Apostila - Biologia Dos Indicadores Biolgicos Web PDF

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CiClo de CapaCitação em monitoramento da Biodiversidade

Biologia dos indicadores biológicos

2014
REPÚBLICA FEDERATIVA DO BRASIL
Presidenta
Dilma Rousseff
Vice-Presidente
Michel Temer

MINISTÉRIO DO MEIO AMBIENTE


Ministra
Izabella Mônica Teixeira
Secretário de Biodiversidade e Florestas
Roberto Brandão Cavalcanti

INSTITUTO CHICO MENDES DE CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE


Presidente
Roberto Ricardo Vizentin
Diretor de Pesquisa, Avaliação e Monitoramento da Biodiversidade
Marcelo Marcelino de Oliveira
Coordenadora Geral de Pesquisa e Monitoramento
Katia Torres Ribeiro
Coordenador de Monitoramento da Conservação da Biodiversidade
Marcelo Rodrigues Kinouchi
INSTITUTO CHICO MENDES DE CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE AGRADECEMOS AS VALIOSAS CONTRIBUIÇÕES DE:
todas as coordenações do ICMBIO que colaboraram para o desenvolvimento desta publicação, princi-
Diretoria de Pesquisa, Avaliação e Monitoramento da Biodiversidade palmente à equipe da CGPEQ/DIBIO e CGGP/DIPLAN. Somos gratos ao Ministério do Meio Ambiente
Coordenação Geral de Pesquisa e Monitoramento por meio da Secretaria de Biodiversidade e Florestas e aos governos dos Estados e Municípios que
EQSW 103/104 – Centro Administrativo Setor Sudoeste colaboraram com o Projeto “Monitoramento da Biodiversidade”. Também agradecemos aos docen-
bloco D – 2º andar – CEP: 70670-350 – Brasília/DF tes e alunos dos cursos de capacitação em monitoramento da biodiversidade e à equipe da Seleção
Tel: 61 3341-9090 – fax: 61 3341-9068 Natural - Inovação em Projetos Ambientais.
www.icmbio.gov.br/monitoramento
Realização
Esta publicação foi realizada pelo Projeto “Monitoramento da Biodiversidade com Relevância para o
Clima em nível de UC, considerando medidas de adaptação e mitigação”. É um projeto do governo
KINOUCHI, M.
brasileiro, coordenado pelo Ministério do Meio Ambiente (MMA) e o Instituto Chico Mendes de Con-
Ciclo de Capacitação em Monitoramento da Biodiversidade. Biologia dos indicadores
biológicos. Apostila/ Marcelo Kinouchi. - Brasília: MMA, ICMBio,BMU. servação da Biodiversidade (ICMBio), no contexto da Cooperação Brasil-Alemanha, no âmbito da Ini-
GIZ 2014. ciativa Internacional de Proteção ao Clima (IKI), do Ministério Federal do Meio Ambiente, da Proteção
120p. da Natureza, Construção e Segurança Nuclear (BMUB) da República Federal da Alemanha. Prevê apoio
técnico através da Deutsche Gesellschaft für Internationale Zusammenarbeit (GIZ) GmbH.
ISBN XXX-XX-XXX-XXXX-X

1. Ciclo de Capacitação em Monitoramento da Biodiversidade. 2. Introdução ao Progra-


ma de Monitoramento in situ da Biodiversidade. 3. Apostila. I. Título.

CDD XXX
CDU XXX

Coordenação Editorial
Pedro de Araujo Lima Constantino, Adriana Assis Arantes,
Marcelo Rodrigues Kinouchi

Autoria Borboletas
Elisa Herkenhoff
Jessie Pereira dos Santos
Marcio Uehara-Prado

Autoria Mamíferos
Rodrigo de Almeida Nobre - Seleção Natural – Inovação em Projetos
Ambientais
Ricardo Sampaio
Daniel Munari
Marcelo L. Reis
Carlos Eduardo de Viveiros Grelle

Autoria Aves
Henrique Bastos Rajão Reis
Thiago Orsi Laranjeira

Design instrucional Luiza São Thiago - Metamorfose Projetos


Educacionais
Fotografias Ricardo Sampaio, Elisa Herkenhoff,
Jessie Pereira.
Projeto Gráfico e Design Canoa Comunicação Visual
Ciclo de Capacitação em Monitoramento da Biodiversidade

Biologia dos indicadores biológicos


Sumário

AVES CINEGÉTICAS
1.Quem são as aves? 15
2. Por que usar aves em um monitoramento? 15
3. Quais aves serão monitoradas? 15
4. Características básicas 19
5. Padrões de riqueza e distribuição geográfica 20
6. Espécies ameaçadas em nível nacional 22
7. Morfologia, vocalização e caracteres diagnósticos 22
8. Comportamento 25
9. Lógica de identificação 27
Referências 30

MAMÍFEROS DE MÉDIO E GRANDE PORTE


1. Quem são os médios e grandes mamíferos? 35
2. Diversidade de mamíferos no Brasil 36
3. Como elaborar uma lista local de espécies de mamíferos 38
4. Tópicos de destaque na biologia da conservação do grupo selecionado 40
5. História natural e caracteres diagnósticos dos mamíferos-alvo do monitamento 41
Referências 69

BORBOLETAS FRUGÍVORAS
1. Borboletas 73
2. Borboletas e mariposas 75
3. Diversidade e ecologia de borboletas 76
4. Alimentação dos adultos 77
5. Borboletas: bons indicadores de biodiversidade 78
6. Borboletas frugívoras 79
7. Identificação das tribos de borboletas frugívoras 101
8. Riqueza das tribos nos biomas Amazônia, Cerrado e Mata Atlântica 105
9. Conservação e monitoramento de borboletas 107
Referências 113
11

Onde

Biologia dos indicadores biológicos


A disciplina “Biologia dos indicadores biológicos” é
estamos componente do Processo Formativo 3 – Protocolos
de Monitoramento, do Ciclo de Capacitação em Mo-
nitoramento da Biodiversidade. A disciplina deve ser
ministrada para todos os integrantes do Programa de
Monitoramento in situ da Biodiversidade que realizam
atividades relacionadas à coleta de dados no campo

iplinas
7 disc
e
1.

s
ulo
2 Mód
Introdução à gestão
e monitoramento
da biodiversidade

iplinas 2 Módulos e 5
5 disc dis
e
5. 2.

cip
ulo

lina
1 Mód
Fundamentos

s
Articulação
intra e interinstitucional e Estratégias
Pedagógicas
CAPACITAÇÃO EM
MONITORAMENTO DA
BIODIVERSIDADE

4.
Análise,
3.
Protocolos
síntese

5 Módul
de
e gestão
Monitoramento
dos dados

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2M a

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c i pl ódu s ci p
in a s lo s e 9 d i
Com o objetivo de apoiar as aulas da disciplina, esta apostila apresenta princípios e ca-
racterísticas biológicas e ecológicas dos grupos indicadores de biodiversidade mamíferos Aves cinegéticas
diurnos e de médio e grande porte, aves cinegéticas e borboletas frugívoras selecionados
para avaliar a efetividade de conservação da biodiversidade das Unidades de Conserva-
ção do Sistema Nacional de Unidades de Conservação.

Espera-se, com o conteúdo desenvolvido, criar um entendimento mínimo da história


natural destes grupos para apoiar na execução imediata dos protocolos mínimos de mo-
nitoramento nas unidades de conservação e outras áreas de interesse.
Biologia dos indicadores biológicos

CAPÍTULO

12
1
CAPÍTULO 1: AVES CINEGÉTICAS 15

Biologia dos indicadores biológicos


1. Quem sao as aves?

As aves (ou pássaros como muitas vezes são chamadas) são animais vertebrados
(Classe Aves) facilmente identificáveis pela presença de penas recobrindo o corpo, pelo
bico córneo, sem dentes e pelos membros dianteiros modificados em asas. Apesar das
asas e das penas, muitas aves não voam (como as emas) ou o fazem apenas esporadica-
mente (como os inhambus e as codornas).

2. Por que usar aves em um monitoramento?

O monitoramento de toda a biodiversidade em quase qualquer escala é geralmente


inviável. A opção é a definição de substitutos que poderiam ser mensurados e que re-
presentariam a biodiversidade (SARKAR & MARGULES, 2002). Espécies ou grupos de
espécies que forneçam uma medida previsível e mensurável relativa a um parâmetro
ambiental ou a um impacto causado no meio biótico ou físico podem ser considerados
bons indicadores ambientais. Esses indicadores biológicos funcionam como detectores
de mudanças na saúde e nas condições do ecossistema (CARO, 2010). Nesse contexto,
o grupo das aves é, sem dúvida, um dos melhores grupos animais para serem usados
como indicadores ambientais em programas de monitoramento, uma vez que: 1) o grupo
é bem conhecido taxonomicamente, 2) é facilmente amostrado (técnicas simples e de
baixo custo permitem a obtenção de dados significativos), 3) apresenta comportamento
conspícuo (incluindo a vocalização) e é de fácil identificação e 4) apresenta uma grande
variedade de respostas diante de alterações ambientais (RAJÃO et al., 2013). Soma-se a
isso o fato de serem animais carismáticos e despertarem a simpatia das pessoas em ge-
ral (FURNESS & GREENWOOD, 1993). Diversos trabalhos realizados em regiões tropicais
têm mostrado que a presença (ou ausência) de determinadas espécies de aves em dado
local, assim como o número de espécies, pode ser um bom indicativo de: biodiversidade
local (incluindo a de outros grupos, como anfíbios, répteis e mamíferos), estado de con-
Biologia dos indicadores biológicos

servação dos habitats, pressão de caça etc. (PERES, 2000; RIBON et al., 2003; DEVELEY &
METZGER, 2006; HESS et al.,2006; GARDNER et al., 2008).

3. Quais aves serao monitoradas?

As aves alvo do Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade são as aves per-


tencentes a duas famílias: Tinamidae e Cracidae.

Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos


14
Tinamidae e Cracidae.
De acordo com a última lista de espécies de aves brasileiras divulgada pelo Comitê Bra- Crypturellus atrocapillus inhambu-de-coroa-preta LC (NT) 1 17
sileiro de Registros Onitológicos (CBRO, 2014), no Brasil ocorrem 5 gêneros e 23 espécies
de tinamídeos e 6 gêneros e 24 espécies de cracídeos. Sugere-se, no entanto, que um to- Crypturellus variegatus inhambu-anhangá LC 1 1

Biologia dos indicadores biológicos


tal de 46 espécies (24 espécies de tinamídeos e 22 espécies de cracídeos) façam parte
Crypturellus brevirostris inhambu-carijó LC 1
do grupo de aves amostradas pelo Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade.
Crypturellus casiquiare (inhambu-listrado) não consta oficialmente da lista de aves brasi- Crypturellus bartletti inhambu-anhangaí LC 1
leiras, mas está presente na divisa da Colômbia com o Brasil (na região conhecida como
Crypturellus parvirostris inhambu-chororó LC 1 1 1
"Cabeça do Cachorro") e sua presença no Brasil é considerada altamente provável por PA-
CHECO (2001). Consideramos, portanto, que essa espécie deva constar nos guias ama- Crypturellus casiquiare* inhambu-listrado LC 1
zônicos, especialmente naqueles relativos à região oeste da Amazônia. Duas espécies de
Crypturellus tataupa inhambu-chintã LC 1 1
cracídeos (Ortallis aracuan e O. squammata) foram adicionadas à lista de 2014 do CBRO.
Essas duas espécies, no entanto, ainda são tratadas pela maior parte dos autores (inclusi- Rhynchotus rufescens perdiz LC 1 1
ve pela IUCN (BIRDLIFE, 2013) como subespécies de Ortallis guttata. Sugerimos, portanto,
Nothura boraquira codorna-do-nordeste LC 1 1
a utilização do arranjo anterior, mais amplamente aceito pela comunidade científica (veja a
listagem completa na Tabela 1.1) Nothura minor codorna-mineira VU 1

Nothura maculosa codorna-amarela LC 1

Tabela 1.1. Espécies de aves selecionadas como indicadores, incluindo status de conser- Taoniscus nanus inhambu-carapé VU 1
vação e presença nos biomas Amazônia, Mata Atlântica e Cerrado.
Cracidae

Mata Ortalis canicollis aracuã-do-pantanal LC 1


Família – Espécie Nome comum/popular Status Amazônia Cerrado
Atlântica
Ortalis guttata aracuã LC 1 1
Tinamidae
Ortalis motmot aracuã-pequeno LC 1
Tinamus tao azulona NT (VU) 1
Ortalis superciliaris aracuã-de-sobrancelhas NT 1
Tinamus solitarius macuco NT 1
Penelope marail jacumirim LC 1
Tinamus major inhambu-de-cabeça-vermelha LC 1
Penelope superciliaris jacupemba LC 1 1 1
Tinamus guttatus inhambu-galinha LC (NT) 1 Penelope jacquacu jacu-de-spix LC 1
Biologia dos indicadores biológicos

Crypturellus cinereus inhambu-preto LC 1 Penelope obscura jacuaçu LC 1


Crypturellus soui tururim LC 1 1 1 Penelope pileata jacupiranga LC (VU) 1
Crypturellus obsoletus inhambuguaçu LC 1 1 Penelope ochrogaster jacu-de-barriga-castanha VU 1
Crypturellus undulatus jaó LC 1 1 Penelope jacucaca jacucaca VU 1
Crypturellus strigulosus inhambu-relógio LC 1 Aburria cumanensis jacutinga-de-garganta-azul LC (VU) 1
Crypturellus duidae inhambu-de-pé-cinza LC (NT) 1 Aburria cujubi cujubi LC 1
Crypturellus erythropus inhambu-de-perna-vermelha LC 1 Aburria jacutinga jacutinga EN 1

16 Crypturellus noctivagus jaó-do-sul NT 1


Nothocrax urumutum Urumutum LC 1 4. Características básicas 19

Pauxi tomentosa mutum-do-norte LC (NT) 1 Tinamídeos são aves exclusivas da região Neotropical, ocorrendo do México à Patagô-

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nia. Tinamidae é a única família da ordem dos Tinamiformes. São aves predominantemen-
Pauxi tuberosa mutum-cavalo LC 1
te terrestres, i.e., habitam o chão de florestas e campos e são facilmente reconhecíveis
Pauxi mitu mutum-do-nordeste EW 1 pela aparência galinácea, de corpo volumoso em relação à cabeça e bico, que são meno-
res. O pescoço é longo e fino, as asas são bem desenvolvidas e arredondadas, as pernas
Crax alector mutum-poranga LC (VU) 1
são grossas e a cauda é curta. Tinamídeos têm tamanhos variados. A menor espécie
Crax globulosa mutum-de-fava EN 1 brasileira, Taoniscus nanus, tem apenas 14 cm de comprimento, enquanto espécies gran-
des, como o macuco e azulona, podem pesar mais do que 1 kg e alcançar cerca de 50 cm
Crax fasciolata mutum-de-penacho LC 1 1
de comprimento (CABOT, 1992; SICK, 1997). Dimorfismo sexual pouco aparente, a não
Crax blumenbachii mutum-de-bico-vermelho EN 1 ser em Crypturellus strigulosus (inahmbu-relógio). As fêmeas são normalmente maiores
que os machos.
31 14 13
Tinamídeos são essencialmente oportunistas no que diz respeito à dieta. Alimen-
tam-se tanto de matéria vegetal (frutos, sementes, folhas, brotos, tubérculos etc.) como
O critério de inclusão dessas espécies no Programa de Monitoramento in situ da Biodi- de pequenos animais, principalmente invertebrados (e.g., formigas, cupins, besouros,
versidade foi a possibilidade de serem monitoradas por transecção linear. anfíbios e répteis). Gêneros florestais, como Tinamus e Crypturellus, preferem frutos a
sementes, ao contrário das aves de áreas abertas como as Nothura. Algumas espécies
A perda e a fragmentação de habitats florestais, além da caça, são os principais dis- são solitárias, outras vivem em casais e algumas em prequenos grupos. Observa-se uma
túrbios antrópicos nas comunidades de médios e grandes vertebrados, resultando em tendência de que as espécies solitárias ou que formam casais (como os inhambus) sejam
profundas mudanças na estrutura das comunidades e mesmo na extinção local de es- mais florestais, enquanto as que formam grupos sejam aquelas de campos e pastagens,
pécies. O monitoramento da vida silvestre é essencial para a compreensão dos padrões como algumas codornas (Nothura) (CABOT, 1992). Tinamídeos são normalmente tímidos
de composição das comunidades biológicas, as mudanças causadas pelo impacto huma- e esquivos, dificultando a sua observação. De fato, a melhor forma de identificação das
no nessas comunidades e para o planejamento do uso e manejo das áreas florestadas e espécies no campo é através do reconhecimento das suas vocalizações, que, em geral,
Unidades de Conservação. O monitoramento de espécies com elevada importância para são fortes e melodiosas, e características de cada espécie (CABOT, 1992; SICK, 1997).
a manutenção dos ecossistemas e da biodiversidade, como os vertebrados de médio e São facilmente atraídos pela reprodução ou imitação das suas vozes (por pios e apitos), o
grande porte em florestas tropicais, é ainda mais importante em áreas protegidas, já que que faz com que diferentes técnicas de playback possam ser usadas para a detecção das
estes territórios têm como principal objetivo proteger, no longo prazo, amostras signifi- espécies de interesse na área a ser monitorada.
cativas e viáveis da biodiversidade nativa de cada região (PERES & CUNHA, 2011). Nesse
contexo, a escolha das aves das famílias Tinamidae e Cracidae para integrarem o Progra-
Biologia dos indicadores biológicos

ma de Monitoramento in situ da Biodiversidade se justifica por diversas razões, entre elas: Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
a sensibilidade a impactos antrópicos, especialmente a caça; a facilidade de detecção em
função do grande porte, da vocalização conspícua e da utilização, em geral, dos estratos
Tinamus tao (azulona) – Família Tinamidae.
mais baixos de vegetação (muitas espécies são encontradas normalmente procurando
alimento no chão da mata ou de campos); a possibilidade de serem monitoradas através
de métodos simples e baratos, como o da transecção linear. A família Cracidae pertence à ordem Galliformes, a mesma de importantes aves do-
mesticadas pelo homem, como a galinha-doméstica e a codorna-doméstica (ambas da
família Phasianidae, do Velho Mundo). Cracídeos são essencialmente aves neotropicais,
encontradas dos Sul dos EUA até o Norte da Argentina (DEL HOYO, 1994; SICK, 1997).
São, em geral, maiores que os tinamídeos (as maiores espécies podem alcançar cerca de
1 metro de comprimento e pesar quase 4 kg), além de possuírem pernas mais fortes e
18 mais altas e cauda mais longa.
Podem apresentar, ao contrário dos tinamídeos, áreas nuas na cabeça de colorido in- Riqueza por gênero e bioma 21
tenso (vermelho, amarelo, azul ou verde). Particularmente coloridas são as barbelas na
região da gargantados jacus e jacutingas e a base do bico dos mutuns. Os sexos são ge- Tinamidae Cracidae

Biologia dos indicadores biológicos


ralmente semelhantes, a não ser nos mutuns do gênero Crax. • Tinamus spp • Ortalis spp
(até 3 espécies na Amazônia, uma (1 espécie em qualquer bioma)
Cracídeos são essencialmente aves florestais, embora algumas espécies possam vi- espécie na Mata Atlântica) • Penelope spp
ver em áreas mais abertas ou alteradas, mas nunca em campos abertos, como alguns • Crypturellus spp (usualmente 2 espécies em
tinamídeos (DEL HOYO, 1994). Jacus e jacutingas são arborícolas, mas são frequente- (3-4 espécies na Amazônia, 2-3 qualquer bioma)
mente (principalmente os jacus) vistos andando no chão em busca de alimentos. Mutuns espécies na Mata Atlântica) • Aburria spp
se alimentam principalmente no chão da mata. Apresentam capacidade de voo reduzida, • Nothura spp (1 espécie em qualquer bioma)
principalmente os mutuns. As jacutingas são as que têm maior potencial de voo na famí- (1-2 espécies no cerrado) • Pauxi spp
lia. São normalmente vistas em pares ou em pequenos grupos. Aracuãns podem formar • Rhynchotus spp. (1 espécie)
grupos maiores, como o aracuã-do-pantanal, que pode ser encontrado constituindo ban- (1 espécie; na Mata Atlântica e no • Crax spp
Cerrado) (1 espécie)
dos de até 30 indivíduos.
• Taoniscus spp.
Cracídeos são essencialmente vegetarianos, se alimentando de frutos, sementes, (1 espécies; no Cerrado)
flores, brotos e folhas. Ao contrário dos tinamídeos, podem ser bons dispersores de se-
mentes. Provavelmente consomem animais apenas de forma esporádica, principalmente Padrões de co-ocorrência de espécies e de substituição geográfica são observados
invertebrados (DEL HOYO, 1994). em gêneros de Cracidae e Tinamidae, como explicado a seguir.

