VÉRONIQUE AGNÈS GUERNET STEINER

Fluência semântica, fonêmica e de verbos em

indivíduos com comprometimento cognitivo leve

Tese apresentada à Faculdade de Medicina da

Universidade de São Paulo para obtenção do título de
Doutor em Ciências

Programa de: Ciências da Reabilitação

Área de concentração: Comunicação Humana
Orientadora: Profa. Dra. Leticia Lessa Mansur

(Versão corrigida. Resolução CoPGr 6018/11, de 1 de novembro de 2011. A versão original está
disponível na Biblioteca da FMUSP)

São Paulo
2013
 Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
Preparada pela Biblioteca da
Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo

reprodução autorizada pelo autor

Steiner, Véronique Agnès Guernet

Fluência semântica, fonêmica e de verbos em indivíduos com comprometimento
cognitivo leve / Véronique Agnès Guernet Steiner. -- São Paulo, 2013.
Tese(doutorado)--Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo.
Programa de Ciências da Reabilitação. Área de concentração: Comunicação
Humana.
Orientadora: Leticia Lessa Mansur.

Descritores: 1.Comprometimento cognitivo leve 2.Envelhecimento

3.Avaliação 4.Transtornos da linguagem 5.Semântica 6.Função executiva
7.Comportamento verbal

USP/FM/DBD-349/13
 2

DEDICATÓRIA

Ao meu pai (in memoriam) e à minha mãe, pelo

ensinamento da seriedade e da perseverança.

Ao Eduardo, por sempre estar ao meu lado.

À Muriel e Nathalie, pelo amor e alegria de viver.

Aos voluntários que participaram desta pesquisa,

pela sua valiosa contribuição.
 3

AGRADECIMENTOS

À Dra. Leticia Mansur, por sempre despertar o desejo de ir um pouco além

na busca do conhecimento, por ter deixado marcas fundamentais na minha
trajetória profissional e por quem tenho grande carinho, respeito e
admiração.

Aos colegas da equipe do projeto “Envelhecer mantendo funções: idosos do

ano 2020” no HU-FMUSP, enfermeiras, fisioterapeutas, terapeutas
ocupacionais e em especial às colegas fonoaudiólogas Marcela Lima Silagi
e Vivian Urbanejo Romero.

À equipe do CEREDIC-HC/FMUSP que forneceu espaço para atender os

pacientes com comprometimento cognitivo leve e em especial às psicólogas
que realizaram a avaliação neuropsicológica dos pacientes.

Aos participantes da banca de qualificação, Dra. Fernanda Dreux Miranda

Fernandes, Dra. Maria Silvia Carnio e Dra. Mônica Yassuda, pelas
correções e sugestões.

Ao Rogerio Akira Furucho e Mariana Antonia Aguiar, pela análise

estatística.

À Suzana Kalazans, pela revisão do português.

Aos amigos e familiares que estão comigo nos momentos mais importantes
da minha vida.
4
 5

Este trabalho teve suporte da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal

de Nível Superior (CAPES).

Há portas ao mar que se abrem com palavras.

Hay puertas al mar que se abrem com palavras.

Rafael Alberti em “Angel de las bodegas”

 6

NORMALIZAÇÃO ADOTADA

Esta dissertação ou tese está de acordo com as seguintes normas, em vigor

no momento desta publicação:

Referências: adaptado de International Commitee of Medical Journals

Editors (Vancouver).

Universidade de São Paulo. Faculdade de medicina, Divisão de Biblioteca e

Documentação. Guia de apresentação de dissertações, teses e
monografias. Elaborado por Anneliese Carneiro da Cunha, Maria Julia de A.
L. Freddi, Maria F. Crestana, Marinalva de Souza Aragão, Suely Campos
Cardoso, Valéria Vilhena. 3a ed. São Paulo: Divisão de Biblioteca e
Documentação; 2011.

Abreviaturas dos títulos dos periódicos de acordo com List of Journals

Indexed in Index Medicus.
 7

SUMÁRIO

Lista de siglas e abreviaturas

Lista de símbolos
Lista de tabelas
Lista de figuras
Resumo
Summary

1. INTRODUÇÃO .........................................................................................1

2. OBJETIVOS .............................................................................................6

3. REVISÃO DA LITERATURA ...................................................................8

3.1. Envelhecimento da população e demências ...........................................9
3.2. Comprometimento cognitivo leve ..........................................................10
3.2.1. Definição e epidemiologia ........................................................10
3.2.2. Subtipos de CCL ......................................................................12
3.3. Alterações de linguagem no envelhecimento saudável e no
declínio cognitivo associadas a processos neuro-degenerativos .................16
3.3.1. Alterações de linguagem no envelhecimento saudável ...........16
3.3.2. Alterações de linguagem na DA e no CCL ..............................17
3.4. Provas de fluência verbal ......................................................................18
3.4.1. Definição, mecanismos linguístico-cognitivos subjacentes
e base neural .....................................................................................18
3.4.2. Fluência verbal no envelhecimento saudável: FS,
FF e FVe ............................................................................................21
3.4.3. Fluência verbal no CCL e nos processos demenciais .............21
3.4.3.1. Fluência semântica e fluência fonêmica ....................21
3.4.3.2. Fluência de verbos .....................................................23
3.5. Diferenças gramaticais entre verbos e substantivos e
correlato neural..............................................................................................24
 8

3.5.1. Diferenças gramaticais ............................................................25

3.5.2. Correlato neural .......................................................................26
3.6. Organização temporal das provas de fluência verbal ...........................27
3.7. Estudos brasileiros de fluência verbal ...................................................30

4. MÉTODOS .............................................................................................36
4.1. Preceitos éticos .....................................................................................37
4.2. Casuística ..............................................................................................37
4.2.1. Indivíduos controle .....................................................................37
4.2.2. Indivíduos com CCL ...................................................................39
4.3. Critérios de inclusão e de exclusão .......................................................40
4.4. Avaliação clínica ....................................................................................41
4.4.1. Indivíduos controle .....................................................................43
4.4.2. Indivíduos com CCL ..................................................................44
4.5. Tarefas de fluência verbal .....................................................................44
4.5.1. Provas e ordem de aplicação ..................................................44
4.5.2. Pontuação e instruções ...........................................................45
4.5.2.1. Provas de fluência semântica ..................................46
4.5.2.2. Provas de fluência fonêmica ......................................46
4.5.2.3. Prova de fluência de verbos ......................................47
4.6. Estatística ..............................................................................................47

5. RESULTADOS .......................................................................................48
5.1. Características demográficas dos grupos e resultados nos
testes cognitivos ...........................................................................................49
5.2. Comparação do desempenho entre os grupos nas provas
de fluência verbal e organização temporal....................................................51
5.2.1. Desempenho total e por quartil nas provas de fluência
verbal: animais, itens do supermercado, FAS e verbos ....................51
5.2.2. Resolução temporal por meio da análise dos quartis
sucessivos e não sucessivos: animais, itens do supermercado,
FAS e verbos .....................................................................................52
 9

6. DISCUSSÃO ...........................................................................................55

7. CONCLUSÕES .......................................................................................68

8. ANEXOS..................................................................................................70
Anexo A – Declaração de aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa .....71
Anexo B - Termo de Consentimento Livre e Esclarecido ............................72
Anexo C - Mini-Exame do Estado Mental (MEEM) ......................................75
Anexo D - Clinical Dementia Rating – versão expandida (CDR-E) .............76
Anexo E - Questionário de Mudança Cognitiva (QMC) ...............................79
Anexo F - Escala de Depressão Geriátrica (GDS) ......................................80
Anexo G - Desvios-padrões dos indivíduos com CCL nos
testes neuropsicológicos: Trail Making Test A e B, Stroop Test
e Dígitos (WAIS)…………………………………………………………….…….81

9. REFERÊNCIAS .......................................................................................84
 10

LISTA DE SIGLAS E ABREVIATURAS

AVDs Atividades de vida diária

CAMCOG Cambridge Cognitive Examination
CAMDEX Cambridge Mental Disorders of the Elderly
Examination
CAPPesq Comissão de Ética para Análise de Projetos de
Pesquisa
CCL Comprometimento cognitivo leve
CDR Clinical Dementia Rating
CDR-E Clinical Dementia Rating (versão expandida)
CEREDIC-HC/FMUSP Centro de Referência em Distúrbios Cognitivos
do Hospital das Clínicas da Faculdade de
Medicina da Universidade São Paulo
CID-10 Classificação de Transtornos Mentais e de
Comportamento da CID-10
CNPq Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico
e Tecnológico
DA Doença de Alzheimer
DP Desvio-padrão
DSM-IV Diagnostic and Statistical Manual of Mental
Disorders 4O. Ed
FAS Letras “F”, “A” e “S”
FF Fluência fonêmica
FS Fluência semântica
FVe Fluência de verbos
GDS Escala de Depressão Geriátrica
HAROLD Hemispheric Assymmetry Reduction in Older
Adults
HC-FMUSP Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina
da Universidade São Paulo
HIV – 1 Human Immunodeficiency Vírus – Type 1
 11

HU-FMUSP Hospital Universitário da Faculdade de Medicina

da Universidade São Paulo
IBGE Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística
MEEM Mini-Exame do Estado Mental
Max. Máximo
Min. Mínimo
N Número
QMC Questionário de Mudança Cognitiva
WAIS – III Wechsler Adult Intellicence Scale
WMS-R Wechsler Memory Scale – Revised
 12

LISTA DE SÍMBOLOS

> maior
< menor
/ por
% porcento
+ mais
± mais ou menos
 13

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Critérios diagnósticos do CCL ....................................................11

Tabela 2 - Risco de conversão para diferentes síndromes
demenciais de acordo com o subtipo de CCL ..............................................14
Tabela 3 - Resumo dos estudos brasileiros a respeito do
efeito da idade nas provas de fluência verbal ..............................................31
Tabela 4 - Resumo dos estudos brasileiros a respeito das
provas de fluência verbal em indivíduos com alterações cognitivas
decorrentes de processos neuro-degenerativos .......................................32/3
Tabela 5 - Características demográficas da amostra e resultados nos
testes cognitivos aplicados em ambos os grupos.........................................49
Tabela 6 - Desempenho total e por quartil nas provas de fluência verbal
e comparação dos grupos (CCL e controles): animais, itens do
supermercado, FAS e verbos .......................................................................51
Tabela 7 - Comparação do desempenho entre os quartis nas provas de
fluência verbal dos grupos (CCL e controles): animais, itens do
supermercado, FAS e verbos .......................................................................52
 14

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Classificação do CCL ..................................................................13

Figura 2 - Fluxograma de avaliação dos indivíduos no presente estudo ....38
Figura 3 - Subtipos de CCL da amostra ......................................................50
Figura 4 - Curvas de evolução do desempenho por quartil em controles
e CCL nas provas de FS (animais e itens do supermercado), FF (FAS) e
FVe ...............................................................................................................54
 15

RESUMO

Steiner, Véronique Agnès Guernet. Fluência semântica, fonêmica e de

verbos em indivíduos com comprometimento cognitivo leve [tese]. São
Paulo: Faculdade de Medicina, Universidade de São Paulo; 2013.

INTRODUÇÃO: A identificação precoce de risco de desenvolver processos

demenciais é importante para que os indivíduos possam beneficiar-se de
ações dirigidas a aspectos cognitivos e funcionais. Provas de fluência verbal
são geralmente incluídas nas avaliações para o diagnóstico precoce da
doença de Alzheimer, pois contribuem para detectar alterações de
linguagem e de funções executivas. As provas de fluência verbal mais
frequentemente utilizadas são as de fluência semântica (FS) e fonêmica (FF)
que solicitam respectivamente a emissão em um minuto do maior número de
palavras que pertencem a uma determinada categoria semântica ou que
começam com uma letra específica. Estudos recentes têm mostrado que,
com relação à FS e à FF, as provas de fluência de verbos (FVe) “coisas que
as pessoas podem fazer” são tarefas mais sensíveis para detectar
precocemente alterações cognitivas em indivíduos com comprometimento
cognitivo leve (CCL). No entanto, estes dados precisam ser replicados. Em
contraste com a maioria das pesquisas que analisa o número total de
palavras produzidas em um minuto, o estudo do desempenho segundo o
modelo de distribuição temporal do comportamento verifica a variação do
número de palavras produzidas nos quartis sucessivos de 15 segundos.
Este método pode auxiliar a compreender o papel destas tarefas como
instrumento diagnóstico. Como este modelo preconiza que, em tarefas
complexas, mais recursos executivos são necessários para completá-las no
decorrer do tempo, a análise comparativa dos quartis pode auxiliar a
detectar declínios cognitivos associados ao processamento executivo. Cada
modalidade de fluência verbal apresenta restrições linguístico-cognitivas
específicas. Isto significa que o estudo concomitante das diferentes
 16

modalidades pode auxiliar a compreender os mecanismos cognitivos

subjacentes a estas provas. OBJETIVOS: O presente estudo teve como
objetivo comparar o desempenho entre indivíduos idosos saudáveis e com
CCL nas provas de FS, FF e FVe, por meio do método tradicional de contar
o número total de itens gerados em um minuto. Além de mostrar a utilidade
diagnóstica destas provas, visa compreender seu papel no diagnóstico e
analisar os mecanismos cognitivos subjacentes às provas, isolando a
contribuição dos recursos executivos por meio do modelo de distribuição
temporal do comportamento. Para isto, compara o desempenho entre os
grupos nos diferentes quartis de 15 segundos que compõem cada tarefa, e
busca detectar diferenças entre os grupos, quando o número de palavras
disponíveis no estoque lexical diminui e os indivíduos precisam implementar
mecanismos executivos de busca adicionais. MÉTODO: Foram examinados
30 indivíduos com CCL, pareados por idade e nível de escolaridade com
indivíduos saudáveis. O desempenho de cada grupo foi examinado por meio
da análise do número total de palavras corretas produzidas em um minuto
nas provas de FS (animais, itens do supermercado), FF (FAS) e FVe
(ações). Adicionalmente, analisou-se a distribuição temporal do desempenho
em cada modalidade, subdividindo o tempo de produção verbal em quatro
quartis de 15 segundos. RESULTADOS: Os resultados apontam para
diferenças significativas no número total de itens gerados entre uma amostra
variada de indivíduos com CCL e controles apenas para a prova de FVe,
confirmando pesquisas anteriores que mostram que esta prova permite
capturar precocemente os déficits cognitivos associados ao CCL. O estudo
da distribuição temporal permitiu detectar diferenças significativas entre os
grupos apenas na prova de FVe. Nesta modalidade, é provável que no
decorrer do tempo menos palavras fiquem disponíveis na rede semântica, e
que os recursos executivos disponíveis de indivíduos com CCL não sejam
suficientes para completar a tarefa. Diferenças associadas aos recursos
executivos necessários para o processamento dos verbos em relação aos
substantivos podem explicar as diferenças de desempenho entre os grupos.
CONCLUSÕES: A FVe permite detectar precocemente a presença de
 17

alterações cognitivas no CCL e diferencia-se das provas de FS e FF. O

estudo da distribuição temporal do itens gerados contribui para o
entendimento das alterações linguístico-cognitivas subjacentes a estas
provas, e mostra que o que torna a FVe mais sensível às alterações
cognitivas presentes no CCL é, provavelmente, sua alta demanda de
recursos executivos. Estudos a respeito da complexa inter-relação entre
linguagem e funções cognitivas podem auxiliar a compreender o limite entre
o envelhecimento saudável e aquele associado a processos neuro-
degenerativos.
.

Descritores: 1. Comprometimento cognitivo leve 2. Envelhecimento 3.

Avaliação 4. Transtornos da linguagem 5. Semântica 6. Função executiva 7.
Comportamento verbal
 18

SUMMARY

Steiner, Véronique Agnès Guernet. Semantic, phonemic and verb fluency in

individuals with mild cognitive impairment [thesis]. São Paulo: School of
Medicine, University of São Paulo, 2013.

