Determinación de la velocidad, aceleración, índices de resistencia y

pulsatilidad de las arterias renales mediante ecografía Doppler en perros

Shih-Tzú en Medellín y Área Metropolitana

Luis Fernando Suárez Gallego, MV

Director:
Mauricio Tobón Retrepo, MV, MSc, PhD, DipECVDI. Universidad de Utrecht,
Países Bajos

Codirector:
Claudia Patricia Ceballos Fonseca, MV, MSc, PhD. Grupo Genética,
Mejoramiento y Modelación Animal (GaMMA), Escuela de Medicina Veterinaria,
Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad de Antioquia

Comité Tutorial:
Carlos Humberto Riaño Benavides MVZ, Esp Clínica y Cirugía, MSc
Lina María Carrillo Bonilla, MV, MSc. PhD
Sandra Milena Naranjo Ríos, Mat, MSc

Trabajo presentado para optar al título de Magíster en Ciencias Veterinarias

Modalidad Profundización
Facultad de Ciencias Agrarias
Escuela de Medicina Veterinaria
Universidad de Antioquia
2019
AGRADECIMIENTOS

A Mónica y Belén, por soportarme tanto tiempo, por empujar a este loco.
A Mauricio Tobón Restrepo, amigo y ejemplo a seguir en este maravilloso
mundo de la imagenología Veterinaria. A él, por su ayuda incondicional, sacrificio y
entrega total. Gracias Mauro por siempre estar ahí.
A Lina Carrillo, por creer en mi, por ser mi amiga y mi cable a tierra en mil
cosas. Gracias parcerita, te quiero con el alma.
A Claudia Ceballos Fonseca, mi jefa, la disciplina, la voz de la conciencia,
gracias a ella porque sin ella esto no seria realidad. Gracias infinitas por ayudarme
a encontrar el norte. Por mostrarme el camino… pero sobretodo por la paciencia.
A Carlos Riaño, maestro, y una de las personas que siempre ha creído en mi.
Gracias profe por apasionarnos en este camino. Perdón por las rabietas y dolores
de cabeza que le he causado.
A Cibele Figueira Carvalho, Sandra Milena Naranjo, por la luz, las ideas y por
confiar en este trabajo.
A todos y cada uno de los que se involucraron ayudando con todas las cosas
necesarias para hacer realidad este trabajo. Especial mención para: Jorge Vanegas,
Ana Isabel Molina, Clínica Veterinaria Sanavet, y Melysa Gaviria Gratitud total para
ellos.
LFG

2
 TABLA DE CONTENIDO

1. RESUMEN ............................................................................................. 5

2. INTRODUCCIÓN ................................................................................... 6

3. OBJETIVOS ........................................................................................... 8

3.1. OBJETIVO GENERAL .............................................................................. 8

3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ....................................................................... 8

4. HIPÓTESIS ............................................................................................ 9

4.1. HIPÓTESIS NULA ................................................................................... 9

4.2. HIPÓTESIS ALTERNA .............................................................................. 9

5. MARCO TEÓRICO .............................................................................. 10

5.1. GENERALIDADES DE LA ULTRASONOGRAFÍA ........................................... 10

5.2. PRINCIPIOS FÍSICOS ............................................................................. 10
5.2.1. PROPAGACIÓN DEL SONIDO .............................................................. 10
5.2.2. Frecuencia: ................................................................................ 11
5.2.3. Longitud de onda ....................................................................... 11
5.2.4. Reflexión del sonido e impedancia acústica.............................. 11
5.2.5. Refracción del sonido ................................................................ 13
5.2.6. Atenuación del sonido ............................................................... 13
5.3. MODOS DE REPRESENTACIÓN DE LAS IMÁGENES .................................... 13
5.4. ECOGRAFÍA DOPPLER.......................................................................... 15
5.5. ÍNDICES VELOCIMÉTRICOS .................................................................... 19
5.6. EXAMEN ECOGRÁFICO DE LOS RIÑONES EN CANINOS .............................. 20
5.7. SIGNOS ULTRASONOGRÁFICOS DE ENFERMEDAD RENAL EN CANINOS....... 23
5.8. ENFERMEDADES RENALES ASOCIADAS A CANINOS DE RAZA SHIH-TZÚ ..... 23

6. MATERIALES Y MÉTODOS ............................................................... 25

3
 6.1. ANIMALES ........................................................................................... 25
6.2. PRUEBAS BIOQUÍMICAS ........................................................................ 25
6.3. ULTRASONOGRAFÍA ............................................................................. 25
6.4. CONSENTIMIENTO INFORMADO ............................................................. 27
6.5. DISEÑO ESTADÍSTICO........................................................................... 27

7. RESULTADOS ..................................................................................... 28

7.1. CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS BIDIMENSIONALES............................ 28

7.2. PARÁMETROS VELOCIMÉTRICOS DE LAS ARTERIAS RENALES E
INTERLOBARES ...................................................................................................... 33

7.3. ASOCIACIÓN DE LOS ÍNDICES VELOCIMÉTRICOS RENALES Y LOS

PARÁMETROS MORFOLÓGICOS ............................................................................... 35
7.4. RELACIÓN ENTRE LAS CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS Y
VELOCIMÉTRICAS CON EL ESTADO DE FUNCIONAMIENTO BIOQUÍMICO RENAL ............... 35

8. DISCUSIÓN ......................................................................................... 36

9. CONCLUSIONES ................................................................................ 40

10. REFERENCIAS .................................................................................... 41

11. APENDICES ........................................................................................ 45

APÉNDICE 1. CONSENTIMIENTO INFORMADO UTILIZADO EN ESTE ESTUDIO. ........ 45

4
 1. RESUMEN

Una de las causas de morbilidad en caninos más frecuentes son las

nefropatías. Durante el ejercicio profesional se han observado variaciones
morfológicas en los riñones de caninos de raza Shih-Tzú, en relación a otras razas.
Estas diferencias han sido establecidas a través de las evaluaciones
bidimensionales ultrasonográficas de la función renal, incluyendo el índice de
resistencia (IR), índice de pulsatilidad (IP), velocidad pico sistólica (VPS) y
aceleración sistólica inicial (ASI). Sorpresivamente, dichos pacientes estaban en un
aparente estado de normalidad clínica. En este estudio se evaluó si estas
variaciones morfológicas son parte de la morfología renal normal de los caninos de
raza Shih-Tzú, o si constituyen indicativos de patologías renales. Con este objetivo
se evaluó la morfología (longitud, espesor cortical, espesor medular, relación
corticomedular, amplitud de pelvis renal, diámetro de la arteria renal), se estimaron
los índices velocimétricos (de arteria renal, arteria interlobar craneal, arteria
interlobar media, y arteria interlobar caudal), y se compararon con varios parámetros
de función renal (urea, nitrógeno ureico en sangre (BUN), y creatinina sérica) en 20
caninos de la raza Shih-Tzú (n=40 riñones) de 6 meses a 7 años de edad. Se
presentan los valores promedios de estos parámetros que en general coinciden con
los valores para la especie canina, a excepción del espesor cortical y el espesor
medular. Por otra parte, los resultados sugieren que en la raza Shih-Tzú existe una
relación corticomedular mayor a la reportada para los caninos, y que la longitud, la
ecogenicidad cortical y el espesor medular son significativamente mayores en los
machos que en las hembras. Los valores morfológicos y de flujo sanguíneo
encontrados sugieren que existe una estrecha correlación entre ellos, pudiéndose
interpretar que sus alteraciones podrían significar directamente un pronóstico de
enfermedad renal.

5
 2. INTRODUCCIÓN

Durante las últimas dos décadas con el desarrollo tecnológico de la

ultrasonografía, se han establecido protocolos de evaluación que han permitido
establecer parámetros morfológicos normales de los órganos abdominales de los
caninos incluyendo los riñones (Barella, Lodi, Sabbadin, & Faverzani, 2012). La
morfología normal de los mismos esta relacionada con su buen funcionamiento, y
aunque no de una manera directa, sin duda los cambios ultrasonográficos ayudan
en el diagnóstico de múltiples patologías. Es por esto que la ultrasonografía se ha
convertido en un método de rutina que complementa los hallazgos clínicos para el
diagnóstico de las nefropatías en pequeños animales (Wood, 1990). A la par de los
avances tecnológicos en ultrasonografía, se han descrito parámetros que
establecen alteraciones de tipo estructural y funcional renal. Dentro de estos
parámetros cuantitativos están la longitud y diámetro de los riñones, correlación
cortico-medular y amplitud de la pelvis renal, y dentro de los parámetros cualitativos
están la ecogenicidad cortical, la diferenciación cortico-medular, la forma, la
descripción del contorno, la ecogenicidad de la grasa peri-renal, y la presencia de
líquido peri-renal (Matton & Nyland, 2015; Penninck & D’anjou, 2015).
Durante el ejercicio profesional se han observado algunas variaciones en la
morfología ultrasonográfica de los riñones de los caninos de raza Shih-Tzú
(comunicación personal Dra. C. Carvalho y observaciones personales). Estas
variaciones incluyen la relación cortico-medular, aumento en la ecogenicidad y
espesor cortical y alteraciones en la ecogenicidad medular, sin embargo, muchos
de estos pacientes no presentan signos clínicos de enfermedad renal, ni
alteraciones bioquímicas que pudieran asociarse a nefropatías.
La raza Shih-Tzú se encuentra entre las más comunes en la ciudad de
Medellín y su área metropolitana, junto al pitbull, poodle, retrievers, entre otros
(observación personal, 2019). Al mismo tiempo, a través de la práctica personal se
han detectado morfologías renales de caninos Shih-Tzú que difieren de los reportes
de normalidad renal (Matton & Nyland, 2015; Penninck & D’anjou, 2015). Sin