Pode ocorrer simpatria entre várias espécies de tinamídeos, ou seja, mais de uma
espécie pode ser encontrada na mesma localidade. SICK (1997) diz que no Rio de Ja-
Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos neiro, por exemplo, até passado recente, existiam localidades nas quais se podia en-
contrar até seis espécies: Crypturellus soui, C. obsoletus, C. variegatus, C. tataupa, C.
Crax fasciolata – Família Cracidae. noctivagus e Tinamus solitarius, embora essas espécies possam ocupar habitats dife-
rentes – como sub-bosques fechados ou abertos. O mesmo autor diz que na Amazô-
nia há, por vezes, três espécies de Tinamus e algumas espécies de Crypturellus viven-
do juntas, nas mesmas matas. Pode haver simpatria também entre as Nothura e entre
essas e Taoniscus e Crypturellus.
5. Padroes de riqueza e distribuicao geográfica
De acordo com SICK (1997), aparentemente todos os representantes de Crax e Mitu
Biologia dos indicadores biológicos

Cracídeos e tinamídeos são amplamente distribuídos pelo Brasil. A Amazônia é o bioma (incluindo Pauxi) têm disitribuição alopátrica, excluindo-se geograficamente. Espécies
que concentra a maior riqueza de espécies das duas famílias. Vejamos os dados de riqueza: de Pipile e de Ortalis também se excluem (duas espécies do mesmo gênero não são en-
contradas no mesmo local). Espécies de diferentes gêneros (Crax, Mitu e Penelope p.ex.)
Riqueza por biomas podem ser encontradas juntas, no entanto, assim como duas ou mais espécies do gê-
nero Penelope.
Tinamidae Cracidae
• 16 espécies na Amazônia • 15 espécies na Amazônia Durante a identificação das espécies na coleta de dados do monitoramento, a preocu-
(11 endêmicas) (11 endêmicas) pação maior deve ser com as espécies que apresentam co-ocorrência, pois, uma vez de-
• 8 espécies na Mata Atlântica • 6 espécies na Mata Atlântica tectado um gênero que apresenta o padrão de distribuição geográfica, facilmente poderá
(2 endêmicas) (4 endêmicas) identificar a espécie pela localidade da coleta.
• 7 espécies no Cerrado • 4 espécies no Cerrado (1 endêmica)
20 (3 endêmicas)
6. Espécies ameacadas em nível nacional comprimento, ao passo que as codornas (gênero Nothura) têm entre 19,5 cm e 25 cm. A 23
perdiz (Rhynchotus rufescens) é o maior tinamídeo campestre brasileiro, com até 37,5 cm
Os cracídeos estão entre as aves mais ameaçadas do planeta, com mais de um terço de comprimento (SICK, 1997).

Biologia dos indicadores biológicos


das espécies em algum grau de ameaça.
A vocalização dos tinamídeos representa o auxílio mais significativo na localização e
• Tinamidae: 8 espécies (3 vulneráveis, 5 quase ameaçadas). na identificação das espécies. Tinamídeos calados em geral passam despercebidos. Ma-
cucos e inhambus, que são florestais, emitem assobios fortes e melodiosos. Por outro
• Cracidae: 11 espécies (1 extinta na natureza, 3 em perigo, 5 vulneráveis, 2 lado, a voz das codornas, que são aves campestres, é fina, com o timbre que lembra o de
quase ameaçadas). um grilo. Vocalizam mais durante o período reprodutivo, que varia de acordo com a espé-
cie. Durante o dia, piam mais comumente de manhã e no final da tarde (SICK, 1997).
Cracídeos e tinamídeos, tanto florestais como espécies campestres, estão ameaça-
dos em função da perda e fragmentação de habitat. Muitas espécies dessas duas famílias
possuem distribuições geográficas restritas e grande especialização em um tipo de hábi-
tat ou alimento, o que faz com que sejam particularmente sensíveis à perda e fragmenta- Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
ção de habitat. Além da ameaça causada pela destruição do habitat, são particularmente
vulneráveis à pressão de caça em função das seguintes características: 1) carne muito Tinamus solitarius e Crypturellus obsoletus –
apreciada; 2) médio ou grande porte; 3) são relativamente fáceis de capturar (em geral Família Tinamidae.
respondem bem ao playback, principalmente os tinamídeos; muitas espécies são encon-
tradas no chão da mata ou em campos); 4) baixa produtividade. Cracídeos e tinamídeos Cracidae
são caçados tanto para alimentação e obtenção de penas como para fins esportivos. Os
cracídeos constituem a maior parte da biomassa de aves caçadas nos neotrópicos por Cracídeos variam de médio (aracuãns) até grande (mutuns) porte. Jacus e jacupembas
diferentes tipos de caçadores (DEL HOYO, 1994). com tamanhos intermediários. Mutuns (gêneros Crax e Pauxi) variam em torno de 80 a
90 cm de comprimento. Exceção entre os mutuns é o urumutum (Nothocrax urumutum),
7. Morfologia, vocalizacao e caracteres diagnósticos com apenas 58 cm de comprimento. Jacus e jacutinga (gêneros Penelope e Aburria) nor-
malmente têm em torno de 70 cm de comprimento. A jacupemba (Penelope superciliaris)
Tinamidae é a menor espécie do gênero, com apenas 55 cm de comprimento. Aracuãns (Ortalis spp.)
variam entre 43 e 54 cm de comprimento (SICK, 1997).
Possuem corpo compacto, pescoço longo e fino, cabeça pequena e bico geralmente
curto. Cauda muito curta ou rudimentar, normalmente difícil de ser notada. Pernas cur- O padrão de coloração é um aspecto que pode auxiliar bastante na identificação dos
tas e grossas. A coloração do tarso (geralmente vermelha, amarela ou cinzenta) pode gêneros de cracídeos:
ser utilizada para a diferenciação de espécies com plumagens semelhantes. Plumagem • Crax são pretos com abdômen branco (machos) ou marrom ferrugíneo
Biologia dos indicadores biológicos

normalmente barrada, estriada ou manchada, que se mistura ao ambiente. Coloração (fêmeas).


normalmente marrom escura, castanha ou cinzenta. Espécies florestais têm plumagem • Pauxi são preto-azulados com abdômen castanho.
normalmente mais escura e de aspecto homogêneo. As espécies campestres têm plu- • Penelope são, em geral, marrom-avermelhadas ou marrom-esverdeadas.
magens normalmente cinzentas ou ocráceas com manchas, barras e estrias escuras (CA- • Aburria são predominantemente pretas, com branco nas asas e na cabeça.
BOT, 1992). • Nothocrax são marrom-avermelhados.
• Ortalis são marrom-amarelados.
Tamanhos variados. A menor espécie, Taoniscus nanus, mede cerca de 14 cm e pesa
43 g (de tamanho aproximado ao de um pintinho), enquanto as maiores espécies, como o A diferenciação dos gêneros pode ser auxiliada por outros aspectos morfológicos,
macuco e azulona, podem pesar mais de 1 kg e alcançar cerca de 50 cm de comprimento como segue:
(CABOT, 1992; SICK, 1997).Os inhambus (gênero Crypturellus) variam entre 23 e 35 cm de

22
• Bico: mutuns do gênero Crax com formações carnosas na base do bico e 8. Comportamento 25
cera de coloração vermelha ou amarela; mutuns do gênero Pauxi têm bico
avermelhado e em algumas espécies o cúlmen é elevado, formando uma crista
Uso vertical do habitat

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(principalmente no mutum-cavalo).

• Barbelas e cristas: barbelas com duas cores (vermelho com azul) ou azuis, ao Tinamídeos são predominantemente terrestres, mas empoleiram a baixa altura. Cra-
contrário das Penelope, que têm barbela vermelha e dos Ortalis, que não têm cídeos podem ser terrestres ou arborícolas, dependendo do gênero:
barbela pronunciada; Aburria com penas longas e brancas no alto da cabeça e • Crax: terrestre, raramente arborícola (altura variável).
da nuca.
• Penelope, Aburria, Ortalis: arborícolas, usualmente na copa.
As vocalizações são geralmente bem semelhantes nas espécies aparentadas de crací-
• Nothocrax: forrageia no solo; empoleira durante a noite (PARKER, 2002).
deos, mas muito diferentes entre mutuns, jacus, jacutingas e aracuãns. A vocalização dos
aracuãns consiste em um cacarejar altamente rítimico, de timbre duro, emitido normal- • Pauxi: predominantemente terrestre, mas empoleira quando necessário.
mente por mais de um indivíduo simultaneamente. Jacus têm voz forte e rouca. Jacutin-
gas e cujubis emitem piados altos e finos, semelhantes aos de alguns pássaros. Mutuns Sociabilidade
têm canto baixo e profundo, semelhante ao som obtido ao se soprar uma garrafa vazia
(SICK, 1997). A sociabilidade apresenta-se diferenciada entre as famílias das aves-alvo do monito-
ramento, constituindo um elemento relevante à identificação das espécies. Tinamidae é
predominantemente solitário e o comportamento social varia em Cracidae, como segue:

Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos • Crax: usualmente em pares ou até 4-5 indivíduos (grupos familiares).
• Ortalis: bandos grandes.
Guia de identificação de aves: Crax alector, Pauxi tu-
berosum, Ortalis canicollis, Penelope jacucaca, Aburria • Pauxi: solitários ou em pares.
cujubi – Família Cracidae. • Penelope: em pares ou em pequenos bandos.
• Aburria: solitárias ou em pares.

Tendo diferenciado o gênero pelos aspectos aqui listados, pode-se proceder à iden- Comportamento de fuga
tificação das espécies de cracídeos pela sua ocorrência, uma vez que não apresentam
co-ocorrência dentro do mesmo gênero. Pode ocorrer simpatria entre algumas espé- Tinamídeos são geralmente tímidos e elusivos e, quando se sentem ameaçados, ten-
cies de Penelope. dem a permanecer parados e em silêncio na tentativa de passarem despercebidos. Tina-
mídeos são bons corredores. Quando alarmados, preferem se afastar andando ou cor-
Biologia dos indicadores biológicos

rendo de maneira silenciosa do que voar, uma vez que não são bons voadores em geral
(CABOT, 1992); os voos são rápidos, desajeitados e curtos.

Cracídeos são mais tranquilos, permitindo observação. Mas são também desconfia-
dos e tendem a se afastar lentamente ou ir para galhos mais altos.

Penelope e Aburria alarmam bruscamente.

24
27

Vá além 9. Lógica de identificacao

Biologia dos indicadores biológicos


Referências básicas para construção de listas potenciais A lógica de identificação consiste em reduzir o universo de possibilidades de espécies
ao responder mentalmente a uma série de perguntas-chave, não necessariamente em
Na internet:
uma ordem específica, focando nos caracteres morfológicos, vocais ou comportamen-
• Lista Oficial das Aves do Brasil do Comitê Brasileiro de Registros
tais que diferenciam as espécies dentro desse universo limitado.
Ornitológicos (CBRO) – www.cbro.org.br
• Ornitólogo Automático (Amazônia) – (colecoes.inpa.gov.br/sb/
Principais perguntas-chave são:
ornitologo)
• WikiAves (www.wikiaves.com.br)
Onde você está? Qual bioma? (antes de ir a campo)
• BirdLife International Data Base (www.birdlife.org/datazone/
species/search) Qual localidade? (antes do campo)
• InfoNatura (www.natureserve.org/infonatura)
Em que habitat você está (terra firme, mata de altitude, mata de baixada, floresta
Livros de galeria etc.)?
• Ornitologia Brasileira. Helmut Sick. 1997. Ed. Nova Fronteira
• Birds of South America: Non-passerines: Rheas to Woodpeckers. Em que estrato da vegetação a ave foi avistada?
Erize e Rumboll. 2006. Princeton Field Guides.
• A Field Guide to the Birds of Brazil. Ber van Perlo. 2009. Oxford Qual o tamanho da ave?
University Press.
Qual o padrão de coloração predominante?
• Aves do Brasil Oriental. Thomas Sigrist. Avis Brasilis.
• Handbook of the Birds of the World. Vol. 1.del Hoyo, J.; Elliot,
Há marcas destacáveis na ave?
A.; Sargatal, J. (eds.) 1992. Lynx Edicions, Barcelona. (capítulo
"Tinamidae", escrito por Cabot, J.)
O motivo para fazer tais perguntas é (lógica)?
• Handbook of the Birds of the World. Vol. 2.Lynx Edicions,
Barcelona. del Hoyo, J.; Elliot, A.; Sargatal, J. (eds.),1994.
(capítulo "Cracidae", escrito por del Hoyo, J.). Excluir espécies de outros biomas (elaboração de lista potencial de espécies).

Guias regionais do projeto (em construção) Excluir espécies de outras regiões dentro do bioma (elaboração de lista potencial
de espécies).
Biologia dos indicadores biológicos

Artigos científicos ou listas de espécies já publicadas de localidades


próximas Excluir espécies de outros habitats.

Para Amazônia: guias de campo de países fronteiriços (Venezuela, Peru e Excluir espécies terrestres ou arborícolas.
Colômbia)
Excluir espécies muito pequenas ou muito grandes.

Excluir espécies de coloração rapidamente diferenciadas.

Reconhecer de imediato uma espécie com característica destacável.

26
Um exemplo prático: Observações quanto à identificação das espécies em campo: 29
1. Onde você está? Bioma Mata Atlântica (exclui espécies endêmicas da Amazônia
• Sempre que possível, observar os caracteres morfológicos diagnósticos nos

Biologia dos indicadores biológicos


ou do Cerrado). indivíduos, para uma identificação mais confiável.
• Universo de possibilidades reduzido de 46 para 14 espécies.
• O conhecimento da distribuição e do comportamento das espécies ainda
2. Qual localidade? Parque Nacional da Serra dos Órgãos.
é bastante limitado, sobretudo na Amazônia. Portanto, há possibilidade
• Universo de possibilidades reduzido de 14 para 8 espécies (Tabela 1.2). de registrar uma espécie inesperada para a região, para o habitat ou com
3. Em que habitat você está? Floresta de altitude. determinado comportamento.
• Universo reduzido de 8 para 3 espécies.
• O tamanho das aves em campo é muito difícil de ser determinado em termos
4. Em que estrato da vegetação a espécie da ave foi avistada? Na copa da floresta. absolutos.
• Universo reduzido de 3 para 2 espécies.
Caracteres morfológicos chaves em Tinamidae e Cracidae em transectos lineares:
5. 5. Qual o padrão de coloração da ave? Marrom-avermelhado.
• Espécie identificada: Penelope obscura. • tamanho;

Tabela 1.2. Espécies de Tinamidae e Cracidae no Parque Nacional da Serra dos Órgãos, • padrão de coloração predominante;
incluindo altitude e habitat de ocorrência.
• bico, barbela e crista;

Nome comum/ • marcas nas asas ou cabeça;


Família – Espécie Altitude Habitat Tamanho
popular
Tinamidae • coloração das pernas.

1 Tinamus solitarius Macuco Baixa Floresta 45 cm


2 Crypturellus soui Tururim Baixa Floresta sec. 25 cm
3 Crypturellus obsoletus Inhambuguaçu Alta/Baixa Floresta 30 cm
4 Crypturellus variegatus Inhambu-anhangá Alta Floresta sec. 30 cm
5 Crypturellus tataupa Inhambu-chintã Alta /Baixa Floresta sec. 25 cm
Cracidae
Biologia dos indicadores biológicos

6 Penelope superciliaris Jacupemba Baixa Floresta sec. 65 cm


7 Penelope obscura Jacuaçu Alta Floresta 70 cm
8 Aburria jacutinga Jacutinga ? Floresta 70 cm

28
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31

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Biologia dos indicadores biológicos


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30 ICMBio.
Biologia dos indicadores biológicos

32
CAPÍTULO

2
grande porte
Mamíferos de médio e
1. Quem sao os médios e grandes mamíferos? 35

Biologia dos indicadores biológicos


A maioria dos médios e grandes mamíferos possui peso corpóreo superior a 1 kg.
Essa classificação, contudo, comtempla muito mais um grupo de espécies que podem
ser estudadas por três metodologias de amostragem (Amostragem por: 1 – Observa-
ção direta, identificação de espécies por avistamento das espécies; 2 - Vestígios indi-
retos, identificação de espécies por, principalmente, rastros e fezes; e 3 – Armadilhas
fotográficas) do que qualquer classificação filogenética ou pelo tamanho corpóreo.

O sistema de monitoramento de médios e grandes mamíferos proposto pelo ICMBio


inclui todos os mamíferos terrestres e arborícolas que podem ser identificados pela
visualização direta, em nível de espécie, em amostragens diurnas feitas em uma tran-
secção linear de 5 km de extensão. Esse monitoramento inclui, também, espécies com
peso corpóreo inferior a 1 kg (i.e. pequenos primatas e esquilos), que podem ser identi-
ficadas por visualização direta.

A título de informação, os chamados pequenos mamíferos voadores e não voadores


necessitam de coleta para uma identificação taxonômica acurada.

Os mamíferos existentes na América do Sul atualmente contemplam 12 ordens:


• Artiodactyla (veados, porcos)
• Carnívora (gatos, cachorros, quatis)
• Cetacea (golfinhos, botos)
• Chiroptera (morcegos)
• Cingulata (tatus)
• Didelphimorphia (mucuras, gambás, cuícas)
• Lagomorpha (coelho)
• Perissodactyla (antas)
• Pilosa (preguiças e tamanduás)
• Primates (macacos, micos, saguis)
Biologia dos indicadores biológicos

• Rodentia (ratos, cutias, pacas, porco-espinhos)


• Sirenia (peixes-boi)

Em função da história natural das espécies que comtemplam cada ordem, entre as 12
ordens, somente 8 serão alvo deste monitoramento:
• Artiodactyla (veados, porcos)
• Carnívora (gatos, cachorros, quatis)
• Cingulata (tatus)
• Lagomorpha (coelho)
• Perissodactyla (anta)
• Rodentia (cutias, pacas, porco-espinhos)
34
• Pilosa (preguiças e tamanduás)
• Primates (macacos, micos, saguis, sauins)
2. Diversidade de mamíferos no Brasil 37

Biologia dos indicadores biológicos


A mais recente revisão sobre as espécies de mamíferos brasileiros indicam que as
ordens com maior número de espécies no Brasil são Rodentia, Chiroptera e Primates
(PAGLIA et al., 2013). A grande maioria das espécies de Rodentia não é alvo do monito-
ramento, contudo, várias espécies o são. Chiroptera não é alvo desse monitoramento.
A ordem Primates (118 a 135 spp) contribui com a grande diversidade de espécies-alvo
deste montiramento, as demais ordens com maior número de espécies-alvo são, respec-
tivamente, Carnivora (33), Cingulata (11), Artiodactyla (10), Pilosa (9), Perissodactyla (2*)
e Lagomorpha (1). Observando o número total de espécies em cada ordem de mamífero
que ocorre no Brasil (Figura 2.1), verifica-se que são as ordens mais diversas e que serão
sujeitas ao Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade: Primates, seguido por
Carnivora, Cingulata, Artiodactyla (10) e Pilosa (8).

Figura 2.2. Mapa da América do Sul, mostrando a riqueza


de espécies de mamíferos. Figura extraída e modificada de
CIESIN (2008. Disponível em: http://sedac.ciesin.columbia.
edu/data/set/species-v1-americas-mammal-family-richness/maps).

