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33.º Taller de Karger: Revisión

Brain Behav Evol 2022;97:321–335 DOI: Recibido: 28 de marzo de 2022

Aceptado: 15 de junio de 2022
10.1159/000525669
Publicado en línea: 27 de junio de 2022

La amígdala evertida de Ray­Finned

Pescado: el pez cebra hace un caso

Thomas Müller
División de Biología, Universidad Estatal de Kansas, Manhattan, KS, EE. UU.

Palabras clave estudios hodológicos han demostrado. La exploración adicional de la

Actinopterygii · Amígdala · Ganglios basales · Danio · evolución de la amígdala en vertebrados de peces derivados de la base
Dopamina · Cerebro anterior · Eversión · Evolución · Corredor hipotalámico requiere que los investigadores prueben estos conceptos "basados en
· HyA · Límbico · Núcleo del tracto olfatorio lateral · nLOT · Prefrontal · tetrápodos". Históricamente, esta ha sido una tarea abrumadora porque
prosomérico · Serotonina · Teleósteo · los cerebros anteriores de los peces vertebrados de origen basal se ven
Telencéfalo · Tálamo · Eminencia talámica · muy diferentes de los de los tetrápodos más familiares. Un caso extremo
eminencia pretalámica son los peces con aletas radiadas (Actinopterygii) como el pez cebra
porque su telencéfalo se desarrolla a través de un proceso distinto de
crecimiento hacia afuera llamado eversión. Hasta el día de hoy, los
Resumen científicos se han esforzado por determinar cómo se compara el telencéfalo
La amígdala, un conjunto complejo de núcleos en el cerebro anterior, evertido con los vertebrados no actinopterigios. Usando el pez cebra
controla las emociones y los comportamientos relacionados con las teleost como modelo genético, los neurólogos comparativos comenzaron
emociones en los vertebrados. La investigación actual tiene como objetivo a establecer definiciones moleculares cuantificables que permiten
comprender la evolución de la amígdala en peces con aletas radiadas comparaciones directas entre peces con aletas radiadas y tetrápodos. En
como el pez cebra debido a la relevancia de la región para el esta revisión, discuto cómo el descubrimiento más reciente del plan básico
comportamiento social y los trastornos psiquiátricos humanos. Las de la amígdala del pez cebra ofrece una oportunidad para identificar las
definiciones moleculares claras de la amígdala y su relación evolutiva y de limitaciones de desarrollo de la evolución y función de la amígdala.
desarrollo con la de los mamíferos son fundamentales para los modelos de trastornos
Además,afectivos
explico del
cómopezlacebra.
eminencia pretalámica del pez cebra (PThE) se
órdenes y autismo. En esta revisión, sostengo que el modelo prosómero relaciona topológicamente con la amígdala medial propiamente dicha y el
y un enfoque en la organización del sistema olfativo brindan herramientas núcleo del tracto olfatorio lateral (nLOT). De hecho, considero que estas
ideales para descubrir relaciones ancestrales profundas entre los sistemas estructuras olfativas previamente malinterpretadas son los eslabones
emocionales del pez cebra y los mamíferos. El enfoque de la revisión está evolutivos faltantes más críticos entre las amígdalas actinopterigias y
en la "amígdala extendida", que se refiere a los territorios amigdalinos tetrápodas. En este contexto, también explicaré por qué reconocer tanto el
subpaliales que incluyen la amígdala central (autonómica) y medial PThE como el nLOT es crucial para comprender la eversión del telencéfalo.
(olfatoria) requerida para los comportamientos reproductivos y sociales. Reconocer estas características anatómicas permite realizar comparaciones
Los anfibios, saurópsidos y peces pulmonados comparten muchas directas de la amígdala del pez cebra y de los mamíferos. En definitiva, los
características con el plan básico de la amígdala básica de los mamíferos, nuevos conceptos del pez cebra
como moléculas y