INTRODUCTION: Early Identification of the risk of developing dementia

processes is important so that individuals may benefit from actions directed
towards cognitive and functional aspects. Verbal fluency tasks are generally
included in the assessments for the early diagnosis of Alzheimer's disease
since they contribute to detect language and executive dysfunction. The most
frequently used verbal fluency tasks are the semantic (SeF) and phonemic
(PhoF) fluencies that respectively involves the generation of as many words
as possible belonging to a certain semantic category or that begin with a
specific letter in one minute. Recent studies have shown that, regarding SeF
and PhoF, verb fluency (VeF) tasks “things people may do” are more
sensitive to detect cognitive dysfunctions in individuals with mild cognitive
impairment (MCI). Nevertheless, these data must be replicated. Contrary to
most researches that analyze the total number of words produced in one
minute, the performance study according to the temporal distribution model
checks the variation of the number of words produced in the successive 15-
second quartiles. This method can help understand the role of these tasks as
a diagnostic instrument. Since in complex tasks this model states that more
executive processing resources are necessary to complete them throughout
time, the comparative analysis of the quartiles may help detect cognitive
declines associated to executive processing. Each verbal fluency modality
presents specific linguistic-cognitive restrictions. This means that the
concomitant study of the different modalities may help understand the
cognitive mechanisms underlying the tasks. OBJECTIVES: The present
study aims at comparing the performance between healthy elderly individuals
and others with MCI in SeF, PhoF and VeF through the traditional method of
counting the total number of items generated in one minute. Besides showing
 19

the diagnostic utilities of these tasks, it aims at understanding its role in the
diagnosis and analyzing the cognitive mechanisms underlying these tasks,
isolating the contribution of executive resources through the temporal
distribution model. For such, it compares the performance between the
groups in the different 15-second quartiles that compose each task and tries
detecting differences between the groups when the number of words
available in the lexical stock is reduced and the individuals must implement
additional executive-search mechanisms. METHOD: Thirty individuals with
MCI were examined and paired with healthy individuals by age and schooling
level. The performance of each group was analyzed by evaluating the total
number of correct words produced in one minute in SeF (animals,
supermarket items), PhoF (FAS) and VeF (actions). Additionally, it analyzed
the temporal distribution of the performance in each modality, subdividing the
verbal-production time into four 15-second quartiles. RESULTS: The results
indicate significant differences in the total number of items generated
between a varied sample of individuals with MCI and controls only for the
VeF task, confirming previous researches showing that this task allows for
the early detection of cognitive deficits associated with MCI. The temporal
distribution study allowed for the detection of significant differences between
the groups only in the VeF task. In this modality, it is probable that
throughout time less words are available in the semantic network and that
executive resources of individuals with MCI are not enough to complete the
task. Differences associated with executive resources necessary to process
the verbs in comparison to the nouns may explain the performance
differences between the groups. CONCLUSIONS: VeF allows for the early
detection of cognitive dysfunction in MCI and differentiates itself from SeF
and PhoF tasks. The temporal distribution study of the items generated
contributes to understanding the linguistic-cognitive dysfunction underlying
the tasks and shows that what makes VeF more sensitive to cognitive
dysfunction in MCI is probably its high demand for executive processing
resources. Studies on the complex inter-relation between language and
 20

cognitive functions may help understand the limit between healthy aging and
aging associated with neuro-degenerative processes.

Descriptors: 1. Mild cognitive impairment 2. Aging 3. Evaluation 4.

Language disorders 5. Semantics 6. Executive function 7. Verbal behaviour
1. INTRODUÇÃO
 2

A identificação precoce de indivíduos com risco de desenvolver

processos demenciais antes que apresentem alterações funcionais é
importante para que possam beneficiar-se de intervenção cognitiva/
funcional e medicamentosa (Farlow e Evans, 1998; Gauthier et al., 2002).
Enquanto 5% a 10% de indivíduos com comprometimento cognitivo leve
(CCL) evoluem para processos demenciais, este nível de conversão é de
1% a 2% em indivíduos saudáveis (Petersen, 2011).
Embora a maioria dos estudos tenha privilegiado alterações da
memória semântica e episódica no CCL, nos últimos anos, as pesquisas têm
incluído provas de linguagem e de função executiva tais como as de fluência
verbal nos modelos preditivos para o diagnóstico de doença de Alzheimer
(DA) (Backman et al., 2005; Duong et al., 2006). Sabe-se que indivíduos
com DA pré-clínica podem apresentar declínio nas provas de fluência verbal
semântica de 3 a 5 anos (Artero et al., 2003) ou até 9 anos (Fabrigoule et al.,
1998; Amieva et al., 2005; Tierney et al., 2005; Auriacombe et al., 2006;
Hodges et al., 2006) antes deste diagnóstico. Os estudos no Brasil
confirmam os achados internacionais e, desde 2005, as tarefas de fluência
verbal foram incluídas entre os testes recomendados pela Academia
Brasileira de Neurologia para o diagnóstico das demências (Nitrini et al.,
2005).
As tarefas de fluência verbal demandam a emissão de palavras sob
certas restrições (Lezak et al., 2004). Estas envolvem a limitação do tempo
de produção e os critérios semântico (Fluência Semântica - FS), fonêmico
(Fluência Fonêmica - FF) ou de verbos/ “coisas que as pessoas podem
fazer” (Fluência de Verbos - FVe). Todas as modalidades são formalmente
similares (ex. emissão de palavras isoladas em um mesmo período de
tempo), mas cada uma delas apresenta restrições linguístico-cognitivas
específicas; assim, seu estudo comparativo pode auxiliar a compreender o
déficit linguístico-cognitivo subjacente ao CCL.
Até recentemente, as provas de fluência verbal FS e FF foram as
mais usadas para estimar a contribuição de aspectos linguísticos e
executivos no desempenho dos sujeitos com declínio cognitivo. Ambas
 3

envolvem o acesso lexical de substantivos e dependem tanto da

preservação da rede semântica, quanto de processos estratégicos
relativamente complexos, para que as palavras possam ser acessadas de
forma eficiente. No entanto, cada modalidade apresenta suas
particularidades. As provas de FS dependem das funções executivas para
buscar extensões semânticas de um item superordenado (Bryan e Luszcz,
2000; Delis e Kaplan, 2001). Já as de FF dependem das funções executivas
para criar estratégias de busca que se baseiam essencialmente na
representação lexical da palavra. A revisão da literatura evidencia alterações
precoces das provas de fluência verbal em indivíduos com DA e com CCL,
com efeito maior para a FS do que para a FF (Henry et al., 2004; Taler e
Phillips, 2008).
A FVe foi inicialmente descrita por Piatt et al. (1999a,b) a partir de
estudos sobre a dissociação entre os sistemas neurais envolvidos na
denominação de verbos e substantivos em pacientes com doença de
Parkinson. Apesar da natureza semântica das tarefas de fluência verbal, a
prova de geração de verbos distingue-se da geração de substantivos, pois
os substantivos e os verbos organizam-se de forma diferente quanto à sua
estrutura gramatical, seja nos aspectos fonológico, semântico, sintático e
morfológicos.
Dois estudos (Ostberg et al., 2005; 2007) mostram que, em relação
às provas de FS e FF, a FVe pode estar alterada de forma significativa em
estágios muito iniciais do CCL. Os autores sugerem que a complexidade e a
especificidade das provas de FVe possam gerar dificuldades adicionais, pois
o campo semântico solicitado pelas provas de FVe é menos coerente do que
o das de FS e FF, levando à necessidade de um resgate muito ativo de
palavras no léxico. Estes dados coincidem com a revisão da literatura que
associa a FVe ao processamento executivo e ao funcionamento da alça
fronto-estriatal (Piatt et al., 1999a,b; Woods et al., 2005a,b; Davis et al.,
2010).
Esses resultados indicam, portanto, que a FVe pode ser um marcador
linguístico-cognitivo precoce de prognóstico, mas precisam ser replicados.
 4

Desconhecemos estudos que tenham analisado provas de FVe em língua

portuguesa do Brasil, apesar do fato de os verbos em línguas latinas (entre
as quais o português) apresentarem morfologia complexa, com flexões que
variam segundo o sujeito, diferentemente do inglês (Chagas de Souza,
2007; 2011).
Além de mostrar a utilidade diagnóstica, é importante analisar os
mecanismos linguístico-cognitivos subjacentes às provas de fluência verbal
para compreender seu papel como instrumento diagnóstico. Entre os
processos cognitivos subjacentes, destacam-se os processamentos
semântico e executivo. Embora ambos estejam fortemente interligados nas
tarefas de fluência verbal, vários estudos vêm propondo modelos para isolar
a contribuição de cada componente e compreender a significância clínica
destas provas. Os modelos que procuram analisar não somente o número
total de itens gerados, mas também sua distribuição temporal em intervalos
consecutivos, têm mostrado resultados interessantes.
O modelo de Fuster (1997) mostra que, em tarefas complexas, são
necessários mais recursos executivos para completá-las no decorrer do
tempo. Na fluência verbal, em que geralmente se estipula o tempo de um
minuto para a geração de itens, a análise dos quartis sucessivos permitiria,
portanto, comparar como se comportam os idosos saudáveis e aqueles com
CCL, quando o estoque lexical diminui e recursos executivos adicionais são
solicitados para finalizar a tarefa. Partindo da hipótese de que os indivíduos
com CCL apresentam alterações executivas (Johns et al., 2012), e de que
cada uma das modalidades de fluência está associada a recursos
executivos, é possível que este modelo possa gerar diferentes padrões de
distribuição temporal entre idosos saudáveis e os com CCL.
Nesta direção, o estudo do desempenho de indivíduos saudáveis e
com CCL nas provas de FS, FF e FVe, seja pelo cálculo do número total de
itens produzidos em um minuto, seja pelo estudo do desempenho dos
grupos ao longo dos quatro quartis sucessivos de 15 segundos, pode
contribuir em diferentes aspectos.
 5

Por um lado, o cálculo do número total de itens produzidos em um

minuto permite identificar a(s) modalidade(s) que permite(m) melhor
acurácia do diagnóstico de CCL. Nossa hipótese é que as provas de FVe
seriam as que melhor permitiriam diferenciar os grupos. No entanto, como
muitos estudos mostram a utilidade diagnóstica das provas de FS (Henry et
al., 2004; Taler e Phillips, 2008), consideramos que, adicionalmente, esta
modalidade poderia diferenciar os grupos.
Por outro lado, o estudo da distribuição temporal (Fuster, 1997) nos
quartis sucessivos pode auxiliar a compreender os mecanismos de declínio
cognitivo associados ao CCL. Os estudos a respeito da distribuição temporal
nas provas de fluência verbal são escassos. A literatura cita um estudo em
indivíduos com CCL (Eppig et al., 2012), e este analisou a distribuição
temporal apenas na FF. Como todas as modalidades de fluência verbal
envolvem recursos executivos, embora com modulações específicas que
dependem das restrições linguístico-cognitivas, admitimos a hipótese de que
diferenças de desempenho entre os grupos poderiam ser observadas em
cada uma das modalidades de fluência verbal: FS, FF e FVe.
2. OBJETIVOS
 7

Comparar o número total de palavras evocadas por indivíduos com

CCL e por idosos sem comprometimento cognitivo, em três
modalidades de fluência verbal: FS, FF e FVe.

Comparar o desempenho de indivíduos com CCL e o de idosos sem

comprometimento cognitivo, segundo a distribuição temporal das
palavras produzidas, subdividindo o número total de palavras em
quatro quartis sucessivos de 15 segundos, em três modalidades de
fluência verbal: FS, FF e FVe.

Analisar a contribuição do modelo de distribuição temporal ao

entendimento dos mecanismos linguístico-cognitivos subjacentes às
provas de fluência verbal.
3. REVISÃO DA LITERATURA
 9

3.1. Envelhecimento da população e demências

O Brasil vem apresentando acentuada mudança demográfica e em

2025 estará na sexta posição mundial em número absoluto de idosos
(Kalache et al.,1987). Enquanto a população com 65 anos ou mais era de
4,8% do total em 1991, passou para 5,9% em 2000 e chegou a 7,4% em
2010 (IBGE, 2010). Estima-se que a porcentagem de idosos em 2020 será
de 13% e chegará a 20% da população em 2050 (IBGE, 2010).
Apesar de o envelhecimento populacional ser um fenômeno mundial,
este fato assume particular dimensão no Brasil, em decorrência da
velocidade com que está ocorrendo, e de seu impacto na saúde pública
(Scazufca et al., 2002). Entre as doenças mais prevalentes nesta faixa
etária, estão as condições crônico-degenerativas e as demências constituem
importante fração delas. A idade é um dos maiores riscos para a doença de
Alzheimer (DA) e sua prevalência dobra a cada cinco anos após os 65 anos
de idade (Evans et al.,1989). Desta forma, um indivíduo com 85 anos tem
uma chance sobre três de apresentar significativo comprometimento
cognitivo. Estudos realizados em diversos países mostram que a DA é a
demência mais frequente no idoso, seguida pela demência vascular
(Albanese et al., 2007).
No Brasil, replicam-se esses dados mundiais. Um estudo
epidemiológico na cidade de Catanduva, no Estado de São Paulo, mostra
que 1,6% dos indivíduos entre 65 e 69 anos e que 38,9% daqueles com
mais de 85 anos apresentam síndrome demencial (Herrera et al., 1998).
Outros estudos populacionais brasileiros de prevalência de demências
mostram resultados que variam de 4,3% a 29,7% (Almeida Filho et al., 1984;
Blay et al., 1989; Veras e Coutinho, 1991).
Um problema central e ainda não resolvido, ao definir os estágios
iniciais de processos demenciais, está em determinar quais mudanças
cognitivas podem ser consideradas como parte do envelhecimento cognitivo
saudável. O envelhecimento acarreta mudanças no desempenho cognitivo
que começam a ser observadas entre 50 e 60 anos de idade e intensificam-
 10

se a partir da sétima década de vida. Estas mudanças têm sido associadas

à hipótese do envelhecimento do lobo frontal (Raz e Rodrigues, 2006). Os
declínios incluem atenção, memória, linguagem, habilidades vísuo-espaciais,
vísuo-motoras e funções executivas.

3.2. Comprometimento cognitivo leve

3.2.1. Definição e epidemiologia

O conceito de comprometimento cognitivo leve (CCL) foi introduzido

para caracterizar o limite entre o envelhecimento saudável e as fases iniciais
de demência e capturar os indivíduos com risco de desenvolver um
processo demencial, mais especificamente a DA (Petersen et al., 1999).
Enquanto a população de sujeitos idosos saudáveis apresenta um
risco de 1% a 2% de evoluir para a DA, estudos epidemiológicos mostram
que este sobe para 5% a 10% em indivíduos com CCL (Petersen, 2011),
evidenciando a importância da detecção precoce de alterações cognitivas
nesta população. Em 2004, a meta-análise de Bruscoli e Lovestone (2004) já
mostrava que indivíduos com CCL evoluem para processos demenciais na
taxa de 10% por ano. No entanto, estas estimativas também mostram uma
grande variabilidade de conversão para demência, de 5% a 40% por ano
(Bruscoli e Lovestone, 2004). Estima-se que a prevalência de CCL entre
idosos seja de 2,8% a 23,4% (Burn e Morris, 2008). A variabilidade dos
resultados decorre provavelmente de diferenças quanto à definição de CCL,
tipo de estudo realizado e amostra estudada (Forlenza et al., 2009).
Estudos epidemiológicos analisaram as características dos estados
pré-demenciais no Brasil. O estudo de Hototian et al. (2008) indica
prevalência de 16% de CCL em indivíduos acima de 60 anos de idade em
São Paulo. Chaves et al. (2009) referem uma incidência de 13,2 sobre 1000
sujeitos por ano.
 11

Petersen et al. (1999) propuseram os seguintes critérios diagnósticos

para CCL:
1) O paciente deve relatar comprometimento de memória, se
possível confirmado por um informante;
2) O paciente não deve preencher os critérios para demência;
3) O declínio cognitivo deve ser mensurado objetivamente por
meio de testes cognitivos;
4) As atividades instrumentais da vida diária devem estar
intactas ou minimamente comprometidas.
Apesar da prevalência de CCL em idosos e da multiplicação dos
estudos, até o momento não se chegou a um consenso sobre a definição do
CCL. A multiplicação dos estudos, principalmente pelo acompanhamento
longitudinal, mostra que o conceito de CCL não abrange apenas um
transtorno amnéstico como se acreditava originalmente (Petersen et al.,
1999). Atualmente, sabe-se que o CCL é uma síndrome heterogênea que
pode comprometer mais de uma função cognitiva, com subtipos que
representam estados prodrômicos de outros tipos de demência e não
apenas a DA (Petersen, 2004).
A tabela 1 mostra os critérios diagnósticos estabelecidos pelo
Consenso Internacional de Estocolmo (Winblad et al., 2004) e utilizados no
presente estudo. Artero et al. (2006) avaliaram-nos e concluíram que
predizem melhor a transição para os estados demenciais do que aqueles
originalmente definidos por Petersen et al. (1999). Significa que a inclusão
de alterações em outros domínios, além da memória, facilita a identificação
dos indivíduos que podem evoluir para estados demenciais.