Ao se analisar a riqueza de espécies de mamíferos em nível da variação de assembleias


locais de espécies ao longo do espaço, observa-se que existem áreas geográficas que
contemplam, devido a fatores históricos e ecológicos, um conjunto único de espécies:
são os chamados centros de endemismo (Figura 2.3). No Brasil, segundo alguns autores,
existem 8 centros de endemismos para vertebrados terrestres Amazônicos, como mos-
tra a figura abaixo.
Biologia dos indicadores biológicos

Figura 2.1. Tabela extraída de Paglia et al., 2013, exibindo a diversidade de ordens,
famílias, gêneros, espécies e novas espécies registradas no território brasileiro.
* Inclui uma espécie de anta descrita em 2013, Tapirus kabomani (COZZUO et al., 2013)

A diversidade local de espécies de mamíferos no Brasil, contudo, não é homogênea. Ela


tende a ser maior em ambientes com maior pluviosidade e maior produtividade do solo,
como mostra a Figura 2.2 (CIESIN, 2008), que evidencia a sobreposição de mapas de dis-
tribuição de espécies de mamíferos na América do Sul. Os ambientes florestais tendem
a possuir uma diversidade maior de espécies. Porém, existem locais (oeste da Amazônia,
várzeas da Amazônia e região central da Mata Atlântica) que possuem maior riqueza de
36 espécies de mamíferos.
Figura 2.3. Áreas de endemismo nas terras baixas da
Amazônia baseadas na distribuição de vertebrados terrestres.
Figura extraída de Silva et al., (2005).
Entre todas as espécies de mamíferos com ocorrência descrita para o Brasil, 30% são têm suas limitações e devem ser aliados de forma criteriosa, na tentativa de se definir 39
endêmicas do país (PAGLIA et al., 2013) e os biomas com maior riqueza de espécies são a uma lista local de espécies mais próxima da diversidade “real” de espécies do local.
Amazônia (399 spp.; 231 exclusivas), a Mata Atlântica (298 spp.; 90 exclusivas) e o Cerra-

Biologia dos indicadores biológicos


do (251 spp.; 32 exclusivas) (Figura 2.4). Tais dados ressaltam a importância desses bio- O conhecimento científico não é completo. Ele, geralmente, é restrito às espécies
mas brasileiros, daí a relevância de se monitorar de espécies de mamíferos em UCs neles. mais estudadas, nem todas as espécies possuem áeras de ocorrência bem definidas. O
conhecimento sobre as espécies é um reflexo da cultura dos cientisticas sobre as espé-
cies. Além disso, ele é restrito a algumas localidades – existem locais onde várias pesqui-
sas foram realizadas, logo, uma lista local desse sítio já está bem definida.

O conhecimento tradicional, por sua vez, também não é completo. Ele tende a ser restri-
to às espécies mais conhecidas/avistadas ou utilizadas pelos moradores locais. O conheci-
mento sobre as espécies também é um reflexo da cultura daquela comunidade, pela forma
como aquela comunidade se relaciona com o meio ambiente local. Como exemplo, mora-
dores tradicionais das Unidades de Conservação da região de Boca do Acre/AM indicam
com precisão e certeza quais espécies, caçadas por eles, ocorrem em determinados locais
nas referidas Ucs. Contudo, boa parte dos moradores não tem certeza sobre indicar qual
das três espécies de primatas [Figura 2.5 (simpátricas segundo o conhecimento científico)]
ocorrem em suas colocações ou próximo às suas casas (R. Sampaio com. pess.).

Aliar os dois saberes torna-se imprescindível para a elaboração de uma lista local de es-
pécies de mamíferos, contudo, conhecer as limitações de cada é necessário para se acurar
essa lista local. Para obter maiores informações sobre como devem ser feitas entrevistas
Figura 2.4. Número total de espécies de mamíferos e espécies exclusivas com moradores locais, vale a pena consultar a publicação do ICMBio (Brasil, 2012).
a cada bioma no Brasil. Figura extraída de Paglia et al. (2013).

3. Como elaborar uma lista local de espécies de mamíferos


Espécies de mamíferos têm uma área de distribuição geográfica relativamente bem conhe-
cida pela ciência. Uma ferramenta disponível na internet produz, baseado em mapas de distri-
Biologia dos indicadores biológicos

buição de espécies, uma lista local de espécie de diferentes táxons (www.mappinglife.org.br). O


usuário pode selecionar um ponto no mapa e a ferramenta gera uma lista potencial de espécies
que ocorrem naquele ponto. Guias de mamíferos também são importantes para a definição da
lista local de espécies (ver bibliografia).

Nota-se que as listas geradas a partir desta pesquisa são listas potenciais de espécies,
e certamente nem todas as espécies previstas necessariamente ocorrem na área. Fato-
Figura 2.5. Fotos de primatas Callitriquideos que ocorrem no interflúvio madeira-purus,
res ecológicos, histórios e alterações do habitat podem ter afetado as ocorrências locais
mais precisamente na região de Boca do Acre/AM. Fotos. Ricardo Sampaio. Esquerda Saguinus
de determinadas espécies. Ademais, espécies exóticas, introduzidas de outros biomas,
imperator; centro: Saguinus weddelli; direta: Callimico goeldii.
não são “captadas” por essa ferramenta.

38 Uma estratégia muito interessante para se definir uma lista local de espécies de mamí-
feros é aliar o conhecimento científico ao conhecimento popular/tradicional local. Ambos
4. Tópicos de destaque na biologia da conservacao 5. História natural e caracteres diagnósticos dos 41

do grupo selecionado mamíferos-alvo do monitamento

Biologia dos indicadores biológicos


Historicamente, os mamíferos, principalmente os médios e os grandes, constituem o gru- Em função da restrição que a metodologia da transecção linear tem na amostragem
po de animais mais sujeitos a processos de extinção, extinção local e/ou diminuição de suas de médios e grandes mamíferos, o Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade
populações em função da caça pelo ser humano ao longo de sua história (FLANNEY, 1994). inclui a coleta de dados de 8 das 12 ordens de mamíferos brasileiros:
• Artiodactyla (veados, porcos)
Atualmente, devido às altas taxas da conversão do habitat promovida pela tecnologia • Carnívora (gatos, cachorros, quatis...)
da sociedade moderna, a principal ameaça para a conservação dessas espécies é a perda • Cingulata (tatus)
do habitat, seguida pela sobre-caça e pelo tráfico ilegal de algumas espécies. • Lagomorpha (coelho)
• Perissodactyla (anta)
Espécies que têm uma especificidade maior quanto ao habitat ou que requerem ambien-
• Pilosa (preguiças e tamanduás)
tes não alterados para sua sobrevivência tendem a ser mais susceptíveis a estas ameaças.
• Primates (macacos)
A caça tem mais efeitos negativos em espécies de maior porte de mamíferos, visto que es-
• Rodentia (cutias, pacas, esquilos...)
ses animais são mais preferidos pelos caçadores e também porque suas taxas reprodutivas
são baixas. Inúmeros estudos apontam a caça como um fator causador da diminuição de
Considerando a diversidade de espécies em cada ordem e fazendo um paralelo com a
populações ou extinção local de espécies (Floresta Vazia; ver WILKIE et al., 2011).
abundância local das espécies, faremos uma descrição da história natural dessas ordens
em função da possível maior taxa de avistamento das espécies-alvo do monitoramento.
Sobre os critérios de avaliação da IUCN, entre todas essas espécies de mamíferos, 69
A Figura 2.7 mostra a proporção de mamíferos caçados por moradores indígenas e não
foram consideradas ameaçadas (10% do total de espécies) e, entre as ordens, os primatas
indígenas ao longo de anos de monitoramenteo em florestais tropicias no Peru. Nota-se
são os mais ameaçados (26 spp), seguido por Roedores (12 spp.), Carnívoros (10 spp.) e Ce-
a grande proporção de primatas, esquilos, porcos, pacas e tatus como animais caçados
táceos (7 spp.), segundo a Lista Vermelha da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (2010).
por esses moradores locais. A figura pode dar uma noção de quais grupos de espécies
As novas avaliações de espécies ameaçadas certamente aumentarão esses números. As
serão os mais avistados durante o Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade.
figuras (Figura 2.6) abaixo mostram o número de espécies de mamíferos brasileiros classifi-
Contudo, espécies não caçadas e que geralmente são muito abundantes localmente se-
cadas segundo os critérios da IUCN e o número de espécies ameaçadas por Bioma.
rão muito registradas no Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade, como por
exemplo, os micos, saguis e soins.
Biologia dos indicadores biológicos

Figura 2.6. A figura à esquerda mostra o número de espécies de mamíferos nas categoria
de nível de ameaça. A figura à direita mostra o número de espécies e espécies endêmicas
ameaçadas por bioma no Brasil. (Ambas figura foram extraídas de PAGLIA et al., 2013)

40
Figura 2.7. Figura que exibe a proporção de médios e grandes mamíferos por indígenas no
Peru. Figura extraída de REDFORD (1992).
ORDEM PRIMATES 43

Todas as espécies incluídas na ordem Primates são alvos do Programa de Monitora-

Biologia dos indicadores biológicos


mento in situ da Biodiversidade. São animais conhecidos como macacos, micos, saguis,
sauins e monos. Totalizam 5 famílias, 19 gêneros e 135 espécies.

São animais arborícolas e sociais. Possuem cauda, a qual é prêensil nos primatas de
maior porte. Possuem um focinho curto e a face geralmente é desprovida de pelos.

Família Callitrichidae

A maior diversidade de espécies de primatas é encontrada na família Callitrichidae. São


primatas de pequeno porte (< 800 g). Possuem a cauda longa, fina e não preênsil, “galo- Figura 2.8. Espécies do gênero Leontopithecus evidenciando a distribuição geográfica das
peiam” pelo dossel da floresta, utilizando suas afiadas e robustas unhas para se agarrar espécies (figura exraída de RYLANDS et al., 2008).
nos troncos. Ocupam o extrato arbóreo intermediário, sendo resiliente à vegetação per-
turbada. Alimentam-se de insetos, exsudatos e frutos. O som emitido por eles é carac- O gênero Callithrix ocorre nos biomas da Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga. As es-
terístico de cada gênero e/ou espécie (infrassom agudo e fino, ver Emmons et al., 1997); pécies apresentam uma coloração acinzentada com o rabo anelado, a variação entre as
esses primatas utilizam esse tipo comunicação por vários motivos (comunicação intra espécies se dá na colocação de suas faces e tufos, como mostra a Figura 2.9. São parapá-
e extragrupo) e vocalizam quase que em todo seu período de atividade. Muitas vezes, a tricos, contudo, espécies introduzidas podem causar erros de identificação em campo.
vocalização emitida por eles revela sua presença, sendo muito importante para sua de-
tecção e posterior identificação por meio da visualização direta. Devido ao seu pequeno
tamanho, sua locomoção faz pouco barulho. As espécies dessa família têm distribuição
geográfica restrita, limitada por rios.

O monitoramento inclui a coleta de dados de 7 gêneros e 39 espécies dessa família,


quais sejam:
• Cebuella – mico-anão, taboqueiro, leãozinho
• Callimico – Sauins, soins
• Callibella – micos; mico-anão
• Callithrix – saguis, micos
• Leotonpithecus – micos leões
Biologia dos indicadores biológicos

• Mico – micos, sauins, saguis


• Saguinus – sauins, soins

O gênero Leotonpithecus apresenta quatro espécies restritas aos ambientes de flo-


resta tropical úmida do bioma Mata Atlântica (Figura 2.8). O padrão de coloração dessas
espécies é diagnóstico entre elas. São parapátricos, i.e. duas espécies não ocorrem em
um mesmo sítio, contudo, espécies introduzidas podem causar erros de identificação em
campo. Figura 2.9. Espécies do gênero Callithrix, evidenciando a distribuição geográfica das espécies
(figura extraída de RYLANDS et al., 2008).

42
Na Amazônia, ocorrem 5 gêneros de callitriquídeos e a maiores diversidade de espé- O gênero Saguinus é mais diverso entre os callitriquídeos, possui atualmente 23 formas 45
cies está nesse bioma. (espécies e subespécies), no entanto, mais uma espécie foi descrita em 2014 (Saguinus ur-
sula; GREGORIM & VIVO, 2013), aumentando esse número para 24 espécies. É um grupo

Biologia dos indicadores biológicos


O gênero Mico ocorre na proção leste da Amazônia, restrita ao interflúvio madeira- diversificado com uma grande variação na coloração face e boca, e as principais caracterís-
-amazonas-xingú. Até o presente momento, 14 espécies foram descritas para o gênero, ticas diagnoses incluem a coloração geral da pelagem, face e boca (ver figura abaixo).
todas são parapátricas e estão restritas a interflúvios bem definidos, embora algumas es-
pécies tenham o limite da distribuição geográfica pouco compreendida pela ciência. Os
principais caracteres diagnósticos das especies são o padrão de pelagem, do corpo, da
cauda e da face (ver figura abaixo).
Biologia dos indicadores biológicos

Figura 2.11. Espécies do gênero Saguinus, evidenciando a distribuição geográfica das espécies
e subespécies (figura extraída de RYLANDS et al., 2008).

Os gêneros Cebuella e Callibelai (Figura 2.12) são conhecidos como micos-anão, leão-
Figura 2.10. Espécies do gênero Mico, evidenciando a distribuição geográfica das espécies zinho, taboqueiro, entre outros. São os menores primatas da América do Sul e são muito
(figura extraída de RYLANDS et al., 2008). raramente avistados em transecções lineares, pois são animais elusivos que tendem a se
44
esconder rapidamente por trás de troncos quando predadores surgem. De forma geral,
são primatas pouco conhecidos e estudados, são animais discretos que exibem uma vo- Família Cebidae 47
calização característica, mais discreta que a dos outros callitriquideos. Sua área de vida
é restrita a uma ou a algumas árvores somente, o que dificulta sua detecção durante as Os cebídeos são representados pelos micos de cheiro (Saimiri), cairaras (Cebus) e ma-

Biologia dos indicadores biológicos


transeções lineares. cacos prego (Sapajus). Saimiri é mais restrito a áreas inundadas da Amazônia, ao passo
que Cebus e Sapajus tendem a habitar qualquer tipo de floresta.

Os micos têm porte pequeno (800 g) e estão mais restritos a áreas inundáveis ou pró-
ximos a rios e igarapés. Os outros dois gêneros possuem porte maior (até 4,5 kg), cau-
da preênsil e tendem a habitar qualquer tipo de floresta. Vivem em bandos grandes, de
até 40 indivíduos, e são onívoros. Todas as espécies incluem animais “barulhentos”, sua
locomoção promove grandes deslocamentos de galhos e possuem volcalizações carac-
terísticas para cada gênero. Na maioria das vezes, o barulho (galhos ou vocalizações) re-
vela sua presença. Micos de cheiro são primatas de pequeno porte, contudo maiores que
Callitriqueos, possuem um andar quadrupede diferente dos Callitriqueos, micos de cheiro
e Callitriqueos tendem a não ocorrer simpatricamente. Os cairaras e os macacos pregos
são primatas de maior porte, com diferenças na coloração da pelagem; cairaras são mais
claros e macacos pregos têm um “topete”, conhecido por lapela, característico (Figura
2.14). O andar guadrupedal desses macacos revela uma silhueta única, o rabo enrolado
para baixo de ambos os gêneros (Figura 2.14).

Figura 2.12. Espécies do gêneros Cebuella e Callibela, evidenciando a distribuição geográfica


das espécies (figura extraída de RYLANDS et al., 2008).

O gênero Callimico é monoespecífico (Callimico goeldii), um callitriqueo de pelagem


completamente negra (Figura 2.13), que ocorre simpatricamente com várias espécies de
Saguinus. Essa espécie tende a ser mais comum em florestas dominadas por bambus no
oeste da Amazônia.
Biologia dos indicadores biológicos

Figura 2.14. Silhuetas de cairaras (Cebus; esquerda) e macacos pregos (Sapajus; direta).
Observa-se o “topete” de Sapajus, o rabo enrolado para baixo em ambos os gêneros. Figura
extraída de Alfaro et al., (2012a).

Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos

Sapajus apella, C. albifrons e S. sciureus.


46
Figura 2.13. Callimico goeldii evidenciando a sua distribuição
geográfica (figura extraída de RYLANDS et al., 2008).
A Figura 2.15 mostra as áreas de distribuição geográfica para as espécies de Cebideos. Família Piteciidae 49
As espécies dentro de cada gênero são parapátricas, exceto para Cebus, uma vez o conhe-
cimento sobre a distribuição geográfica dele ainda não é bem resolvido. Os três gêneros Os primatas da família Pitheciidae estão distribuídos nos seguintes gêneros:

Biologia dos indicadores biológicos


podem co-ocorrer em sítios específicos, e micos de cheiro frequentemente foram bandos • Callicebus – sauás e zogue-zogues;
mistos com macacos prego. • Pithecia – paraucus, macacos velho;
• Cacajao – uacaris e bicós;
• Chiropotes – cuxius.

Callicebus possui 23 espécies e é um gênero bem diversificado no Brasil. Possuem en-


tre pequeno e médio porte (1 kg). Os indivíduos vivem em grupos pequenos ou casais, e
habitam qualquer tipo de floresta e todos os estratos de dossel. Alimentam-se de fru-
tos e folhas, e algumas espécies predam sementes também. A cauda é longa e peluda,
não preênsil e com aspecto “arredondado” em sua extremidade. A face é arredondada
e varia em sua coloração, com grande variação entre espécies (Figura 2.16), sendo esta
característica, assim como, a coloração da pelagem os caracteres diagnístico para cada
espécie. O caminhar é quadrúpede. Emitem uma vocalização característica que se res-
Figura 2.15. Mapas das áreas de distribuição geográficas das espécies dos três gêneros de tringe às primeiras horas da luz do dia. Algumas espécies, no entanto, podem vocalizar
primatas da família Cebidae. Figuras extraída de Alfaro et al., (2012b), respectivamente. em outro período do dia também. Os avistamentos das espécies, por vezes, tornam-se
difíceis, pois eles possuem um hábito discreto, e muitas vezes se escondem em cipós ou
Família Aotidae quando ameaçados.

A família Aotidae possui apenas um gênero (Aotus), com 5 espécies parapátricas. É re- Assim como os callitriqueos, a distribuição geográfica das espécies é limitada por in-
conhecida localmente como macacos da noite ou macacos quatro-olhos, devido às gran- terflúvios pequenos, principalmente na Amazônia. As espécies de Callicebus são agrupa-
des manchas brancas sobre seus olhos. das em cinco grupos (Figura 2.16): grupo Personatus, que ocorre na Mata Atlântica e Ca-
atinga; grupo Moloch, no leste da Amazônia; grupo Torquatos, nas porções central, sul e
norte da Amazônia; grupo Cupreus, no sudoeste da Amazônia; e grupo Donacophilus, sul
Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos da Amazônia e Pantanal. As espécies de cada grupo são parapátricas, porém espécies de
grupos diferentes podem ocorrem simpatricamente no oeste da Amazônia.
Aotus trivirgatus
Biologia dos indicadores biológicos

São primatas noturnos distribuídos na Amazônia e em uma parte do Pantanal. Formam


grupos monogâmicos, com menos de 6 indivíduos. Tendem a ser frugívoros e insetívoros
e sua vocalização é característica. A cauda não é preênsil. Avistamentos diurnos dessas
espécies podem ocorrer no momento em que o bando sai de seu “oco“ e fica exposto ao
observador, próximo da árvore dormitório.

48
Devido a este hábito discreto, visualizações dessas espécies podem ser mais difíceis a 51
observadores menos experientes.

Biologia dos indicadores biológicos


O gênero Cacajo é bem específico das áreas inundáveis da Amazônia, onde ocupam os
estratos médios e altos da floresta. O gênero inclui 4 espécies parapátricas: Cacajao cal-
vus, C. melanocephalus, C. auresi, C. ouakay. São conhecidos como Uakaris, Macaco-branco
e Bicós. Todas são de grande porte (> 4 kg). A cauda é curta e peluda e a face é nua e bem
contrastante com o corpo. São frugívoros e predadores de sementes. Vivem em bandos
grandes com até 40 indivíduos. A vocalização é característica do gênero. São animais fa-
cilmente avistáveis devido ao seu comportamento, tamanho, tamanho de grupo e o as-
pecto contrastante de sua pelagem e face com a vegetação (pelos menos para C. calvus;
Figura 2.17).

Figura 2.16. Pranchas exibindo as faces de todas as espécies do gênero Callicebus. Prancha
extraída de van Roosmalen et al., (2002).

O gênero Pithecia possui 4 espécies parapátricas na Amazônia, todas ocupando os es-


tratos médios e altos do dossel amazônico. São conhecidos localmente como Parauacus ou
Macaco Velho. A variação na coloração da pelagem é o caracter diagnóstico entre espécies.
Biologia dos indicadores biológicos

Figura 2.17. Prancha elaborada por S. Nash (FERRARI et al., 2013), mostrando as variações nas
colorações das subespécies do gênero Cacajao.
Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
O gênero Chiropotes, endêmico da Amazônia, possui 5 espécies parapátricas, de gran-
Parauacu (P. irrorata). de porte (> 4 kg; Figura 2.18). São conhecidos localmente como Cuxiús, e a variação entre
as espécies estão na coloração de sua pelagem, e o nariz contrastante para C. albinasus.
Todas as espécies são parapátricas. Formam bandos grandes (> 40 indivíduos), os indiví-
Possuem porte médio (> 3 kg), mas parecem ter o porte maior devido ao aspecto de duos possuem cauda longa, peluda e não preênsil. Essa cauda lembra muito um pêndulo
sua pelagem. A face nua contrasta com a pelagem presente no restante do corpo. For- quando estes primatas estão parados em galhos e troncos e a mantém “balançando”. Há
mam grupos pequenos, compostos por até 6 indivíduos. A cauda é longa e não preênsil. presença de tufos de pelos na cabeça (topete) e possuem também “barba” na face. São
Alimentam-se de frutos e sementes, muitas vezes podem ser predadores de sementes. frugívoros e predadores de sementes. Utilizam os estratos altos da floresta e possuem
50 Emitem uma vocalização discreta e baixa, bem típica, parecem “conversar” entre si. A um hábito pouco discreto, fazendo muito barulho ao se locomover, possuindo uma voca-
locomoção também é bem discreta, mais concentrada nos troncos do que nos galhos.
lização típica, vocalizando durante quase todo seu período de atividade. São facilmente 53
detectáveis durante as transecções lineares e podem formam bandos mistos com maca-
cos prego.