[email protected] © 2022 S. Karger AG, Basilea Correspondencia a:

www.karger.com/bbe Thomas Mueller, [email protected]
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amygdala superará los dogmas actuales y alcanzará una perfiles lar y relaciones topológicas con el cerebro anterior organizado
comprensión holística de los circuitos de cognición y emoción prosoméricamente [Medina et al., 2011]. Además, los tetrápodos y su
de la amígdala en actinopterigios. © 2022 S. Karger AG, Basilea clado vecino más cercano, el pez pulmonado, muestran muchas
características compartidas del cerebro anterior.
Estas características compartidas incluyen un telencéfalo evaginado y un
órgano vomeronasal cuya inervación define un MeA en peces pulmonados,
Introducción anfibios y mamíferos [González et al., 2010]. En última instancia, estos
hallazgos indican que un plan de base básico de la amígdala con
La organización básica de la amígdala en los tetrápodos Los subdivisiones amigdaloides paleales y subpaliales ya estaba presente en
estudios en mamíferos han establecido la amígdala como una colección los últimos ancestros comunes de los peces pulmonados y los tetrápodos.
heterogénea de núcleos y núcleos neurorreguladores del cerebro emocional
[Swanson y Petrovich, 1998; LeDoux, 2000]. Específicamente, en los Sin embargo, sigue siendo objeto de debate cuándo evolucionó una
mamíferos, varios núcleos paleales y subpaliales se ensamblan alrededor amígdala "similar a un tetrápodo" en los vertebrados o cómo los vertebrados
del borde paleal subpalio cerca de la corteza olfativa primaria (Fig. 1). de peces derivados de la base difieren en la organización de su amígdala.
Como resultado, el plan básico de la amígdala incluye territorios paleales,
como el complejo amigdaloide basolateral (BLA), así como territorios La búsqueda de la amígdala en el telencéfalo evertido
subpaleales que incluyen los núcleos amigdaloide central y medial. Las de los peces con aletas radiadas La identificación de
amígdalas subpalliales forman las llamadas amígdalas extendidas (EA) los territorios amigdaloides en los peces derivados de la base ha sido
porque amplían la definición clásica de amígdala que solo consideraba un desafío porque sus cerebros anteriores se ven muy diferentes a los de
territorios paliales. El BLA y la amígdala central (autonómica) (CeA) son los tetrápodos comúnmente estudiados y especialmente a los mamíferos.
fundamentales para el aprendizaje emocional asociativo y el El telencéfalo del pez cebra y el pez con aletas radiadas (Actinopterygii)
condicionamiento del miedo contextual [Duvarci et al., 2011; DeBerry et al., en general es probablemente el ejemplo más drástico de tal variación
2015; Thompson y Neugebauer, 2017]. Por el contrario, la amígdala media anatómica debido a un proceso de desarrollo de crecimiento externo
(MeA) forma parte del sistema olfativo accesorio que media el llamado eversión. El telencéfalo evertido consta de dos hemisferios sólidos
comportamiento reproductivo en respuesta a las feromonas [Ben­Shaul et con un ventrículo en forma de T en la parte superior. Por el contrario, los
al., 2010; Bergan et al., 2014]. El MeA es un aliado cercano del núcleo del hemisferios bilaterales de los cerebros anteriores (evaginados) de los
lecho de la stria terminalis (BST), un conjunto de núcleos críticos para los peces no actinopterigios están rodeados por un ventrículo ubicado en el
comportamientos sociales y reproductivos [Bergan et al., 2014; Lebow y centro (Fig. 1).
Chen, 2016]. Un núcleo del BST, la división medial del BST (BSTm), tiene
el doble de tamaño en los roedores machos que en las hembras, debido a Comprender cómo afecta la eversión a la organización del telencéfalo
su importancia en los comportamientos específicos del sexo [Stefanova y es fundamental para la identificación de homologías, que requieren una
Ovtscharoff, 2000]. Además, la amígdala extendida medial (olfatoria) es un topología compartida y una continuidad ancestral. Específicamente, según
conglomerado de núcleos que a menudo son claramente diferentes en sus Owen, quien acuñó el término, la homología define el “mismo órgano en
composiciones moleculares. Los núcleos del MeA son predominantemente diferentes animales bajo toda variedad de forma y función”.
GABAérgicos de acuerdo con su origen subpalial. Sin embargo, algunos
núcleos MeA subpalliales, como el núcleo posterior del MeA de los [Owen, 1843]. En cuanto a la evolución del cerebro, las estructuras
mamíferos, están poblados por numerosas neuronas glutamatérgicas. Sin neurales de dos especies de vertebrados se definen como homólogas si
embargo, los estudios han demostrado que estas poblaciones se desarrollan a partir del mismo lugar de origen topológico en el embrión.
glutamatérgicas son el resultado de la migración tangencial [Morales et al., Además, la homología requiere que las estructuras en cuestión se hereden
2021]. del último ancestro común. Debido a que los cerebros rara vez se fosilizan,
esta definición de homología requiere que los neurólogos comparativos
realicen comparaciones de grupos externos que aseguren la máxima
probabilidad de continuidad ancestral.