6
embargo, así como lo ha mencionado la doctora Carvalho (2018), los individuos de
esta raza evaluados en Medellín y su área metropolitana, no han mostrado signos
clínicos de enfermedad renal, y no queda claro cuál es la razón para los cambios
morfológicos observados, o si éstos podrían ser fases tempranas de enfermedad
renal. Estudios previos realizados en gatos (Carvalho & Chammas, 2011) han
mostrado que los datos cuantitativos velocimétricos de las arterias renales, usando
Doppler color y espectral, son parámetros adicionales que permiten la construcción
de valores de referencia del estado de perfusión renal. Estos valores pueden ser
utilizados para determinar la presencia de patologías renales como la displasia
renal, la nefritis intersticial, y la glomerulonefritis, entre otras.
En el presente estudio se correlacionan parámetros morfológicos
bidimensionales (cualitativos y cuantitativos), parámetros velocimétricos como el
índice de pulsatilidad (IP), el índice de resistencia (IR), la aceleración sistólica inicial
(ASI) y la velocidad pico sistólica (VPS) de las arterias renales (AR) e interlobares
(AI), y pruebas sanguíneas de funcionamiento renal, como creatinina sérica,
nitrógeno ureico en sangre (BUN), y urea. La evaluación de parámetros
estructurales con parámetros funcionales en el riñón de los caninos de la raza Shih-
Tzú, permitirá establecer valores normales para esta raza importantes en el
diagnóstico de enfermedades renales.

7
 3. OBJETIVOS

3.1. Objetivo General

Determinar parámetros morfológicos (ultrasonográficos), velocimétricos
(parámetros Doppler), y de función renal en caninos clínicamente sanos de la raza
Shih-Tzú del área Metropolitana del Valle del Aburrá.

3.2. Objetivos Específicos

• Describir las características morfológicas bidimensionales del riñón de caninos
Shih-Tzú clínicamente sanos.
• Establecer índices velocimétricos de las arterias renales e interlobares en
caninos Shih-Tzú clínicamente sanos.
• Determinar si las características morfológicas se asocian a los índices
velocimétricos renales de los caninos Shih-Tzú clínicamente sanos.
• Establecer si las características morfológicas y velocimétricas se correlacionan
con el estado de funcionamiento bioquímico renal de caninos Shih-Tzú
clínicamente sanos.

8
 4. HIPÓTESIS

4.1. Hipótesis Nula

No se encontrarán variaciones morfológicas ni alteraciones en los índices
velocimétricos en los riñones de los caninos de la raza Shih-Tzú en relación a los
parámetros establecidos en otros estudios en otras razas.

4.2. Hipótesis Alterna

La morfología y los índices velocimétricos en los riñones de los caninos de la raza
Shih-Tzú serán diferentes a los valores reportados en las otras razas caninas como
se describe en la tabla 1 (hipótesis alternas 1, 2, y 3). Adicionalmente, si el perro
esta sano o enfermo se determinará con base en los marcadores bioquímicos de
funcionamiento renal (Creatinina Sérica, Nitrógeno Ureico en sangre y Urea), cuyos
valores de referencia son los establecidos para caninos sanos.

Hipótesis Morfologia Velocidad Interpretación

Nula Standard Standard Los caninos Shih-tzú se comportan igual que

las demás razas caninas, y el paciente debe
estar sano.
Ha1 Standard Alterada Caninos Shih-tzú no se comportan como las
demás razas caninas, y el paciente puede
estar sano o enfermo.
Ha2 Alterada Standard Caninos Shih-tzú no se comportan como las
demás razas caninas, y el paciente puede
estar sano o enfermo.
Ha3 Alterada Alterada Caninos Shih-tzú no se comportan como las
demás razas caninas, y el paciente está
enfermo.
Tabla 1. Posibles combinaciones de resultados a obtener en este estudio en perros
Shih-Tzú, y su interpretación. Standard = valores de referencia usados para todas
las razas caninas. Alterada = valores diferentes al standard.

9
 5. MARCO TEÓRICO

5.1. Generalidades de la ultrasonografía

La ultrasonografía es un método diagnóstico por imagen que usa pulsos de
alta frecuencia acústica que viajan a través de los tejidos corporales y que recogen
los ecos transformándolos finalmente en imágenes, como consecuencia de la
interacción del ultrasonido y los tejidos (Matton & Nyland, 2015). La transmisión de
la información al computador para la formación de la imagen depende de las
características físicas explicadas a continuación.

5.2. Principios físicos

El sonido es un fenómeno físico generado por la vibración de un cuerpo
elástico. Es una trasmisión energética que requiere imprescindiblemente de un
medio material para su propagación. El ultrasonido es un espectro sónico que se
produce aprovechando el efecto piezoeléctrico de cristales que producen ondas
mecánicas que se propagan por el tejido corporal de los animales. Su frecuencia
supera el espectro audible de los seres humanos (hasta 20.000 ciclos / segundo o
20 KHz) (Vargas, Amescua, Bernal, & Pineda, 2008).

5.2.1. Propagación del sonido

Dentro de las diferentes estructuras biológicas (como el cuerpo animal) el
sonido (y el ultrasonido) son transmitidos a través de ondas longitudinales (ondas
de compresión). En este fenómeno, las diferentes partículas que conforman el
medio corporal, son desplazadas debido a presiones ejercidas periódicamente por
una serie de variaciones diferentes a la de equilibrio, generando una oscilación. El
momento de mayor presión se conoce como compresión, y el momento de menor
presión como rarefacción. La energía transportada por la onda de sonido se da por
la diferencia entre la energía potencial de compresión y la energía cinética de las
oscilaciones del medio. Las vibraciones son enviadas en todas las direcciones
desde el punto de origen en forma de círculos concéntricos. La dirección de
propagación de la onda sonora es la misma que la dirección de origen (Hayward,

10
2012).

5.2.2. Frecuencia:
Representa los ciclos por segundo que oscila la onda de sonido y se expresa
en Hertz (Hz). De esta manera, un ciclo por segundo es 1Hz, 1000 ciclos por
segundo son 1 kHz y un millón de ciclos por segundo son 1 MHz. El oído humano
puede percibir entre 20 y 20000 Hz. El ultrasonido diagnóstico oscila entre los 2 y
los 15 MHz. La frecuencia representa un aspecto definitivo en la ultrasonografía
diagnóstica, ya que, las bajas frecuencias (2 – 4 MHz) tienen gran poder de
penetración, pero, pobre resolución; mientras que, las altas frecuencias (10 – 15
MHz) tienen alta resolución, pero, penetración limitada (Hangiandreou, 2003).
Frecuencias por encima de los 20 MHz tienen aplicaciones muy especificas y
limitadas.

5.2.3. Longitud de onda

Es la distancia que hay entre el inicio y el fin de un ciclo de una onda sinusoidal.
El milímetro (mm) es su unidad de medida. La longitud de la onda es obtenida al
dividir la velocidad entre la frecuencia (Bushberg, 2013), como se observa en la
siguiente fórmula:

𝑣𝑒𝑙𝑜𝑐𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑜𝑛𝑑𝑎 (𝑣) (𝑚⁄𝑠)

𝑙𝑜𝑛𝑔𝑖𝑡𝑢𝑑 𝑑𝑒 𝑜𝑛𝑑𝑎 (𝜆)(𝑚) =
𝑓𝑟𝑒𝑐𝑢𝑒𝑛𝑐𝑖𝑎 (𝑓)(𝐻𝑧)

5.2.4. Reflexión del sonido e impedancia acústica

El sonido reflejado hacia la fuente se denomina eco, efecto que es el insumo
para la producción de imágenes ultrasonográficas. La reflexión de los ecos se da
primariamente en la interface de las estructuras corporales, que causan la reflexión
de las ondas de ultrasonido debido a las diferencias en la impedancia acústica. La
impedancia (Z) es un indicador de la resistencia o flexibilidad de un medio, que está
determinada por su densidad (p) y la velocidad del sonido (c) de acuerdo a la
siguiente fórmula:

11
 𝑍 =𝑝𝑐

La cantidad de ondas reflejadas o transmitidas por una interfaz es dependiente

de la impedancia de los medios. A mayor diferencia de impedancia de dos
estructuras adyacentes, mayor será la reflexión. En una interfaz músculo-grasa, se
refleja aproximadamente el 1% del haz de ultrasonido, por lo que aproximadamente
el 99% de este se transmite mas profundamente. En una interface musculo-aire, se
refleja casi el 100%, lo que evita que se visualice mas profundamente en una
cavidad llena de aire. En la tabla 2 se puede observar la impedancia de los
diferentes tejidos orgánicos. Esto explica además la necesidad del uso de un medio
conductor (gel transductor) para evitar la presencia de aire entre el transductor y la
piel. Por otro lado, el ángulo de incidencia del haz influye en cómo se refleja, al
aumentar el ángulo de incidencia disminuye la cantidad de ondas que alcanzan al
transductor nuevamente (Hayward, 2012; Matton & Nyland, 2015; Penninck &
D’anjou, 2015).