Biologia dos indicadores biológicos


Figura 2.19. Duas espécies de Guariba. Alouatta puruensis e A. discolor, ambas amazônicas.
Fotos: Ricardo Sampaio.

O gênero Lagothrix é amazônico, com três espécies parapátricas (L. cana, L. lagotri-
Figura 2.18. Prancha elaborada por S. Nash (FERRARI et al., 2013), mostrando as cinco cha e L. poeppigii). São primatas de grande porte (> 11 kg; Figura 2.20), robustos e com
espécies de Chiropotes. pelagem felpuda. Vivem em bandos grandes, com mais de 40 indivíduos, mas subgrupos
menores também são frequentes e facilmente avistados. São frugívoros e folívoros, e
Família Atelidae ocupam todos os tipos florestais e tendem a utilizar os estratos médios e altos do dossel.
Possuem cauda longa e preênsil. As vocalizações incluem um grande repertório, sendo
A família Atelidae inclui os maiores primatas neotropicais e inclui 4 gêneros: animais barulhentos e de fácil detecção em campo.
• Aloautta – guaribas, bugios, capelões; barbados.
• Ateles – macacos aranha, macacos preto, coatás, cuambas.
• Lagothrix – macacos barrigudos.
• Brachyteles – muriquis, monocarvoeiros.

O gênero Aloautta possui 10 espécies no Brasil (GREGORIM, 2006); elas tendem a ser
parapátricas, no entanto, em várias áreas de contato entre espécies, simpatria é comum
Biologia dos indicadores biológicos

entre duas espécies. A principal característica diagnose é a variação da coloração da pe-


lagem dessas espécies (Figura 2.19), que possuem uma barba característica. Ocupam to-
dos os tipos florestais, nos quais tendem a utilizar os estratos médios e altos do dossel.
São primatas de grande porte (> 8kg), formando bandos grandes, com 10 ou mais indiví-
duos. São os primatas mais folívoros da América do Sul, mas também se alimentam de
frutos. Devido a essa dieta são animais relativamente mais lentos e tendem a se deslocar
menos que os outros atelideos. A cauda é longa e preênsil. Possuem a vocalização mais
contrastante entre todos os primatas neotropicais. Contudo, essa vocalização é acredi-
tada ser uma comunicação entre grupos, tendo maior frequência de ocorrência nas pri- Figura 2.20. Um indivíduo macho de Lagothrix cana. Foto: Ricardo Sampaio.
meiras horas do dia ou antes do amanhecer, mas grupos podem vocalizar em horários
variados, respondendo a estímulos diversos. Sua detecção, em transeções lineares, pode O gênero Ateles possui 4 espécies no Brasil. São parapátricas e amazônicas (Ateles
52
ser dificultada para observadores inexperientes, pois esses animais tendem a ser inativos chameck, A. paniscus, A. marginatus e A. belzebuth). Possuem a pelagem preta (exceto A.
durante grande parte do dia. Possuem uma locomoção relativamente discreta.
belzebuth; Figura 2.21) e como caracter diagóstico entre as espécies, uma variação mar- 55
cante na coloração da face. São conhecidos como macacos aranha, coatás, cuambas, ma-
cacos preto. São de porte grande (> 9 kg) e possuem pelagem longa de brilhante. Assim

Biologia dos indicadores biológicos


como os braços e as pernas, a cauda é bem longa, além de ser preênsil e especializada,
parecendo uma “terceira” mão que realiza um apoio durante a locomoção. A locomoção
se dá por braquiação. São frugívoros e folívoros. Vivem em bandos grandes (> 30 indivídu-
os), mas se subdividem em sug-grupos para forrageamento. Tendem a preferir florestas
primárias e a utilizar os estratos mais altos do dossel. São primatas que, ao se locomover,
fazem muito barulho. Além disso, emitem vocalizações características e altas relacionada
à comunicação extra e intragrupo, ao longo de quase todo seu período de atividade. São
facilmente dectáveis em transecções lienares e a distâncias relativamente longas (> 30m).

Figura 2.22. Ilustrações das duas espécies de Muriqui, ressaltando a distribuição geográfica de
cada (MITTERMEIER et al., 2007).

ORDEM PERISSODACTYLA

A ordem Perissodactyla possui duas espécies no Brasil – Tapirus terrestris, a anta co-
mum ou anta rosilia, que ocorre em boa parte do território brasileiro, e T. kabumani a anta
anã ou pretinha, que pode ocorrer simpatrimente com T. terrestris em algumas regiões da
Figura 2.21. Um indivíduo macho de Ateles belzebuth (esquerda) e A. paniscus (direita). Amazônia. Antas são remanescentes da megafauna, Tapirus terrestris é o maior mamífero
Fotos: Ricardo Sampaio. terrestre (250 kg).
Biologia dos indicadores biológicos

O gênero Brachyteles possui duas espécies (Figura 2.22), distribuídas nas florestas pri-
márias, secundárias e semidescíduas da Mata Atlântica. São conhecidos como Muriqui e Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
Mono Carvoeiro. São primatas de grande porte (> 12 kg), o maior dos neotrópicos. Os
braços e as pernas são longos, assim como a cauda, que é também preênsil e especializa-
T. terrestris.
da. Por conta da extensão, a cauda funciona como uma terceira mão, auxiliando durante a
locomoção por semi braquiação. A pelagem é felpuda. Alimentam-se de frutos e folhas e
vivem em bandos grandes (> 90 indivíduos), contudo podem se subdividir para o forragea-
mento. São primatas que, ao se locomover, fazem muito barulho. Além disso, emitem vo- São solitárias, mas podem agregar-se em função da disponibilidade de alimentos. Ha-
calizações características e altas, relacionada à comunicação extra e intragrupo, ao longo bitam florestas densas e áreas abertas. Nadam bem, podendo atravessar até grandes
de quase todo seu período de atividade. rios. São crepusculares, tendendo a serem noturnas. São animais silenciosos, a identifi-
54 cação tende a ser mais focada na visualização. Possuem vocalização característica, que
se assemelha a um assobio longo. O padrão de fuga também é bem característico, asse- e, muitas vezes, são somente avistados quando o mesmo se “assuta” com o observador 57
melhando-se a um galope, momento no qual se torna um animal barulhento, devido ao e foge, emitindo um forte “assopro” ao iniciar a fuga. Neste momento o observador deve
seu porte. avaliar se conseguiu detectar o local exato onde o animal estava antes de iniciar a fuga.

Biologia dos indicadores biológicos


As espécies Odocoileus virginianus, Ozotoceros bezoarticus e Blastocerus dichotomus são
ORDEM ARTIODACTYLA espécies de vegetação aberta e, por isso, possuem uma galhada vistosa, contudo, ocor-
rem nos ecótonos com ambienteis florestais, podendo ser encontrados em florestas de
Família Tayssuidae transição com áreas abertas.

No Brasil, a famíllia Tayssuidae é representada por apenas duas espécies: Pecari tajacu
(catitu, cateto, porquinho) e Tayassu pecari (queixada, porcão). São porcos, que possuem
Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
caracteristicamente pernas curtas, cabeça grande, focinho proeminente, nariz arredon-
dado e pelagem áspera. Odocoileus virginianus, Ozotoceros bezoarticus e Blas-
tocerus dichotomus.

Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos


Os veados-galheiro (Odocoileus virginianus) são animais grandes com chifes proemi-
nentes, ocorrem nas áreas abertas (lavrados) de Roraima e do Amapá. Os machos são so-
Tayassu pecari e de Pecari tajacu. litários, mas grupos familiares são comuns. São herbívoros, catemerais e crepusculares.

Os veados-campeiro (Ozotoceros bezoarticus) são animais de grande porte que ocor-


Basicamente, as duas espécies podem ser diferenciadas pelo tamanho corporal, pelo rem em áreas abertas da porção sul da Amazônia, no Cerrado e no ecótono Cerrado Mata
tamanho do bando e pela coloração da pelagem. P. tajacu é menor (ca. 30 kg), vive em Atlântica. São folívoros, alimentam-se de flores, folhas novas, gomos e arbustos. Os vea-
bandos de até 10 indivíduos, que se dispersam durante a fuga, e possui uma pelagem mais dos campeiros vivem em pequenos grupos, com até seis indivíduos.
clara no pescoço que se assemelha a um colar. T. pecari tem tamanho maior (ca. 40 kg)
e vive em bandos bem maiores, compostos por mais de 100 indivíduos. O bando possui O cervo do Pantanal (Blastocerus dichotomus) é um veado de grande porte de coloração
um padrão de fuga diferente de P. tajacu, pois, quando ameaçados, os animais se concen- mais avermelhada, são animais folívoros, solitários e raramente foram grupos familiares.
tram e batem os dentes, emitindo forte ruído. São mais agressivos. A coloração branca da
pelagem ocorre no queixo, não no pescoço. Como características adicionais, P. tajacu é O gênero Mazama tende a ser mais florestal, embora algumas espécies ocorram em
frugívoro e catemeral. T. pecari é frugívoro, onívoro e catemeral. Ambos exalam um cheiro áreas abertas. Possuem um chifre simples e pequeno, são solitários e tendem a ser mais
forte, que muitas vezes pode revelar a presença de um animal ou do grupo a uma distân- frugívoros que folívoros.
cia razoável. Ao se locomoverem, fazem barulho e tendem a ser facilmente avistados em
Biologia dos indicadores biológicos

transecções lineares. Mazama americana é também chamado de veado vermelho ou capoeira. Habita flores-
tas fechadas e matas de galeria no cerrado, próximo a corpos d´água. É o maior veado
Família Cervidae “florestal” e possui extensa distribuição geográfica. É solitário e catemeral, embora tenda
a ser mais noturno. Alimenta-se de frutas, sementes, fungos, flores e brotos, podendo
A família Cervidae é representada, no Brasil, por 4 gêneros e 8 espécies de veados e utilizar-se de folhas e gramíneas quando os frutos tornam-se escassos.
cervos. São animais grandes, com longos membros, longos pescoços e caudas curtas. Os
machos possuem chifres ou gallhadas que crescem durante todo o ano. As fêmeas de al- M. nemorivaga e M. gouazoubira, conhecidos como veado-catingueiro, veados cinza ou
gumas espécies também possuem chifres. São mamíferos ruminantes verdadeiros, com branco e fuboca, eram considerados uma única espécie. Ocorrem em habitats florestais
estômago complexo. São principalmente pastadores, mas espécies florestais são mais ou associados a ele: M. nemorivaga ocorre na Amazônia e M. gouazoubira ocorre no Cer-
frugívoras. Todos os veados têm um hábito discreto e exibem comportamente de fuga rado e Mata Atlântica. São solitários, diurnos e possuem coloração mais branca, acinzen-
quando avistados. Em áreas abertas, a visualização dos mesmos pode ser feita a grandes tada e parda.
56 distâncias, no entanto no interior das florestas, veados são avistados a curtas distâncias
Mazama nana é conhecido também por veado-mão-curta, veado-poca, veado peque- O gênero Urosciurus se constitui pelos maiores esquilos do neotrópico e possui duas 59
no, veadinho, veado cambuta e cambucica. Ocorrem em floresta ombrófila mista (floresta espécies parapátricas. O gênero Microsciurus é mono-específico (M. flaviventer). O gê-
de Araucária) e seus ecótonos com floresta sazonal semidecídua, floresta ombrófila den- nero Sciurullus também é mono-específico (S. pusillus) e inclui os menores esquilos neo-

Biologia dos indicadores biológicos


sa e o cerrado. Possuem hábitos noturnos e crepusculares, são solitários, territorialistas tropicais. Esses três gêneros são Amazônicos e podem ocorrem em simpatria. O gênero
e sedentários, ocupando pequenas áreas de vida. Pesam em torno de 15 kg. Não há dados Guerlinguetos ocorre em todo o Brasil e possui, atualmente, 11 espécies parapátricas.
sobre a alimentação. São animais extremamente ágeis, que muitas vezes vocalizam quando ameaçados. Po-
dem ser facilmente identificados por visualização, pois a variação entre espécies está na
Mazama bororo é conhecido como veado mateiro pequeno ou veado bororó. Vive em coloração dos indivíduos. São diurnos, solitários e se locomovem pelo estrato baixo da
remanescentes de Mata Atlântica, principalmente a ecorregião das Florestas Costeiras vegetação e pelo chão. Possuem vocalização típica.
da Serra do Mar, entre o estado de São Paulo e Paraná. É um animal solitário, florestal,
noturno e sedentário. Alimenta-se de frutos e folhas novas. Famílias Agoutidae

Agoutidae apresenta somente uma única espécie, Cuniculus paca, a paca, que se dis-
tribui por todo o território brasileiro. Um animal noturno e solitário, que pode ser avistado,
Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos raramente, durante o dia e possui um padrão de fuga com vocalização quando se sente
ameaçado. Possui manchas brancas no corpo.
Mazama america, M. nemorivaga, M. gouazoubira,
M. bororo e M. nana.
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Cuniculus paca.
ORDEM RODENTIA

Os roedores são facilmente caracterizados pelos seus dentes, pois possuem um par
de incisivos em formato de lâminas, constituindo uma ampla ferramenta. A maioria tem
tamanho corporal menor que 1 kg. São terrestres, arbóreos, semiaquáticos e fossoriais. Famílias Dasyproctidae

A ordem Rodentia abrange 234 espécies no Brasil, contudo, uma pequena parte dessa A família Dasyproctidae é representada por 2 gêneros, Dasyprocta – com 9 espécies –
grande diversidade é alvo do Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade. e Myoprocta, com 2 espécies.

Família Sciuridae
Biologia dos indicadores biológicos

Sciuridae, a família dos esquilos, catipurus, catingueles e serelepes, possui 4 gêneros Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
com 11 espécies.

Dasyprocta azarae e Myoprocta pratti.

Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos

Urosciurus spadiceus, Guerlinguetos aestuans, Micros-


ciurus flaviventer e Sciurullus pusillus. O gênero Dasyprocta é conhecido em todo o território brasileiro como cutia, um animal
solitário e diurno, mas que também apresenta atividade durante a noite. As nove espé-
cies possuem variações em sua coloração que variam do cinza-preto ao amaro-castanho,
58 incluindo, em algumas espécies, uma coloração avermelhada em seu dorso. Espécies de
coloração acinzentada podem ocorrer em simpatia com espécies de padrão amarelado, e ouriço cacheiros, distribui-se na porção central da Mata Atlântica (RJ-BA). A diferença en- 61
contudo ainda existe muita inconsistência taxonômica nessse grupo; a distribuição ge- tre os gênero é que apenas os porcos-espinhos possuem pelos modificados em espinhos.
ográfica de algumas espécies ainda é mal conhecida. Antes das amostragens torna-se Ambos os gêneros incluem animais noturnos e lentos, que se locomovem sem fazer muito

Biologia dos indicadores biológicos


necessário que o observador defina pervialmente quais espécies podem ocorrer em sua barulho. Podem ser avistados, geralmente em descanço, durante o dia.
área de amostragem.

O gênero Myoproctatem distribuição geográfica restrita à Amazônia e não ocorre em


simpatria. Assim como cutias, cutiaras são diurnas e solitárias, embora seja comum obser- Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
var cutiaras aos pares, contudo elas têm menor porte e apresentam uma pequena cauda.

Porco-espinho (C. preensilis) e Ouriço-cacheiro.


Ambos os gêneros incluem animais discretos que não produzem barulho quando se
locomovem, embora exibam um padrão de fuga com vocalização característica quando
ameaçadas.

Família Hydrochaeridae ORDEM LAGOMORPHA

Possui uma única espécie Hydrochaeris hydrochaeris, conhecida como capivara. É um A ordem Lagomorpha inclui os coelhos e tapitis. A única espécie nativa do Brasil é
animal catemeral, que vivie em grupos e associado à água. É o maior roedor do mundo, a Sylvilagus brasiliensis. É presente em todo o Brasil, herbívoro, solitário e noturno, po-
sendo facilmente identificado por visualização direta em todo território brasileiro. Pode dendo, portanto, ser avistado durante o dia. Na Amazônia, suas populações ocorrem em
habitar florestas próximas a cursos d´água e alagados, e em alguns casos sua presença se manchas, mas trata-se é um animal mais comum na Mata Atlântica e Cerrado.
registra nas transecções lineares. Existe comportamento de fuga com vocalização quan-
do o animal se sente ameaçado.

Família Dinomyidae

Possui uma única espécie Dynomys branickii (pacarana ou paca de rabo). É um animal Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
noturno, que forma bandos familiares tendo uma distribuição geográfica restrita ao su-
doeste da Amazônia. Dificilmente será avistado durante o Programa de Monitoramento in
Tapiti.
situ da Biodiversidade.
Biologia dos indicadores biológicos

Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos


ORDEM CARNIVORA

Capivara e pacarana. Os mamíferos da ordem Carnivora possuem dentes, musculatura e morfologia adap-
tados à carnivoria. Os caninos usualmente são grandes e os molares cuspidados. A dieta
é ampla, algumas espécies sendo estritamente carnívoras e outras onívoras (insetos, fru-
Família Erethizontidae tos e até folhas). Os carnívoros estritos possuem baixa densidade populacional e geral-
mente comportamento elusivo; é incomum avistá-los em transecções lineares; os onívo-
A família Erethizontidae, no Brasil, apresenta dois gêneros, Coendu, com 7 espécies, são ros são mais abundantes, sendo, relativamente, mais registrados.
conhecidos como porcos-espinho ou coendus e estão distribuídos por todo o Brasil; algu-
mas espécies podem ocorrem em simpatria, contudo tendem a ser parapátricos. O gênero
60 Chaetomys que é monoespecífico (C. subspinosus) e popularmente conhecido como ouriço
A ordem Carnivora possui 5 famílias: 63
• Canidae (cachorros do mato, lobos e raposas)
• Procyonidae (quatis, guaxinins) Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos

Biologia dos indicadores biológicos


• Mustelidae (iraras, ariranhas, lontras)
• Felidae (gatos e onças) Nasua nasua, Procyon cancrivorous, Potos flavus e
• Mephitidae (gambás, cangambá, jaritataca). Bassaricyon sp.