Durante más de un siglo, los anatomistas comparativos no han logrado

Es decir, las neuronas otp­positivas del hipotálamo de la placa alar deben resolver el enigma de la eversión [Nieuwenhuys, 2009a].
migrar e invadir el MeA, que por lo demás es un derivado radial del De hecho, hasta el día de hoy, los científicos discuten si y cómo el
subpalio. En general, los estudios de expresión molecular y mapeo del telencéfalo evertido de peces con aletas radiadas tan diversos como bichirs
destino sugieren que los núcleos individuales de la amígdala expresan (Polypterus), esturiones (Acipenser) y teleósteos (como peces dorados y
moléculas específicas. peces cebra) se compara con peces no actinopterigios.

322 Brain Behav Evol 2022;97:321–335 Müller

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ventrículo Dd
eversión Dm(d)
Dld
Corriente continua

DMV VDD
placa de techo Dlv
Enfermedad venérea

Dp
B C v.v.
adulto

A
ventrículo ctx
Decir ah

Pr TeO
el
PTh
Estr
evaginacion PSB r1 r2

D BLANCO
CEA del ventrículo de la cadera Correos
hola
r6 r3 r4 r5

PMCo MeA mi
n LOTE BSTc Pensilvania

CoA

mi

Fig. 1. Esquema que ilustra la eversión del telencéfalo de los peces especies similares a las carpas (ciprínidos) relacionadas con el pez
dorados en comparación con la evaginación de los mamíferos. A El cebra. Nación zo telencefálica etiquetada con terminología topográfica
telencéfalo de los vertebrados se desarrolla a partir de la porción más tradicional según Nieuwenhuys [1962]. D En los mamíferos y todos los
rostral del tubo neural. B En todos los peces con aletas radiadas vertebrados no actinopterigios, el telencéfalo se desarrolla por evaginación.
(Actinopterygii), el telen céfalo se desarrolla a través de un proceso de E Los territorios pallial y subpallial se encuentran en el borde pallial­
crecimiento externo llamado eversión [Nieuwenhuys, 1962]. C Sección subpallial (PBS). Modificado según Porter y Mueller [2020].
transversal esquemática a través del telencéfalo de un pez teleósteo, el pez dorado adulto, que es un

vertebrados. Este problema ha llevado a un exceso de modelos [2017], por ejemplo, concluyó que la neurogénesis paleal del
de eversión que van desde muy simples hasta muy complejos pez cebra procede a través del crecimiento concéntrico
[Northcutt, 2008]. Mientras tanto, la idea de que el telencéfalo simplemente agregando neuronas. Tales interpretaciones, sin
actinopterigio se desarrolla a través de un simple proceso de embargo, entran en conflicto con la complejidad histológica y la
eversión de crecimiento hacia afuera se ha convertido en uno histogénesis del desarrollo del telencéfalo teleósteo. En larvas
de los dogmas más notorios en el campo. Nieuwenhuys y Butler, de pez cebra, por ejemplo, los patrones básicos de expresión
por ejemplo, propusieron modelos de eversión simples basados génica hélice­bucle­hélice y lim­homeo box (lhx) indican
en la apariencia del ventrículo y la distribución y morfología de procesos migratorios complejos durante la eversión del
las células gliales radiales y los vasos sanguíneos [Nieuwenhuys, telencéfalo [Mueller y Wullimann, 2002, 2003; Wullimann y
1962, 2009a; Mayordomo, 2000]. Los estudios clásicos en Mueller, 2004a; Müller et al., 2008]. Además, los estudios de
actinopterigios basales, como anguilas de caña y bichirs BrdU a largo plazo en larvas de pez cebra junto con los estudios
(poliptéridos), de hecho revelaron una organización de histoquímicos e inmunohistológicos de peces cebra juveniles y
telencéfalo sorprendentemente simple que aparentemente adultos hacen que el telencéfalo sea un fenómeno complejo y
respalda teorías de eversión simples [Nieuwenhuys, 2009a]. duradero [Mueller et al., 2011]. Otro argumento central en contra
Hasta el día de hoy, incluso los científicos que trabajan con de los modelos de eversión simples es que no reconocen
peces avanzados con aletas radiadas, como el pez dorado y el puntos de referencia anatómicos importantes, como fisuras,
pez cebra, se adhieren con frecuencia a la teoría de la eversión reordenamientos de la glía radial y puntos de unión de la tela
simple y afirman que el telencéfalo actinopterigio no se puede coroidea. Irónicamente, la omisión de este último criterio ha
comparar directamente con el de los mamíferos y otros tetrápodos sido
[Yamamoto et al.,como
denunciada 2017].
“un pecado” por Nieuwenhuys debido a
El modelo de eversión simple también colorea cómo los la importancia del accesorio de tela para definir la topología del
científicos interpretan los patrones de neurogénesis en modelos telencéfalo evertido [Nieuwenhuys 2009b]. Con la identificación
actinopterigianos como el pez cebra teleósteo. Furlan y colegas de la tela más dorsal en