Impedancia
Densidad (p) Velocidad (c)
Tejido acústica (z)
(g/cm2) (m/s)
(106 kg/m2s)
Grasa 0.97 1470 1.42
Músculo 1.04 1568 1.63
Hígado 1.05 1570 1.65
Bazo 1.06 1565 1.66
Riñones 1.03 1560 1.61
Agua 0.998 1492 1.49
Hueso compacto 1.7 3600 6.12
Aire 0.0013 331 0.004
Tabla 2. Impedancia acústica, densidad y velocidad de diferentes tejidos. Adaptado
de BSAVA Manual of Canine and Feline Ultrasonography (Barr & Gaschen, 2011).

12
5.2.5. Refracción del sonido
El sonido viaja a velocidades variables a través de los diferentes tejidos
corporales, cuando una onda sonora pasa de un tejido a otro, la frecuencia sigue
siendo la misma, pero cambia la longitud de onda. Este fenómeno causa que el haz
de ultrasonido se desvíe, causando un fenómeno conocido como refracción. En el
caso que la velocidad del haz en el segundo medio sea mayor que en el primero, el
ángulo de refracción es mayor que el de incidencia. Si la velocidad del segundo
tejido en menor que en el primero, el ángulo de refracción es menor que el de
incidencia. Cuando la velocidad en los dos medios es igual o la onda es
perpendicular a la interfaz no existe refracción (Bushberg, 2013; Matton & Nyland,
2015; Penninck & D’anjou, 2015; Vargas et al., 2008).

5.2.6. Atenuación del sonido

El haz de ultrasonido es transmitido a los tejidos como energía acústica,
Atenuación es el termino para definir la perdida de potencia que sufre el haz de
ultrasonido cuando pasa a través de los tejidos convirtiendo el haz de sonido en
calor. De la misma manera los ecos sufren de atenuación. La atenuación se mide
en decibeles (dB).
Los factores que contribuyen a la atenuación son la absorción, la reflexión y la
dispersión. Es importante tener en cuenta que la atenuación es proporcional a la
frecuencia del haz de ultrasonido. A mayor frecuencia, mayor atenuación. Lo que
se debe tener en cuenta a la hora de seleccionar el transductor y la frecuencia de
insonación (Hayward, 2012).

5.3. Modos de representación de las imágenes

La ultrasonografía diagnóstica ofrece posibilidades de visualización de los
órganos y demás estructuras corporales, gracias a que el organismo animal está
compuesto en un 75% de agua y ésta facilita la transmisión de las ondas de
ultrasonido. Existen actualmente diversos métodos de evaluación ultrasonográfica:

13
 Modo A. Fue la primera representación gráfica en la ultrasonografía
diagnóstica que consistió en una representación de una dimensión del haz de
sonido. Se representa como un pico donde el eje “X” representa la profundidad de
penetración y el eje “Y” la amplitud del eco. A mayor reflejo en la interfaz del tejido,
mayor será la amplitud de la señal. La ultrasonografía en modo A no tiene
importancia diagnóstica en la actualidad (Penninck & D’anjou, 2015).

Modo B. El modo bidimensional o modo “B” (Bright) es el método de

evaluación convencional ultrasonográfico a través del cual es posible evaluar los
diferentes órganos y estructuras. Es la proyección de múltiples ecos representados
como puntos de un brillo especifico que representa la amplitud del eco devuelto,
convirtiendo los picos del modo “A” en puntos de diferente brillo. La posición de
dichos puntos en la imagen corresponde a la profundidad y ubicación de la
estructura que lo genera. El modo “B” se actualiza permanentemente, lo que permite
obtener imágenes en tiempo real (Hayward, 2012) (Figura1).

Figura 1. Visualización de cavidad abdominal de canino usando modo “B” o

bidimensional. Cortesía ANIMAGEN 2019.

14
 Modo M. También conocido como modo “movimiento”. El modo M muestra el
movimiento de las estructuras en relación al tiempo. Los datos son recopilados de
un solo haz de ultrasonido que atraviesa el tejido, y representadas como una cinta
dinámica (Figura 2). Este modo permite evaluar estructuras móviles como el
corazón (Matton & Nyland, 2015).

Figura 2. Ecografía en Modo M. Cortesía Dr. M. Tobón, División de Diagnóstico por

Imagen, Hospital Veterinario, Universidad de Utrecht, Holanda, 2019.

5.4. Ecografía Doppler

La ultrasonografía Doppler es un método diagnóstico complementario al modo
“B” que consiste en representar las diferencias de frecuencias que se dan cuando
hay movimientos relativos entre la fuente emisora y el receptor. Este fenómeno es
conocido como efecto Doppler. Este efecto puede evaluarse mediante la
representación de colores usando el “Doppler color” o el “Doppler poder” o de forma
grafica mediante el “Doppler espectral” (Penninck & D’anjou, 2015). El efecto

15
Doppler es el resultado de un cambio aparente en las frecuencias de respuesta de
las estructuras insonadas que se encuentran en movimiento. El caso mas
representativo es el de las células sanguíneas; si el movimiento se presenta hacia
el transductor, la frecuencia de retorno es mayor, es decir, un cambio positivo; si el
movimiento se aleja del transductor la frecuencia de retorno es menor, es decir, un
cambio negativo. Este cambio se conoce como “cambio Doppler” (Hayward, 2012;
Matton & Nyland, 2015; Penninck & D’anjou, 2015; Szatmari, 2001).

Doppler color. Este método usa las ondas pulsadas del Doppler para representar
a través de un código de colores la dirección y velocidad de los diferentes flujos
(principalmente sanguíneo), la intensidad del color representado, indica también la
velocidad a la que viajan las células implicadas en la muestra. Convencionalmente
el flujo que se acerca al transductor está representado por amarillo y rojo, y el que
se aleja de él, por el azul y verde (Figura 3). Este método obtiene la información de
promediar las frecuencias obtenidas en un área de muestra, a diferencia del
espectral, que lo hace en un punto específico (Carvalho, 2009; Hayward, 2012;
Matton & Nyland, 2015; Penninck & D’anjou, 2015).

16
Figura 3. En esta imagen puede observarse en amarillo el flujo que se acerca al
transductor, y en azul los flujos que se alejan del transductor. Cortesía ANIMAGEN
2019.

Doppler poder (Power). A diferencia de Doppler color, el Doppler poder representa

la concentración de células y no la velocidad de desplazamiento de estas. Además,
no depende del ángulo de insonación; esto hace que el Doppler poder sea muy
sensible a flujos muy lentos y detecta vasos sanguíneos pequeños y profundos.
Generalmente se representa en tonos amarillos y rojos (Figura 4). Los equipos de
última tecnología incluyen Doppler poder con información sobre la dirección del flujo.

Figura 4. Empleo del “Power Doppler” en la cavidad abdominal del canino. Cortesía
ANIMAGEN 2019.

Doppler pulsado. En este método, el ultrasonido es transmitido por pulsos al igual

que en el modo “B”. El lugar específico de transmisión del eco puede ser
determinado exactamente por la diferencia de tiempos que éste tarda en retornar
(Figura 5). La ubicación precisa del tamaño de muestra, que se representa como un

17
cursor móvil de forma rectangular, que puede desplazarse longitudinalmente a
través de una línea paralela al haz de ultrasonido, permite la ubicación especifica
en el área de interés, usando una serie de compuertas que permiten la evaluación
de ecos recibidos exclusivamente de una profundidad en particular. Adicionalmente
hay un cursor que controla el ángulo de incidencia del flujo evaluado (Carvalho et
al., 2008; Carvalho et al., 2009; Hayward, 2012; Matton & Nyland, 2015; Penninck
& D’anjou, 2015).

Figura 5. Doppler spectral en modo pulsado. Cortesía ANIMAGEN 2019

Doppler continuo. A diferencia del Doppler pulsado, esta técnica requiere de un

transductor con unas características especiales. En el pulsado el sistema de
cristales que genera los pulsos es el mismo encargado de recibir los ecos. En este
método, se requieren de dos unidades de cristales, uno para emitir las sondas
ultrasónicas y otro que recibe simultáneamente y de forma continua los ecos. El
Doppler continuo no discrimina profundidades por lo que representa todos los
cambios que se presentan en la trayectoria del haz de sonido (Figura 6). Con el
Doppler continuo puede evaluar flujos de alta velocidad, lo que es el método de
elección en cardiología, sin ser imprescindible en ultrasonografía abdominal
(Carvalho, 2009; Carvalho et al., 2008; Hayward, 2012; Matton & Nyland, 2015;
Penninck & D’anjou, 2015).