Tabela 1 - Critérios diagnósticos do CCL

1. O indivíduo não é normal nem dementado (Não preenche critérios do DSM - IV, CID-10 para demência);
2. Evidência de declínio cognitivo observado por meio da replicação em avaliações sequenciais de tarefas cognitivas;
e/ ou
Relato de declínio cognitivo próprio e/ ou do informante em conjunção com a presença objetiva de declínio cognitivo;
3. Atividades básicas da vida diária preservadas ou mínimo comprometimento de funções instrumentais complexas.
DSM-IV:Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders 4a. Ed.; CID-10: Classificação de Transtornos Mentais e de Comportamento
da CID-10
Fonte: Adaptado de Winblad et al. (2004)
 12

Com relação aos estudos no Brasil, a Academia Brasileira de

Neurologia formulou as primeiras recomendações para o diagnóstico de
CCL em 2005 (Nitrini et al., 2005). Em 2011, com o avanço da compreensão
das alterações cognitivas no CCL e a observação de diversos quadros
clínicos que vão além das queixas de memória, estas foram reformuladas
(Frota et al., 2011). Os novos critérios clínicos são:
1) Queixa de alteração cognitiva reportada pelo paciente, por um
informante próximo ao paciente, ou por um profissional da saúde;
2) Evidência de comprometimento em um ou mais domínios. Estes
incluem tipicamente a memória e são obtidos por meio de uma
avaliação que abrange os domínios cognitivos: memória, função
executiva, fala e habilidades vísuo-espaciais, ou avaliação
neuropsicológica abrangente;
3) Preservação da independência nas atividades de vida diária. As
atividades complexas podem levar mais tempo para serem
realizadas, serem realizadas de forma menos eficiente, ou conter
mais erros do que quando eram realizadas no passado. No entanto, o
paciente deve continuar capaz de manter independência com
assistência mínima;
4) Não preencher os critérios para o diagnóstico de demência.
É importante ressaltar a importância do desenvolvimento de testes
normatizados em língua portuguesa do Brasil, assim como a necessidade de
validá-los para a nossa realidade, dada a influência dos aspectos culturais e
demográficos sobre o desempenho em testes e escalas (Chaves et al.,
2011).

3.2.2. Subtipos de CCL

Enquanto o conceito inicial de indivíduos com CCL incluía a presença

de alterações mnésicas (Petersen et al., 1999), desde 2004, este foi
ampliado de modo a contemplar trajetórias clínicas diferentes, baseando-se
em sua apresentação clínica, etiologia e prognóstico (Petersen, 2004).
 13

Assim, os CCL podem ser subdivididos em amnéstico único-domínio,

amnéstico múltiplos-domínios, não amnéstico único-domínio e não
amnéstico múltiplos-domínios, conforme figura 1.

Figura 1 - Classificação do CCL

CCL: Comprometimento cognitivo leve

FONTE: Adaptado de Petersen (2004)

Uma diferença muito importante entre os quatro subtipos de CCL é a

sua evolução. Segundo a classificação estabelecida por Petersen (2004), o
CCL amnéstico único-domínio é a forma mais comum e está associada ao
maior risco de conversão para DA, conforme pode ser visto na tabela 2. No
CCL amnéstico múltiplos-domínios, os sujeitos podem apresentar um leve
declínio da memória associado ao de outros domínios, tais como funções
executivas e linguagem; está associado à evolução para DA e demência
vascular, ou pode reverter para o envelhecimento cognitivo normal. O CCL
não amnéstico único-domínio expressa-se pelo acometimento de uma única
função cognitiva diferente de memória; sintomas executivos costumam ser
associados à evolução para a demência fronto-temporal, problemas vísuo-
espaciais à demência dos corpúsculos de Lewy, e problemas de linguagem
 14

à afasia progressiva primária. Alternativamente, este tipo de CCL pode

evoluir para uma demência vascular, dependendo do local da isquemia e
função cognitiva correspondente.

Tabela 2 - Risco de conversão para diferentes síndromes demenciais de

acordo com o subtipo de CCL

Subtipo de CCL Possibilidade de progressão para:

Amnéstico único-domínio Demência de Alzheimer
Amnéstico múltiplos domínios Demência de Alzheimer
Demência vascular
Envelhecimento saudável
Não amnéstico único-domínio Demência fronto-temporal
Demência dos corpúsculos de Lewy
Afasia progressiva primária
Demência vascular
CCL: Comprometimento cognitivo leve
FONTE: Adaptado de Petersen (2004)

Apesar do esforço para refinar o diagnóstico, separando o CCL em

subtipos por meio da definição das etiologias de base, e consequentemente,
aumentar o poder preditivo de seu curso, a heterogeneidade das
manifestações clínicas continua gerando dificuldades no diagnóstico de
CCL. A revisão dos estudos mostra que alguns analisam os riscos de
evolução segundo a presença ou não de alterações de memória (amnéstico
ou não amnéstico); outros, segundo o número de domínios afetados (único
ou múltiplos).
A análise dos fatores preditivos, segundo a presença ou não de
alterações mnésicas, mostra-se controversa nos estudos. Por um lado,
Fisher et al. (2007) e Forlenza et al. (2009) mostram que o CCL amnéstico
progride mais frequentemente para a DA do que o CCL não amnéstico; por
outro lado, Ritchie et al. (2001) e Ravaglia et al. (2006) reconhecem que o
mesmo número de indivíduos evoluem para a DA a partir do CCL amnéstico
ou do CCL não amnéstico.
Os estudos que analisam o curso do CCL, segundo o número de
domínios afetados, mostram que indivíduos com alterações de memória
associadas a outras alterações cognitivas têm risco significativamente maior
 15

de desenvolver demência, quando comparados com indivíduos com

comprometimento apenas de memória (Bozoki et al., 2001). Busse et al.
(2003) mostram que nem o CCL amnéstico, nem o CCL não amnéstico
evoluem para a DA, e que a conversão CCL – DA ocorre apenas no CCL
múltiplos-domínios. Outros estudos (Rasquin et al., 2005; Alexopoulos et al.,
2006; Tabert et al., 2006; Loewenstein et al., 2007; Diniz et al., 2008;
Forlenza et al., 2009) também evidenciam que o CCL único-domínio
apresenta uma evolução mais estável do que o CCL múltiplos-domínios, e
portanto, que a presença de déficits cognitivos múltiplos melhor caracteriza o
risco de conversão para demência.
Na realidade, as taxas de conversão provavelmente variam de acordo
com variáveis demográficas, biológicas e clínicas da coorte estudada. O
objetivo de identificar indivíduos com CCL que apresentam maior
probabilidade de evoluir para a DA será provavelmente implementado por
meio de uma bateria de testes que agruparão diversos indicadores de DA,
em conjunto com biomarcadores (Forlenza et al., 2009).
Os estudos a respeito da presença de alterações de linguagem no
CCL mostram resultados interessantes e evidenciam que estas já estão
presentes em fases precoces da DA (para uma revisão, ver Taller e Phillips,
2008). Três estudos mostram que a presença de alterações de linguagem no
CCL múltiplos-domínios está relacionada à maior probabilidade de evoluir
para a DA (Bozoki et al., 2001; Sacuiu et al., 2005; Alexopoulos et al., 2006).
Eles sinalizam que a compreensão da natureza da alteração de linguagem
no CCL e a possibilidade de desenvolver tarefas sensíveis às alterações
linguísticas são de fundamental importância.
 16

3.3. Alterações de linguagem no envelhecimento saudável e no declínio

cognitivo associadas a processos neuro-degenerativos

3.3.1. Alterações de linguagem no envelhecimento saudável

Algumas funções cognitivas são mais suscetíveis de

comprometimento no processo de senescência, entre elas a memória de
trabalho, a atenção, a memória episódica e as funções executivas, enquanto
a linguagem se mantém relativamente preservada (Craik e Salthouse, 2000).
Embora apresentem um declínio modesto no acesso lexical, os idosos
costumam compensar estas dificuldades pelo aumento do vocabulário e pelo
conhecimento de mundo adquirido com a experiência de vida. As
dificuldades de acessar as palavras não parecem decorrer de uma perda da
informação semântica, mas possivelmente refletem uma inabilidade em
mapear uma ideia ou um conceito lexical na sua forma
fonológica/ortográfica, como por exemplo, no “fenômeno de ponta de
língua”; provas de processamento semântico em idosos (ex. priming
semântico e compreensão de palavras em sentenças) evidenciam
preservação do mesmo (Burke e MacKay, 1997).
Nas últimas décadas, os estudos de neuro-imagem têm
revolucionado o conhecimento em Neuropsicologia Cognitiva, principalmente
a compreensão das mudanças do funcionamento cerebral com a idade.
Vários estudos mostram que o envelhecimento está associado a uma
redução da assimetria hemisférica. Neste fenômeno, descrito por Cabeza et
al. (2002) como Hemispheric Asymmetry Reduction in Older Adults
(HAROLD), as fortes ativações do córtex frontal de jovens adultos evoluem
com a idade para ativações bilaterais frontais em idosos com habilidades
cognitivas preservadas. Para realizar as mesmas tarefas que os jovens,
estes idosos não ativam apenas o hemisfério esquerdo, mas também
regiões homólogas no hemisfério direito. Em idosos com bom desempenho,
a ativação frontal bilateral, usualmente não realizada pelos jovens adultos,
tem sido interpretada como compensatória para melhorar o desempenho, ou
 17

seja, como uma reorganização neural que permite superar o declínio

cognitivo associado à idade. Em contrapartida, idosos com desempenho pior
(nas mesmas tarefas do que os jovens) apresentam um padrão de ativação
cerebral semelhante àquele dos jovens. Significa que eles provavelmente
recrutam as mesmas redes neurais, porém de forma ineficiente.

3.3.2. Alterações de linguagem na DA e no CCL

O artigo de revisão de Taler e Phillips (2008) mostra que a presença

de alterações de linguagem na DA está bem documentada, mesmo em
estágios precoces da doença, e inclui principalmente alterações do
conhecimento semântico, enquanto as habilidades sintáticas e fonológicas
apresentam-se tipicamente preservadas. Por outro lado, um número
crescente de estudos vem reconhecendo a presença de alterações do
funcionamento executivo na DA (Duke e Kasniak, 2000; Cummings e Cole,
2002; Amieva et al., 2004; Swanberg et al., 2004) e no CCL (para uma
revisão, ver Johns et al., 2012.).
A revisão da literatura mostra que dois modelos buscam explicar o
déficit semântico na DA. O primeiro atribui as dificuldades ao processamento
executivo e postula que os indivíduos com DA não apresentam alterações
do estoque semântico (Nebes e Brady, 1988; Nebes, 1989). Neste caso, as
associações entre os atributos de uma determinada categoria estão
preservadas (ex. os atributos do elefante podem incluir “grande”, “pesado”,
“selvagem”). O segundo modelo postula que as dificuldades nas provas de
FS decorrem de uma perda (Monsch et al., 1992; Salmon et al., 1999) ou
desorganização (Grober et al., 1985) da estrutura ou conteúdo do
conhecimento semântico. Neste caso, as dificuldades são atribuídas à perda
das representações ou dos atributos estocados na memória de longo prazo.
Segundo Corbett et al. (2012), o déficit semântico na DA provavelmente
provém da interação entre dois componentes: 1) um repositório de
conhecimento semântico formado por informações sensório-motoras e
verbais e 2) um componente executivo de controle, responsável por modular
 18

e controlar a ativação semântica de forma apropriada, segundo o tempo, a

tarefa e o contexto.
Taler e Phillipps (2008) mostram que o déficit linguístico no CCL é
possivelmente paralelo àquele encontrado na DA. Embora o limite da
interface entre processamento semântico e executivo nem sempre seja
muito claro, a revisão dos estudos evidencia alterações em tarefas léxico-
semânticas tais como compreensão de enunciados, priming semântico,
decisão lexical, denominação de palavras e categorização semântica. Estes
dados são confirmados pelo estudo de Joubert et al. (2010) que associou
exames de neuro-imagem a tarefas semânticas, e mostrou que as
alterações semânticas são semelhantes no CCL e na DA, em ambos os
casos, associadas à atrofia do lobo temporal anterior e do córtex pré-frontal
inferior, regiões importantes para o processamento semântico.
Duas pesquisas (Duong et al., 2006; Corbett et al., 2012) analisaram
a natureza da alteração semântica em pacientes com diferentes graus de
declínio cognitivo (CCL, DA em estágio inicial e DA em estágio mais
avançado). Observaram que diferentes componentes da cognição semântica
são acometidos, dependendo do grau de evolução do declínio cognitivo.
Ambos os estudos mostram que, quando o declínio cognitivo ainda é leve,
as alterações semânticas decorrem de uma falha no processo executivo de
controle da ativação semântica. Com o desenvolvimento da doença, as
representações no repositório do conhecimento semântico também
começam a degradar-se.

3.4. Provas de fluência verbal

3.4.1. Definição, mecanismos linguístico-cognitivos subjacentes e base

neural

As tarefas de fluência verbal demandam a emissão de palavras sob

certas restrições (Lezak et al., 2004). Estas envolvem a limitação do tempo e
 19

os critérios semântico (fluência semântica - FS), fonêmico/ literal (fluência

fonêmica - FF) ou de verbos/ “coisas que as pessoas podem fazer” (fluência
de verbos - FVe). Existem evidências de que cada modalidade envolve
diferentes aspectos da atividade mental, assim como diferentes redes
neurais (Laisney et al., 2009; Birn et al., 2010).
Como todas as modalidades requerem a busca rápida de palavras no
estoque léxico-semântico, elas dependem tanto das representações léxico-
semânticas das palavras, quanto dos processos executivos para iniciar e
organizar sua busca de forma eficiente (Henry e Crawford, 2004; Henry et
al., 2004). O risco da presença de perseverações (ex. emissão de palavras
repetidas), ou de erros, indica a extensão da necessidade de planejar, inibir
e monitorar a produção verbal. A necessidade de passar de um
agrupamento lexical para outro pressupõe capacidade de flexibilidade
cognitiva (Troyer et al., 1997). Adicionalmente, como as tarefas requerem
restrição de tempo, a velocidade de processamento também influi no
desempenho (Abwender et al., 2001).
Enquanto o conhecimento semântico abrange os processos e as
representações que dão suporte ao armazenamento e uso do nosso
conhecimento factual a respeito das palavras, objetos, faces, sons e eventos
(Corbett et al., 2012), as funções executivas são definidas como processos
cognitivos que controlam e regulam as outras atividades cognitivas e
implicam lidar com a novidade, planejar a tarefa, monitorar o desempenho,
mudar de estratégia, assim como inibir informações (Shallice, 1988;
Baddeley, 1990).
Cada modalidade de fluência verbal apresenta restrições linguísticas
que modulam o mecanismo de busca das palavras no repositório semântico.
Enquanto as provas de FF requerem a criação de estratégias de busca que
se baseiam essencialmente na representação lexical da palavra na sua
forma fonológica/ortográfica, as de FS, demandam a busca de extensões
semânticas de um item superordenado. Significa que o desempenho na FS
depende tanto da estrutura hierárquica do conhecimento semântico e do
lobo temporal, quanto dos recursos fronto-executivos para buscar de forma
 20

estratégica as palavras; na FF, provavelmente, o desempenho depende

menos do conhecimento semântico e mais do controle executivo exercido
pelas regiões frontais (Bryan e Luszcz, 2000; Delis e Kaplan, 2001).
A prova de FVe requer a emissão de “coisas que as pessoas podem
fazer”. Apesar da natureza semântica das tarefas de FS e FVe, a prova de
geração de verbos distingue-se da de geração de substantivos pois uns e
outros organizam-se de forma diferente quanto à sua estrutura gramatical,
tanto nos aspectos fonológico, semântico, sintático e morfológicos. A revisão
da literatura evidencia forte relação entre a FVe e os testes validados de
função executiva (Piatt et al., 1999b; 2004; Woods et al., 2005b). Ademais,
estudos de pacientes acometidos por alterações da alça fronto-estriatal
apresentam alterações do desempenho na FVe em relação às FS e FF.
Estes envolvem pacientes com HIV – 1 (Woods et al., 2005a), doença de
Parkinson (Piatt et al., 1999a) ou demências frontais e subcorticais (Davis et
al., 2010).
Em resumo, embora as provas de fluência verbal sejam formalmente
similares e dependam fortemente da complexa relação entre a rede
semântica e as funções executivas, cada uma delas apresenta restrições
linguístico-cognitivas que modulam os mecanismos implicados nesta
relação. A FS e FF solicitam a emissão de substantivos, mas diferem quanto
aos mecanismos de busca no léxico. Por outro lado, a FVe difere da FS e da
FF em decorrência da natureza da estrutura gramatical dos verbos.
Independentemente das restrições linguístico-cognitivas impostas em
cada modalidade de fluência verbal, estas provas têm a vantagem de serem
complexas e, portanto, permitirem detectar declínios cognitivos sutis. Por
outro lado, como impõem um limite de tempo para a emissão das palavras,
também capturam diferenças associadas à lentificação cognitiva (Salthouse,
1996).
 21