Família Canidae
O gênero Procyon inclui somente uma espécie no Brasil, P.cancrivorous, e ocorre em todo
Canidae é a família dos cachorros, lobos e raposas, que totalizam 6 espécies no Brasil. o Brasil. São conhecidos como guaxinins e mão pelada. Possuem máscara nos olhos,
anelamento na cauda e o corpo branco e preto. São solitários e noturnos, embora avista-
mentos diurnos possam ocorrer. O gênero Nasua inclui somente uma espécie no Brasil,
N. nasua, que ocorre em todo o país. São conhecidos como coatis: animais diurnos, que
Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
podem ser solitários ou viver em grupos. Os pelos tem coloração marrom a avermelhada
Atelocynus microtes, Spheotus venaticus, Cerdocyon e a cauda é anelada. Ambos os gêneros têm grande habilidade arborícola. A vocalização é
thous, Chrysocyon brachyurus, Lycalopex gymnocercos e característica do gênero.
Lylacalopex vetulus.
Os procionídeos estritamente arborícolas e noturnos, que fortuitamente podem ser
Podem ser divididos em três grupos, mais relacionado ao seu hábito e nome popular. identificados durante o dia, assim como o macaco da noite (Aotus spp. ver acima), incluem
Os cachorros do mato (Atelocinus microtes e Spheotus venaticus) são florestais, o primeiro o gênero Potos, monoespecífico (P. flavus), conhecido como jupará, jurupará, gogó-de-
endêmico da Amazônia, o segundo ocorre tabém na Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga. sola e macaco-da-noite. São animais solitários que ocorrem na Amazônia e Mata Atlân-
As raposas (Cerdocyon thous, Lylacalopex vetulus e Lycalopex gymnocercos) são animais tica, possuem cauda preênsil, mancha sem pelo na garganta e vocalização característica;
de área aberta (cerrado, pantanal e caatinga), embora C. thous também ocorra em vários e o gênero Bassaricyon, com uma única espécie ocorrendo no Brasil (B. alleni), são animais
ambientes florestais. Os lobos incluem somente uma espécie (Chrysocyon brachyurus), o solitários conhecidos por janaús e gatiaras, podendo ser confundidos com Potos flavus,
lobo guará, que se distribui no Cerrado, Caatinga e Pantanal. A dieta pode ser carnívora, presentes na Amazônia. A cauda não é preênsil e possui anelamento, sua vocalização é
insetívora ou onívora. As vocalizações são características e podem ser identificados pela característica.
visualização direta. Nas florestas tropicias, as espécies de cachorros-do-mato têm uma
densidade populacional muito baixa, sendo considerados animais raros; devido a isso e Família Mustelidae
ao seu comportamente elusivo, avistamentos desses animais em transecções lineares
No Brasil, ocorrem 6 espécies da família Mustelidade, sendo duas aquáticas e quatro
são eventos muito raros. Espécies de áreas abertas têm uma densidade populacional re-
terrestres.
lativamente mais alta e podem ser mais avistados. Algumas espécies de áreas abertas
Biologia dos indicadores biológicos

podem ser avistadas em florestas de transição em ecótonos. A principal característica


diagnose para todas as espécies são a coloração da pelagem, o tamanho das orelhas, per-
nas e o formato do rabo.
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Família Procionidae
Eira barbara, Galictis vitatta, G. Cuja, Pteronura brasilien-
sis, Lutra longicaudis e Mustela africana.
Das quatro espécies pertencentes à família Procionidae no Brasil, duas são arborícolas
e noturnas e duas são terrestres. São frugívoros ou onívoros. Possuem focinhos longos e
podem ser identificados por vocalização, pois emitem grunhidos específicos.

62
entre eles se dá pelo tamanho e pela coloração da pelagem.
Eira Barbara, a irara, é onívora e frugívora e ocorre em todo o Brasil, é solitária, diurna e com 65
grande agilidade arborícola e aquática. Seu corpo possui coloração escura, com algumas
variações de cor na cabeça, e mancha amarela na garganta. Galictis é o gênero dos furões.

Biologia dos indicadores biológicos


G. vittata tem o porte maior e ocorre na Amazônia; G. cuja é menor e ocorre no Cerrado Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos
e Mata Atlântica. São terrestres, vivendo em ocos e tocas. Possuem vocalizações carac-
terísticas e são catemerais, ocorrendo em pares ou grupos. Pteronura brasiliensis, a arira- Leopardus pardalis, L. tigrinus, L. geoffroyi, L. wiedii, L. brac-
nha, é aquática e vive em bando. Possui manchas específicas na garganta e tem vocaliza- catus, Puma yagouaroundi, P. concolor e Panthera onca.
ção característica, atualmente ocorre somente na Amazônia e Pantanal. Lutra longicaudis
é a lontra, ocorre em todo o Brasil, é aquática e solitária, raramente encontrada aos pares.
Mustela africana, a doninha amazônica, é terrestre. Há apenas alguns registros isolados
sobre a espécie, praticamente nada se sabe sobre sua história natural. ORDEM PILOSA

Família Mephitidae Família Myrmecophagidae

A família Mephitidae possui duas espécies de gambás, camgambás e jaritataca. No Brasil, a família Myrmecophagidae inclui três espécies de tamanduás, pertencentes
a três gêneros: Tamandua tetradactyla, o tamanduá-mirim, terrestre/arborícola, possui
cauda preênsil, sendo distribuído por toda América do Sul.
Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos

Conepatus semistriatus e C. chinga.

Conepatus semistriatus, que ocorre no Nordeste, e C. chinga, que ocorre no Sul e Su-
deste. São pequenos carnívoros negros com mancha branca da cabeça à cauda. Ocorrem
em áreas abertas, mas podem ocorrer em floresta de transição. Quando ameaçados, ex-
pelem um jato de fluido com forte odor. São solitários, noturnos e onívoros.

Família Felidae

Os felídeos são representados por 8 espécies no Brasil. São conhecidos como gatos do
Biologia dos indicadores biológicos

mato ou maracajás (Leoparuds pardalis, L. wiedii, L. tigrinus, L. braccatus, L. geoffroyi, e Puma


yagouaroundi), as onças pintada (Panthera onca) e as onças vermelhas ou sussuaramas (Puma
concolor). Os gatos são noturnos e possuem hábito crepuscular; exceto Puma yagouaroundi,
Tamanduá-bandeira Fotos: Ricardo Sampaio.
que é diurno e crepuscular. Já as onças são catemerais. Todos são carnívoros especializados
com hábito discreto e muito silencioso. Ocorrem em florestas densas e áreas abertas. Devido
ao seu comportamento elusivo e às baixas densidades populacionais, dificilmente são avista-
dos pela metodologia da transecção linear, contudo, avistamentos podem ocorrer. A variação Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos

Tamanduá-mirim e tamanduaí.

64
Dasypus kappleri, conhecido como tatu 15 quilos, ocorre na Amazônia; Dasypus noven-
cinctus, conhecido como tatu galinha, é mais comum entre todos os tatus, presente em
Cyclops didactylus, o tamanduaí, arborícola de cauda preênsil, distribuído na Amazônia
todo o Brasil e em toda a América do Sul; Dasypus septemcinctus, conhecido como tatu
e em parte da Mata Atlântica; e Myrmecophaga tridactyla, o tamanduá-bandeira, um ani- 67
galinha, mais restrito ao Brasil Central (Pantanal e Cerrado); Euphractus sexcinctus, co-
mal solitário, terrestre, que também se distribui por toda América do Sul. Os tamanduás
nhecido como tatu peba, distribuído no Cerrado, Amazônia e Mata Atlântica; Priodontes
não possuem dentes, possuem focinho longo e estreito, olhos e orelhas pequenos. São

Biologia dos indicadores biológicos


maximus, conhecido por tatu canastra, o maior entre todos os tatus, distribuído em toda
solitários, a locomoção é relativamente lenta. Geralmente são catemerais, mas preferên-
a América do Sul; Tolypeutes tricinctus e Tolypeutes matacus, conhecido por tatus bola; o
cias no período de atividade podem ocorrer. Alimentam-se de insetos sociais, como for-
primeiro ocorre na Caatinga e o segundo no Cerrado e Pantanal.
migas, cupins e abelhas. São identificáveis por visualização.
Os tatus são terrestres, solitários e noturnos, embora algumas espécies sejam cate-
Família Megalonychidae
merais. A superfície dorsal do corpo é coberta por placas ósseas, segmentadas por peles
finas (bandas). Não possuem dentes incisivos ou caninos e possuem ao menos sete pe-
Inclui o gênero Choloepus, com 2 espécies: C. didactylus e C. hoffmanni. Ambas amazôni-
quenos dentes em cada maxilar. Os sentidos primários dos tatus são odor e audição, a
cas, C. didactylus ocorre em toda a Amazônia e C. hoffmanni é mais restrita às proximidades
visão é menos desenvolvida.
dos Andes. A simpatria entre essas espécies é desconhecida. São conhecidas como pregui-
ças reais. Possuem dois dedos nas mãos, seus pelos são longos e são monocromáticos.
Para a identificação das espécies de tatus durante o monitoramento, o som que emi-
tem durante suas locomoções pode ajudar. O tatu intercala corridas com paradas repen-
Família Bradypodidae
tinas, raspando o ventre no folhiço. De todo modo, a visualização é fundamental na iden-
tificação das espécies de tatus.
Inclui o gênero Bradypus, com 3 espécies: B. tridactylus, localizada no norte da Amazônia; B.
torquatus, restrita à Mata Atlântica, e B. variegatus, presente na Mata Atlântica e na Amazônia.
São conhecidas por preguiças, bicho preguiças, preguiças de coleira e preguiça de bentinho.
Possuem três dedos nas mãos. O padrão de coloração da pelagem na região da garganta dife-
rencia as espécies de Bradypus: marrom em B. variegatus e amarela em B. tridactylus. Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos

Todas as preguiças (Choloepus e Bradypus) são arborícolas, solitárias e catemerais, Dasypus kappleri, D. novencinctus, D. Hybridus, D.
embora Choleopus sejam mais noturnas que diurnas. Não possuem cauda, se alimentam septemcinctus, Cabassous unicinctus, Euphractus
de folhas e tanto o metabolismo quanto a locomoção são lentos. As espécies de pregui- sexcinctus, Priodonte maximus, Tolypeutes tricinctus
ças reais são identificadas por meio de visualização e somente por isso; devido à sua lenta e Tolypeutes matacus.
locomoção, não fazem barulho.

Guia de identificacao de espécies alvo de aves e mamíferos Dica


Biologia dos indicadores biológicos

Choleopus didactylus, C. hoffmanni, Bradipus variega-


Seguem algmas dicas para iniciar o protocolo.
tus, B. tridactylus e B. torquatus.
1. Refinar uma lista local de espécies.
2. Se familiarizar com as espécies que ocorrem na área, ou
pelo menos, com as mais abundantes.
ORDEM CINGULATA 3. Procurar aprender os “barulhos” que cada espécie emite.
4. Realizar treinos antes do início das amostragens.
Família Dasypodidae
5.Ter muita calma e paciência. TL – exercício de autoconhe-
No Brasil, ocorrem cinco gêneros com 11 espécies: Cabassous unicinctus e Cabassous cimento!!!!!
tatouay, conhecidos como tatus rabo mole e tatus rabo de couro, presentes em toda a
66 América do Sul. Dasypus hybridus, conhecido como tatu mulita, presente no sul do Brasil;
Vá além Referências 69

Biologia dos indicadores biológicos


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Biologia dos indicadores biológicos

CAPÍTULO

70
3
1. Borboletas 73

Biologia dos indicadores biológicos


Borboletas e mariposas estão contidas no grupo que representa 52% da biodiversida-
de global e 79% da biodiversidade terrestre (PURVIS & HECTOR, 2000). Entre os insetos,
os Lepidoptera representam a segunda maior ordem em termos de riqueza, representa-
da por 157.424 espécies (VAN NIEUKERKEN et al., 2011), o que equivale a cerca de 16%
da classe Insecta.

A palavra Lepidoptera tem origem grega: lepidos = escamas; pteron = asas. O revesti-
mento das asas por escamas é uma característica marcante da ordem Lepidoptera. A ou-
tra característica marcante desses insetos é a presença de um tipo especial de aparelho
bucal sugador, chamado de probóscide ou espirotromba.

Borboletas e mariposas são os exemplos mais conhecidos de holometabolia, ou seja,


uma metamorfose completa, com quatro fases distintas em forma, hábito e comporta-
mento: ovo, lagarta, pupa e adulto (Figura 3.1). Dos ovos saem lagartas, que depois de
uma série (normalmente de 5 a 8 estágios) de transformações sofrem uma metamorfose
que resulta na pupa (ou crisálida). Após uma segunda metamorfose, da pupa emerge o
adulto (também chamado imago), mariposa ou borboleta. Essas transformações podem
ocorrer de forma rápida, resultando em várias gerações por ano, ou de forma lenta, como
é o caso de brocas caulinares, cujo desenvolvimento pode levar mais de um ano.

Ovo

Borboleta Lagarta

Pupa
Biologia dos indicadores biológicos

Figura 3.1. Ciclo de vida de Morpho helenor (Autor: Elisa V. Herkenhoff).

O número de ovos postos por uma fêmea varia de algumas dezenas a milhares, depen-
dendo da espécie e do indivíduo, e a postura pode ser realizada de uma só vez ou paulati-
namente. O desenvolvimento embrionário varia de espécie para espécie, podendo levar
72 apenas 48 horas ou quase um ano, mas normalmente ocorre em um período de alguns
dias a cerca de um mês.
As lagartas, em geral, têm hábitos terrestres e são fitófagas. Na maioria das vezes, No abdômen, são encontradas as estruturas do aparelho digestório e reprodutivo. 75
consomem folhas, mas também há espécies que se alimentam de frutos, sementes, pó-
len, cogumelos ou líquens, e ainda de madeira. Entre as lagartas de Lepidoptera, também Normalmente, as fêmeas são maiores do que os machos, enquanto que estes costu-

Biologia dos indicadores biológicos


há registros de saprofagismo, coprofagismo, canibalismo, predatismo e parasitismo. Po- mam ser mais coloridos do que as fêmeas. A cópula pode ocorrer logo após a saída da
dem viver de forma solitária ou gregária. crisálida ou algum tempo depois, e o coito pode durar de alguns minutos a algumas horas.
Os machos podem fecundar duas ou mais fêmeas sucessivamente, enquanto que as fê-
A pupa é o estágio de transformação propriamente dito, no qual as estruturas da lagar- meas geralmente só copulam uma vez.
ta são absorvidas por histólise, ficando somente os brotos imaginais que se diferenciam
para formar os tecidos do adulto. O tegumento é esclerosado, protegendo a pupa contra
dessecação e predadores e, às vezes, é possível observar por transparência as estruturas
que estão se formando, como olhos, antenas, espirotromba e asas.
2. Borboletas e mariposas
Borboletas e mariposas juntas representam aproximadamente 9% da biodiversidade
Como os demais insetos, borboletas e mariposas têm o corpo dividido em cabeça, tó-
global, o que indica a grande importância do grupo para a manutenção da integridade dos
rax e abdômen (Figura 3.2).
ecossistemas. As mariposas constituem a grande maioria (88%) das espécies, estando
divididas em 42 superfamílias, 131 famílias e 13.764 gêneros. Por sua vez, as borboletas
estão incluídas em 6 famílias e 1.814 gêneros (Tabela 3.1). Ou seja, para cada espécie de
borboleta no mundo, há mais de sete espécies de mariposa.

Tabela 1. Número de espécies, gêneros e famílias de borboletas e mariposas


(NIEUKERKEN et al., 2011).

Famílias Gêneros Espécies


Borboletas 6 1.814 18.732
Mariposas 131 13.764 138.692

E qual é a diferença entre borboletas e mariposas?


Figura 3.2. Esquema ilustrativo da anatomia externa de Lepidoptera. Em azul, a
cabeça; em roxo, o tórax; e em verde o abdômen.
Borboletas normalmente são coloridas e voam durante o dia, nas horas de sol, e seu
Biologia dos indicadores biológicos

corpo é mais delgado. As mariposas geralmente são mais escuras, têm o corpo mais ro-
Na cabeça, se localizam os olhos, as antenas e o aparelho bucal. Os olhos são consti-
busto, e costumam voar à noite. Entretanto, esses caracteres são artificiais, borboletas
tuídos por uma grande quantidade de unidades menores, os omatídeos, que em algumas
e mariposas não são categorias taxonômicas verdadeiras, e há algumas espécies de ma-
mariposas podem chegar a incríveis 27.000 unidades. As antenas apresentam sensores
riposas que voam durante o dia e são bem coloridas, assim como borboletas escuras que
de cheiro, porém receptores olfatórios também são encontrados nas pernas anteriores,
voam no crepúsculo. Também se costuma dizer que borboletas pousam com as asas fe-
na espirotromba e nos palpos labiais.
chadas e as mariposas com as asas abertas, mas exemplos contrários a essa afirmação
são amplamente encontrados.
No tórax, estão as estruturas responsáveis pela locomoção: dois pares de asas e três
pares de pernas. As asas anteriores geralmente são mais desenvolvidas do que as poste-
A melhor maneira de diferenciar borboletas e mariposas é olhar para as antenas (Figura
riores, sendo as mais ativas no voo. As escamas das asas podem ter até 1.400 estrias em
3.3). As borboletas têm antenas compridas com uma parte mais larga na ponta. As mari-
um milímetro, e geralmente formam uma superfície que produz cores brilhantes quando
74 posas não têm bulbos na ponta das antenas, que geralmente são filiformes (só a haste) ou
é iluminada. Os desenhos formados pelas cores das asas são usados para a identificação
pectinadas (formato de pluma).
de espécies.
Uma das funções mais importantes das escamas das asas de borboletas é a regula- 77
ção da temperatura. Uma vez que são animais ectotérmicos, as borboletas dependem
da energia luminosa do sol para conseguir voar. Embora animais alados, de forma geral as

Biologia dos indicadores biológicos


borboletas não têm grande capacidade de dispersão e ocupam áreas de vida relativamen-
te pequenas. Assim, sua relação com os hábitats ocorre tanto em função das necessida-
des biológicas e ecológicas de adultos, como de lagartas.

Figura 3.3. Antenas de borboletas e mariposas. Borboletas possuem antenas clavadas,


enquanto mariposas possuem antenas filiformes ou pectinadas.
4. Alimentacao dos adultos
As borboletas adultas consomem apenas alimentos líquidos, e são divididas em duas
guildas: as nectarívoras e as frugívoras (DeVRIES, 1987).
3. Diversidade e ecologia de borboletas
As borboletas nectarívoras se alimentam principalmente do néctar de flores e podem
As 18.732 espécies de borboletas estão divididas em seis famílias: Hesperiidae, Ly- atuar como polinizadoras. A grande maioria das borboletas são nectarívoras, sendo cinco
caenidae, Nymphalidae, Papilionidae, Pieridae e Riodinidae. A região neotropical é a mais famílias (Hesperiidae, Lycaenidae, Papilionidae, Pieridae e Riodinidae) exclusivamente e
diversa em número de espécies, ocorrendo pelo menos 7.783 espécies (LAMAS, 2004) uma (Nymphalidae) majoritariamente nectarívora.
das seis famílias, e englobando, assim, aproximadamente 42% da biodiversidade mundial
de borboletas (Tabela 3.2). Na visitação das flores, parece haver por parte das borboletas uma seleção de família
e gênero de plantas baseada na coloração das flores e qualidade do néctar. Exemplos de
flores visitadas por borboletas são Lantana camara (Verbenaceae), Stachytarpheta cayen-
Tabela 3.2. Número de espécies de borboleta por família no mundo e nos neotrópicos.
nensis (Verbenaceae), Asclepias curassavica (Asclepiadaceae), as dos gêneros Cissus (Vi-
taceae), Gurania (Curcubitaceae), Hamelia (Rubiaceae), Palicourea (Rubiaceae), Psiguria
Papilionoidea Mundo Neotropical
(Curcubitaceae), Psychotria (Rubiaceae), e Serjania (Sapindaceae), e as asteráceas Elephan-
Papilionidae 570 140
topus sp., Praxelis sp. e Wedelia sp.
Hesperiidae 4.113 2.365
Pieridae 1.164 339 Algumas borboletas nectarívoras complementam sua dieta com a ingestão de pólen
Riodinidae 1.532 1.324 (GILBERT, 1972) ou com líquidos de poças ou praias de rio, de onde retiram os sais mine-
Lycaenidae 5.201 1.182 rais retidos após redução do nível da água. O consumo de pólen como recurso alimen-
Nymphalidae 6.152 2.433 tar parece estar associado a maior longevidade das borboletas (BOGGS et al., 1981), e
Total 18.732 7.783 nesses grupos a sobreposição de gerações é um evento comum. Para algumas dessas
Biologia dos indicadores biológicos

espécies, há registros de agregações noturnas formadas pelos mesmos indivíduos, e me-


As borboletas podem ser encontradas em diversos tipos de ambientes, como flores- mória dos recursos florais disponíveis na área. A agregação de indivíduos adultos também
tas primárias e secundárias, vegetações arbustivas e campos, margens de rios e igarapés, é amplamente relatada para as espécies que se alimentam em poças ou beiras de rios, e
paisagens agrícolas, ambientes urbanos, geleiras e desertos. não raramente tais agregações envolvem borboletas de várias espécies.