18
Figura 6. Doppler espectral en modo continuo. Imagen de Modo M. Cortesía Dr.
Mauricio Tobón R. división de diagnóstico por imagen, hospital veterinario,
Universidad de Utrecht – Holanda. 2019.

5.5. Índices velocimétricos

El índice de resistencia (IR) y el índice de pulsatilidad (IP), aportan información
cuantitativa valiosa de la perfusión sanguínea que está presentando el parénquima
renal (Tabla 2). Se han establecido como parámetros de referencia que 0,7 es el
índice de resistencia máximo para perros (Morrow, Salman, Lappin, & Wrigley,
1996; Novellas, Espada, & De Gopegui, 2007). Sin embargo, para el índice de
pulsatilidad se encuentran reportados en la literatura como valores máximos 1,52 y
1,61 (Mitchell, Toal, Daniel, & Rohrbach, 1998; Novellas et al., 2007) (Figura 7). El
IR puede ser usado para determinar daño renal cuando la evaluación bidimensional
de los riñones es normal, aún cuando el aumento de ecogenicidad del parénquima
es el único hallazgo (Rivers, Walter, Polzin, & King, 1997). Otro parámetro es la
aceleración sistólica inicial (ASI) que permite la evaluación de los cambios
presentados en la flujometría renal poniendo en evidencia las ondas espectrales
Doppler de las arterias renales. Este parámetro no ha sido descrito en ningún
estudio específico en caninos. (Novellas et al., 2007)

19
 𝑉𝑒𝑙𝑜𝑐𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑠𝑖𝑠𝑡ó𝑙𝑖𝑐𝑎 𝑚á𝑥𝑖𝑚𝑎 − 𝑉𝑒𝑙𝑜𝑐𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑑𝑖𝑎𝑠𝑡ó𝑙𝑖𝑐𝑎 𝑓𝑖𝑛𝑎𝑙
𝐼𝑅 =
𝑉𝑒𝑙𝑜𝑐𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑠𝑖𝑠𝑡ó𝑙𝑖𝑐𝑎 𝑚á𝑥𝑖𝑚𝑎

𝑉𝑒𝑙𝑜𝑐𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑠𝑖𝑠𝑡ó𝑙𝑖𝑐𝑎 𝑚á𝑥𝑖𝑚𝑎 − 𝑉𝑒𝑙𝑜𝑐𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑑𝑖𝑎𝑠𝑡ó𝑙𝑖𝑐𝑎 𝑓𝑖𝑛𝑎𝑙

𝐼𝑃 =
𝑉𝑒𝑙𝑜𝑐𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑚𝑒𝑑𝑖𝑎 𝑑𝑢𝑟𝑎𝑛𝑡𝑒 𝑒𝑙 𝑐𝑖𝑐𝑙𝑜 𝑐𝑜𝑚𝑝𝑙𝑒𝑡𝑜

Figura 7. Índices Velocimétricos, calculados a través del Software incluido en el

equipo de Ultrasonografía. Cortesía ANIMAGEN 2019

5.6. Examen ecográfico de los riñones en caninos

Los riñones son órganos que están ubicados en el espacio retroperitoneal, son
de forma ovalada, cuentan con un polo craneal, un polo caudal, un borde lateral, un
borde medial, una superficie ventral y una superficie dorsal (Meyers, 2015). En el
borde medial hay una depresión llamada hilio. Allí, se encuentra el seno renal en el
que se hallan el uréter, la arteria renal, la vena renal, los vasos linfáticos, y los
nervios. En algunos casos, la arteria o vena renal puede estar duplicada (Evans &
de Lahunta, 2013). El riñón izquierdo se encuentra en contacto con el borde caudal
del bazo, la curvatura mayor del estomago, la glándula adrenal izquierda y el lóbulo
izquierdo del páncreas. Por su parte el riñón derecho tiene su polo craneal en

20
contacto con la fosa renal del proceso caudado del lobo caudado del hígado, cerca
de la decimotercera costilla. La glándula adrenal derecha tiene estrecha relación
con la región cráneo-medial del riñón derecho. Medialmente, el riñón derecho está
en estrecha relación con la vena cava caudal, y ventralmente, con el lóbulo
pancreático derecho (Evans & de Lahunta, 2013).
El uso de transductores de frecuencia superior a los 5.0 MHz son adecuados
para la evaluación de los riñones en los caninos. En razas pequeñas como los Shih-
Tzú, puede ser necesario el uso de frecuencias mayores, así como el empleo de
diferentes transductores (microconvexo y lineal) (Carvalho & Jericó, 2014).
La evaluación estructural del órgano a través de la ultrasonografía
bidimensional, permite determinar aspectos como: tamaño, forma, contorno,
diferenciación cortico-medular, pelvis renal, ecogenicidad cortical y medular, que
son necesarios para una adecuada interpretación ecográfica renal en los caninos.
Se ha encontrado que en perros de raza pequeña es posible observar la presencia
de hiperecogenicidad de la médula externa (signo de anillo medular) con mayor
frecuencia que en razas grandes o gigantes, como hallazgo incidental (Hart, Winter,
Conway, & Berry, 2013).
La imagen ultrasonográfica del riñón ofrece la visualización las diferentes
estructuras del órgano como son: una porción externa hiperecoica que corresponde
a la corteza (generalmente isoecoica o ligeramente hiperecoica al parénquima
hepático e hipoecoica al bazo) y una porción interna hipoecoica que corresponde a
la médula (Figura 8). En la zona medular se encuentran los divertículos renales que
se visualizan como líneas hiperecoicas que dividen la medula en segmentos
(Carvalho & Jericó, 2014; Matton & Nyland, 2015; Penninck & D’anjou, 2015). Los
métodos de evaluación del tamaño renal han variado con el avance de las
investigaciones. Inicialmente se describió que el tamaño renal en los caninos estaba
en estrecha relación con el peso del individuo (Barr, Holt, & Gibbs, 1990). Moon
(2008) menciona que debido a las variaciones raciales en caninos, un rango de
normalidad de longitud renal de 3.0 – 10.0 cm y de espesor cortical de 3.0 a 8.0 mm.
Posteriormente se determinó que era posible establecer parámetros de normalidad
del tamaño renal en los caninos realizando una relación entre el diámetro de la aorta

21
abdominal y la longitud del órgano, siendo esta medida aún más precisa y confiable
(Mareschal, D’Anjou, Moreau, Alexander, & Beauregard, 2007). En la actualidad, se
ha descrito un nuevo método consistente en determinar el tamaño renal usando una
relación de la longitud de las vértebras L5 y L6 con la longitud renal (Barella et al.,
2012). Dicho método se ha adaptado al empleado en radiología que relacionaba la
longitud del cuerpo vertebral de L2 con la longitud renal (Finco, Stiles, Kneller,
Lewis, & Barrett, 1971).
El empleo de la ultrasonografía Doppler color y espectral permiten la
evaluación dinámica y flujométrica de los órganos abdominales de los caninos,
incluidos los riñones. Esta técnica es usada para evidenciar el estado de la
arquitectura vascular renal, así como, para establecer valores de flujo sanguíneo,
como son la velocidades y direcciones, facilitando un acercamiento al estado
fisiológico vascular del individuo (Zubarev, 2001). Es una medición muy importante
porque los órganos altamente vascularizados como los riñones, son sumamente
sensibles a los cambios en la presión arterial, lo que influye en diversos cambios
que desencadenan patologías diversas, dependientes del área afectada (Zubarev,
2001).

Figura 8. Corte sagital del riñón canino en modo “B” Cortesía ANIMAGEN 2019.

22
 5.7. Signos ultrasonográficos de enfermedad renal en caninos
Los cambios en el tamaño renal han sido relacionados con alteraciones en su
funcionamiento. Algunas patologías pueden presentar aumento de tamaño
(poliquistosis renal, hidronefrosis, neoplasias, hipertrofia, falla renal aguda, nefritis
aguda, amiloidosis temprana, shunt porto sistémicos) mientras que otras pueden
causar por el contrario una disminución de tamaño (hipoplasia – displasia renal
congénita, enfermedad renal crónica en fase terminal) por lo que la estimación del
tamaño renal en caninos es de suma importancia (Bragato, Borges, & Fioravanti,
2017). Por otra parte, la pelvis renal puede presentar algunos cambios que
potencialmente pueden representar patologías, principalmente asociadas con la
dilatación de la misma (hidronefrosis, pielonefritis – pielonefrosis crónica, neoplasia
renal, uréter ectópico, secundario a obstrucción ureteral, coagulo pélvico renal);
también podría estar asociado a cambios de tipo fisiológico sin llegar a ser
patológico (fluidoterapia, hiperdiuresis). Algunos cambios en la ecogenicidad
cortical están directamente asociados a algunas patologías como glomerulonefritis,
nefritis intersticial, enfermedad renal en estado terminal (acompañado de
disminución de tamaño y forma irregular), displasia renal, nefrocalcinosis y
neoplasias. Por su parte, la disminución de la ecogenicidad cortical está asociada a
enfermedades renales crónicas, displasia renal y micropoliquistosis (Dennis,
Kirberger, Barr, & Wrigley, 2010). Previamente se demostró que la presencia de
signos de anillo medular no representa un cambio que implique per se una condición
patológica. Sin embargo, un estudio determinó que cuando el signo de anillo
medular está acompañado por cambios como: reducción de tamaño renal, aumento
de la ecogenicidad medular y/o pielectasia, el 78% de los pacientes si presentaron
alteraciones en la función renal (Mantis & Lamb, 2000).

