mecanismo de 7. Stein DG, Hoffman SW. Concepts of CNS plasticity
Claro que a FES também estimula as vias neuromodulação hebbiano adaptativo, capaz in the context of brain damage and repair. J Head
Trauma Rehabil. 2003;18(4):317-41. http://dx.doi.
sensitivas, o que já foi demonstrado ser um de promover modificações sinápticas restau-
org/10.1097/00001199-200307000-00004
fator auxiliar na melhora clínica motora e nas radoras no nível da célula da medula espinhal 8. Bütefisch CM.Plasticity in the human cerebral cortex:
alterações corticais encontradas nesses doen- e cortical.140,143,150 lessons from the normal brain and from stroke.
tes 9,28,29,32,33,39,120,123-125 Desse modo, a FES pode ser encarada Neuroscientist. 2004;10(2):163-73. http://dx.doi.
Portanto, a FES agiria, no mínimo, como como uma técnica promissora na recuperação org/10.1177/1073858403262152
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um estímulo ao córtex sensorial e associativo motora de doentes com sequela de alterações
cerebral cortex: the range of changes following use
que, por sua vez, interagindo com o motor, au- neurológicas de origem central tanto pela sua and injury. Neuroscientist. 2004;10(2):129-41. http://
xiliaria este último no aprendizado das novas capacidade de levar a um treino funcional e dx.doi.org/10.1177/1073858403262111
tarefas. Infelizmente, estudos na literatura so- melhora clínica sensitivomotora, aspectos já 10. Johansson BB. Brain plasticity in health and disease.
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org/10.2302/kjm.53.231
tológicos corticais são ainda incipientes. capacidade de interagir com a plasticidade do
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O último aspecto da FES, citado na lite- SNC, um aspecto que ainda precisa ser estu- reorganization of the uninjured brain. Top Stroke
ratura como uma particularidade positiva dado. Rehabil. 2005;12(3):1-10. http://dx.doi.org/10.1310/
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