3.4.2. Fluência verbal no envelhecimento saudável: FS, FF e FVe

Os estudos a respeito do efeito da idade nas provas de fluência

verbal mostram que os idosos produzem um número menor de palavras nas
provas de FS do que os jovens (Bryan e Luszcz, 2000; Kavé, 2005; Lantig et
al., 2009). Já na FF, os resultados são controversos com alguns estudos
apontando para a ausência de modificações no envelhecimento saudável
(Crossley et al., 1997; Bryan e Luszcz, 2000) e outros, evidenciando declínio
significativo, embora menor que o da FS (Brickman et al., 2005; Rodriguez-
Aranda e Martinussen, 2006; Lanting et al., 2009).
São de nosso conhecimento cinco estudos que analisaram o efeito da
idade na FVe. Destes, três estudaram o efeito da idade em sujeitos acima
de 50 anos e não encontraram diferenças significativas (Piatt et al., 2004;
Delbeuck et al., 2013; Stokholm et al., 2013). Os dois outros foram
realizados em indivíduos de 18 a 66 anos (Woods et al., 2005b) e de 16 a 89
anos (Tallberg et al., 2008). Apenas o estudo de Tallberg et al. (2008)
encontrou diferença significativa entre o desempenho de jovens e idosos.

3.4.3. Fluência verbal no CCL e nos processos demenciais

3.4.3.1. Fluência semântica e fluência fonêmica

A comparação do desempenho de sujeitos saudáveis com o de

indivíduos com DA nas provas de fluência verbal está muito bem
documentada. Em meta-análise baseada em 153 estudos com 15.990
participantes com DA, Henry et al. (2004) evidenciam a presença de
alterações tanto nas provas de FS quanto nas de FF, com efeito maior para
a FS do que para a FF. Muitos estudos apontam para a utilidade diagnóstica
das provas de FS, mesmo nos estágios muito iniciais da DA (Caccapolo-Van
Vliet et al., 2003; Duff Canning et al., 2004). Segundo Monsch et al. (1992),
estas provas apresentam sensibilidade de 100% e especificidade de 92,5 %.
 22

Com relação à diferenciação entre indivíduos saudáveis e indivíduos

com CCL e DA, Taler e Phillips (2008) indicam 29 estudos de um total de 32
que evidenciam que a FS diferencia os idosos saudáveis daqueles com
CCL; todos os estudos mostram que a FS também diferencia os indivíduos
com CCL daqueles com DA. Com relação à FF, um mesmo número de
estudos indica que não há diferenças entre os desempenhos, tanto na
comparação entre indivíduos saudáveis e indivíduos com CCL, quanto entre
os indivíduos com CCL e aqueles com DA.
Ainda Taler e Phillips (2008) destacam a presença de alterações nas
provas de FS até 9 anos antes do início do processo demencial em 9
estudos longitudinais; quanto à FF, os estudos longitudinais apontam para
resultados controversos. Estudos mais recentes confirmam estes achados:
Oulhaj et al. (2009) mostram que um baixo desempenho nas provas de FS
está associado a um tempo significativamente menor de conversão da
cognição saudável para o CCL; Clark et al. (2012) também mostram que a
FS é um melhor preditor de conversão CCL – DA do que a FF.
Vale lembrar que a maioria das pesquisas de fluência verbal com
CCL incluíram principalmente indivíduos com o subtipo amnéstico. Apesar
de haver evidência de diferenças de desempenho nas provas de fluência
verbal entre os diferentes subtipos de CCL (Winblad et al., 2004; Lopez et
al., 2006), apenas um estudo (Brandt e Manning, 2009) analisou-as segundo
este critério. Neste, os autores compararam o desempenho nas provas de
FS e FF entre CCL amnéstico único-domínio, CCL amnéstico múltiplos-
domínios, CCL não amnéstico e indivíduos com DA. Os resultados
evidenciaram que nem todos os subtipos de CCL apresentam o mesmo
perfil nas diferentes provas de fluência verbal. Os indivíduos que mais se
assemelharam com o desempenho dos indivíduos com DA foram aqueles
com CCL amnéstico múltiplos-domínios; estes dados são consistentes com
vários estudos que mostram que o CCL múltiplos-domínios apresenta maior
risco de conversão CCL - DA (Rasquin et al., 2005; Alexopoulos et al., 2006;
Tabert et al., 2006; Diniz et al., 2007; Loewentein et al., 2007; Forlenza et al.,
2009). O estudo de Brandt e Manning (2009) também relata que os
 23

indivíduos com CCL amnéstico único-domínio apresentam dificuldades

semelhantes na FS e na FF, e que seu desempenho é similar ao de idosos
saudáveis.
É importante notar que as alterações de fluência verbal no CCL
podem não ser preditivas apenas da DA, e que os estudos da fluência verbal
em outros processos demenciais apontam para configurações diferentes
daquela observada na DA, e dependem da neuropatologia de base do
processo degenerativo (Brandt e Manning, 2009). De forma geral, enquanto
a maioria dos estudos aponta para a maior vulnerabilidade da FS com
relação à FF na DA, este tipo de configuração não costuma ser relatada em
pacientes com demência frontal e/ ou subcortical (Monsch et al., 1994;
Rosser e Hodges, 1994).

3.4.3.2. Fluência de verbos

O estudo da FVe em diferentes processos demenciais tem

contribuído para a diferenciação dos perfis cognitivos associados às
demências corticais e subcorticais. Como citado anteriormente, os
resultados evidenciam que esta prova é mais sensível do que as FS e FF
para detectar alterações em diferentes processos demenciais que afetam a
alça fronto-estriatal: HIV – 1 (Woods et al., 2005a) e doença de Parkinson
(Piatt et al., 1999a).
Em estudo recente, Davis et al. (2010) compararam o desempenho
de indivíduos com DA, demências subcorticais (ex. hidrocefalia de pressão
normal) e demências que afetam predominantemente o lobo frontal (ex.
demência frontotemporal - variante comportamental) nas provas de FS e
FVe. Enquanto os indivíduos com demências frontais e subcorticais
apresentaram resultados piores na FVe do que na FS, os com DA não
apresentaram diferenças de desempenho entre a FS e a FVe. Os resultados
confirmam, portanto, que a FVe pode ser uma prova mais sensível do que a
FS para detectar disfunções fronto-subcorticais.
 24

Dois estudos (Ostberg et al., 2005; 2007) em relação às provas de

FS, FF, e FVe mostram que esta última pode estar alterada de forma
significativa em estágios muito iniciais do CCL. Em ambos, os autores
encontraram diferenças expressivas nas provas de FVe, na comparação de
desempenho entre os sujeitos com queixa subjetiva de memória, CCL e DA.
Na pesquisa de 2007 (Ostberg et al., 2007), os autores associaram exames
de neuro-imagem ao estudo da fluência verbal. Durante a FVe, encontraram
no CCL declínio acentuado da perfusão nos córtices perirrinal e entorrinal do
lobo temporal, que são regiões afetadas precocemente na DA (Braak e
Braak, 1991; Mesulam, 2000; Braak et al., 2003). Os autores sugerem que a
complexidade e especificidade das provas de FVe possam gerar
dificuldades adicionais, pois o campo semântico solicitado pelas provas de
FVe é menos coerente do que o da FS, levando à necessidade de um
resgate muito ativo de palavras no léxico. O córtex perirrinal é muito
importante em tarefas que geram muita demanda cognitiva por meio de suas
conexões com o córtex motor frontal (Braak e Braak, 1991; Mesulam, 2000;
Kyuhou e Gemba, 2002; Braak et al., 2003).
Os estudos a respeito da FVe mostram, portanto, a importância de
seu poder diagnóstico. No entanto, apenas dois estudos (Ostberg et al.,
2005; 2007) foram realizados em indivíduos com CCL.

3.5. Diferenças gramaticais entre verbos e substantivos e correlato

neural

A diferenciação entre verbos e substantivos é encontrada na

antiguidade com a classificação das palavras feita por Dionisio Thrax
(Robins, 1989). Nesta classificação, um verbo é o rhema e não apresenta
flexão de gênero, mas possui flexões de tempo, pessoa e número. Em
contraste, o substantivo é o ónoma e é caracterizado pela flexão de gênero.
Segundo o dicionário Houaiss (Houaiss, 2012), o verbo “refere-se a uma
classe de palavras que, do ponto de vista semântico, contém as noções de
 25

ação, processo ou estado, e, do ponto de vista sintático, exerce a função de

núcleo do predicado das sentenças. Nas línguas flexionais, os verbos
pertencem a um paradigma de formas flexionadas, cujas flexões indicam
algumas categorias, tais como o tempo (que localiza ação, processo ou
estado em relação ao momento da fala), a pessoa (indica o emissor, o
destinatário ou o ser sobre o qual se fala), o número (indica se o sujeito
gramatical é singular ou plural), o modo (indica a atitude do emissor quanto
ao fato por ele enunciado, que pode ser de certeza, dúvida, temor, desejo ou
ordem), a voz (indica se o sujeito gramatical é agente, paciente ou, ao
mesmo tempo, agente e paciente da ação) e o aspecto (fornece mais
detalhes a respeito do modo de ser da ação, se é unitária, momentânea,
prolongada ou habitual)”. O substantivo “refere-se a uma classe de palavras
com que se denominam os seres animados ou inanimados, concretos ou
abstratos, coisas ou partes delas, estados, qualidades e as ações. Em
português, é caracterizado por um gênero e possui variação de número”.

3.5.1. Diferenças gramaticais

Gramaticalmente, existem várias diferenças entre os substantivos e

os verbos, algumas no nível semântico-conceitual e outras no
morfossintático, embora nem sempre estes níveis possam ser diferenciados
de forma clara (Black e Chiat, 2003). Segundo Indefrey e Levelt (2000), cada
conceito lexical ou lemma especifica como os argumentos semânticos
mapeiam as funções sintáticas (por exemplo, a presença de um objeto direto
ou indireto). Isto significa que, nas provas de fluência verbal, os conceitos
lexicais não são desprovidos de um molde sintático, apesar destas provas
não envolverem a formulação de um enunciado gramatical (apenas
requerem a geração de itens lexicais sucessivos).
As diferenças entre verbos e substantivos podem ser identificadas por
diferentes características. Os verbos apresentam mais flexões do que os
substantivos (Maratsos, 1990). Também tendem a ser definidos de forma
menos precisa do que os substantivos e são menos estáveis quando
 26

traduzidos de uma língua para outra (Gentner, 1981). Enquanto as entidades

atribuídas aos substantivos (os objetos) são geralmente estáveis no tempo e
no espaço, as ações representam conceitos que variam e são dinâmicos
(McDonough et al., 2011). Gentner (1982) propõe que os substantivos
atribuem um significado a entidades permanentes enquanto os verbos se
referem a conceitos relacionais. Em outras palavras, um substantivo
geralmente representa uma entidade, um verbo, entretanto, requer a
presença de um agente para realizar a ação.
A análise do campo semântico dos verbos realizada por Miller e
Fellbaum (1991) é um dos modelos mais influentes para explicar as
particularidades da taxonomia dos verbos. Segundo estes autores, a
representação semântica dos substantivos é organizada segundo diferentes
níveis de hierarquia. Como podem ser classificados de acordo com uma
taxonomia facilmente definida (por exemplo, os animais podem ser
classificados em domésticos, selvagens ou marinhos), nas provas de
fluência verbal, os substantivos gerados compartilham vários traços
semânticos. Em contrapartida, o campo semântico de um verbo é pouco
denso e gera grande polissemia. Apesar de haver uma estrutura taxonômica
entre os verbos, esta é mais limitada do que para as categorias nominais.
Os autores reconhecem que os verbos são organizados segundo “relações
de maneira” ou troponômicas, podendo, por exemplo, marcar intensidades
de emoções (amar – adorar – idolatrar), de volume (comunicar – falar –
sussurar) ou de velocidade (mover – andar – correr).

3.5.2. Correlato neural

Várias observações clínicas, principalmente em indivíduos afásicos,

levaram à hipótese de que redes neurais distintas sustentariam o
processamento de verbos e de substantivos (Damasio e Tranel, 1993). A
revisão da literatura mostra que indivíduos afásicos, em tarefas de
denominação ou de compreensão de enunciados, podem apresentar
alterações específicas, ora com o processamento de substantivos, ora com
 27

o de verbos, levando à hipótese de uma dissociação dupla entre

substantivos e verbos (Miceli et al., 1988). Pacientes, por exemplo, com
alterações na denominação de substantivos geralmente apresentam lesões
do lobo temporal esquerdo, enquanto aqueles com dificuldades específicas
na denominação de ações geralmente apresentam lesões associadas ao
córtex frontal esquerdo (Miozzo et al., 1994).
Vários estudos com neuro-imagem funcional confirmam essa
dissociação e indicam que os verbos, principalmente os de ação, estão
associados a um aumento da ativação do córtex frontal posterior (Perani et
al., 1999; Tranel et al., 2001; Shapiro e Caramazza, 2003; Birn et al., 2010).
No entanto, um número crescente de estudos (para uma revisão, ver Matzig
et al., 2009; Vigliocco et al., 2011) indica que estes dados devem ser
tomados com cautela porque os estímulos verbais entre as pesquisas não
são homogêneos. Estes estudos mostram que, na realidade, as redes
neurais que sustentam o processamento de verbos e de substantivos
sobrepõem-se de forma significativa.