5.8. Enfermedades renales asociadas a caninos de raza Shih-Tzú

La raza Shih-Tzú presenta predisposición racial a la presentación de algunas
enfermedades del sistema urinario en las que sobresale la displasia renal y la
glucosuria como presentación de la “Enfermedad Renal Familiar”. De la misma
forma se presenta predisposición a la presentación de acumulación de minerales en

23
el sistema urinario (urolitiasis) de tipo: uratos, oxalato cálcico, estruvita, fosfatos
cálcicos y sílica (Gough, Thomas, & O’Neill, 2018).

24
 6. MATERIALES Y MÉTODOS

6.1. Animales
En el presente estudio se emplearon caninos de la raza Shih-Tzú atendidos
en diferentes clínicas veterinarias del municipio de Medellín y su área metropolitana.
se incluyeron en lo posible pacientes que acudían a vacunación y/o cirugías
electivas como ovario histerectomía u orquiectomía, entre los 6 meses y 7 años de
edad, sin segregación por sexo o estado reproductivo (castrado o no) y sin historia
previa de enfermedad renal. A estos pacientes se les realizó una evaluación clínica
general que incluyó la determinación de la frecuencia cardiaca, frecuencia
respiratoria, temperatura, condición corporal, tiempo de llenado capilar y pulso para
establecer su estado clínico como aparentemente sano.
A los animales que cumplieran con los criterios de inclusión de edad y
evaluación clínica normal se les realizó una evaluación ultrasonográfica de
abdomen sin necesidad de ningún tipo de sujeción química (sedación o anestesia),
ya que esto podrían ocasionar alteraciones de la fisiología cardiovascular del
paciente.

6.2. Pruebas bioquímicas

Se colectaron 5 ml de sangre periférica de una de las venas cefálicas en tubo
seco sin aditivos. Se conservaron en refrigeración y se enviaron a procesamiento
en el laboratorio certificado TestLabÒ para medición de BUN (Blood urea nitrogen),
urea y creatinina sérica.

6.3. Ultrasonografía
Se empleó un ecógrafo SONOBOOK8 VET (CHISON – China), con
transductores microconvexo (4,0 – 12,0 MHz) y lineal (7,0 – 18,0 MHz). El estudio
ultrasonográfico se realizó en recumbencia lateral derecha, lateral izquierda y
dorsal. En cada paciente ambos riñones se evaluaron en modo B y con Doppler
(color y espectral), y se determinaron las siguientes variables:

25
Medidas morfométricas:
• Longitud: se empleó una imagen sagital del riñón para medir su eje largo. La
medida se obtuvo mediante calipers electrónicos colocados desde la superficie
cortical del polo craneal, a la superficie del polo caudal.
• Forma: se clasificó en ovalado, redondo o irregular.
• Superficie: se clasificó en lisa o irregular.
• Espesor cortical: se utilizó una imagen longitudinal y, mediante calipers
electrónicos, se midió el espesor de la corteza renal desde la superficie externa
hasta la unión cortico-medular.
• Espesor medular: se utilizó una imagen longitudinal y, mediante calipers
electrónicos, se midió el espesor de la médula renal desde la unión cortico-
medular hasta la pelvis renal.
• Ecogenicidad cortical: se clasificó en hipoecoica, isoecoica, hiperecoica y
heterogénea, el riñón izquierdo en comparación con la ecogenicidad del bazo; el
riñón derecho en comparación con el hígado.
• Ecogenicidad medular: se clasificó en hipoecoica – anecoica, isoecoica no
definida, hiperecoica o heterogénea en comparación con la ecogenicidad de la
corteza renal.
• Relación cortico-medular: se estableció determinando la proporción de las
medidas del espesor cortical y medular.
• Pelvis renal: se estableció cuantitativamente (en milímetros). Según Penninck
& D’anjou (2015), el diámetro normal de la pelvis es <3 mm, se considera
dilatación moderada cuando tiene entre 3 a 10 mm y dilatación severa cuando
el diámetro de la pelvis es > a 10 mm.
• Diámetro de arteria renal: se determinó el diámetro de la arteria renal en
milímetros. Se tuvo como lugar de referencia de preferencia el origen de la
misma en la aorta abdominal.
• Doppler color: se evaluó el aspecto (apariencia) cualitativo vascular
clasificándolo en anatómico, vasoconstreñido, o vasodilatado, comparado con
las diferentes referencias disponibles para la especie; además, de cuantificar el
número de arterias interlobares.

26
Medidas velocimétricas
• Doppler espectral: se evaluó el índice de pulsatilidad (IP), el índice de
resistencia (IR), la aceleración sistólica inicial (ASI)y la velocidad pico sistólica
(VPS). Estas medidas se realizaron tanto en la arteria renal, como en las arterias
interlobares craneal (AICr), media (AIM) y caudal (AICa).

6.4. Consentimiento informado

El propietario deberá autorizar a través de un consentimiento informado la
participación en el presente estudio, mediante el cual aceptará las condiciones, el
procedimiento y análisis que se realizarán al individuo (apéndice 1). El
consentimiento informado usado en el presente estudio, fue avalado por el CEEA
en su acta No 127 del 17/09/2019.

6.5. Diseño estadístico

Los datos fueron tabulados en Excel (Microsoft Excel, 2010) y analizados por
medio de varios paquetes estadísticos en ambiente R (R Core Team, 2019). Los
promedios y desviaciones estándar de los parámetros morfológicos e índices
velocimétricos fueron calculados mediante la función “stat.desc” disponible en el
paquete “Pastecs” (Grosjean & Ibanez, 2018). Las asociaciones entre la morfología
y los índices velocímetros, y entre estos dos con los parámetros de función renal
(BUN, creatinina y urea) fueron analizados por medio de modelos lineales no
paramétricos usando la función lm.rrpp (Linear model evaluation with randomized
residuals in a permutation procedure), disponible en el paquete RRPP (Collyer and
Adams 2018) en ambiente R. Adicionalmente se corrieron modelos lineales para
determinar si la morfología y los índices velocimétricos cambian con el sexo y la
edad.

27
 7. RESULTADOS

En este estudio se incluyeron 20 caninos de raza Shih-Tzú, para un total de

40 riñones (n= 40) que fueron evaluados en forma independiente. En uno de los
riñones no fue posible medir los índices velocimétricos por lo que 39 riñones fueron
finalmente incluidos en el análisis estadístico. La población de estudio incluyó 12
machos (60%), con sólo 3 de ellos enteros, y 8 hembras (40%) todas castradas. La
edad promedio de los animales fue de 175,5 semanas (3,4 años) (Tabla 3).

Estado reproductivo Edad (semanas)

Sexo n= 20
Entero / Castrado Min – Max, Promedio
Machos 12 3/9 42 – 322, 170,20
Hembras 8 0/8 26 – 326, 183,50
Total 20 3 / 17 26 – 326, 175,50
Tabla 3. Distribución de la muestra de acuerdo a la edad, sexo y estado
reproductivos de los animales objeto del estudio.

7.1. Características morfológicas bidimensionales

La longitud renal promedio para la raza Shih-Tzú fue de 41,75 mm ± 5,27,
(64,00 ± 15,0 parámetro de referencia tomado de Hayward, 2012; Mareschal et al.,
2007; Matton & Nyland, 2015; Penninck & D’anjou, 2015),
el espesor cortical 4,90 mm ± 1,30 y medular de 4,03 mm ± 0,81, determinando
a su vez, una relación corticomedular de 1,26 ± 0,43 (Tabla 4 y Figura 9). El 95%
de los riñones presentaron forma ovalada y solo el 5% presentó forma irregular
(riñón izquierdo de dos hembras), así mismo, el 95% de los riñones fueron de
margen lisa, y el 5% (n= 2) presentaron margen irregular (riñón izquierdo de dos
hembras).

Espesor Espesor Arteria

Longitud total Relación Pelvis
Cortical Medular Renal
(mm) corticomedular (mm)
(mm) (mm) (mm)
Promedio ± SD 41,75 ± 5,27 4,90 ± 1,31 4,03 ± 0,81 1,26 ± 0,43 1,26 ± 0,38 2,51 - 0,68
Rango 33,30 - 52,50 2,90 - 9,00 2,70 - 6,20 0,77 - 2,79 0,80 - 3,00 1,50 - 4,80

28
Tabla 4. parámetros morfológicos bidimensionales del riñón de los caninos Shih-
Tzú encontrados en el presente estudio.