O voo varia de espécie para espécie, podendo ser suave e lento, rápido e forte, ou er- As borboletas frugívoras se alimentam de frutos fermentados ou outras substâncias
rático. De forma geral, a característica que parece chamar mais atenção nas borboletas é em processo de fermentação, como resinas vegetais e excretas ou carniças de animais.
o colorido de suas asas. Tenha ela origem física ou química, a coloração das asas se rela- Representantes dessa guilda são encontrados apenas na família Nymphalidae, na região
ciona com vários aspectos comportamentais e ecológicos da vida desses insetos, como neotropical constituindo cerca de 70% das espécies da família. Em relação aos recursos
regulação da temperatura corporal, padrão de voo, reconhecimento de parceiros repro- alimentares utilizados por espécies frugívoras, há menos registros na literatura, e pouco
dutivos, camuflagem, aposematismo e mimetismo. se sabe sobre os alimentos consumidos em ambientes naturais, podendo ser citados os
76
frutos de embaúba (Cecropia sp.) e goiaba-de-anta (Bellucia sp.).
No entanto, essas borboletas são altamente atraídas por armadilhas que utilizam Por definição, as borboletas frugívoras são um grupo específico dentro da família Nym- 79
como isca frutos fermentados, principalmente banana. Esse método de amostragem phalidae, que se alimenta de frutos fermentados, excremento de mamíferos e exsudação
proporciona uma amostragem padronizada e a possibilidade de coletas simultâneas em de plantas (DeVRIES, 1987). Além das demais vantagens apresentadas nos estudos com

Biologia dos indicadores biológicos


diferentes áreas (UEHARA-PRADO et al., 2005), e tem sido cada vez mais utilizado para borboletas, devido a esta característica alimentar, as borboletas frugívoras podem ser fa-
pesquisas com borboletas. Além disso, as espécies desse grupo têm mostrado um gran- cilmente capturadas com armadilhas de iscas atrativas. Isso permite uma amostragem
de potencial como bioindicadores (BROWN & FREITAS, 2000b; FREITAS et al., 2003). simultânea em diferentes ambientes, e não requer habilidade por parte do amostrador,
por se tratar de um método de captura passivo. A metodologia de coleta com armadi-
lhas também permite ao pesquisador fazer a identificação em campo e realizar práticas
5. Borboletas: bons indicadores de biodiversidade de marcação e recaptura, evitando a recontagem do indivíduo.

Indicadores biológicos podem ser considerados como grupos de organismos que


apresentam respostas rápidas frente a modificações no ambiente causadas pela ação 6. Borboletas frugívoras
antrópica (BROWN, 1991). Borboletas são consideradas como um dos melhores grupos
de indicadores biológicos (BROWN, 1997; FREITAS et al., 2003, 2006; BONEBRAKE et al., As borboletas frugívoras pertencem à família Nymphalidae, que inclui borboletas diur-
2010), pois possibilitam resultados em períodos de tempo mais curtos e com custo mais nas ou crepusculares. Os ninfalídeos (Figura 3.4) possuem o primeiro par de pernas redu-
baixo que outros taxa (BARLOW et al., 2007; GARDNER et al., 2007). zido, de maneira que apenas quatro pernas são evidentes ao olho do coletor. Essa família
possui maior diversidade de hábitos e formas das borboletas, com espécies de colora-
As borboletas têm sido usadas como indicadores biológicos para o monitoramento da ções brilhantes, transparentes e tamanhos variados (BROWN, 1992).
biodiversidade e integridade de paisagens, sendo úteis para o diagnóstico de mudanças
ambientais em sistemas florestais, agrícolas e urbanos. Inventários não perturbatórios
de borboletas têm auxiliado o planejamento e administração de unidades de conservação
(BROWN, 1992). Fora isso, protocolos de monitoramento ambiental utilizando borbole-
tas têm sido estabelecidos com base em uma série de trabalhos recentes em ambientes
fragmentados (DARILY & EHRLICH, 1995; SHAHABUDDIN & TERBORGH, 1999; BROWN
& FREITAS, 2003; UEHARA-PRADO et al., 2005; UEHARA-PRADO e FREITAS, 2009; RIBEI-
RO et al., 2008, 2010; RIBEIRO & FREITAS, 2010).

De modo geral, borboletas são animais diurnos e fáceis de serem observados. Apre-
sentam uma taxonomia relativamente bem resolvida em relação aos demais grupos de
invertebrados, e a identificação da maioria das espécies é passível de ser feita em cam-
po, sem necessidade de coleta. A estrita relação que as borboletas possuem com suas
Biologia dos indicadores biológicos

plantas hospedeiras nos permitem associar sua ocorrência ao estado de um habitat em


relação a composição de sua vegetação. Utilizando os dados de frequência de indivíduo
amostrados de cada grupo de borboletas, podemos explorar essa relação com suas plan-
tas hospedeiras, e caracterizar o estado de conservação de um determinado local.

Entre as borboletas, dois grupos apresentam bons resultados como indicadores de


Figura 3.4. Nymphalidae. Fotos: Elisa V. Herkenhoff.
qualidade ambiental, diversidade de hábitat e diversidade de outros taxa, os Ithomiini e os
ninfalídeos frugívoros (BECCALONI & GASTON, 1995; BROWN & FREITAS, 2000b). Atra-
A sistemática do grupo já mudou bastante ao longo dos anos, e muitas das atuais sub-
vés da realização de oficinas, reunindo informações disponíveis de iniciativas anteriores
famílias e tribos já foram consideradas famílias separadas. Nos últimos anos, e com o au-
de monitoramento e artigos científicos, as borboletas frugívoras foram selecionadas
xílio de ferramentas de extração e análise de DNA, muitos esforços foram concentrados
como grupo alvo do Programa de Monitoramento in situ da Biodiversidade.
78 no estudo genético e evolutivo do grupo (FREITAS & BROWN, 2004; WAHLBERG et al.,
2009), e hoje temos uma filogenia consistente para o grupo.
As borboletas frugívoras estão distribuídas em quatro das 12 subfamílias de Nymphalidae: Tabela 3.5. Número de tribos, gêneros e espécies neotropicais, percentual das borbole- 81
Biblidinae, Charaxinae, Nymphalinae e Satyrinae (Tabela 3.3). Considerando as espécies neo- tas frugívoras totais e porcentagem de borboletas frugívoras dentro da subfamília.
tropicais (LAMAS, 2004), essas subfamílias correspondem a 73% dos ninfalídeos da região, e

Biologia dos indicadores biológicos


havendo grande diferença na representação dessas subfamílias na região Neotropical. Subfamília Tribos gêneros espécies % fru % sub
Biblidinae 5 19 157 18,6% 63%
Tabela 3.3. Número de espécies de borboletas, porcentagem em relação aos ninfalídeos Charaxinae 2 10 106 12,6% 96%
e borboletas neotropicais, nas quatro subfamílias com borboletas frugívoras.
Nymphalinae 1 5 11 1,3% 6%
Espécies Satyrinae 5 68 567 67,5% 46%
Subfamília % Nymp % Borb
neotropicais Frugívoras 13 102 841
Biblidinae 248 10,19% 3,19%
Charaxinae 110 4,52% 1,41% Considerando esses percentuais e uma fauna de 3.268 espécies de borboletas (788
Nymphalinae 195 8,01% 2,51% Nymphalidae) para o país (FREITAS et al., 1999), esperaríamos encontrar pelo menos 359
Satyrinae 1.235 50,76% 15,87% espécies de borboletas frugívoras em terras brasileiras, e a ocorrência de 378 delas foi
confirmada (Tabela 3.6). Assumindo a estimativa de 800 ninfalídeos no país, a proporção
No entanto, essas subfamílias não são exclusivamente frugívoras, e esse hábito alimentar de borboletas frugívoras em relação aos Nymphalidae seria em torno de 48%, um valor
está presente em 13 das 28 tribos de Biblidinae (5), Charaxinae (2), Nymphalinae (1) e Satyri- um pouco abaixo do esperado para regiões neotropicais (BROWN, 2005).
nae (5) (Tabela 3.4). Além disso, algumas tribos apresentam gêneros que não são frugívoros.
Tabela 3.6. Número de gêneros e espécies brasileiras, percentual das borboletas frugívo-
Tabela 3.4. Tribos com borboletas frugívoras em cada subfamília. ras do país e porcentagem de frugívoras em relação ao número de espécies neotropicais
da subfamília.
Subfamília Tribo
Ageroniini Subfamília Gêneros Espécies % fru % sub
Biblidini Biblidinae 19 84 22,2% 54%
Biblidinae Callicorini Charaxinae 10 42 11,1% 40%
Epicaliini Nymphalinae 5 10 2,6% 91%
Epiphilini Satyrinae 36 242 64,0% 43%
Anaeini 70 378
Charaxinae
Preponini
Nymphalinae Coeini Esses são dados gerais, e seguram ente há variações locais. Quando se analisa a co-
Biologia dos indicadores biológicos

Brassolini munidade ou assembleia de um determinado local, a riqueza de borboletas frugívoras re-


Haeterini side no intervalo de 50-75% da riqueza total de ninfalídeos neotropicais (BROWN, 2005),
Satyrinae Melanitini e também pode ser relacionada à riqueza total de borboletas da área (BROWN & FREITAS,
Morphini 2000a; HORNER-DEVINE et al., 2003). Nos neotrópicos, as borboletas frugívoras corres-
Satyrini pondem a aproximadamente 20% da fauna local de borboletas (LAMAS, 2004).

Na região Neotropical, 841 espécies (47%) das quatro subfamílias podem ser conside- Por exemplo, em um estudo que compilou dados de pesquisas realizadas no Cerrado
radas frugívoras, o que significa 35% dos ninfalídeos neotropicais e 11% das borboletas foram encontradas 128 espécies de borboletas frugívoras, num total de 213 Nymphalidae
da região (Tabela 5), com os Satyrinae representando 67,5% das espécies frugívoras nes- e 504 borboletas, ou seja, uma fauna onde as borboletas frugívoras representam 60% dos
sa região. ninfalídeos e 25% das borboletas (EMERY et al., 2006).

80
Em uma área de transição da Amazônia para o Cerrado, no Mato Grosso, foram listadas Em Cotia, São Paulo, foi levantado um total de 76 espécies de borboletas frugívoras, e 83
87 espécies de borboletas frugívoras, e os demais grupos não foram avaliados (RAMOS, este estudo se concentrou exclusivamente nessa guilda (UEHARA-PRADO et al., 2005).
2000).

Biologia dos indicadores biológicos


No Parque Estadual da Serra do Tabuleiro, em Santa Catarina, listaram 20 espécies
Em uma região do Amazonas, foram encontradas 47 espécies de borboletas frugívo- de borboletas frugívoras para a área, e não registraram as demais borboletas (CORSO &
ras, 70 Nymphalidae e 180 borboletas, o que significa que as frugívoras ocupam a parcela HERNANDEZ, 2012).
de 67% dos ninfalídeos e 26% das borboletas (CASAGRANDE et al., 2012).
Na Mata Atlântica do Rio Grande do Sul, em formações Ombrófilas Mista e Densa, fo-
Ainda no Amazonas, em Itacoatiara foram amostradas 68 espécies de borboletas frugívoras ram registradas 76 espécies de borboletas frugívoras (SANTOS et al., 2011).
(RIBEIRO & FREITAS, 2012), e nesse estudo não foram registradas as borboletas nectarívoras.
Em São Francisco de Paula, no Rio Grande do Sul, foram encontradas 30 espécies de
Na Reserva Florestal Adolpho Ducke, também no Amazonas, foram listadas 69 espé- borboletas frugívoras para a área (PEDROTTI et al., 2011). Outro estudo na mesma re-
cies de borboletas frugívoras (VIEIRA et al., 2008). gião, em amostragens que contemplaram Mata Ombrófila Mista e Campos de Altitude,
detectou 45 borboletas frugívoras, de 108 Nymphalidae (42% frugívoras) e 277 borbole-
No Parque Estadual do Chandless e arredores, no Acre, foram identificadas 482 es- tas (16% frugívoras) (ISERHARD et al. 2010).
pécies de borboletas, sendo 172 Nymphalidae e 87 frugívoras. Respectivamente, bor-
boletas frugívoras correspondem a 51% e 18% dos ninfalídeos e das borboletas totais Em relação à proporção das borboletas frugívoras nas subfamílias, na região neotropi-
(MIELKE et al., 2010). cal os satiríneos representam 67,5% das espécies nessa guilda (LAMAS, 2004), enquanto
no Brasil essa subfamília corresponde a 60,6% da guilda. Considerando que as 31 espé-
Na Ilha de Maracá, em Roraima, de 458 espécies de borboletas registradas, 139 são cies de borboletas frugívoras para o Brasil e não identificadas aqui pertençam a esta sub-
Nymphalidae e 82 frugívoras, as quais correspondem a 59% dos ninfalídeos e 18% das família, este número sobe para 64%.
borboletas na localidade (MIELKE & CASAGRANDE, 1991).
Nos estudos realizados em localidades do Brasil, a proporção de espécies da subfamí-
Em Rondônia, das 843 espécies de borboletas amostradas, 275 são Nymphalidae, sen- lia Satyrinae dentro das borboletas frugívoras variou de 31% a 75%, a menor proporção
do 136 frugívoras, equivalendo a 49% dos ninfalídeos e 16% de todas as borboletas (EM- encontrada em Itacoatiara (AM) e a maior em torno dos rios Nhamundá e Abacaxis (AM).
MEL & AUSTIN, 1990).
Devido à grande variação na proporção das subfamílias entre as borboletas frugívoras
Na Chapada Diamantina, foram identificadas 169 espécies de borboletas, sendo 82 de diferentes localidades do país, às diferenças ecológicas entre os diferentes grupos de
Nymphalidae, das quais 41 frugívoras. Nessa área de Caatinga, 50% dos ninfalídeos e cada subfamília, e à dificuldade de identificação em nível de gênero e espécie, principal-
24% das borboletas são frugívoras (ZACCA & BRAVO, 2012). mente para Satyrinae, optou-se por um monitoramento que avalie a proporção de indiví-
duos dentro de cada tribo de borboleta frugívora.
Biologia dos indicadores biológicos

Em Caruaru (Pernambuco), numa área de mata serrana do semi-árido, foram encon-


tradas 197 espécies de borboletas, 87 Nymphalidae e 43 frugívoras, estas representando Por motivos didáticos, essas tribos serão apresentadas agrupadas nas respectivas
49% de Nymphalidae e 22% das borboletas (PALUCH et al., 2011). subfamílias. E anteriormente à apresentação propriamente dita de cada tribo, as referidas
subfamílias serão brevemente descritas. No mais, será seguida aqui a ordem alfabética.
Um total de 83 espécies de borboletas frugívoras foram amostradas no Parque Esta- Após essa introdução das tribos, haverá a proposta de um método para identificação des-
dual do Rio Doce, em Minas Gerais, não tendo sido registradas as borboletas nectarívoras tas no campo, fazendo referência também aos dados de riqueza nos biomas.
nesse estudo (SILVA et al., 2010).
6.1. Subfamília Biblidinae
Em Belo Horizonte (MG), foram registradas 45 espécies de borboletas frugívoras, e os
demais grupos não foram amostrados (SILVA et al., 2012).
As borboletas desta subfamília se dividem em seis tribos (Figura 3.5) com caracterís-
ticas morfológicas e comportamentais bastante distintas. Juntas, estas tribos englobam
82 Em São Luís do Paraitinga, em São Paulo, 73 espécies de borboletas frugívoras foram
38 gêneros e 343 espécies, e nem todas são estritamente frugívoras. Muitas espécies
identificadas, não tendo sido levantadas as espécies nectarívoras (RIBEIRO et al., 2012).
têm coloração disruptiva e outras apresentam coloração críptica (CANALS, 2003). Majo- 85
ritariamente, lagartas dessa subfamília consomem como alimento folhas de plantas das
famílias Euphorbiaceae e Sapindaceae, mas também foram registradas se alimentando

Biologia dos indicadores biológicos


em Lauraceae, Malpiguiaceae e Ulmaceae (BECCALONI et al., 2008). Borboletas frugívo-
ras estão distribuídas em cinco tribos: Ageroniini, Biblidini, Callicorini, Epicalini e Epiphili-
ni. Das 248 espécies neotropicais (LAMAS, 2004), pelo menos 157 (63%) são frugívoras
(Tabela 3.7).

Figura 3.6. Fotos de Ageroniini (Fonte: Jessie Santos)

As borboletas desta tribo estão distribuídas em quatro gêneros, que juntos somam
28 espécies (Tabela 3.8). As lagartas de Ageroniini se alimentam em euforbiáceas, prin-
cipalmente Caryodendron sp. (Batesia e Panacea) e Dalechampia sp. (Ectima e Hamadryas)
Figura 3.5. Tribos de Biblidinae (Fonte: www.nymphalidae.net) (Beccaloni et al., 2008). O gênero Hamadryas é o principal representante deste grupo, os-
tentando 71% da riqueza de espécies da tribo na região Neotropical e 67% no Brasil. As
borboletas do gênero Ectima sp. são pequenas, e de forma geral se parecem com as Ha-
Tabela 3.7. Número de gêneros e espécies de Biblidinae frugívoros neotropicais em cada tribo. madryas. Ambos os gêneros ocorrem nos três maiores biomas brasileiros.

Subfamília Tribo Gêneros Espécies Tabela 3.8. Número de espécies de Ageroniini frugívoras neotropicais, brasileiras, e
Ageronini 4 28 por bioma.
Biblidini 1 1
Callicorini 5 35 Mata
Biblidinae Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Epicalini 5 67 Atlântica
Epiphilini 4 26 Hamadryas 20 12 9 8 9 85
5 19 157 Ectima 4 2 2 2 1 54
Panacea 3 3 3 0 0 8
Biologia dos indicadores biológicos

Batesia 1 1 1 0 0 8

6.1.1. Tribo Ageroniini O gênero Hamadryas representa quase toda a diversidade de Ageroniini, sendo estas
também as borboletas mais estudadas do grupo. Há bastantes trabalhos com borbole-
Os Ageroniini são borboletas pequenas a médias, com coloração variada (Figura 3.6). O tas do gênero, evidenciando características da história natural das espécies (LEITE et al.,
gênero Hamadryas apresenta cor cinzenta ou azul na face dorsal com ocelos na face ventral 2012; MUYSHONDT & MUYSHONDT 1975ª; MUYSHONDT & MUYSHONDT, 1975b), e
da asa posterior. Normalmente pousam de asas abertas, em troncos de árvores, dificultan- relacionando aspectos como distribuição espacial, territorialidade, perseguições aéreas,
do a visualização, pois com asas abertas se confundem com os troncos cobertos por líquens produção de som, audição e reconhecimento sexual (GARZÓN-ORDUÑA, 2012; MARINI-
da floresta. Possuem voo rápido e planado. São territoriais, e algumas espécies produzem FILHO & BENSOS, 2010; MONGE-NÁJERA et al., 1998; ROSS, 1963; YACK et al., 2000).
um som de estalo ao defender o território, sendo conhecidas como “estaladeiras”.
As borboletas do gênero Ectima são bem parecidas com as Hamadryas sp., mas apre-
84 sentam um tamanho corporal menor.
Batesia Felder & Felder, 1862 e Panacea Godman & Salvin, 1883 são gêneros próximos, 87
e que têm sua biologia conhecida (DeVRIES et al., 1999; DANIELS et al., 2008), sendo tam-
bém disponível uma análise filogenética e revisão dos dois gêneros (HILL et al., 2002). Es-

Biologia dos indicadores biológicos


sas são as borboletas mais coloridas da tribo Ageroniini, e só ocorrem na Amazônia.

6.1.2. Tribo Biblidini

O gênero monotípico Biblis é o único representante dos Biblidini entre as frugívoras ne-
otropicais (Figura 3.7). Biblis hyperia (CRAMER, 1779) é uma borboleta pequena, predomi- Figura 3.8. Callicorini. Fotos: Jessie Santos.
nantemente escura com uma faixa vermelha na asa posterior. Podem ser encontradas co-
mumente voando em áreas abertas ou clareiras. As lagartas de B. hyperia têm como plantas
hospedeiras principais euforbiáceas do gênero Tragia (BECCALONI et al., 2008). Esta bor- Tabela 3.10. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Callicorini frugívoras.
boleta pode ser encontrada na Amazônia, no Cerrado e na Mata Atlântica (Tabela 3.9).
Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Tabela 3.9. Número de espécies de Biblis frugívoras neotropicais, brasileiras, e por bioma. Atlântica
Callicore 20 11 9 4 5 85
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Mata Freq Diaethria 12 3 1 3 3 62
Atlântica Paulogramma 1 1 1 1 1 23
Biblis 20 1 1 1 1 46 Haematera 1 1 1 1 1 15
Catacore 1 1 1 1 0 8

6.1.4. Tribo Epicaliini

Os Epicaliini (Figura 3.9) são borboletas de tamanho pequeno a médio, com colora-
ções e formatos de asa variados, que apresentam voo rápido. Alguns gêneros como Ca-
tonephele e Myscelia possuem dimorfismo sexual marcante, com machos bem coloridos,
e as fêmeas com padrão carijó. Podem ser encontradas em matas úmidas ou clareiras.

Figura 3.7. Biblidini. Foto Jessie Santos.