3.6. Organização temporal das provas de fluência verbal

Para o estudo da fluência verbal, a maioria das pesquisas utiliza

como parâmetro a análise quantitativa do número total de palavras geradas
em um minuto. No entanto, o desempenho nestas provas pode ser analisado
de outras formas, o que tem permitido refinar a análise dos processos
cognitivos subjacentes às provas e, principalmente, isolar qualitativamente
os componentes semântico e executivo (para uma revisão, ver Raboutet et
al., 2010). Por exemplo, Troyer et al. (1997) sugerem analisar as sequências
de palavras emitidas nestas provas por meio de: (a) clustering,
agrupamentos de palavras em subcategorias semânticas ou fonológicas e
(b) switching, a habilidade de alterar para uma nova subcategoria. Os
autores associam o clustering ao processamento semântico e o switching
aos processos executivos de flexibilidade mental. Outro método usado para
isolar os dois subcomponentes (semântico e executivo) busca analisar
 28

características de distribuição temporal destas provas, verificando a variação

do número de palavras produzidas em intervalos consecutivos.
O modelo de Fuster (1997) a respeito da organização temporal do
comportamento mostra que, em tarefas complexas, mais recursos
executivos são necessários para completá-las no decorrer do tempo. Na
fluência verbal, ao passar do tempo e à medida que o estoque lexical
diminui, mais recursos executivos são necessários para conseguir completar
a tarefa. Portanto, indivíduos com déficits das funções executivas poderiam
apresentar mais dificuldades do que indivíduos saudáveis ao longo das
tarefas. Indefrey e Levelt (2000) ilustram a implicação das funções
executivas no decorrer das provas de FS. Enquanto no início da tarefa, as
associações de palavras podem ocorrer num nível-baixo de estratégia (low-
level-strategy) como, por exemplo, a associação gato-cachorro, à medida
que o tempo passa, um nível mais elevado de estratégia (high-level strategy)
pode vir a ser necessário, como, por exemplo, rever mentalmente os
diferentes habitats naturais e/ ou de um jardim zoológico.
Um estudo recente a respeito do efeito da idade associado a exames
de neuro-imagem ilustra esse modelo, e mostra mudanças no padrão de
ativação neural no decorrer da tarefa de FS (Destrieux et al., 2012). Os
autores compararam os padrões de ativação neural em três tarefas de FS
(animais, frutas e mobília), entre jovens e idosos, em dois intervalos das
provas: inicial (0 a 15 segundos) e final (15 a 30 segundos). Durante o
primeiro intervalo, não foram observadas diferenças de ativação cerebral
entre jovens e idosos. No entanto, no segundo intervalo, os autores
observaram uma diminuição da ativação do giro frontal inferior esquerdo nos
idosos. Como esta diminuição não foi observada nos jovens, os autores
associaram esta mudança de ativação a mecanismos compensatórios
adaptativos, utilizados pelos indivíduos idosos para completar a tarefa.
Lamar et al. (2002) utilizaram o modelo de Fuster (1997) em tarefas
complexas (Escala de Memória de Weschler – Revisão de Boston - subteste
de controle mental) (Cloud et al., 1994), subdividindo o tempo de produção
verbal em quatro quartis de 15 segundos, e compararam o desempenho
 29

entre indivíduos com demências corticais (DA), subcorticais (doença de

Parkinson e demência vascular) e controles. Basearam seu estudo na teoria
de Luria (1980), segundo a qual pacientes com demência subcortical
apresentam déficit mais acentuado das funções executivas porque as lesões
interrompem as conexões recíprocas entre os lobos frontais, os gânglios da
base e o tálamo. A comparação das curvas de evolução do desempenho
evidenciou diferenças significativas entre os grupos. Nos indivíduos com
demência subcortical, a distribuição temporal mostrou que o número de
palavras produzidas caiu abruptamente após o primeiro quartil,
aproximando-se de um nível assintótico após o segundo quartil. Nos
controles, a queda foi menos acentuada. Os autores sugerem que indivíduos
com demências subcorticais possam não conseguir recrutar recursos
executivos suficientes para executar a tarefa, o que se traduz por uma
queda acentuada após o primeiro quartil, seguida de um platô que se
prolonga pelos segundo, terceiro e quarto quartis. Este tipo de declínio de
desempenho em função do tempo é chamado de “efeito Titanic” (Eppig et
al., 2012).
Eppig et al. (2012) analisaram padrões de distribuição temporal na FF
em três subtipos de CCL: amnéstico, executivo e mixto. A comparação da
distribuição temporal nos três grupos evidenciou maior acentuação da curva
nos primeiros quartis em indivíduos com alterações executivas (CCL
executivo), confirmando a associação entre o “efeito Titanic” e a presença de
dificuldades executivas.
Em resumo, embora o modelo de distribuição temporal em tarefas
complexas (de fluência verbal ou não) tenha mostrado resultados
interessantes a respeito da participação das funções executivas em
indivíduos com déficit cognitivo, a revisão da literatura revela que estes são
escassos. Até onde sabemos, nenhum estudo analisou conjuntamente
diferentes modalidades de fluência verbal segundo este modelo: Lamar et al.
(2002) não incluíram tarefas de fluência verbal na pesquisa, Destrieux et al.
(2012), apenas a FS, e Eppig et al. (2012), apenas a FF. Por outro lado,
 30

apenas o estudo de Eppig et al. (2012) analisou o desempenho de

indivíduos com CCL segundo este modelo.

3.7. Estudos brasileiros de fluência verbal

As tarefas de fluência verbal dependem de aspectos linguísticos e

culturais associados à língua em que os testes são aplicados. Embora a
maioria dos estudos internacionais a respeito das tarefas de fluência verbal
tenha sido realizada em língua inglesa, um número crescente de estudos a
respeito da FS e FF em indivíduos idosos saudáveis, ou com declínio
cognitivo, vem sendo publicado a partir de pesquisas realizadas em
Português do Brasil. No entanto, desconhecemos qualquer estudo realizado
com a FVe, apesar do fato de os verbos em línguas latinas (entre elas, o
Português) apresentarem morfologia complexa, com flexões que variam
segundo o sujeito, diferentemente do inglês (Chagas de Souza, 2007; 2011).
Por outro lado, enquanto os estudos internacionais geralmente envolvem
população relativamente homogênea principalmente no que tange ao nível
de escolaridade, a caracterização de amostras brasileiras apresenta
obrigatoriamente diversidade sócio-cultural.
Conforme mostrado na tabela 3, o efeito da idade nas provas de FS
na população brasileira foi analisado por Brucki et al. (1997), Brucki e Rocha
(2004), Fischman et al. (2009), Yassuda et al. (2009), Silva et al. (2011),
Amaral-Carvalho e Caramelli (2012) e Soares et al. (2012). Embora os dois
primeiros estudos não tenham encontrado efeito da idade nestas provas, os
cinco últimos encontraram diferenças significativas entre os grupos etários.
 31

Tabela 3 - Resumo dos estudos realizados brasileiros a respeito do efeito da

idade nas provas de fluência verbal

Autores Tarefa de Grupo e número de Resultados

fluência sujeitos avaliados
verbal
Brucki et al. FS (animais) < 65 anos (N = 201) Sem diferenças significativas com
(1997) > 65 anos (N = 135) relação à idade

Brucki e Rocha FS (animais) < 50 anos (N = 135) Sem diferenças significativas entre os
(2004) 50 – 65 anos (N = 68) grupos
> 65 anos (N = 54)
Fishman et al. FS (animais) < 75 anos (N = 203) Correlação significativa e negativa
(2009) > 75 anos (N = 116) entre idade e prova de fluência
(r = - 0,26, p < 0,01).
Steiner et al. FF (FASP) 30 – 50 anos (N = 12) Sem diferenças significativas entre os
(2008) 50 – 60 anos (N = 12) grupos, para todas as letras
60 – 70 anos (N = 12) (p = 0,122)
70 – 80 anos (N = 12)
Machado et al. FF (FAS) 60 – 70 anos (N = 135) Sem diferenças significativas entre os
(2009) 70 – 80 anos (N = 160) grupos (os valores estatísticos são
> 80 anos (N = 50) fornecidos de acordo com nível de
escolaridade)
Yassuda et al. FS (frutas) 60 - 83 anos (N = 71) Notas de corte variam de acordo com
(2009) nível educacional
Silva et al. FS (animais) 60 - 69 anos (N = 217) Com diferenças significativas:
(2011) > 70 anos (N = 166) (p < 0,005) entre os grupos
Amaral- FS (frutas) 60 - 69 anos (N = 40) Com diferenças significativas:
Carvalho e FF (FAS) 70 - 79 anos (N = 37) (p < 0,001) entre os grupos em
Caramelli > 80 anos (N = 37) ambas as provas
(2012)
Soares et al. FS (animais) > 65 anos (N = 384) Com diferenças significativas:
(2012) (p < 0,001)

Com relação ao efeito da idade nas provas de FF, dos três estudos
realizados na população brasileira (Steiner et al., 2008; Machado et al.,
2009; Amaral-Carvalho e Caramelli, 2012), dois não encontraram o efeito da
 32

idade (Steiner et al., 2008; Machado et al., 2009) e um encontrou diferenças

significativas entre os grupos etários (Amaral-Carvalho e Caramelli, 2012).
A maioria dos estudos brasileiros analisou, além da idade, a influência
do nível de escolaridade no desempenho nestas provas. Estes evidenciam
que a FF é mais sensível ao nível de escolaridade do que a FS.
Conforme mostrado na tabela 4, vários estudos foram desenvolvidos
com a população brasileira para verificar o valor diagnóstico das provas de
fluência verbal em indivíduos com declínio cognitivo decorrente de
alterações neuro-degenerativas.

Tabela 4 - Resumo dos estudos brasileiros a respeito das provas de fluência

verbal em indivíduos com alterações cognitivas decorrentes de
processos neuro-degenerativos

Autores Tarefa de fluência Grupo e número Resultados

verbal de sujeitos
avaliados
Bertolucci et al. FS (animais) Controles (N = 85) Sensibilidade: 73,8; especificidade:
(2001) DA (N = 43) 87,1
Nota de corte: 11
Hamdam e FS (frutas) Controles (N = 13) Com diferenças significativas entre
Bueno (2005) FF (FAS) CCL (N = 9) os grupos:
DA (N = 8) Frutas (p = 0,021), FAS (p = 0,015)
Caramelli et al. FS (animais) Controles (N = 117) Notas de corte:
(2007) DA (N = 88) Analfabetos: < 9
1 a 3 anos escolaridade: < 12
4 a 7 anos de escolaridade: < 12
≥ a 12 anos de escolaridade: < 13
Vitielo et al. FS (animais) DA (N = 105) Teste alterado em 27,6% dos
(2007) indivíduos
Diniz et al. FS (frutas) Controles (N = 89) Com diferenças significativas entre
(2008) CCL (N = 87) os três grupos (p < 0,001)
DA (N = 73)
“continua”
 33

“continuação”

Tabela 4 - Resumo dos estudos brasileiros a respeito das provas de fluência

verbal em indivíduos com alterações cognitivas decorrentes de
processos neuro-degenerativos

Autores Tarefa de fluência Grupo e número Resultados

verbal de sujeitos
avaliados
Nunes et al. FS (animais, frutas) Controles (N = 62) Com diferenças significativas entre
(2008) FF (M) CCL (N= 65) controles e CCL (p <0,001)
DA (N = 30) Com diferenças significativas entre
CCL e DA (p < 0,001)
Ladeira et al. FS (animais) Controles (N = 83) CCL e Controles: sensibilidade de
(2009) CCL (N = 81) 27%; especificidade de 95%
DA (N = 83) DA e Controles: sensibilidade de
73%; especificidade de 95%
Radanovic et FS (animais, frutas) Controles (N = 70) Com diferenças significativas entre
al. (2009) CCL (N = 70) controles, CCL e DA em indivíduos
DA (N = 38) com > 9 anos de escolaridade (p <
0,001)
Sem diferenças significativas entre
CCL e DA em indivíduos com 4 a 8
anos de escolaridade.
Notas de corte (total):
Controles e CCL: 16
Controles e DA: 13
CCL e DA: 12
Forlenza et al. FS (animais, frutas) Controles (N = 88) Com diferenças significativas entre
(2010) CCL (N = 73) os três grupos em ambas as tarefas
DA (N = 97) de FS.
Notas de corte - animais:
Controles: 19.6 ± 4.3
CCL: 14.7 ± 5.1
DA: 9.7 ± 5.1
Aprahamian et FS (animais) Controles (N = 40) Com diferenças significativas
al. (2011) DA (N = 66) (p < 0,001) entre os dois grupos

“conclusão”
 34

Com relação aos estudos com a DA, Bertolucci et al. (2001)

mostraram que a FS diferencia sujeitos com DA de indivíduos saudáveis.
Vitielo et al. (2007) mostram que a FS está alterada em 27,6% dos sujeitos
com DA.
Vários estudos analisaram diferenças de desempenho entre
indivíduos saudáveis, com CCL e DA. Hamdan e Bueno (2005), Diniz et al.
(2008), Nunes et al. (2008) e Forlenza et al. (2010) mostraram que as provas
de fluência verbal diferenciam indivíduos saudáveis daqueles com CCL,
assim como os com CCL daqueles com DA. Ladeira et al. (2009) analisaram
a acurácia do Mini-Exame do Estado Mental (Folstein et al., 1975) e das
provas de fluência verbal na identificação de indivíduos com CCL e DA.
Concluíram que o teste de fluência verbal isolado permite a identificação da
DA mas não permite discriminar corretamente idosos saudáveis daqueles
com CCL.
Três estudos analisaram a influência da educação nas provas de
fluência verbal em indivíduos com CCL e DA (Caramelli et al., 2007;
Radanovic et al., 2009; Aprahamian et al., 2011). O estudo de Radanovic et
al. (2009) mostrou que a FS diferencia controles saudáveis de indivíduos
com DA e controles saudáveis de indivíduos com CCL, tanto sujeitos com
escolaridade baixa (4 – 8 anos) quanto alta (9 ou mais anos); no entanto, a
presença de escolaridade baixa não permite diferenciar indivíduos com CCL
daqueles com DA. O estudo de Caramelli et al. (2007) analisou o efeito da
escolaridade nas provas de FS em indivíduos com DA. Os autores
encontraram que a nota de corte é de 9 para indivíduos analfabetos, de 12
para indivíduos com escolaridade entre 1 e 7 anos, e de 13 para aqueles
com escolaridade maior que 8. O estudo de Aprahamian et al. (2011)
mostrou que, em indivíduos analfabetos, as provas de fluência semântica
diferenciam indivíduos saudáveis daqueles com DA.
Em resumo, os estudos de fluência verbal realizados no Brasil
confirmam os achados internacionais. Por um lado, os estudos a respeito do
efeito da idade nas provas de fluência verbal mostram que os idosos
produzem um número menor de palavras nas provas de FS do que os
 35

jovens; na FF, os resultados são mais controversos. Por outro lado, a

maioria dos estudos a respeito das provas de fluência verbal em indivíduos
com alterações cognitivas decorrentes de processos neuro-degenerativos
mostram que estas provas diferenciam indivíduos saudáveis daqueles com
CCL, assim como os com CCL daqueles com DA, com algumas ressalvas a
respeito do nível de escolaridade dos indivíduos.
A maioria das pesquisas brasileiras analisou as tarefas de fluência
verbal com relação ao número total de itens gerados em um minuto. Ao que
sabemos, dois estudos analisaram o efeito do tempo na geração de itens
nas FF e FS em indivíduos idosos saudáveis. Venegas e Mansur (2011)
encontraram que aproximadamente a metade dos itens era gerada no
primeiro quartil, e associaram o número de itens produzidos ao nível de
escolaridade dos sujeitos. Silva et al. (2011) encontraram que os idosos
produziram maior número de itens na FS no dois primeiros quartis, com
relação aos dois últimos.
4. MÉTODOS
 37

4.1. Preceitos éticos

Este projeto foi analisado e aprovado pela Comissão de Ética para

Análise de Projetos de Pesquisa (CAPPesq) do Hospital das Clínicas da
Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (HC – FMUSP), sob o
protocolo de pesquisa número 0878/11 (ANEXO A).
Todos os indivíduos e/ou seus acompanhantes receberam explicações
a respeito da pesquisa e assinaram o Termo de Consentimento Livre e
Esclarecido como pré-requisito para participar da pesquisa (ANEXO B).

4.2. Casuística

A amostra deste estudo foi constituída de 60 indivíduos. Os

participantes foram divididos em dois grupos: 30 indivíduos controle e 30
com CCL. Os indivíduos com CCL foram pareados por idade e nível de
escolaridade com os indivíduos controle.