La ecogenicidad cortical fue mucho más variable que la ecogenicidad medular;

sin embargo, ningún riñón presentó ecogenicidad heterogénea medular (Tabla 5).
Por otro lado, la médula renal fue en general más hipoecoica, no observándose
ninguna médula con ecogenicidad heterogénea.

Figura 9. Imagen indicando las medidas bidimensionales en corte sagital de un riñón

canino tomada durante este estudio.

Ecogenicidad cortical Ecogenicidad medular

Sexo
Heter. Hiper. Hipo. Iso. Heter. Hiper. Hipo. Iso.
Hembra 10,0% 12,5% 7,5% 10,0% 0% 0% 32,5% 7,5%
(n=16)
Macho 2,5% 30,0% 5,0% 22,5% 0% 5,0% 52,5% 2,5%
(n=24)
Total 12,5% 42,5% 12,5% 32,5% 0% 5,0% 85,0% 10,0%
(n=40)

29
Tabla 5. Distribución de las ecogenicidades de acuerdo al sexo de los animales
evaluados. Abreviaturas: Heter. = Heterogénea, Hiper = Hiperecoica, Hipo =
Hipoecoica, Iso = Isoecoica.

En general, el diámetro de la arteria renal fue homogéneo. La vasculatura de

los riñones de la raza Shih-Tzú es predominantemente de apariencia “anatómica”
(94,90%, n=39), es decir, que sus vasos sanguinos no presentan vasodilatación ni
vasoconstricción (Tabla 6 y Figura 10). Del total de riñones analizados, el 5% (n=2)
tenían como aspecto una vasculatura “vasodilatada”, y ninguno se encontró con
“pocos vasos”. En cuanto al aspecto de la vasculatura interlobar, se observó que en
el 89,7% (n=35) de los riñones tuvieron una presentación “normal”. No se
encontraron diferencias significativas en los parámetros vasculares entre machos y
hembras (p>0,05)

Figura 10. Aspecto vascular con Doppler color en corte sagital del riñón canino.
Imágenes del estudio.

30
 Aspecto de la Vasculatura Vasculatura Interlobar
Sexo
n=39 vasoconstreñido Anatómico Vasodilatado Reducido Normal Aumentado
Hembra (n=16) 0 15 1 1 14 1
Macho (n=23) 0 22 1 1 21 1
Total 0 37 2 2 35 2
Tabla 6. Distribución del aspecto y distribución de la vasculatura renal de caninos
Shih-Tzú según el sexo.

Al comparar la longitud renal, espesor cortical, espesor medular, correlación

corticomedular, pelvis y diámetro de la arteria renal se encontró que no existe
diferencias significativas entre los riñones derechos con los riñones izquierdos
(P>0,06) (Tabla 7).

Parámetros Riñón derecho Riñón izquierdo

morfológicos
Rango Prom ± SD Rango Prom ± SD
Longitud renal 33,70 - 52,50 43,11 ± 5,25 33,30 - 49,20 40,4 ± 5,05
Espesor cortical 2,90 - 8,10 4,80 ± 1,30 3,40 - 9,00 5,03 ± 1,33
Espesor medular 2,70 - 6,20 3,89 ± 0,87 2,90 - 5,50 4,17 ± 0,72
Relación
0,77 - 2,79 1,28 ± 0,48 0,83 - 2,57 1,22 ± 0,37
corticomedular
Espesor Pelvis 0,80 - 3,00 1,30 ± 0,45 0,90 - 1,80 1,22 ± 0,28
Diámetro arteria
1,50 - 4,50 2,50 ± 0,67 1,90 - 4,80 2,52 ± 0,70
renal
Tabla 7. Rango, promedio (Prom) y desviación estándar (SD) de los parámetros
morfológicos de riñones de caninos Shih-Tzú. Comparación entre parámetros del
riñón derecho e izquierdo (p>0,06).

Al correr los modelos lineales (ANOVA) se encontró diferencias estadísticamente

significativas siendo mayor en machos la longitud renal (P= 0,001) (Figura 11),
espesor renal (P= 0,042) (Figura 12), y diámetro de la arteria renal (P= 0,019)
(Figura 13), mientras que para el espesor cortical y la amplitud de la pelvis renal no
hubo diferencias estadísticamente significativas aún demostrando promedios
mayores en machos versus hembras.

31
Figura 11. Distribución de la longitud renal de acuerdo al sexo.

Figura 12. Distribución del espesor renal de acuerdo al sexo.

32
Figura 13. Distribución del diámetro de la arteria renal de acuerdo al sexo.

7.2. Parámetros velocimétricos de las arterias renales e interlobares

Los diferentes índices velocimétricos (VPS, ASI, IR e IP) de las arterias renales
e interlobares (AR, AICr, AIM, AICa) se presentan en la tabla 8. No hubo diferencias
significativas entre los riñones derechos e izquierdos, ni entre machos y hembras
(ANOVA, P>0,05). En cuanto a la edad, tampoco se encontraron asociaciones entre
estos índices y la edad en meses de los animales (modelo lineal, P>0,05).

33
 Figura 14. Forma de medición de los índices velocimétricos en el riñón canino.
Imágenes del estudio.

Índices Valores de
AR AICr AIM AICa
velocimétricos referencia

VPS 63,21 ± 20,29 31,07 ± 9,53 31,97 ± 8,99 34,23 ± 12,38 75,2 ± 22,0a
ASI 75,79 ± 33,05 38,28 ± 20,26 40,14 ± 21,27 42,99 ± 21,5 N/R
IR 0,7 ± 0,07 0,68 ± 0,07 0,69 ± 0,08 0,7 ± 0,06 < 0,72b
IP 1,41 ± 0,38 1,31 ± 0,32 1,33 ± 0,35 1,34 ± 0,21 < 1,52b
Tabla 8. Promedio y desviación estándar de la velocidad pico sistólica (VPS),
aceleración sistólica inicial (ASI), índice de resistencia (IR), e índice de pulsatilidad
(IP) en la arteria renal (AR) y arteria interlobar craneal (AICr), arteria interlobar media
(AIM) y arteria interlobar caudal (AICa). (N/R) valores de referencia no reportados.
valores de referencia reportados según aKoma, Kirberger, & Scholtz, (2006);
b
Novellas et al., (2007).

34
 7.3. Asociación de los parámetros morfológicos con los índices
velocimétricos renales
Al evaluar posibles asociaciones entre los índices velocimétricos renales y las
medidas morfométricas se encontró asociaciones directamente proporcionales
entre: la velocidad pico sistólica de la arteria interlobar media y la longitud renal
(P=0,012), el índice de resistencia de la arteria renal media y el espesor cortical
(P=0,03), la velocidad pico sistólica de la arteria renal y el espesor medular (P=0,02),
el índice de resistencia de la arteria renal y el diámetro de la arteria renal (P=0,013),y
el índice de resistencia de la arteria interlobar media y el diámetro de la arteria renal
(P=0,024). (Figura 14)

7.4. Relación entre las características morfológicas y velocimétricas con

el estado de funcionamiento bioquímico renal
En la tabla 9 se resumen los resultados de las pruebas de bioquímica
sanguínea realizada a los 20 caninos incluidos en el estudio.

Variables (n=20) BUN Urea Creatinina

Promedio ± SD 15,58 ± 3,38 33,33 ± 7,23 0,89 ± 0,17
Rango 11,29 - 22,38 24,17 - 47,89 0,60 - 1,21
Valores de referencia 10,0-25,0 21,4-53,5 0,5-1,5
Tabla 9. Promedio y desviación estándar (SD) de los resultados de las pruebas
bioquímicas y rango de mínimos y máximos de los resultados. Valores de referencia
reportados según el laboratorio clínico.

Los valores encontrados en las pruebas bioquímicas de todos los animales

estuvieron dentro de los parámetros normales. Al comparar los resultados de las
pruebas bioquímicas con las medidas morfológicas y los índices velocimétricos, se
hallaron asociaciones directamente proporcionales entre los valores de BUN y urea
y la longitud renal (P=0,001), el espesor cortical (P=0,005), la relación
corticomedular (P=0,02). También, entre el espesor de la medula y la creatinina
(P=0,03).