Biologia dos indicadores biológicos

6.1.3. Tribo Callicorini

Os Callicorini são borboletas pequenas e de voo rápido. A face dorsal das asas apre-
senta coloração escura com detalhes variados em tons de azul ou vermelho. Na face ven-
tral de alguns gêneros, as asas posteriores apresentam um desenho simples ou mais de-
talhado e colorido de um “80”, “88” ou “98”, advindo daí os nomes populares das espécies
mais conhecidas da tribo: borboletas 88 e borboletas 80 (Figura 3.8). Podem ser encon-
tradas pousadas em áreas com areia úmida buscando sais ou substancias nitrogenadas.
Os Callicorini se distribuem em cinco gêneros, que juntos englobam 35 espécies neotro-
picais, das quais pelo menos 17 ocorrem no Brasil (Tabela 3.10). Lagartas dessa tribo cos-
tumam se alimentar em sapindáceas, principalmente Paullinia e Serjania (BECCALONI et Figura 3.9. Epicaliini. Fotos: Jessie Santos.
86
al., 2008). Todos os gêneros ocorrem nos três principais biomas brasileiros. Callicore é o
principal representante dos Callicorini, e dá nome à tribo.
Esta é a maior tribo dentro de Biblidinae. Distribuídas em cinco gêneros, que juntos 89
somam 67 espécies neotropicais, das quais 39 ocorrem em solo brasileiro (Tabela 3.11).
As principais plantas hospedeiras de lagartas de Epicaliini são euforbiáceas dos gêneros

Biologia dos indicadores biológicos


Alchornea, Dalechampia, Mabea, Plukenetia, Sebastiania e Tragia (BECCALONI et al., 2008).
Os gêneros com mais espécies (Eunica, Catonephele e Myscelia) são encontrados nos bio-
mas Amazônia, Cerrado e Mata Atlântica. Cybdelis não foi registrado na Amazônia, en-
quanto que Nessaea é um gênero exclusivo desse bioma.

Tabela 3.11. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Epicaliini frugívoras.

Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq Figura 3.10. Epiphilini. Fotos: Jessie Santos.
Atlântica
Eunica 45 28 23 12 6 85
Catonephele 11 5 4 2 3 69 Tabela 3.12. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Epiphilini frugívoras.
Myscelia 9 3 2 0 1 54
Nessaea 5 2 2 1 0 38 Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Cybdelis 3 1 0 1 1 Atlântica
Epiphile 14 3 1 2 2 38
O gênero Eunica é o mais diverso, sendo composto pelas menores borboletas da tribo. Temenis 3 3 2 2 2 85
Asterope 8 2 2 0 0
6.1.5. Tribo Epiphilini Nica 1 1 1 1 1 38

Os Epiphilini (Figura 3.10) são borboletas de tamanho pequeno a médio que possuem Espécies de Epiphile apresentam bandas de cor laranja no dorso da asa anterior. Em
voo muito rápido. Voam alto em áreas abertas, e costumam pousar também nos estratos espécies com dimorfismo, o macho é mais colorido, com detalhes em azul. Temenis é pre-
superiores da vegetação. dominantemente de cor laranja.

As borboletas desta tribo estão incluídas em quatro gêneros, que juntos englobam 25 6.2. Subfamília Charaxinae
espécies na região Neotropical, das quais nove no Brasil (Tabela 3.12). Lagartas de Epiphilini
são encontradas se alimentando em sapindáceas, principalmente dos gêneros Paullinia e As borboletas desta subfamília estão divididas em seis tribos (Figura 3.11), 19 gêne-
Serjania. (BECALONNI et al., 2008). Asterope é o gênero mais diferente da tribo, e exclusi- ros e 395 espécies, e têm como característica um voo rápido e vigoroso, normalmente
Biologia dos indicadores biológicos

vamente amazônico. De relance, as borboletas Asterope sp. podem ser confundidas com utilizando os estratos médios e altos das florestas. Muitas espécies possuem uma colo-
Callicorini, no entanto, olhando com atenção fica nítida a diferença de coloração e padrão ração críptica na face ventral, em um padrão que se assemelha a folhas secas (CANALS,
das manchas. Os demais gêneros de Epicaliini ocorrem nos três grandes biomas brasileiros. 2003). Costumam ser bastante agressivas, mesmo diante de predadores (BROWN, 1992).
Lagartas de Charaxinae estão entre as mais polífagas de Nymphalidae, tendo sido regis-
tradas pelo menos 16 famílias botânicas como plantas hospedeiras diversas, como Anno-
naceae, Lauraceae, Euphorbiaceae, Chrysobalanaceae, Piperaceae e Fabaceae (BECCA-
LONI et al., 2008).

88
91

Biologia dos indicadores biológicos


Figura 3.11. Tribos de Charaxinae (Fonte: www.nymphalidae.net)

Nos neotrópicos, as borboletas frugívoras dessa subfamília se concentram em duas


tribos: Anaeini e Preponini. Das 110 espécies neotropicais (LAMAS, 2004), pelo menos
106 (96%) são frugívoras (Tabela 3.13).

Tabela 3.13. Número de gêneros e espécies de Charaxinae frugívoros neotropicais em


cada tribo.

Subfamília Tribo Gêneros Espécies


Anaeini 7 86
Charaxinae Preponini 3 20
2 10 106

6.2.1. Tribo Anaeini

Os Anaeini são borboletas pequenas a médias, com tórax bem desenvolvido, carac-
terístico de borboletas que apresentam voo rápido. São bastante ativas e voam em di-
versas alturas, com muitas espécies ocupando a região da copa das árvores. Apresentam
Biologia dos indicadores biológicos

colorações variadas. Alguns de seus representantes possuem um prolongamento da asa


posterior. Várias espécies apresentam padrão de camuflagem na face ventral, imitando
folhas secas (Figura 3.12).

Figura 3.12. Anaeini. Fotos: Jessie Santos.

As borboletas desta tribo estão distribuídas em sete gêneros, que juntos somam
86 espécies, representando 81 % dos Charaxinae frugívoros (Tabela 3.14). Memphis é o
maior gênero de borboletas frugívoras na região Neotropical. As lagartas de Anaeini fo-
90 ram registradas se alimentando em plantas das famílias Euphorbiaceae (Croton sp.), Fla-
courtiaceae (Casearia sp.), Lauraceae (Licaria sp., Nectandra sp. e Ocotea sp.), Monimia- Tabela 3.15. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Preponini frugívoras. 93
ceae (Mollinedia sp.) Piperaceae (Piper sp.) (BECALONNI et al., 2008). Com exceção das
borboletas Polygrapha, gênero não encontrado no Cerrado, todos os outros gêneros es- Mata

Biologia dos indicadores biológicos


Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
tão presentes nos três biomas. Atlântica
Archaeoprepo- 8 6 5 5 5 92
naprepona
Tabela 3.14. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Anaeini frugívoras. Prepona 7 5 4 3 4 77
Agrias 5 3 3 2 1 54
Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Atlântica Espécies de Agrias podem apresentar grande variabilidade fenotípica dentro de uma
Memphis 61 18 13 3 8 92 mesma população (AUSTIN, 2009). Há registro de hibridação em laboratório entre Agrias
Fountainea 8 3 2 2 1 62 e (FURTADO, 2008), e este autor faz referência a um caso ocorrido em ambiente natural.
Zaretis 6 4 2 2 2 92 Lagartas de Preponini são consideradas polífagas, e podem ter como hospedeiras plantas
Consul 4 1 1 0 1 23 de pelo menos 13 famílias botânicas: Annonaceae, Chrysobalanaceae, Convolvulaceae,
Polygrapha 4 2 1 0 1 8 Erythroxylaceae, Fabaceae, Humiriaceae, Lacistemataceae, Lauraceae, Meliaceae, Och-
Siderone 2 1 1 1 1 38 naceae, Quiinaceae, Siparunaceae e Sterculiaceae (BECALONNI et al., 2008). Todos os
Hypna 1 1 1 1 1 46 gêneros de borboletas Preponini ocorrem na Amazônia, no Cerrado e na Mata Atlântica.

6.2.2. Tribo Preponini 6.3. Subfamília Nymphalinae

Os Preponini são borboletas médias, de voo rápido e tórax bem desenvolvidos (Figura As borboletas desta subfamília se dividem em seis tribos (Figura 3.14), 57 gêneros
3.13). Possuem comportamento agressivo, defendendo seu território, atacando outras e 495 espécies. As lagartas têm como hospedeiras diversas famílias de plantas, como
borboletas em voo, ou até mesmo pessoas. As espécies desta tribo apresentam grande Acanthaceae, Asteraceae, Eriocaulaceae, Labiatae, Moraceae, Scrophulariaceae, Ver-
variação na cor das asas na face ventral, mas na face dorsal são todas muito semelhantes. benaceae, Urticaceae (BECALLONI et al., 2008). Borboletas frugívoras são encontradas
O dorso é de coloração escura, com uma faixa de azul metálico característica da tribo. apenas na tribo Coeini, o que significa que das 195 espécies neotropicais (LAMAS, 2004),
Os ventres das espécies desta tribo são bem variados, algumas apresentando ocelos. As apenas 11 (6%) são frugívoras.
borboletas desta tribo se distribuem em três gêneros, que juntos englobam 20 espécies
(Tabela 3.15). As borboletas Agrias sp. são muito apreciadas por colecionadores, e podem
ser confundidas com os Callicorini (diferenciação na seção de dúvidas). Os outros dois
gêneros da tribo, Archaeoprepona e , são muito parecidos, e distingui-los em voo é tarefa
difícil mesmo para especialistas. Com uma boa visão da face ventral das asas é possível
Biologia dos indicadores biológicos

diferenciá-los pelos ocelos presentes em Prepona , mas não em Archaeoprepona.

Figura 3.14. Tribos de Nymphalinae (Fonte: www.nymphalidae.net).

92
Figura 3.13. Preponini. Fotos: Jessie Santos.
6.3.1. Tribo Coeini 6.4. Subfamília Satyrinae

Os Coeini são borboletas de voo ágil e rápido, geralmente médias e grandes, com ex- Esta é a maior subfamília de Nymphalidae. Distribuídas em nove tribos (Figura 3.16),
ceção de Tigridia. As borboletas desta tribo estão distribuídas em cinco gêneros e 11 es- 255 gêneros, e mais de 2.500 espécies, representam mais de 40% dos Nymphalidae na
pécies (Tabela 3.16). região Neotropical. Lagartas de Satyrinae têm como principais plantas hospedeiras as
monocotiledôneas (BECALLONI et al., 2008). Há borboletas frugívoras em cinco tribos:
Tabela 3.16. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Coeini frugívoras. Brassolini, Haeterini, Melanitini, Morphini e Satyrini. Das 1.295 espécies neotropicais (LA-
MAS, 2004), pelo menos 478 (39%) são frugívoras (Tabela 3.17).
Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Atlântica
Historis 2 2 2 2 2 85
Colobura 2 2 2 1 1 77
Tigridia 1 1 1 1 0 54
Smyrna 2 1 1 1 1 31
Baeotus 4 4 4 0 0 31

As lagartas se alimentam majoritariamente de folhas de Urticaceae (Cecropia sp.,


Coussapa sp. Pourouma sp., Urera sp.), e secundariamente Moraceae (Ficus sp.) (BE-
CALLONI et al., 2008). Colobura, Historis e Smyrna podem ser encontrados na Amazô-
nia, Cerrado e Mata Atlântica, e Baeotus e Tigridia apenas na Amazônia.

O gênero Colobura tem tamanho médio, possui coloração “zebrada” na face ventral.
Costuma pousar de asas fechadas exibindo esta coloração. Borboletas do gênero Historis
são grandes, de coloração do dorso escura e laranja, com pequenos pontos brancos. Cos- Figura 3.16. Tribos de Satyrinae (Fonte: www.nymphalidae.net).
tuma estar próxima a frutos podres. O gênero Smyrna, representante mais comum desta
tribo, tem dorso alaranjado com a ponta das asas anteriores escuras. Já na face ventral as
Tabela 3.17. Número de gêneros e espécies de Satyrinae frugívoros neotropicais em
asas posteriores são variegadas com ocelos. A coloração laranja das asas anteriores pode
cada tribo.
ser notada de ambas as faces. O gênero Baeotus apresenta o ventre variegado e peque-
nos prolongamentos nas asas posteriores. Já o gênero Tigridia como o próprio nome faz
Subfamília Tribo Gêneros Espécies
menção, tem coloração ventral tigrada (Figura 3.15).
Brassolini 15 88
Biologia dos indicadores biológicos

Melanitini 1 1
Satyrinae Haeterini 3 18
Morphini 3 42
Satyrini 46 418

6.4.1. Tribo Brassolini

Os Brassolini (Figuras 3.17 e 3.18) são borboletas de tamanho médio a grande, com
asas arredondadas. De modo geral, espécies desta tribo apresentam hábitos crepuscu-
lares, voando ao anoitecer ou no amanhecer. Possuem voo vigoroso, e são comumen-
te encontradas pousadas em troncos no interior de matas e próximos a corpos d’agua.
94
Apresentam marcas em forma de grandes olhos na face ventral das asas posteriores, o

Figura 3.15. Coeini. Fotos: Jessie Santos.


que pode intimidar alguns de seus predadores (DeVries 1987). Devido a essa caracterís- 97
tica, são chamadas popularmente de “olhos de coruja”. Suas lagartas se alimentam de
monocotiledôneas e consomem grande quantidade de material vegetal ao longo de seu

Biologia dos indicadores biológicos


desenvolvimento, sendo que algumas espécies podem se tornar pragas em palmeiras,
bananeiras, cana e arroz. Há registros de lagartas se alimentando em Arecaceae, Helico-
niaceae, Musaceae, Marantaceae (BECALLONI et al., 2008).

Exclusivamente neotropicais, as borboletas desta tribo se distribuem em 15 gêne-


ros frugívoros (no Brasil 13), que juntos somam 88 espécies neotropicais, e 51 no Brasil,
sendo a segunda maior tribo dos Satyrinae frugívoros (Tabela 3.18). Seis gêneros (Caligo,
Catoblepia, Dasyophthalma, Eryphanis, Narope e Opsiphanes) ocorrem nos três principais
biomas do Brasil, Bia só na Amazônia, Penetes só na Mata Atlântica, e Blepolenis e Opopte-
ra no Cerrado e Mata Atlântica.

Tabela 3.18. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Brassolini frugívoras.

Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Atlântica
Caligo 21 10 7 4 5 77
Narope 17 10 5 4 4 38
Catoblepia 8 7 7 2 1 62
Opoptera 6 5 2 1 4 31
Opsiphanes 11 4 4 3 3 92
Dasyophthalma 4 4 0 1 4 23
Blepolenis 3 3 0 1 3 23
Eryphanis 6 3 1 2 2 62
Bia 2 1 1 1 0 46
Caligopsis 2 1 1 1 0 15
Figura 3.17. Brassolini. Fotos: Jessie Santos.
Penetes 1 1 0 0 1 8
Selenophanes
Biologia dos indicadores biológicos

3 1 1 1 0 15
Aponarope 1 1 6.4.2. Tribo Haeterini

Os Haeterini são borboletas de tamanho médio, marrons ou transparentes (Figura 3.19).


Apresentam colorações variadas nas extremidades das asas posteriores, que são maiores que
as asas anteriores. A diferença do tamanho entre as asas anteriores e posteriores é uma ca-
racterística marcante da tribo. Algumas espécies camuflam-se facilmente no ambiente, pois
suas cores se assemelham a cor da serrapilheira. São normalmente encontradas voando na
altura máxima de um metro ou pousadas próximas ao chão. Devido a essa característica, difi-
cilmente são capturadas em armadilhas.

96
99

Biologia dos indicadores biológicos


Figura 3.19. Melanitini. Fotos: Jessie Santos.

6.4.4. Tribo Morphini

Borboletas de tamanho médio a grande. Entre os Morphini, estão algumas das borbo-
letas mais apreciadas e conhecidas dos neotrópicos (Figura 3.21). A maioria das espécies
possui coloração iridescente na face dorsal, sendo famosas pelo intenso azul metálico
que reflete aos olhos do observador (BROWN, 1992). Na face ventral, ocelos podem estar
presentes. De forma geral, apresentam voo lento e planar. Algumas espécies possuem
Figura 3.18. Haeterini. Fotos: Jessie Santos. dimorfismo sexual acentuado, ou seja, com machos apresentando cores distintas das co-
res da fêmea.
As borboletas desta tribo estão incluídas dentro de três gêneros, que juntos somam
18 espécies neotropicais, sendo 11 no Brasil (Tabela 3.19). O gênero Cithaerias é encon-
trado apenas na Amazônia, Haetera também pode ser visto na Mata Atlântica e Pierella
abrange em sua distribuição, além destes biomas, o Cerrado.

Tabela 3.19. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Haeterini frugívoras.

Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Atlântica
Pierella 11 6 5 2 2 38
Biologia dos indicadores biológicos

Cithaerias 5 4 4 0 0 8
Haetera 2 1 1 0 1 23

6.4.3. Tribo Melanitini

Esta tribo é representada por apenas uma espécie no Brasil (Figura 3.20). Manataria
hercyna (HÜBNER,[1821]) possui tamanho médio, coloração marrom escura predominan-
te com ocelos na face ventral da asa posterior. O dorso apresenta cor marrom com deta-
lhes em branco na asa anterior, que são visíveis também na face ventral. Ocorre nos três
maiores biomas brasileiros, mas raramente é capturada em armadilhas. Na parte ventral
98 da asa posterior tem manchas que lembram os ocelos de Brassolini, mas as três manchas Figura 3.20. Morphini. Fotos: Jessie Santos.
centrais não têm a “’íris” do “olho”.
Esta tribo é inteiramente neotropical, e suas borboletas estão distribuídas em três gê- 101
neros, e 42 espécies (Tabela 3.20). São espécies bastante sensíveis a perturbações, des-
matamento, ou fragmentação florestal (BROWN, 1992). O gênero Caerois ocorre exclusi-

Biologia dos indicadores biológicos


vamente na Amazônia, e Antirrhea pode ser encontrado na Mata Atlântica.

Tabela 3.20. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Morphini frugívoras.

Mata
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Atlântica
Morpho 29 16 11 5 8 92
Antirrhea 11 4 3 2 2 46
Caerois 2 1 1 0 0 0 Figura 3.21. Satyrini. Fotos: Jessie Santos.

6.4.5. Tribo Satyrini


7. Identificacao das tribos de borboletas frugívoras
Os Satyrini são borboletas de tamanho pequeno a médio, de coloração predominante-
mente marrom com pequenos ocelos nas asas de alguns gêneros. A maioria das lagartas Conforme vimos, as tribos têm diferentes graus de variação de morfotipos, o que in-
desta tribo se alimenta de gramíneas (capim e bambus), voando próximas ao solo e bordas fluencia diretamente a facilidade de reconhecimento. Podemos encontrar variação em
de mata. Representadas principalmente na região Neotropical (PEÑA et al., 2010), são bor- relação ao tamanho, formato e/ou cores das asas das borboletas frugívoras, e isto se dá
boletas de difícil identificação em nível de gênero e espécie, mas facilmente reconhecidas de maneira distinta dentro de cada tribo (Tabela 3.22).
como integrantes desta tribo devido a sua coloração marrom característica.

Os Satyrini frugívoros se concentram na subtribo Euptychiina (Figura 3.22), que é com-


Tabela 3.22. Grau de variação de formato, cor e tamanho de asas nas tribos.
posta por 36 gêneros e 338 espécies (Tabela 3.21). Esta tribo é a mais diversa dos ninfalí-
deos neotropicais, e responde por 45% das espécies de borboletas frugívoras.
Tribo Formato Cor Tamanho
Biblidini 1 1 1
Tabela 3.21. Número de espécies neotropicais e brasileiras de Satyrini frugívoras. Melanitini 1 1 1
Callicorini 1 2 1
Mata Haeterini 1 4 1
Gênero Neotropicais Brasil Amazônia Cerrado Freq
Atlântica Preponini 1 2 2
Biologia dos indicadores biológicos

Taygetis 29 19 Ageronini 1 3 2
Magneuptychia 40 16 Epiphilini 2 2 2
Yphthimoides 24 14 4 11 6 Morphini 3 3 2
Caeruleuptychia 25 12 12 2 3 Satyrini 3 3 2
Splendeuptychia 46 10 Coeini 3 3 3
Euptychia 35 8 Epicaliini 3 4 2
Chloreuptychia 12 7 Anaeini 4 4 2
Cissia 15 7 Brassolini 4 4 3
Pampasatyrus 10 6
Pareuptychia 8 6 Na tabela acima, as tribos estão ordenadas do menor grau de variabilidade para o
100 Paryphthimoides 13 6 4 5 4 maior. Intuitivamente, esse ordenamento indica maior grau de facilidade para a identifi-
Harjesia 9 5 cação da tribo, e esta variabilidade também é associada à riqueza da tribo.
Hermeuptychia 12 4
Podemos notar que a máxima variação dentro de um mesmo caractere é de quatro, 103
seja no padrão de cores ou no formato das asas. Pela tabela, percebemos também que,
de forma geral, o caractere que menos varia dentro de uma tribo é o formato das asas, e Atencao

Biologia dos indicadores biológicos


o que mais varia é a coloração. Em relação ao tamanho, apenas duas tribos (Brassolini e
A construção desta imagem de busca não necessaria-
Coeini) apresentam borboletas de tamanho pequeno, médio e grande. Todas as outras
mente lhe permitirá identificar todas as borboletas, mas
tribos têm apenas borboletas de dois tamanhos diferentes, ou pequeno e médio, ou mé-
ajudará a encontrar características-padrão de tribo das
dio e grande.
borboletas mais frequentes. Alguns morfotipos podem
fugir ao padrão mais frequente, então se certifique sem-
Antes de agrupar a borboleta em uma tribo, pode-se tentar alocá-la dentro de uma
pre de consultar os morfotipos do guia.
subfamília, reduzindo, assim, o escopo de tribos possíveis.