4.2.1. Indivíduos controle

Os indivíduos controle foram provenientes do projeto “Envelhecer

mantendo funções: idosos do ano 2020” do departamento de Fisioterapia,
Fonoaudiologia e Terapia Ocupacional da Faculdade de Medicina da
Universidade São Paulo (CNPq 557887/2009-7), conforme pode ser
visualizado no fluxograma na figura 2. Este projeto foi desenvolvido no
Hospital Universitário da Faculdade de Medicina da Universidade São Paulo
(HU-FMUSP) na Zona Oeste da Cidade de São Paulo que aglutina grande
contingente de população idosa.
 38

Figura 2 - Fluxograma de avaliação dos indivíduos no presente estudo

CEREDIC-HC/FMUSP
Projeto “Envelhecer mantendo
funções: idosos no ano 2020” Indivíduos com suspeita de CCL
(oriundos do HC-FMUSP)

HU-FMUSP Indivíduos com

suspeita de CEREDIC- HC/FMUSP
Triagem: CCL
MEEM, CDR-E, QMC, Anamnese conjunta paciente
GDS (oriundos do e cuidador
HU-FMUSP)

Indivíduos CEREDIC-HC/FMUSP
controles
Exame Físico
Exame Neurológico
Avaliação Neuropsicológica

HU-FMUSP Avaliação Fonoaudiológica

(provas de fluência verbal)
Exames médicos
Avaliação da Fisioterapia
Avaliação daTerapia
Ocupacional

Avaliação Fonoaudiológica
(provas de fluência verbal)

Indivíduos com diagnóstico de CCL

Orientações e encaminhamentos

CCL: Comprometimento cognitivo leve; HU-FMUSP: Hospital Universitário da Faculdade de

Medicina da Universidade São Paulo; Ceredic-HC/FMUSP: Centro de Referência em
Distúrbios Cognitivos do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina da Universidade
São Paulo; MEEM: Mini-Exame do Estado Mental; CDR-E: Clinical Dementia Rating-versão
expandida; QMC: Questionário de Mudança Cognitiva; GDS: Escala de Depressão
Gerátrica
 39

Todos os indivíduos do projeto “Envelhecer mantendo funções: idosos

do ano 2020” passaram inicialmente por uma triagem a partir da qual os
sujeitos foram classificados em idosos saudáveis ou com provável CCL.
Esta triagem envolveu os testes:
 Mini-Exame do Estado Mental (MEEM) (Folstein et al., 1975)
(ANEXO C);
 Clinical Dementia Rating – versão expandida (CDR-E) do paciente
(Morris, 1993; Knopman et al., 2008) (ANEXO D);
 Questionário de Mudança Cognitiva (QMC) (Galvin et al., 2005;
Damin, 2011) (ANEXO E);
 Escala de Depressão Geriátrica (GDS) (Yesavage et al., 1983)
(ANEXO F).
Os indivíduos diagnosticados como saudáveis realizaram as avaliações
específicas do projeto “Envelhecer mantendo funções: idosos do ano 2020”
que compreenderam:
 Exames médicos;
 Avaliações específicas nas áreas da Fonoaudiologia, Fisioterapia
e Terapia Ocupacional.
A avaliação na área de Fonoaudiologia incluiu as tarefas de fluência
verbal contempladas no presente estudo.
Todos os indivíduos do projeto “Envelhecer mantendo funções: idosos
do ano 2020” com suspeita de CCL foram encaminhados para o Centro de
Referência em Distúrbios Cognitivos do Hospital das Clínicas da Faculdade
de Medicina da Universidade São Paulo (CEREDIC-HC/FMUSP) para
confirmação do diagnóstico.

4.2.2. Indivíduos com CCL

Como pode ser visualizado no fluxograma apresentado na figura 2, os

indivíduos com CCL incluem:
 40

 Sujeitos com suspeita de declínio cognitivo oriundos do projeto

“Envelhecer mantendo funções: idosos do ano 2020” após terem
realizado a triagem inicial e terem sido encaminhados para o
CEREDIC-HC/FMUSP para confirmação do diagnóstico;
 Sujeitos provenientes dos ambulatórios da disciplina de Neurologia e
de Geriatria do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de
São Paulo, selecionados de forma aleatória e sem diagnóstico prévio,
e encaminhados para o CEREDIC-HC/FMUSP.
Independentemente de sua origem, todos os indivíduos com suspeita
de CCL foram avaliados no CEREDIC-HC/FMUSP. A avaliação na área de
Fonoaudiologia no CEREDIC-HC/FMUSP incluiu as tarefas de fluência
verbal contempladas no presente estudo.

4.3. Critérios de inclusão e de exclusão

Para os dois grupos foram definidos os seguintes critérios iniciais de

inclusão e exclusão no estudo:

Inclusão:
 Idade maior ou igual a 60 anos;
 Escolaridade maior ou igual a um ano;
 Presença de um informante;
 Os indivíduos poderiam estar em uso de dose estável de
antidepressivo por pelo menos dois meses.

Exclusão:
 Analfabetismo;
 Quadros demenciais, psicóticos ou deprimidos, baseados nos critérios
do Manual Diagnóstico e Estatístico de Doenças Mentais – 4a edição
– (DSM – IV, 1994);
 Indivíduos com déficit visual e/ou auditivo importante a ponto de não
 41

ser possível realizar a avaliação cognitiva utilizada;

 Recusa do paciente ou familiar em assinar o termo de consentimento
do protocolo de pesquisa ou desejo de não prosseguir na pesquisa.

4.4. Avaliação clínica

Ambos os grupos (CCL e controles) realizaram avaliação cognitiva que

incluiu os seguintes testes:
 MEEM (Folstein et al., 1975);
 CDR-E do paciente (Morris,1993; Knopman et al., 2008);
 QMC (Galvin et al., 2005; Damin, 2011);
 GDS (Yesavage et al., 1983).

Os indivíduos que foram avaliados no CEREDIC-HC/FMUSP

realizaram adicionalmente testes específicos:
 Exame físico e neurológico completos;
 Avaliação neuropsicológica, a saber:
o Trail Making Test A e B (Spreen e Strauss, 1998);
o Memória Lógica e Reprodução Visual (WMS-R)
(Wechsler, 1987);
o Teste de aprendizagem auditivo verbal de Rey (Diniz et
al., 2007);
o Figura de Rey (Spreen e Strauss, 1998);
o Stroop Test (Spreen e Strauss, 1998);
o Raciocínio Matricial e Dígitos (WAIS) (Wechsler, 1997;
Nascimento, 2004).

O CDR (Morris, 1993) avalia cognição e comportamento, além da

influência das perdas cognitivas na capacidade de realizar adequadamente
as atividades de vida diária. Esse instrumento é dividido em seis categorias
cognitivo-comportamentais:
 42

 Memória;
 Orientação;
 Julgamento;
 Solução de problemas;
 Relações comunitárias;
 Atividades no lar ou de lazer e cuidados pessoais.
A categoria memória é considerada principal, ou seja, com maior
significado e as demais categorias são secundárias.

No CDR-E, Knopman et al. (2008) acrescentam duas categorias às de

Morris (1993):
 Comportamento;
 Personalidade e linguagem.
As duas novas categorias são classificadas da mesma forma que as
seis primeiras categorias. O resultado final do CDR-E pode ser obtida pela
análise dessas classificações por categorias, seguindo um conjunto de
regras elaboradas e validadas.
A aplicação do CDR-E foi realizada por meio de entrevista
semiestruturada, realizada por examinador que desconhecia o diagnóstico
clínico. Em caso de dúvida, foi entrevistada uma pessoa da família ou
próxima o suficiente para relatar condições de desempenho cotidiano do
sujeito.

O QMC (Galvin et al., 2005; Damim, 2011) inclui oito perguntas que se
relacionam com diversas esferas do funcionamento cognitivo, sendo estas:
 Atividades da vida diária e funções executivas (usar telefone,
meio de transporte ou tomar remédios sem supervisão);
 Memória e aprendizado (manter-se atualizado com fatos e
aprender a utilizar novos instrumentos);
 Linguagem (expressar opiniões próprias);
 Orientação temporal (lembrar o mês e ano correto);
 Orientação espacial (sair de casa sem se perder).
 43

4.4.1. Indivíduos controle

Foram incluídos 30 indivíduos controles a partir da triagem realizada

com todos os sujeitos do projeto “Envelhecer mantendo funções: idosos do
ano 2020”. Os sujeitos foram classificados em idosos saudáveis ou com
provável CCL baseado no desempenho da versão brasileira do MEEM
(Folstein et al., 1975, Brucki et al. 2005), do CDR-E, (Morris, 1993; Knopman
et al., 2008) e do QMC (Galvin et al., 2005; Damim, 2011).

As notas de corte para o MEEM (Folstein et al., 1975; Brucki et al.,

2003) respeitaram o nível de escolaridade dos sujeitos da pesquisa sendo
de:
 20 pontos para os analfabetos;
 25 pontos para os sujeitos com 1 a 4 anos de escolaridade;
 26,5 pontos para aqueles com 5 a 8 anos;
 28 pontos para aqueles com 9 a 11 anos;
 29 pontos para aqueles com mais de 11 anos.

No CDR-E (Morris, 1993; Knopman et al., 2008), os indivíduos foram

classificados segundo a presença de:
 Nenhuma alteração cognitiva (CDR-E = 0);
 Alteração cognitiva questionável (CDR-E = 0,5);
 Demência leve (CDR-E = 1,5);
 Demência moderada (CDR-E = 2);
 Demência grave (CDR-E = 3).

No QMC (Galvin et al., 2005; Damim, 2011), a nota de corte usada foi
de QMC ≥ 2. Para o rastreamento de pacientes com alteração cognitiva, ao
utilizar uma nota de corte ≥ 2, a sensibilidade do QMC é de 88,9%,
especificidade 93,9 %.
 44

4.4.2. Indivíduos com CCL

Foram incluídos 30 indivíduos com CCL, e este grupo foi definido pela
presença de déficits cognitivos evidenciados em testes de desempenho,
mas sem acometimento funcional de acordo com os testes aplicados aos
informantes. Os critérios para o diagnóstico de CCL utilizados no presente
estudo são os definidos pelo consenso de Estocolmo (Wimblad et al. 2004),
conforme a Tabela 1.
A avaliação clínica seguiu o padrão de entrevista cognitiva, na qual
inicialmente é realizada anamnese completa com o paciente e com o
cuidador mediante o definido pelo protocolo do Cambridge Mental Disorders
of the Elderly Examination – CAMDEX (Roth et al., 1986). A evidência de
declínio funcional baseou-se nos relatos de familiares ou do próprio paciente
a respeito de dificuldades para realizar atividades básicas e/ou instrumentais
na vida cotidiana.
Foram diagnosticados com CCL todos os indivíduos com um teste de
uma função com mais de 1,5 desvio-padrão ou dois testes da mesma função
entre -1 e -1,5 desvio-padrão.
A classificação dos indivíduos com CCL em subtipos seguiu os
critérios estabelecidos por Petersen (2004).

4.5. Tarefas de fluência verbal

4.5.1. Provas e ordem de aplicação

Todos os participantes realizaram seis provas de fluência verbal. As

respostas foram apresentadas oralmente, gravadas em gravador digital e, a
seguir, transcritas em cada um dos quatro quartis que completam um
minuto.
 45

As provas de fluência verbal foram subdivididas em três modalidades:

 Provas de fluência semântica (FS): animais, itens do
supermercado;
 Provas de fluência fonêmica (FF): F, A, S;
 Prova de fluência de verbos (FVe): “coisas que as pessoas
podem fazer”.

As provas sempre foram administradas na mesma ordem: FS, FF e

FVe. O tempo total de aplicação das provas de fluência verbal foi de 15/20
minutos.

4.5.2. Pontuação e instruções

A análise dos diferentes subtestes de fluência verbal foi baseada no:

 Número total de itens corretos gerados em 1 minuto;
 Número de itens corretos gerados a cada 15 segundos
(quatro quartis de 15 segundos).

Foram considerados como erros: intrusões (no caso da FS, inclusão

de um item que não é da categoria solicitada; no caso da FF, inclusão de
uma palavra com uma letra diferente), perseverações (repetição de um
mesmo item duas ou três vezes) e derivações (variações em número,
gênero, aumentativo ou diminutivo assim como a conjugação dos verbos).
Na FS, aceitou-se a produção da categoria genérica (ex. aves) apenas
quando nenhum exemplar (ex. águia) era produzido.
Após cada instrução, foi perguntado aos indivíduos se eles haviam
compreendido o que deveriam fazer. Em caso de dúvida, ou se o
participante dava pistas de que não havia compreendido as instruções, o
teste era interrompido e as instruções repetidas. Durante as tarefas, os
participantes foram encorajados a tentar pensar em mais palavras.
 46

4.5.2.1. Provas de fluência semântica

 Animais: “Eu quero que você diga em 1 minuto o maior número

possível de nomes de diferentes animais. Você está pronto? Então
pode começar”.

 Itens do supermercado: “Eu quero que você diga em 1 minuto o

maior número possível de coisas que podem ser compradas no
supermercado. Você está pronto? Então pode começar!”

4.5.2.2. Provas de fluência fonêmica

 F: “Eu quero que você diga em 1 minuto o maior número possível

de palavras que comecem com a letra F. Veja, não vale dizer o
nome de pessoas como Fernanda ou o nome de lugares como
França ou Florianópolis. Também não vale dizer palavras como
bola, bolinha, bolada porque elas são muito parecidas e só muda
o final. Você pode falar bola, mas depois tem que variar. Você
está pronto? Então pode começar!”.

 A: “Eu quero que você diga em 1 minuto o maior número possível

de palavras que comecem com a letra A. Veja, aqui também não
vale dizer o nome de pessoas ou de lugares. Também não vale
dizer palavras como bola, bolinha, bolada porque elas são muito
parecidas e só muda o final. Você pode falar bola, mas depois tem
que variar. Você está pronto? Então pode começar!”.

 S: “Eu quero que você diga em 1 minuto o maior número possível

de palavras que comecem com a letra S. Veja, aqui também não
vale dizer o nome de pessoas ou de lugares. Também não vale
dizer palavras como bola, bolinha, bolada porque elas são muito
 47

parecidas e só muda o final. Você pode falar bola, mas depois tem
que variar. Você está pronto? Então pode começar!”.

4.5.2.3. Prova de fluência de verbos

As instruções para a prova de FVe foram adaptadas de Piatt et al.

(1999b; 2004). A produção de verbos de estado, assim como de ação foi
considerada correta. Em caso de dificuldade para entender a tarefa,
esclareceu-se que deviam ser produzidos “verbos” ou “ações”.

 “Eu quero que você diga em 1 minuto o maior número de coisas

que as pessoas podem fazer, como por exemplo, os verbos nadar
ou cheirar. Não vale dizer uma frase inteira como João nada. Diga
somente a palavra nadar. Também não vale conjugar o verbo e
dizer nada, nadava, nadando porque essas palavras são muito
parecidas e só muda o final. Você pode me dar um exemplo de
alguma coisa que as pessoas podem fazer?”. Se a resposta
estava correta acrescentava-se então: “Correto. Você está pronto?
Então pode começar!”.

4.6. Estatística

Foram comparadas as duas amostras: os indivíduos sem

comprometimento cognitivo (controles) e os da população-alvo com CCL. O
Teste T-Student – teste bicaudal - foi utilizado quando o desempenho da
amostra enquadrava-se num padrão normal. O Teste Mann Whitney foi
empregado quando a amostra se comportou fora deste padrão. Quando
o valor de p foi maior do que 0,05 (5%) considerou-se que não existiam
evidências de diferença entre as médias das amostras.
5. RESULTADOS
 49

5.1. Características demográficas dos grupos e resultados nos testes

cognitivos

Foram avaliados 60 indivíduos: 30 controles e 30 com CCL. A tabela

5 apresenta os dados demográficos (idade e escolaridade) e os resultados
dos testes cognitivos que foram aplicados em ambos os grupos: MEEM,
CDR-E, QMC e GDS.