La amígdala del pez cebra Brain Behav Evol 2022;97:321–335 323

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apego en el supuesto palio medial (MP) (antiguo "Dl") en el pez 2020]. Por primera vez, la eminencia pretalámica (PThE) y el
cebra [Porter y Mueller, 2020], ahora debemos reconocer a núcleo del tracto olfatorio lateral (nLOT) se detectaron como
Nieuwenhuys como un "medio pecador". los eslabones perdidos críticos entre el telencéfalo de
El accesorio de tela lateral de Nieuwenhuys, en el marco de actinopterigios y mamíferos.
la nueva amígdala, está ubicado en un territorio diencefálico, La mala interpretación de estos territorios glutamatérgicos
la base pretalámica del nLOT. De hecho, los modelos de como parte del palio olfativo (nLOT ­ "Dp") o MeA subpallial
eversión simples no reconocen la naturaleza pial del territorio (PThEr ­ "Vi") ha impedido una comprensión comparativa más
nLOT anteriormente considerado como las zonas paleales profunda del telencéfalo evertido hasta el día de hoy.
dorsoventrales superficiales ("Dlv"/"Dp") definidas por la falta
de células madre proliferativas en el pez cebra [Lillesaar et al.,
2009 ; Müller y Wullimann, 2009; Müller et al., 2011]. Desde Identificación de derivados pallial, subpallial y PThE a
una perspectiva neuroetológica, lo más importante es que una través de patrones de tipos de neuronas GABAérgicas y
simple eversión es incompatible con la riqueza conductual de glutamatérgicas Los resultados de las últimas dos décadas
los teleósteos [Fernald, 2017; Timoteo y Forlano, 2020]. En los de investigación convirtieron al pez cebra en un modelo
vertebrados, estos comportamientos adaptativos están ideal para diseccionar tanto la eversión del telencéfalo del
mediados por redes neuronales complejas dentro de los actinóptero ygian como la evolución de los sustratos neurales
homólogos de la neocorteza de mamíferos (DP) y todo el que regulan la emoción en los teleósteos . El camino para
complejo amigdaloide, ambos definidos por una gran diversidad comprender los territorios pallial y subpallial y, finalmente, el
de tipos de neuronas. Por lo tanto, el número limitado de sitios complejo amigdaloide, se estableció mediante el mapeo de
de producción de neuronas paliales y subpaleales requiere que GABA y fenotipos glutamatérgicos en el desarrollo de larvas,
las neuronas de ubicaciones distantes se entremezclen en juveniles y adultos de pez cebra. En el caso del pez cebra, los
estas regiones objetivo a través de la migración de larga territorios subpalliales se han mapeado en las primeras etapas
distancia, como se ha demostrado más a fondo para los de desarrollo entre 2 y 5 días después de la fertilización
mamíferos [Medina et al., 2011, 2019; Pessoa et al., 2019]. Por [Wullimann y Mueller, 2002; Müller y Wullimann, 2003; Müller
todas estas razones, los científicos a menudo han rechazado et al., 2006]. Estos estudios sobre los patrones neurogenéticos
los modelos de eversión simples desde el principio. De hecho, que definen los fenotipos tamatérgicos de GABA frente a los
la distribución de marcadores moleculares y la conectividad del de glutamato se utilizaron para identificar procesos de
telencéfalo del pez cebra hizo que los científicos anticiparan neurodesarrollo homólogos que resultaron estar muy
modelos de eversión más complejos [Wulli mann y Mueller, conservados desde los actinopterigios hasta los mamíferos.
2004b; Yamamoto et al., 2007]. Del mismo modo, los pasos Por ejemplo, entre estos peces y tetrápodos se conservan los
iniciales de la eversión paleal embrionaria temprana van sitios de producción subpalial de las neuronas GABAérgicas
acompañados de movimientos morfogenéticos complejos del frente a los de las neuronas glutamatérgicas paleales. Las
prosencéfalo [Folgueira et al., 2012]. Sin embargo, incluso interneuronas GABAérgicas en el palio del pez cebra son el
estos modelos más complejos no lograron comprender resultado de migraciones tangenciales de neuroblastos
completamente la eversión porque pasaron por alto los enlaces GABAérgicos nacientes producidos en el subpalio [Mueller y
evolutivos faltantes críticos entre los cerebros anteriores de Wullimann, 2009]. Posteriormente, los estudios que compararon
actinopterigios y mamíferos. Esto se debió a varias deficiencias los genes lhx, incluidos lhx6 y lhx7, con el marcador GABA
tanto en el extremo actinopterigio como en el tetrápodo/ gad67 revelaron territorios de ganglios basales primordiales
mamífero. Todavía faltaban mapas moleculares de los larvales palidal y striatal­like en ze brafish [Mueller et al., 2008].
prosencéfalos actinopterigios, lo que impedía realizar Las larvas de telencéfalo de pez cebra entre 2 y 5 dpf se
comparaciones exhaustivas con los tetrápodos. Además, el asemejan a la situación de los ratones entre la etapa 10 y 13,5
concepto del modelo prosomérico en sí, incluidos los de los dpf con respecto a los patrones de expresión de zash1a y
mamíferos, aún estaba inmaduro, como lo revelan las neurogenin1 (ngn1) de pez cebra frente a sus Mash1 y Ngn1
modificaciones discutidas controvertidamente [Puelles y de ratón [Wullimann y Mueller, 2002; Osorio et al., 2010]. El
Rubenstein, 2003; Puelles et al., 2016; Wat son y Puelles, desarrollo de estas poblaciones tempranas de neuronas GABA
2017; Wulliman, 2017]. Sin embargo, la situación comenzó a versus glutamatérgicas es consistente con la distribución
cambiar con los estudios del modelo genético del teleósteo, el prosomérica de fenotipos GABAérgicos y glutamatérgicos en
pez cebra, que permitieron a los investigadores analizar la el cerebro anterior del pez cebra adulto [Mueller y Guo, 2009].
topología del cerebro anterior en función de las características En particular, dado que las neuronas GABAérgicas escasamente
distribuidas
moleculares y de desarrollo (ver más abajo). Estos estudios formaron sonreciente
la base del características de los territorios
descubrimiento del planopaleal
básicoy PThE, este estudi
de la amígdala de