35
 8. DISCUSIÓN

El presente estudio describe parámetros morfológicos y velocimétricos renales

encontrados en un grupo de caninos de la raza Shih-Tzú, usando ultrasonografía
bidimensional y Doppler. Se encontró que las diferentes medidas cuantitativas para
las dimensiones morfológicas renales se comportan de manera muy uniforme en los
caninos de las raza Shih-Tzú del grupo estudiado. Este resultado era esperado
puesto que se evaluaron animales de la misma raza. Cabe resaltar que en la
actualidad no existe un método completamente confiable para el establecimiento
del tamaño normal del riñón canino debido a la gran amplitud de tamaños corporales
dentro de la especie (Matton & Nyland, 2015).
En el presente estudio, fue posible cuantificar la amplitud de la pelvis renal en
la totalidad de los animales observados. Este resultado difiere de lo reportado por
Webster, 2009, quien menciona que es frecuente encontrar una pelvis renal muy
estrecha y de difícil medición. Según esto, la imposibilidad de medir el espesor de
la pelvis renal se ha establecido como parámetro normal. Por otro lado, las medidas
obtenidas en el presente estudio no sobrepasaron en ninguno de los animales los 3
a 4 mm señalados como límite superior normal de amplitud pélvica según Matton &
Nyland (2015).
En el presente estudio, la relación corticomedular estimó que la corteza renal
en los Shih-Tzú es 1,23 veces el tamaño de la médula. Según Penninck & D’anjou
(2015), la corteza y la médula renal deben tener una proporción 1:1, hasta 1:2. Los
factores que hayan contribuido a que en la raza Shih-Tzú la corteza sea ligeramente
más gruesa que la médula renal, sin clínica evidente de enfermedad renal, son
desconocidos. Aumento de grosor de la corteza renal, asociado con el aumento de
la ecogenicidad cortical, se ha asociado a patologías como: Insuficiencia renal
aguda (IRA), nefrocalcinosis, o incremento de la ecogenicidad de la porción
superficial de la corteza renal (Matton & Nyland, 2015; Penninck & D’anjou, 2015).
En el presente estudio, esta diferencia entre la corteza y la médula renal podría
interpretarse como una variación específica de la raza, sin embargo, esto debe

36
tomarse con cautela, puesto que no se realizaron evaluaciones histopatológicas de
los riñones.
En cuanto a la forma del riñón, se observó que de manera muy homogénea,
una forma ovalada lo que es compatible con lo previamente establecido para la
especie canina (Webster, 2009).
En el presente estudio, las ecogenicidades cortical y medular renal se
ajustaron en gran medida a lo reportado para la especie (Bragato et al., 2017;
Matton & Nyland, 2015). Sin embargo, se encontró una ligera heterogeneidad en los
resultados, con mayor presencia de cortezas isoecoicas al órgano de referencia
(hígado para riñón derecho y bazo para riñón izquierdo) que pueden ser explicadas
por: alteraciones técnicas en la adquisición de las imágenes (artefactos técnicos),
alteraciones en los órganos de referencia o alto contenido celular en la corteza renal
(nefritis)(Bragato et al., 2017). Por otro lado, se ha demostrado que en gatos puede
haber incremento en la ecogenicidad cortical debido a la infiltración vacuolar grasa,
aspecto que podría ser objeto de futuras investigaciones en caninos (Hayward,
2012).
Por otro lado, llama la atención que el 10,0% de los riñones evaluados presentaron
una médula isoecoica a la corteza. Esto podría definirse como una pérdida de la
definición corticomedular, similar a las que se presenta en casos de displasia renal,
enfermedad renal crónica y falla renal terminal. Sin embargo, en perros de razas
pequeñas se puede encontrar un incremento en la ecogenicidad medular sin que
este asociado a una enfermedad renal (Hart et al., 2013). Se considera como una
limitante para el presente estudio la ausencia de estudios histopatológicos que
confirmen o descarten lo planteado anteriormente.
Las diferencia encontradas entre machos y hembras en varibles como longitud
renal, espesor cortical y el diámetro de la arteria renal pueden ser explicadas por
muestra heterogenea con una mayor cantidad de machos que de hembras. Factores
como el peso, condición corporal, estado de hidratación como variables externas
que podrían haber influenciado en este resultado. En humanos, el riñón es más
largo en el hombre, probablemente debido al mayor tamaño corporal. En ratones, la
aplicación exógena de testosterona causa hipertrofia celular y, por lo tanto, se ha

37
reportado un aumento del tamaño renal. En los gatos no existe una diferencia
significativa entre el tamaño renal en los machos frente a las hembras, pero se
encontró una proporción más alta en los gatos enteros que en los castrados. En los
perros machos, los riñones son ligeramente más grandes que en las hembras
(Lobacz et al., 2012)
En este estudio, la edad tampoco reviste una importancia significativa que
determine la variación de estos parámetros. Cabe anotar que la muestra aquí
utilizada representa caninos adultos jóvenes y la presentación de enfermedades
renales es menos esperada. Estudios futuros que incluyan animales mayores de 9
años podrían ayudar a determinar si los resultados de este estudio persisten en
pacientes geriátricos. De otra parte, no se encuentran diferencias estadísticas entre
los parámetros de los riñones izquierdos de los derechos.
Los índices velocimétricos establecidos en el presente estudio, arrojaron como
resultado cifras que corresponden a lo esperado para la especie, Índice de
resistencia 0,62 ± 0,04, índice de pulsatilidad 1,15 ± 0,15 (Novellas et al., 2007)
(Szatmári, Sótonyi, & Vörös, 2001), determinando que no existen diferencias
significativas al comparar los resultados con el sexo de los animales, queda abierta
la posibilidad investigativa para establecer los valores de ASI para la especie.
Al realizar modelos lineales de los índices velocimétricos (VPS, ASI, IR e IP)
de las diferentes arterias (AR, AICr, AIM, AICa) con la edad de los animales, no se
hallan criterios estadísticos para correlacionar estos dos parámetros (P>0,05). Sin
embargo, la potencia estadista es débil por lo que estudios futuros que incluyan
mayor cantidad de pacientes podría ayudar a clarificar este aspecto.
Los valores bioquímicos de marcadores de funcionamiento renal permitieron
asociar los resultados de estos con los diferentes parámetros morfológicos y
velocimétricos. Estableciendo que existe una directa correlación entre la longitud,
espesor cortical y espesor medular y los resultados de bioquímica. Este resultado
toma importancia al establecer que las alteraciones o cambios presentados en
parámetros morfológicos, pueden aportar información predictiva de la condición
funcional de los riñones en la raza, y por que no, en la especie. Queda abierta la
posibilidad investigativa.

38
 El presente estudio tiene varias limitaciones como son el tamaño de la
muestra, la heterogeneidad de la muestra, la imposibilidad de obtener aspirados por
aguja fina y/o biopsias renales para correlacionar la imagen ecográfica con la
citología o histopatología, aspecto que ofrecería información definitiva respecto al
estado de los tejidos renales y por ende de su funcionamiento. Por último, el hecho
de incluir un solo observador para ser el encargado de obtener las imágenes,
impidiendo realizar comparaciones intra y entre observadores. Estudios futuros en
los cuales se tengan en cuenta y se mejoren estos parámetros podría arrojar
resultados diferentes.

39
 9. CONCLUSIONES

Con la descripción de los parámetros morfométricos renales bidimensionales

en la raza Shih-Tzú, se pudo corroborar que los hallazgos del presente estudio
coinciden en su gran mayoría con los reportados por otros autores para otras razas
de la especie canina; sin embargo, se encontraron parámetros como la longitud
renal, el espesor cortical y el espesor medular que no coinciden con las
descripciones de normalidad para la especie.
A pesar de que se hallaron diferencias estadísticamente significativas entre
longitud renal, diámetro de la arteria renal espesor cortical de machos y hembras,
no es posible determinar la razón con los datos obtenidos en este estudio. Así
mismo, no hubo diferencias entre el riñón derecho y el izquierdo.
De acuerdo a los resultados del presente estudio, se cumple la hipótesis nula
dos (Ha2) (Tabla 1), en la que se plantea que los caninos de la raza Shih-Tzú
presentan algunas variaciones en la estructura morfológica sin que estas se
relacionen con alguna alteración del flujo sanguíneo, ni de la función renal.

40
 10. REFERENCIAS

Barella, G., Lodi, M., Sabbadin, L. A., & Faverzani, S. (2012). A new method for
ultrasonographic measurement of kidney size in healthy dogs. Journal of
Ultrasound, 15(3), 186–191.
Barr, F. J., Holt, P. E., & Gibbs, C. (1990). Ultrasonographic measurement of normal
renal parameters. Journal of Small Animal Practice, 31(4), 180–184.
Bragato, N., Borges, N. C., & Fioravanti, M. C. S. (2017). B-mode and Doppler
ultrasound of chronic kidney disease in dogs and cats. Veterinary Research
Communications, 41(4), 307–315.
Bushberg, J. T. (2013). The Essential Physics of Medical Imaging. (M.
Mahadevappa, Ed.) (Third). Doody’s Review Service.
Carvalho, C.F,; Jericó, M. M. (2014). Ultrassonografia em pequenos animais. Sao
Paulo: Roca.
Carvalho, C. F. (2009). Ultrassonografia Doppler em Pequenos Animais. (C. F.
Carvalho, Ed.) (1a ed). São Paulo: Roca.
Carvalho, C. F., Chammas, M., & Cerri, G. (2008). Princípios físicos do Doppler em
ultra-sonografia. Ciência Rural, 38(3), 872–879.
Carvalho, Cibele F., & Chammas, M. C. (2011). Normal Doppler velocimetry of renal
vasculature in Persian cats. Journal of Feline Medicine and Surgery, 13(6), 399–
404.
Carvalho, Cibele Figueira, Cerri, G. G., & Chammas, M. C. (2009).
Dopplervelocimetric evaluation of portal vein as a diagnostic tool for
portosystemic shunt diagnosis in dogs. Ciência Rural, 39, 1433–1437.
Dennis, R., Kirberger, R. M., Barr, F., & Wrigley, R. H. (2010). Handbook of Small
Animal Radiology and Ultrasound. Handbook of Small Animal Radiology and
Ultrasound. Elsevier Ltd.
Evans, H. E., & de Lahunta, A. (2013). Miller´s anatomy of the dog. (Saunders, Ed.).
Finco, D. R., Stiles, N. S., Kneller, S. K., Lewis, R. E., & Barrett, R. B. (1971).
Radiologic estimation of kidney size of the dog. Journal of the American
Veterinary Medical Association, 159(8), 995–1002.