Tabela 5 - Características demográficas da amostra e resultados nos testes

cognitivos aplicados em ambos os grupos

Os dados demográficos mostram que os dois grupos são

equiparáveis quanto à idade (p = 0,4567) e escolaridade (p = 0,9593). O
grupo controle apresentou média de idade de 70,5 anos com variação de 51
a 86 anos e os indivíduos com CCL, média de 71,9 anos, com variação de
52 a 84 anos. O grupo controle apresentou média de escolaridade de 10,8
anos com variação de 4 a 23 anos e os indivíduos com CCL, média de 10,9
anos com variação de 3 a 22 anos.
Os resultados nos testes cognitivos aplicados em ambos os grupos
mostram que os grupos diferem nos scores do MEEM (p = 0,0264), do CDR-
E (p = 0,0143) e do QMC (p = 0,0008). Ambos os grupos são equiparáveis
nos resultados do GDS (p = 0,6882).
 50

O nível de comprometimento cognitivo dos indivíduos com CCL pode

ser visualizado no ANEXO G, conforme as figuras com os desvios-padrões
dos sujeitos nos seguintes testes neuropsicológicos: Trail Making Test A e B
(Spreen et al, 1998), Stroop Test (cores, palavras e cores/palavras) (Spreen
et al., 1998) e Dígitos (WAIS) (Wechsler, 1997; Nascimento, 2004).

A figura 3 mostra os subtipos de comprometimento cognitivo leve

contemplados neste estudo. A maioria dos casos de CCL é de etiologia
anméstico único-domínio (N = 12; 40%), seguida por amnéstico múltiplos-
domínios (N = 9; 30%), não amnéstico único-domínio (N = 7; 23%) e não
amnéstico múltiplos-domínios (N = 2; 7%).

Figura 3 - Subtipos de CCL da amostra

7%

23%
40%
A + ud
A + md
A - ud
30%
A - md

CCL: Comprometimento Cognitivo Leve; A + ud: amnéstico único-domínio; A + md:

amnéstico múltiplos-domínios; A - ud: não mnéstico único-domínio; A - md: não amnéstico
múltiplos-domínios
 51

5.2. Comparação entre os grupos nas provas de fluência verbal e

organização temporal

5.2.1. Desempenho total e por quartil nas provas de fluência verbal:

animais, itens do supermercado, FAS e verbos

A tabela 6 apresenta a estatística descritiva para o desempenho total

(número total de palavras produzidas em um minuto), e por quartil (número
total de palavras produzidas em 15 segundos), nas quatro tarefas de
fluência verbal: animais, itens do supermercado, FAS e verbos.

Tabela 6 - Desempenho total e por quartil nas provas de fluência verbal e

comparação dos grupos (CCL e controles): animais, itens do
supermercado, FAS e verbos

O desempenho total (total de 60 segundos) mostra diferenças

significativas entre os grupos controle e com CCL para as provas de FVe.
Estas não foram encontradas nas provas de FS e FF.
 52

O desempenho dos grupos pela análise dos quartis sucessivos

mostra diferenças significativas no segundo e no terceiro quartil para a FVe.
Não foram encontradas diferenças significativas entre os grupos nos
diferentes quartis que compõem as provas de FS e FF.

5.2.2. Resolução temporal por meio da análise dos quartis sucessivos e

não sucessivos: animais, itens do supermercado, FAS e verbos

A Tabela 7 mostra resolução temporal entre os grupos das três

modalidades de fluência verbal: FS, FF e FVe, por meio da comparação do
desempenho entre os quartis sucessivos (primeiro e segundo, segundo e
terceiro, terceiro e quarto), ou não sucessivos (primeiro e terceiro, primeiro e
quarto, segundo e quarto).

Tabela 7 - Comparação do desempenho entre os quartis nas provas de

fluência verbal dos grupos (CCL e controles): animais, itens do
supermercado, FAS e verbos

A análise do desempenho entre os quartis mostra que os grupos se

comportaram de maneira similar na FS. Na tarefa Animais, ambos os grupos
apresentaram diferenças significativas quando o desempenho foi comparado
com o primeiro quartil (primeiro e segundo, primeiro e terceiro, primeiro e
quarto quartil), ou com o segundo quartil (segundo e terceiro, segundo e
quarto quartil), e ambos não apresentaram diferenças significativas entre
 53

terceiro e quarto quartis. Na tarefa Itens do supermercado, observa-se

desempenho semelhante entre os grupos, com exceção da comparação
entre o segundo e o quarto quartis (controles: p = 0,0392; CCL: p = 0,3853).
A análise do desempenho entre os quartis na FF também revela que
os grupos se comportam de maneira similar na sucessão temporal dos
quartis. Ambos os grupos apresentaram diferenças significativas na
comparação entre primeiro e segundo, primeiro e terceiro, primeiro e quarto,
segundo e quarto quartis, e não significativas na comparação entre o
terceiro e quarto quartis. Apenas a comparação entre o segundo e o terceiro
quartis evidenciou comportamentos diferentes (controles: p = 0,0058; CCL: p
= 0,1646).
A análise do desempenho entre os quartis na FVe revela que os
grupos não se comportam de maneira similar na sucessão temporal dos
quartis. Embora ambos os grupos tenham apresentado um comportamento
similar na comparação do desempenho com relação ao primeiro quartil (com
diferenças significativas entre primeiro e segundo, primeiro e terceiro, e entre
o primeiro e quarto quartis), e sem diferenças significativas na comparação
dos grupos entre segundo e terceiro quartis, o comportamento dos dois
grupos não é o mesmo entre segundo e quarto quartis (controles: p =
0,0015; CCL: p= 0,5955) assim como entre terceiro e quarto quartis
(controles: p = 0,0083; CCL p = 0,9315).
Essas diferenças podem ser observadas nas curvas de evolução do
desempenho (figura 4). Apenas na FVe, vemos perfis diferentes entre os
grupos. Nesta modalidade, indivíduos com CCL apresentam uma queda
acentuada entre os dois primeiros quartis, seguida por um platô que se
prolonga até o quarto quartil, o que não é observado nos indivíduos controle.
Na provas de FS e FF, ambos os grupos apresentam curvas de evolução
mais similares.
 54

Figura 4 – Curvas de evolução do desempenho por quartil em controles e

CCL nas provas de FS (animais e itens do supermercado), FF
(FAS) e FVe
6. DISCUSSÃO
 56

Os processos demenciais apresentam um estágio pré-clínico muito

longo, caracterizado por mudanças anatomopatológicas progressivas. O
CCL caracteriza indivíduos com queixas cognitivas e com déficit cognitivo
comprovado clinicamente, mas que ainda têm seu funcionamento
preservado nas atividades de vida diária (AVDs). Com a piora deste
processo, estes indivíduos podem atingir o estágio de demência, onde existe
déficit cognitivo de intensidade suficiente para afetar sua funcionalidade nas
AVDs. Tradicionalmente, os estudos voltaram-se principalmente para o
declínio da memória episódica, mas pesquisas recentes mostram que este
pode incluir outras funções cognitivas, como as executivas e de linguagem.
As tarefas de fluência verbal têm sido incluídas nos últimos anos nos
modelos preditivos de conversão para a DA, e estudos evidenciam que a
FVe é uma tarefa muito sensível para detectar precocemente alterações
cognitivas decorrentes de alterações neuro-degenerativas. Estudos a
respeito da distribuição temporal nas provas de fluência verbal podem ajudar
a compreender os mecanismos linguístico-cognitivos que sustentam a tênue
linha que separa o envelhecimento saudável daquele associado às fases
precoces dos processos demenciais.

Os resultados deste estudo indicam diferenças significativas no

número total de itens gerados entre os controles e os indivíduos com CCL
apenas para as provas de FVe. Eles confirmam as pesquisas de Ostberg et
al. (2005; 2007) e mostram que a FVe permite capturar os déficits cognitivos
associados ao CCL, diferenciando-se das provas de FS e FF. Estes
resultados indicam que a FVe possa ser um possível marcador linguístico de
evolução da cognição saudável para a presença de alterações cognitivas.
Não encontramos diferenças significativas entre os grupos no número
total de itens gerados nas provas de FF. Nestas tarefas, solicita-se ao
indivíduo que enumere palavras que comecem com determinada letra.
Como esta busca, segundo a forma fonológica/ ortográfica das palavras por
um minuto, não é usual e depende apenas parcialmente do processamento
 57

semântico, provavelmente depende mais do controle exercido pelas regiões

frontais do que do processamento semântico (Bryan e Luszcz, 2000; Delis e
Kaplan, 2001). Portanto, nossos resultados evidenciam que, baseado nos
mecanismos executivos de busca de palavras segundo sua forma
fonológica/ ortográfica, o cálculo do número total de itens gerados nas
provas de FF não permite capturar precocemente a presença de um declínio
cognitivo.
Também não encontramos diferenças significativas entre os grupos
no número total de itens gerados nas duas provas de FS (animais e itens do
supermercado), contrariando nossa hipótese inicial de que indivíduos com
CCL poderiam apresentar um declínio de desempenho na FS. De fato, estas
provas dependem em grande parte de dois domínios cognitivos que
costumam estar alterados na DA, a estrutura hierárquica do conhecimento
semântico e a busca de extensões semânticas por meio das funções
executivas (Butters et al., 1987; Rohrer et al., 1999; Bryan e Luszcz, 2000;
Delis e Kaplan, 2001), o que justifica a utilidade diagnóstica da FS na DA.
De acordo com Duong et al. (2006) e Corbett et al. (2012), o déficit léxico-
semântico apresentado por indivíduos com CCL decorre da interação entre
funções executivas e linguagem (de uma falha no processo executivo de
controle da ativação semântica), enquanto que na DA, adicionalmente, as
representações no repositório do conhecimento semântico começam a
degradar-se. Significa que no CCL, os indivíduos já deveriam apresentar um
déficit nas tarefas de FS. Por outro lado, estudos recentes associados a
exames de neuro-imagem indicam que o declínio semântico no CCL é
semelhante ao encontrado na DA, mas difere daquele encontrado no
envelhecimento saudável (Joubert et al., 2010).
Embora muitos estudos tenham encontrado alterações da FS no CCL
como relatado por Taler e Phillips (2008), este resultado não é consistente.
A explicação mais provável para a falta de coerência nas provas de fluência
verbal em indivíduos com CCL decorre provavelmente de diferentes razões,
como: presença de diferentes critérios diagnósticos para o CCL e/ ou
variação das avaliações utilizadas para este fim; falta de critérios objetivos
 58

que definam as alterações funcionais e/ ou as queixas dos pacientes;

recrutamento de pacientes em diferentes fases de evolução do CCL, e
inclusive da instabilidade da evolução do CCL, com sujeitos que retornam à
cognição normal quando reavaliados (Forlenza et al., 2009; Abner et al.,
2012). É preciso lembrar que o conceito de CCL ainda é recente e que sua
heterogeneidade foi reconhecida apenas em 2004 (Petersen, 2004) com a
subsequente divisão em subtipos. Pouco a pouco, novos estudos surgem,
refinando o diagnóstico do CCL. Conhecemos apenas uma pesquisa (Brandt
e Manning, 2009) que analisou o desempenho de diferentes subtipos de
CCL nas provas de fluência verbal, e esta mostrou que nem todos os
subtipos de CCL apresentam o mesmo perfil. A revisão da literatura revela
que a maioria das pesquisas sobre fluência verbal no CCL foi realizada com
sujeitos do subtipo amnéstico único-domínio. No nosso estudo, este subtipo
de CCL representa 40% dos indivíduos estudados, fato que pode introduzir
um viés nos resultados com relação aos dados da literatura.
Em resumo, a detecção de alterações cognitivas precoces no CCL
requer o desenvolvimento de instrumentos suficientemente sensíveis para
capturá-las. Das três modalidades de fluência verbal utilizadas neste estudo,
apenas a FVe mostrou que o cálculo do número total de itens gerados
permite diferenciar a linha tênue que separa o envelhecimento saudável do
declínio cognitivo associado a processos neuropatológicos. É possível que o
cálculo do número total de itens gerados nas FS e FF não permita capturar
declínios cognitivos leves, ou seja, que alterações do processamento
executivo-semântico já estejam presentes no CCL mas que, para serem
capturadas, requeiram a utilização de instrumentos diagnósticos mais
sensíveis do que a soma total dos itens gerados.
Por outro lado, o estudo de Davis et al. (2010) evidencia que quando
a DA já está instalada, os indivíduos apresentam declínio de desempenho
em ambas as modalidades, FS e FVe. É possível que, com a evolução da
doença, a especificidade das alterações da FVe deixe de existir e que
déficits da FS passem a manifestar-se. O acompanhamento conjunto das
provas de FS e FVe em estudos longitudinais poderia ajudar a compreender
 59

as contribuições específicas de cada uma destas duas modalidades ao

desempenho de indivíduos acometidos por processos neuro-degenerativos.
Com o intuito de tentar compreender se haveria diferenças na
utilização dos recursos executivos entre os indivíduos com CCL e os
controles, resolvemos refinar a análise. Acrescentamos ao estudo do
número total de itens gerado a análise comparativa dos quartis sucessivos,
utilizando o modelo de distribuição temporal nas três modalidades de
fluência verbal. Segundo Fernaueus et al. (2008), os primeiros 20 segundos
da tarefa podem refletir processos básicos de produção de palavras que
ocorrem de forma automática e sem muito esforço cognitivo. Mais palavras
estão disponíveis na rede semântica, gerando mais flexibilidade nas
estratégias de busca por meio das funções executivas. No entanto, após 15
a 20 segundos, com a diminuição do estoque lexical, um esforço significativo
de busca na memória semântica é solicitado, e uma queda no desempenho
é observada, refletindo alterações de acesso à memória semântica. Isto
significa que, à medida que o tempo avança no decorrer de uma tarefa
complexa, mais recursos executivos são necessários para a sua realização.
Se indivíduos com CCL apresentam alterações dos recursos executivos
disponíveis como referido na literatura (para uma revisão, ver Johns et al.,
2012), padrões diferentes de distribuição temporal entre idosos saudáveis e
com CCL são esperados.
Encontramos diferenças significativas na comparação da distribuição
temporal entre os grupos apenas para as tarefas de FVe, no segundo e no
terceiro quartis. É possível que os indivíduos com CCL não se diferenciem
dos idosos saudáveis no primeiro quartil, quando o estoque de palavras
disponível ainda é grande. No entanto, à medida que o estoque lexical
diminui, é possível que os indivíduos com CCL não disponham de
habilidades executivas para acessar de forma eficiente as informações no
repositório semântico. Diferenças de desempenho entre os grupos surgem,
ratificando os achados de Fernaeus et al. (2008) a respeito da necessidade
do recrutamento adicional de recursos executivos a partir do segundo quartil.
Estes dados são confirmados pela análise, na FVe, da comparação do
 60

desempenho entre os diferentes quartis na qual se verificam diferenças de

desempenho entre o segundo e o quarto quartis, assim como entre o
terceiro e o quarto quartis. Estes resultados podem ser visualizados nas
curvas de desempenho dos grupos na FVe. Enquanto a queda é mais
homogênea e gradual nos controles, nos indivíduos com CCL, observa-se
uma queda acentuada no primeiro quartil seguida de uma curva assintótica a
partir do segundo quartil.
O modelo de distribuição temporal não permitiu detectar diferenças de
desempenho na FS, embora esta modalidade também dependa de recursos
executivos para buscar as palavras nas diferentes subcategorias (Henry e
Crawford, 2004; Laisney et al., 2009). Este modelo também não permitiu
detectar diferenças entre os grupos associadas às provas de FF, embora
estas também sejam fortemente associadas às funções executivas para
manter a busca das palavras no léxico segundo sua forma fonológica/
ortográfica (Bryan e Luszcz, 2000). É possível que este modelo permita
capturar déficits apenas quando o déficit cognitivo está mais acentuado
como na pesquisa de Lamar et al. (2002), na qual os indivíduos tinham
atingido o estágio demencial, ou apenas em indivíduos com CCL-executivo
como na pesquisa de Eppig et al. (2012), e não numa amostra variada de
indivíduos com CCL como a da nossa pesquisa.
Não conhecemos nenhuma pesquisa que tenha analisado e
comparado o modelo de distribuição temporal em diferentes modalidades de
fluência verbal. É possível que particularidades associadas ao
processamento dos verbos com relação ao dos substantivos possam
repercutir na interface do processamento semântico e do executivo, e
consequentemente, na distribuição temporal dos itens gerados em tarefas
que solicitam a emissão de verbos (ex. FVe) ou a emissão de substantivos
(ex. FS e FF).
A revisão da literatura evidencia que o fator diferencial para a maior
sensibilidade da FVe na detecção de alterações cognitivas precoces está
associado a diferenças no processamento de substantivos e verbos (Piatt et
al., 1999a,b; Ostberg et al., 2005; 2007; Woods et al., 2005b; Davis et al.,
 61