Visando otimizar o tempo de consulta do material e a associação correta da borboleta


Uma vez reconhecida a subfamília, fica mais fácil identificar corretamente a tribo. Para
amostrada com sua respectiva tribo, essa seção do material de apoio se propõe a cons-
facilitar a identificação das tribos de borboletas frugívoras que voam no Brasil, propomos
truir uma linha de raciocínio que auxilie o colaborador do Programa de Monitoramento in
uma metodologia complementar que se baseia na eliminação do maior número possível
situ da Biodiversidade nessa tarefa. Através de três perguntas de diagnóstico, é possível
de tribos, de forma a reduzir as possibilidades e maximizar as chances de acerto. Essa me-
reconhecer a subfamília a qual pertence a borboleta, e assim inseri-la em sua devida tribo.
todologia leva em consideração a riqueza da tribo, seu grau de variação morfotípica, sua
O fluxograma a seguir sugere três perguntas básicas e, passo a passo, conduz o cola- distribuição geográfica e sua frequência em amostragens. Vejamos a seguir.
borador até a subfamília correta da borboleta amostrada (Figura 3.23). Dessa forma, ao
Subfamília Biblidinae
invés de procurar o morfotipo da borboleta de tribo em tribo, essas perguntas podem
direcionar a imagem de busca à subfamília de interesse, eliminando assim, um número de
Pois bem, temos um Biblidinae e, portanto, cinco opções de tribo. Começamos elimi-
tribos das opções de identificação.
nando as mais fáceis.

Biblidini tem uma única espécie frugívora, de ampla distri-


buição no país, que pode ser encontrada na Amazônia, no Cer-
rado e na Mata Atlântica. Sua frequência de captura (estudos
com borboletas frugívoras/estudos com ocorrência de Biblidi-
ni) é de 46%.

A tribo geralmente considerada mais fácil é Callicorini. São


Biologia dos indicadores biológicos

borboletas pequenas que têm como característica a face ventral


das asas posteriores, bastante colorida e com um padrão de lis-
tras que formam figuras que lembram os números 8 e 0. Pronta-
mente reconhecida ou descartada, a tribo tem uma frequência
de captura de 92% e ocorre nos três biomas.

Ageroniini são as borboletas estaladeiras. De tamanho médio


ou pequeno, tem coloração que varia principalmente em tons de
cinza e azul, e um padrão de manchas bem característico.

Epiphilini é uma tribo de borboletas pequenas e de forma


102 geral também coloridas. Com apenas nove espécies no país.
Nas asas dessas borboletas, predomina a cor laranja.
Figura 3.23. Fluxograma para identificação de subfamílias de borboletas frugívoras
(Autor: Jessie Santos).
A tribo Morphini, além das admiradas borboletas Morpho,
tem mais outros dois gêneros, sendo Caerois restrito à Ama-
Epicaliini é a tribo mais diversa de Biblidinae, tanto em número zônia, e pouco frequente em coletas.
105
de espécies, como em morfotipos diferentes. Essas borboletas
O principal caractere para distinguir Brassolini é o grande ocelo na face ventral da asa
são pequenas ou médias, e o formato da asa anterior é bem ca-

Biologia dos indicadores biológicos


posterior. Por essa característica, estas borboletas são conhecidas popularmente como
racterístico, e único dentro da subfamília.
olho-de-coruja.

Com alguma frequência, as borboletas capturadas nas armadilhas não estão em per-
Subfamília Charaxinae feitas condições, com parte das asas quebradas e/ou descamadas, o que pode dificultar
o diagnóstico das tribos. Nesse caso, a obtenção de registros fotográficos é altamente
Caso sua borboleta seja da subfamília Charaxinae, temos duas opções. recomendada, possibilitando que as fotos sejam enviadas a especialistas para a confir-
mação da identificação. Da mesma forma, o conhecimento sobre a riqueza das tribos nos
Preponini é uma tribo caracterizada por dois morfotipos, de diferentes biomas também pode auxiliar no processo diagnóstico.
fácil reconhecimento. De tamanho médio, algumas apresentam
manchas rosas/avermelhadas com ou sem manchas azuis na
parte dorsal, e no ventre padrão característico de manchas. O
outro morfotipo é representado por faixas azuis iridescentes no 8. Riqueza das tribos nos biomas Amazônia, Cerrado e
dorso das asas.
Mata Atlântica
As borboletas da tribo Anaeini são de tamanho médio, com
Satyrini é a tribo com o maior número de espécies nos três biomas (Tabela 3.23). Sua
um padrão ventral que lembra uma folha seca. A face ventral, por
proporção entre as borboletas frugívoras varia de 37% na Mata Atlântica a 42% no Cer-
sua vez, costuma ser colorida, principalmente em tonalidades de
rado, e sua riqueza nos biomas, de 62 espécies na Mata Atlântica a 103 na Amazônia. Em-
azul, laranja ou rosa/vermelho.
bora estes dois biomas variem bastante em riqueza de espécies, a proporção da tribo em
relação às borboletas frugívoras do bioma é bastante semelhante.
Subfamília Nymphalinae

Tabela 3.23. Riqueza das tribos de borboletas frugívoras no país e nos biomas.
Se você tiver em mãos uma borboleta frugívora da subfa-
mília Nymphalinae, esta será um representante da tribo Coeini,
Tribo Brasil Amazônia Cerrado Mata Atlântica
que se caracterizam por um padrão zebrado na face ventral. As
Satyrini 158 103 70 62
cores da face dorsal podem incluir preto, laranja e amarelo.
Brassolini 51 30 21 27
Epicaliini 39 31 16 11
Biologia dos indicadores biológicos

Subfamília Satyrinae Anaeini 28 21 9 15


Morphini 21 15 7 10
Caso a borboleta em questão seja um Satyrinae, há cinco opções de tribo, e podemos Ageroniini 18 15 10 10
começar eliminando as mais fáceis. Callicorini 17 13 10 10
Melanitini tem apenas uma espécie frugívora no Brasil, que Preponini 14 12 10 10
ocorre nos três principais biomas brasileiros, mas com baixa Haeterini 11 10 2 3
frequência de captura. Coeini 10 10 5 4
Epiphilini 9 6 5 5
As borboletas da tribo Haeterini são caracterizadas por Biblidini 1 1 1 1
asas posteriores arredondadas e maiores do que as asas an- Melanitini 1 1 1 1
teriores. Algumas têm asas transparentes, ocelos ou man- Frugívoras 378 268 167 169
104 chas em tons de azul, laranja ou rosa. Dificilmente são coleta-
das em armadilhas (frequência de captura de 38%).
Brassolini é a segunda tribo com maior número de espécies no Brasil, no Cerrado e na Tabela 3.24. Proporção da tribo em relação ao número total de espécies de borboletas 107
Mata Atlântica. Mesmo apresentando a maior riqueza de Brassolini do país, na Amazônia frugívoras no país e nos biomas.
esta é superada em uma espécie pela de Epicaliini. A proporção dessa tribo na riqueza de

Biologia dos indicadores biológicos


borboletas frugívoras dos biomas varia de 11% na Amazônia a 16% na Mata Atlântica. Tribo frugívora Brasil Amazônia Cerrado Mata Atlântica
Satyrini 41,8% 38,4% 41,9% 36,7%
Na Amazônia e no Cerrado, respectivamente, Epicaliini é a segunda e a terceira tribo Brassolini 13,5% 11,2% 12,6% 16,0%
mais numerosa em espécies, e 31 e 16 espécies representam respectivamente 12% e Epicaliini 10,3% 11,6% 9,6% 6,5%
10% das borboletas frugívoras dos biomas. Na Mata Atlântica, foram registradas apenas Anaeini 7,4% 7,8% 5,4% 8,9%
10 espécies de Epicaliini (6% das espécies frugívoras). Morphini 5,6% 5,6% 4,2% 5,9%
Ageroniini 4,8% 5,6% 6,0% 5,9%
Anaeini é a terceira tribo com maior riqueza na Mata Atlântica, sendo constituída por Callicorini 4,5% 4,9% 6,0% 5,9%
15 espécies (9% dos ninfalídeos frugívoros). Proporção semelhante (8%) é representada
Preponini 3,7% 4,5% 6,0% 5,9%
por essa tribo na Amazônia, com 21 espécies. No Cerrado, tanto a riqueza (9 espécies)
Haeterini 2,9% 3,7% 1,2% 1,8%
como a proporção entre as frugívoras (5%) são menores em relação aos demais biomas.
Coeini 2,6% 3,7% 3,0% 2,4%
Biblidini 2,4% 2,2% 3,0% 3,0%
No Brasil, essas quatro tribos (Satyrini, Brassolini, Epicaliini e Anaeini) representam
Epiphilini 0,3% 0,4% 0,6% 0,6%
73% das espécies de borboletas frugívoras. Nos diferentes biomas, essa proporção é um
Melanitini 0,3% 0,4% 0,6% 0,6%
pouco menor, variando de 68% a 69% nos biomas.

Quatro outras tribos podem ser agrupadas em um grupo com riqueza bastante semelhante É importante ressaltar que esses dados são baseados em estudos com diferentes me-
entre si e nos biomas. Ageroniini, Morphini, Callicorini e Preponini têm diversidade biomática que todologias (sub-bosque com ou sem dossel) e com diferentes intensidades amostrais, e
varia de 10 a 15, 7 a 15, 10 a 13, e 10 a 12 espécies, respectivamente. Juntas, essas tribos repre- cujo número varia de bioma para bioma. Portanto, esses números representam apenas
sentam de 21% a 24% das borboletas frugívoras em cada um dos biomas analisados. uma riqueza aproximada da Amazônia, do Cerrado e da Mata Atlântica, e em cada caso,
subestimada em determinado grau.
Entre as cinco tribos menos representadas, duas (Biblidini e Melanitini) têm apenas
uma espécie frugívora, e duas (Coeini e Haeterini) tem 10 e 11 espécies no país, cada uma Conforme já levantado, esses números nos dão apenas alguma perspectiva de proxi-
com riqueza de 10 na Amazônia, e números bem menores nos demais biomas. midade com a realidade, e caso haja publicações disponíveis para a área a ser monitorada,
essas informações podem ser utilizadas para aprimorar a lista de borboletas que possi-
Assim, embora de forma geral seja bastante semelhante, a proporção de espécies das velmente ocorrem na região.
tribos de borboletas frugívoras tem pequenas variações entre os biomas (Tabela 3.24).
O registro fotográfico das espécies encontradas é uma boa ferramenta que permite
confirmar a identificação realizada no campo e aprimorar o guia local, caso ainda não haja
Biologia dos indicadores biológicos

foto da borboleta identificada.

9. Conservacao e monitoramento de borboletas


A principal ameaça às espécies de borboletas é a degradação e a perda de seus há-
bitats originais (MACHADO et al., 2008). A fragmentação de hábitats pode afetar tanto
a riqueza como a abundância, diversidade e composição de comunidades de borboletas
(e.g., SUMMERVILLE & CRIST, 2001; COOK et al., 2002; HORNER-DEVINE et al., 2003;
KOH & SODHI 2004; SHAHABUDDIN & PONTE, 2005; COLLIER et al., 2010).
106
A maior parte dos biomas brasileiros tem sido muito degradados nos últimos anos, 109
principalmente a Mata Atlântica (RIBEIRO et al., 2009) e o Cerrado (CAVALCANTI & JOLY,
2002), e 12 espécies de borboletas frugívoras constam na lista de animais ameaçados de
Vá além

Biologia dos indicadores biológicos


extinção do Brasil (42% dos Nymphalidae na lista), uma Callicorini, cinco Brassolini, duas Learn About Butterflies (www.learnaboutbutterflies.com/index.htm) - guia com
Morphini, três Satyrini e uma Anaeini. Três gêneros apresentam mais de uma espécie ame- fotos de borboletas vivas de mais de 2.000 espécies, com informações sobre
açada, Dasyophthalma, Morpho e Pampasatyrus. O caso de Dasyophthalma é o mais grave, morfologia, ciclo de vida, ecologia e estratégias de sobrevivência (em inglês).
com três das quatro espécies do gênero ameaçadas, duas delas na categoria criticamente
ameaçada. As duas outras espécies criticamente ameaçadas pertencem à mesma tribo Butterflies of America (http://butterfliesofamerica.com/intro.htm) - lista intera-
(Brassolini), o que desperta uma preocupação extra com as borboletas desse grupo. tiva de borboletas neotropicais. Muitas fotos e curadoria de muitos especialistas.
Informações sobre taxonomia identificação, distribuição, habitat, e bibliografia
Pesquisadores de diversas instituições de pesquisa do país se reuniram com analistas para as borboletas da America, em nível de espécie e subespécie.
do ICMBio, e após cinco anos de trabalho, foi publicado em 2011 o Plano de Ação Nacional
para a Conservação dos Lepidópteros Ameaçados de Extinção, importante instrumento Neotropical Butterflies (http://www.neotropicalbutterflies.com/) - galeria de fo-
de implementação da Política Nacional de Biodiversidade. Este documento faz uma análise tos, venda de livros e fóruns.
detalhada das espécies ameaçadas, destaca áreas prioritárias para inventários, sintetiza o
estado de conhecimento sobre os lepidópteros nacionais, realiza uma avaliação faunística Nymphalidae (www.nymphalidae.net/home.htm) - taxonomia, classificação, filo-
dos principais biomas nacionais e, portanto, deve ser utilizado como referência pelos prin- genia, biogeografia, evolução e ecologia de Nymphalidae.
cipais atores de políticas e ações orientadas para a conservação de borboletas. Um ver-
dadeiro marco na história da lepidopterologia do Brasil, em uma importante aproximação Carla Penz (http://fs.uno.edu/cpenz/) - laboratório de pesquisa da Dr. Carla Penz
entre a sociedade científica e o setor público na formulação de políticas para a conservação da University of New Orleans, voltado principalmente para Brassolini, Morphini e
da biodiversidade.
Aplicação dos protocolos mínimos de monitoramento da biodiversidade

Satyrini.

Além da importância técnica, científica e política do PAN Lepidópteros, este trabalho The United Kingdom Butterfly Monitoring Scheme (http://www.ukbms.org/De-
possibilitou a reunião de inúmeros pesquisadores de Lepidoptera, culminando na criação fault.aspx) - programa de monitoramento da diversidade de borboletas do Reino
da REDELEP, rede que estabeleceu um canal de troca de informações e colaboração en- Unido.
tre diversas instituições de ensino superior, como UFRGS, UFSM, UFPR, UNICAMP, USP,
UFG, UFOPA, INPA, UFRN, UFRB e UFBA. Esta rede tem como objetivo principal atuar no Natural History Museum (http://www.nhm.ac.uk/research-curation/research/
desenvolvimento de pesquisa científica para ampliar o conhecimento sobre a diversidade projects/butmoth/search/) - catálogo de borboletas e mariposas do mundo.
brasileira de lepidópteros. Também são objetivos da REDELEP projetar impactos do de- Também tem um banco de dados de plantas hospedeiras (http://www.nhm.
senvolvimento e mudanças climáticas sobre a fauna de borboletas e mariposas, e propor ac.uk/research-curation/research/projects/hostplants/).
melhorias no SNUC com base nos dados dessas pesquisas.
Area de Conservación Guanacaste (janzen.sas.upenn.edu/caterpillars/database.
Com o auxílio de protocolos padronizados, o monitoramento de borboletas em várias lasso) - banco de dados com fotos de adultos, lagartas e pupas de área de con-
localidades pode ser realizado de uma forma replicável em escala nacional. servação na Costa Rica.

Borboletas e Mariposas (http://borboletaskmariposas.blogspot.com.br/) - blog


interativo com fotos e identificação de borboletas e mariposas do Brasil.

Almir Cândido de Almeida (http://www.flickr.com/photos/almircandido/


sets/72157624400442318/) - Flickr com excelentes fotos de borboletas (muitas
identificadas).

108
Possíveis dúvidas 111

Coloração é bastante útil para separar as tribos, mas não é a única característica confi-

Biologia dos indicadores biológicos


ável para obter a correta identificação das borboletas alvo do Programa de Monitoramen-
to in situ da Biodiversidade. É sempre importante levar em consideração, além da cor, o ta-
manho do indivíduo e o formato da asa. A seguir, são comentadas algumas das principais
dúvidas que podem surgir. Antirrhea sp. Taygetis sp.
Tribo Morphini Tribo Satyrini
Borboletas das tribos Preponini e Epiphilini podem ter o aspecto das asas anteriores
e/ou posteriores parecidos com de Callicorini, quanto ao formato e ao padrão de cores.
Entretanto, as Agrias ap. são maiores, mais vigorosos, possuem tórax bem mais desen-
volvido e um voo mais forte. Ademais, olhando com atenção para o padrão de manchas As borboletas do gênero Caerois (Morphini) podem ser confundidas com Anaeini. Po-
ventral, é possível reparar a ausência das figuras numéricas típicas dos Callicorini. Aste- rém, esses Morphini apresentam um tamanho corporal maior do que borboletas Anaei-
rope também lembra um pouco Callicorini, mas o padrão de manchas na face ventral das ni. Caerois é um gênero bem difícil de ser capturado em armadilhas, enquanto o gênero
asas posteriores não se assemelha aos números 8 ou 0, e essas asas têm o cinza como Memphis é frequentemente encontrado nas amostragens de borboletas frugívoras.
coloração de fundo, o que não acontece em Callicorini.

Caerois sp. Memphis sp.


Tribo Morphini Tribo Anaeini

Agrias sp. Callicore sp. Asterope sp. As borboletas do gênero Narope (Brassolini) podem ser confundidas com Anaeini. Gê-
nero mais diferente da tribo (lembrando que Brassolini é a tribo que tem ocelos), as bor-
Tribo Preponini Tribo Callicorini Tribo Epiphilini boletas Narope sp. são pardas e têm padrão semelhante à uma folha. Pelo dorso, é possí-
vel esclarecer a dúvida, pois as borboletas da tribo Anaeini têm nessa face manchas em
tons de azul, laranja ou vermelho. O gênero Narope também pode ser confundido como
Satyrini por ser marrom, mas Narope é um pouco maior que a maioria dos Satyrini e pos-
Biologia dos indicadores biológicos

sui um formato de asa distinto.


Antirrhea pode ser confundida com Taygetis, mas a coloração da face dorsal, o formato
da asa anterior e o padrão dos ocelos ventrais são características que distinguem os dois
gêneros. As borboletas do gênero Taygetis são as maiores Satyrini, e costumam ser bas-
tante capturadas com armadilhas de isca nos três principais biomas brasileiros. A parte
dorsal das asas anteriores é marrom e não apresenta manchas individualizadas, e estas
asas têm as pontas ligeiramente triangulares. Já borboletas do gênero Anthirrea têm na
face ventral uma faixa branca nas asas anteriores e posteriores, além de um ocelo grande.
Dorsalmente, a faixa pode ser substituída por manchas azul-metálicas nas asas posterio- Narope sp. Fointainea sp.
res, e este gênero de Morphini dificilmente é encontrado em armadilhas. Tribo Brassolini Tribo Anaeini

110
Cithaerias e Haetera (Haeterini) podem ser confundidas com Ithomiini, mas o tamanho REFERÊNCIAS 113
e o padrão das asas posteriores são bem diferentes. Outra diferença é que as asas de Ha-
eterini possuem ocelos, o que não ocorre com as borboletas da tribo Ithomini.

Biologia dos indicadores biológicos


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posteriores são bem diferentes. As borboletas da tribo Preponini são maiores e mais fortes tion 143: 1831 – 1841.
que Doxocopa. Além disso, Preponini possui a asa posterior maior e com um formato mais
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