41
Gough, A., Thomas, A., & O’Neill, D. (2018). Breed predispositions to disease in
dogs and cats: Third Edition. Breed Predispositions to Disease in Dogs and
Cats: Third Edition. Wiley Blackwell.
Grosjean, P., & Ibanez, F. (2018). pastecs: Package for Analysis of Space-Time
Ecological Series. R package version 1.3.21.
Hangiandreou, N. J. (2003). IMAGING & THERAPEUTIC TECHNOLOGY
AAPM/RSNA Physics Tutorial for Residents: Topics in US B-mode US: Basic
Concepts and New Technology 1. RadioGraphics, 23, 1019–1033.
Hart, D. Vander, Winter, M. D., Conway, J., & Berry, C. R. (2013). Ultrasound
appearance of the outer medulla in dogs without renal dysfunction. Veterinary
Radiology and Ultrasound, 54(6), 652–658.
Hayward, N. (2012). BSAVA Manual of Canine and Feline Ultrasonography. Journal
of Small Animal Practice (Vol. 53).
Koma, L. M., Kirberger, R. M., & Scholtz, L. (2006). Doppler ultrasonographic
changes in the canine kidney during normovolaemic anaemia. Research in
Veterinary Science, 80(1), 96–102.
Lobacz, M. A., Sullivan, M., Mellor, D., Hammond, G., Labruyère, J., & Dennis, R.
(2012). Effect of breed, age, weight and gender on radiographic renal size in
the dog. Veterinary Radiology and Ultrasound, 53(4), 437–441.
Mantis, P., & Lamb, C. R. (2000). Most dogs with medullary rim sign on
ultrasonography have no demonstrable renal dysfunction. Veterinary Radiology
and Ultrasound, 41(2), 164–166.
Mareschal, A., D’Anjou, M. A., Moreau, M., Alexander, K., & Beauregard, G. (2007).
Ultrasonographic measurement of kidney-to-aorta ratio as a method of
estimating renal size in dogs. Veterinary Radiology and Ultrasound, 48(5), 434–
438.
Matton, J., & Nyland, T. G. (2015). Small Animal Diagnostic Ultrasound. (J. S. Matton
& T. G. Nyland, Eds.) (3th ed.). Elsevier.
Meyers, S. (2015). Dyce, Sack, and Wensing’s Textbook of Veterinary Anatomy, 5th
Edition, 1–13.
Mitchell, S. K., Toal, R. L., Daniel, G. B., & Rohrbach, B. W. (1998). Evaluation of

42
 renal hemodynamics in awake and isoflurane-anesthetized cats with pulsed-
wave doppler and quantitative renal scintigraphy. Veterinary Radiology and
Ultrasound, 39(5), 451–458.
Morrow, K. L., Salman, M. D., Lappin, M. R., & Wrigley, R. (1996). Comparison of
the resistive index to clinical parameters in dogs with renal disease. Veterinary
Radiology and Ultrasound, 37(3), 193–199.
Novellas, R., Espada, Y., & De Gopegui, R. R. (2007). Doppler ultrasonographic
estimation of renal and ocular resistive and pulsatility indices in normal dogs
and cats. Veterinary Radiology and Ultrasound, 48(1), 69–73.
Penninck, D., & D’anjou, M.-A. (2015). Atlas of Small Animal Ultrasonography. (D.
Penninck & M.-A. D’anjou, Eds.) (2o). WILEY Blackwell.
R Core Team. (2019). R: A Language and Environment for Statistical Computing.
Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing.
Rivers, B. J., Walter, P. A., Polzin, D. J., & King, V. L. (1997). Duplex doppler
estimation of intrarenal pourcelot resistive index in dogs and cats with renal
disease. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of
Veterinary Internal Medicine, 11(4), 250–260.
Szatmari, V. (2001). Normal Duplex Doppler Waveforms of Major Abdominal Blood
Vessels in Dogs: a Review. Veterinary Radiology & Ultrasound.
Szatmári, V., Sótonyi, P., & Vörös, K. (2001). Normal duplex Doppler waveforms of
major abdominal blood vessels in dogs: A review. Veterinary Radiology and
Ultrasound, 42(2), 93–107.
Vargas, A., Amescua, L., Bernal, A., & Pineda, C. (2008). Principios Físicos Básicos
del Ultrasonido, Sonoanatomía del Sistema Musculoesquelético y Artefactos
Ecográficos. Acta Ortopédica Mexicana, 22(6), 361–373.
Webster, N. (2009). Ultrasonography of the urogenital tract in dogs and cats. In
Practice, 31(5), 210–217.
Wood, A. M. P. (1990). Ultrasonographic-anatomic correlation and an imaging
protocol of the normal canine kidney. American Journal of Veterinary Research,
51(1), 103–108.
Zubarev, A. V. (2001). Ultrasound of renal vessels. Eur Radiol, 11(2001), 1902–

43
1915.

44
 11. APENDICES
Apéndice 1. Consentimiento informado utilizado en este estudio.

CONSENTIMIENTO INFORMADO
Investigación en animales de compañía o mascotas

Esta propuesta ha sido revisada y aprobada por Comité de Ética para la Experimentación
con Animales de la Universidad de Antioquia, cuya tarea es velar por el bienestar de los
animales. Si usted desea averiguar más sobre este Comité, escriba al correo
[email protected] y/o comuníquese al número de teléfono 219 6612.

Este formulario de Consentimiento informado se dirige a propietarios o responsables

caninos de raza Shih-Tzú que se les invita a participar de la investigación.

TITULO DE LA INVESTIGACIÓN
Determinación de la velocidad, aceleración sistólica inicial, índices de resistencia y
pulsatilidad de las arterias renales mediante ecografía Doppler en perros Shih-Tzú en
Medellín y Área Metropolitana

DATOS DEL INVESTIGADOR PRINCIPAL

Nombre Correo electrónico Teléfono
Luis Fernando Suárez Gallego [email protected] 300-8464172

Yo, ___________________________________ identificado con cédula de ciudadanía No.

____________________ de ____________ como propietario o responsable de:

DATOS DE LA MASCOTA O ANIMAL DE COMPAÑÍA

Especie
Raza
Sexo
Nombre
Edad:

He sido invitado para que mis animales o los animales a mi cargo participen en la
investigación.

Que se hará
Entiendo que se le realizará un estudio ultrasonográfico y una toma de muestra de sangre
para el análisis de creatinina sérica, BUN y urea.

Duración
Las pruebas y toma de muestras tomará un tiempo máximo de 2 horas. No será necesario
visitas de control o revisión.

Muestras

45
 He sido informado de que las muestras a tomar pueden incluir: sangre completa (5
mililitros).
He sido informado que las muestras se van a descartar al finalizar el estudio.

Molestias
He sido informado de que las molestias pueden incluir:
• Irritación en la zona depilada.
• Hematoma subcutáneo en lugar de la venopunción.
• Hemorragia escasa en lugar de venopunción.

Riesgos
He sido informado de que los riesgos son mínimos y pueden incluir hemorragia. Que los
cuidados en el caso de que ocurran son presión en la zona de venopunción.
Que el responsable de este cuidado es el M.V. Luis Fernando Suárez Gallego.
Y que con los recursos con los que se dispone son Todos los necesarios para controlar
la posible hemorragia.

Beneficios
Sé que no hay beneficio económico para mí, pero que si tendré acceso a los resultados
de los exámenes realizados para conocer el estado de salud de mi mascota.

Responsables (s)
Se me ha proporcionado el nombre de un investigador responsable y que puede ser
fácilmente contactado usando la información que se me han dado.

Confidencialidad
Los datos obtenidos serán almacenados en hojas de calculo para su posterior
procesamiento estadístico y podrán tener acceso a ellos los investigadores del presente
estudio.

He leído la información proporcionada o me la han leído.

He tenido la oportunidad de preguntar sobre la investigación y se me ha contestado
satisfactoriamente las preguntas que he realizado.
Me han proporcionado una copia del consentimiento informado

Como propietario o responsable, consiento voluntariamente que mi mascota o animal

de compañía participar en esta investigación y entiendo que tengo el derecho de
retirarla en cualquier momento sin que me afecte en ninguna manera su cuidado
médico veterinario y/o zootecnista.

Firma del propietario o responsable: _________________________________________

Dirección: ___________________________________________________________
Teléfono fijo o celular: __________________________________________________
Correo electrónico: _______________________________________________

Se crea en _________________ el día _______ del mes de ___________ de 2019.

46