2010), estes últimos requerendo mais recursos executivos do que os

substantivos. Embora muitos estudos tenham associado esta diferença à
utilização de redes neurais distintas, pesquisas recentes (para uma revisão,
ver Matzig et al., 2009 e Vigliocco et al., 2011) apontam para a necessidade
de cautela nesta interpretação. Estas revisões apontam para diferenças de
métodos entre os estudos, tais como tipos de provas (ex. nomeação,
compreensão de palavras, priming semântico e fluência verbal) e tipos de
estímulos (extensão da palavra, frequência, familiaridade, imageabilidade e
idade de aquisição), o que pode introduzir um viés na interpretação dos
resultados.
O que diferencia as tarefas de FVe das outras tarefas de fluência
verbal e faz com que esta prova seja mais sensível ao déficit cognitivo
presente no CCL? Várias diferenças gramaticais entre os verbos e os
substantivos podem explicar a maior demanda de recursos executivos para
um bom desempenho nas tarefas de FVe.
Primeiro, os verbos apresentam características semânticas que
podem gerar dificuldades em coordenar as diferentes informações
associadas a eles, e consequentemente, levar à necessidade de gerar
recursos executivos adicionais para processá-los (Grossman, 1998). De fato,
os verbos são definidos de forma mais abrangente e possuem mais
significados alternativos do que os substantivos (Gentner, 1981);
representam conceitos dinâmicos (McDonough et al., 2011) e costumam ser
associados a eventos com vários participantes que precisam ser integrados
(Vigglioco et al., 2011). Enquanto os referentes associados a um substantivo
geralmente se relacionam a objetos que são entidades “inteiras”, aqueles
dos verbos nem sempre são tão evidentes e podem codificar vários
conceitos, tais como o sentido da ação (ex. puxar em relação a empurrar) ou
a forma como a ação é realizada (correr em relação a andar) (Hollich et al.,
2007). Isto significa que os verbos podem gerar maior número de
associações semânticas que disparam diferentes contextos (ex. o verbo
comer dispara associações relacionadas à alimentação, tais como beber,
alimentar, a processos fisiológicos, tais como digerir, deglutir, ao contexto
 62

social da alimentação, tais como conversar, discutir). Portanto, alterações no

processamento dos verbos podem refletir dificuldades do sistema executivo
em coordenar as diferentes informações associadas ao significado de um
verbo.
Segundo, a presença de hierarquias ou ramificações menos densas
nos verbos do que nos substantivos, como visto no modelo de Miller e
Fellbaum (1991) pode gerar a necessidade de reestruturar constantemente a
busca de palavras durante a FVe. Como as associações entre os verbos são
limitadas e não permitem gerar um grande número de itens, é provável que
os recursos executivos disponíveis no CCL não supram a constante
reorganização que as provas de FVe exigem. Além disto, na prova de FS, a
organização da rede semântica dos substantivos gera muita redundância
semântica (animais marítimos: baleia, golfinho, tubarão), o que facilita o
priming semântico (Pulvermuller, 2003).
Terceiro, os verbos são geralmente usados para predicar enquanto os
substantivos são usados para referir. A tarefa de enumerar sequências de
verbos pode, portanto, ser considerada menos natural do que a enumeração
de substantivos de uma mesma categoria, ou seja, a FVe provavelmente
depende mais das funções executivas do que de processos automáticos.
Finalmente, embora a FVe não envolva enunciados frasais e,
portanto, explicitamente processos morfossintáticos, cada verbo representa
diferentes tipos de informação gramatical (Black e Chiatt, 2003). Segundo
estes autores, os substantivos referem-se a objetos ou indivíduos que
tendem a ser participantes das situações, enquanto os verbos expressam
relações localizadas no tempo e, consequentemente, carregam marcadores
de tempo e modo. Em outras palavras, o nível conceitual-semântico compele
para o nível morfossintático. Por sua vez, as propriedades morfossintáticas
também repercutem no nível fonológico com o acréscimo dos sufixos ao
radical do verbo. Significa que, mesmo que acessados de forma “pura” e
fora de um enunciado frasal numa tarefa metalinguística como a prova de
FVe, cada verbo contém a representação de diferentes níveis gramaticais.
Como os verbos englobam muitas informações gramaticais (ex. tempo,
 63

pessoa, voz e modo), a quantidade de conhecimento necessário para o

processamento de verbos nos diferentes níveis provavelmente exerce uma
demanda maior dos recursos executivos em relação ao processamento de
substantivos (Grossman et al., 2007).
É preciso observar que não é necessário “ter o conhecimento do que
é um verbo, como categoria gramatical” para realizar a instrução: “em um
minuto, fale o maior número de coisas que as pessoas podem fazer”. No
entanto, pessoas mais escolarizadas poderiam estar melhor preparadas
para realizar esta tarefa por meio da utilização de uma facilitação
morfossintática, como por exemplo, a emissão de verbos de determinado
grupo (ex. apenas verbos que terminam em “ar”, do primeiro grupo).
Tentamos contornar este tipo de viés por meio da garantia de que os
participantes desta pesquisa haviam compreendido corretamente as
instruções, e por meio de um pareamento rigoroso com relação ao nível de
escolaridade dos indivíduos.
Embora a maioria dos estudos sinalize que a FVe requer mais
recursos executivos do que o processamento de substantivos, um estudo
recente (McDowd et al., 2011) reconhece que variações do desempenho
nesta modalidade possam decorrer de alterações da velocidade de
processamento e de processos inibitórios, e não tanto das funções
executivas como um todo. Este estudo ilustra os desafios de avaliações com
instrumentos que envolvem processos cognitivos tão complexos quanto as
funções executivas. Na realidade, as contribuições das funções executivas
nas tarefas de fluência verbal vão além da busca estratégica dos itens no
repositório do conhecimento semântico. Incluem, por exemplo, outras ações
voltadas à iniciação e ao automonitoramento do desempenho, além de inibir
intrusões tais como erros e perseverações. Futuros estudos, associando as
tarefas de fluência verbal à velocidade de processamento e aos diferentes
subcomponentes das funções executivas, como por exemplo no modelo de
Miyake et al. (2000), poderão auxiliar a identificar o(s) componente(s)
responsáveis pelo declínio cognitivo no CCL.
 64

Em resumo, nossos resultados mostram que as alterações presentes

na FVe no CCL podem decorrer de dificuldades com o controle executivo. É
provável que a FVe permita capturar os recursos executivos adicionais
necessários para acessar os itens na rede de verbos.
Alternativamente, pesquisas recentes em linguística, filosofia,
psicologia e neurociência (para uma revisão, ver Kemmerer e Gonzalez
Castillo, 2010) vêm alterando a visão tradicional a respeito do
processamento semântico. Enquanto a maioria das teorias tradicionais
assumem que o conhecimento semântico é representado por estruturas
amodais (ex. Fodor, 1975), uma nova teoria chamada “Embodied Cognition
Framework” propõe que o conhecimento semântico não é puramente
amodal, mas envolve a recapitulação multi-modal de várias experiências
sensório-motoras e afetivas (Hoenig et al., 2008; Matt e Wolff, 2010).
Segundo esta teoria, a representação de um conceito, objeto ou evento
envolve a reexperimentação perceptual, somato-sensorial e motora do
evento experimentado por cada indivíduo. Estaria, portanto, profundamente
associada à experiência vivenciada pela ação. Segundo as teorias da
“Embodied Cognition Framework”, a compreensão de um verbo como “jogar”
envolve a simulação mental desta ação (Willems et al., 2010). Kontra et al.
(2012) propõem que é provável que a experiência da ação molde nossa
percepção do mundo desde a infância até o final da vida. Isto significa que a
linguagem estaria fundamentada no sistema sensório-motor, e que seu
processamento faria emergir a experiência sensório-motora prévia
(Barsalou, 2008). Embora ainda existam controversas, um número crescente
de estudos vem mostrando que, quando um indivíduo está engajado em
compreender a descrição linguística de uma ação, há uma ativação das
áreas motoras relacionadas a esta ação no lobo frontal (Pulvermuler et al.,
2005).
Embora a presente pesquisa não tenha utilizado métodos de análise
do corpo teórico da “Embodied Cognition Framework”, podemos levantar a
hipótese de que cada item gerado na FVe seja mais complexo do que as
teorias gramaticais tradicionais vislumbravam originalmente. Na FVe, os
 65

verbos são retirados do contexto linguístico-comunicativo-social; no entanto,

podemos cogitar que cada verbo de ação possa “carregar”, além das
informações linguísticas, a recapitulação de várias experiências sensório-
motoras, afetivas e sociais e possa ativar áreas motoras associadas a esta
ação. Neste caso, cada ruptura na sequência dos verbos e reestruturação
da busca de palavras solicitaria mais recursos executivos do que
reconhecem os estudos tradicionais a respeito das diferenças gramaticais
entre verbos e substantivos. No CCL, é possível que alterações executivas,
mesmo leves, possam ser capturadas pela complexidade e especificidade
gerada pela tarefa metalinguística de FVe.
A associação de exames de neuro-imagem ao curso dinâmico das
provas de fluência verbal poderiam contribuir para a compreensão dos
mecanismos neurais que sustentam o limite entre envelhecimento saudável
e aquele associado a processos neuro-degenerativos. A pesquisa de
Destrieux et al. (2012) com fMRI evidencia a presença de mudanças de
ativação neural associadas ao padrão temporal das tarefas de fluência
verbal. No entanto, o principal objetivo dos autores era verificar o fenômeno
HAROLD (Cabeza et al., 2002), analisando o efeito da idade nas provas.
Futuros estudos, incluindo a FVe, poderiam explicitar diferenças na dinâmica
da ativação neuronal de indivíduos com CCL, e a presença ou não de
mecanismos inter-hemisféricos compensatórios. Vale observar que a
pesquisa original de Cabeza et al. (2002) comparou o desempenho de
indivíduos idosos com diferentes níveis de desempenho cognitivo, mas não
explicitou se os sujeitos com desempenho pior apresentavam CCL.
Por último, vários estudos analisaram a relação entre tarefas de FVe
e independência nas atividades de vida diária (AVDs), partindo da hipótese
de que uma geração ineficiente de verbos poderia refletir dificuldades em
engajar representações motoras (Woods et al., 2006). Segundo Shallice
(1982), um bom desempenho das AVDs requer uma boa produção e
organização de esquemas de ação. Os estudos de Woods et al. (2005a;
2006; 2007) encontraram associações significativas entre, por um lado,
tarefas de FS e de FF e por outro lado, as AVDs em indivíduos com HIV – 1
 66

e esquizofrenia. No entanto, as tarefas de FVe foram as que apresentaram

maior associação entre as tarefas de fluência verbal e AVDs. Futuros
estudos, relacionando as AVDs às tarefas de FVe no CCL, podem fornecer
dados importantes a respeito da independência funcional dos idosos com
déficit cognitivo.

Dentre as contribuições deste estudo, podemos concluir que, numa

amostra que inclui indivíduos com diferentes subtipos de CCL, as provas de
FVe capturam o déficit cognitivo que estes apresentam e que este déficit
decorre provavelmente de alterações executivas. Uma limitação, no entanto,
relaciona-se com o fato de não termos aplicado nenhuma prova que garanta
que os indivíduos com CCL não apresentavam alterações no repositório
semântico, o que teria permitido atribuir de forma mais precisa os déficits ao
processamento executivo. Futuras pesquisas que associem o modelo de
distribuição temporal a provas de função executiva e do processamento
semântico poderiam definir de forma mais precisa o papel deste modelo na
compreensão dos déficits subjacentes ao CCL.
Nosso estudo buscou mostrar a contribuição dos estudos de
linguagem às pesquisas com indivíduos acometidos por processos neuro-
degenerativos. Futuras pesquisas poderiam acrescentar mais dados a
respeito da complexa interação entre processos linguístico-cognitivos e sua
base neural estudando, por exemplo, a FVe em diferentes subcategorias de
verbos (ex. verbos que podem ser realizados com a boca ou com a mão).
Adicionalmente, apontamos para a importância de se levar em
consideração diferentes modalidades de fluência verbal no diagnóstico
precoce do CCL, e propomos sua inclusão em estudos longitudinais com
biomarcadores. A combinação de informações clínicas e biológicas
certamente auxiliará na acurácia do diagnóstico de CCL.
Finalmente, a análise da relação entre a resolução temporal das
tarefas de fluência verbal e exames de neuro-imagem, principalmente da
FVe, poderá melhor explicitar os mecanismos neurais subjacentes às provas
e auxiliar a diferenciar o limite entre o envelhecimento saudável e o declínio
 67

cognitivo associado a processos neuro-degenerativos. Estudos associando a

funcionalidade dos idosos com a FVe poderão fornecer dados importantes a
respeito da independência funcional de indivíduos com déficit cognitivo.
Desdobramentos deste estudo poderão incluir o aumento do tamanho
da amostra e a análise do desempenho de indivíduos com diferentes
subtipos de CCL nas três modalidades de fluência verbal, assim como sua
distribuição temporal. Adicionalmente, estudos da FVe em indivíduos
saudáveis para a população brasileira, fornecendo notas de corte segundo a
idade e o nível de escolaridade, poderão auxiliar o diagnóstico precoce da
presença de alterações cognitivas.
7. CONCLUSÕES
 69

Com base no estudo da referida amostra podemos concluir que:

1 - O método tradicional de contar o número total de itens gerados na FVe

permitiu a detecção de alterações cognitivas no CCL.

2 - O método tradicional na FS e FF não diferenciou os grupos CCL e

controle.

3 - A análise do desempenho, segundo a distribuição temporal na FVe,

diferenciou os grupos CCL e controle.

4 - A análise do desempenho, segundo a distribuição temporal nas FS e FF,

não diferenciou os grupos CCL e controle.

5 - O modelo de distribuição temporal das palavras geradas na FVe forneceu

pista para capturar a contribuição das funções executivas numa amostra
variada de indivíduos com alterações cognitivas leves.

6 - Estudos a respeito da complexa interface entre linguagem e funções

cognitivas podem auxiliar a compreender a natureza das alterações
cognitivas no CCL e fornecer informações valiosas a respeito dos
mecanismos cognitivos subjacentes às tarefas de fluência verbal. Diferenças
entre o processamento de verbos e de substantivos podem explicar a maior
demanda de recursos executivos na FVe.

7 - Por essas razões, entendemos que a FVe constitui-se numa prova

interessante para ser incluída em baterias de diagnóstico.
8. ANEXOS
 71

ANEXO A – Declaração de aprovação do Comitê de Ética e Pesquisa

 72

Anexo B - Termo de Consentimento Livre e Esclarecido – Pag 1/3

 73

Anexo B - Termo de Consentimento Livre e Esclarecido – Pag 2/3

 74

Anexo B - Termo de Consentimento Livre e Esclarecido – Pag 3/3

 75

Anexo C - Mini-Exame do Estado Mental (MEEM)

 76

Anexo D - Clinical Dementia Rating – versão expandida (CDR-E) – Pag 1/3

 77

Anexo D - Clinical Dementia Rating – versão expandida (CDR-E) – Pag 2/3

 78

Anexo D - Clinical Dementia Rating – versão expandida (CDR-E) – Pag 3/3

 79

Anexo E - Questionário de Mudança Cognitiva (QMC)

 80

Anexo F - Escala de Depressão Geriátrica (GDS)

 81

Anexo G - Desvios-padrões dos indivíduos com CCL nos testes

neuropsicológicos: Trail Making Test A e B, Stroop Test e Dígitos
(WAIS) - 1/3
 82

Anexo G - Desvios-padrões dos indivíduos com CCL nos testes

neuropsicológicos: Trail Making Test A e B, Stroop Test e Dígitos
(WAIS) - 2/3
 83

Anexo G - Desvios-padrões dos indivíduos com CCL nos testes

neuropsicológicos: Trail Making Test A e B, Stroop Test e Dígitos
(WAIS) - 3/3
9. REFERÊNCIAS
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