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más información sobre estas regiones del cerebro.

Posteriormente, se identificaron homólogos de pez cebra
para la neocorteza (palio dorsal [DP]) y el MP de otros
vertebrados en función de las distribuciones características
de la actividad de parvalbúmina y NADPHd [Mueller et al.,
2011]. La delimitación de estos territorios paleales pronto se
corroboró a través de estudios sobre patrones de expresión
de genes reguladores críticos como prox1 que validaron el
MP [Ganz et al., 2012]. Sin embargo, en el pez cebra adulto,
los territorios subpaleales, como la amígdala extendida y los estudio
Este isocorteza
homólogo
anterior)
palio
más
(DP
DP
=aDc
la
= pirCtx)
menos
MP
(Dl Wullimann
nLOT
yDlv
Dp
de
(=de Niewenhuys) posterior)
anterior)
PMPa
(Dm
(Dm
DM
+ posterior
parte
(una
PIO
de
de
DI
GABAérgica
Wullimann
[1996])
Capa
nLOT
al.
et
(menos
BSTm,
CeAa,
BSTp,
BSTa,
CeAl)
Vd MeAa
CeAa
+ bsta
ceal
+ +
+
+BSTm
MeAv
MeAd
parte
MeAc
de
(tabique)
Vv

ganglios basales, siguieron siendo un tema de controversia

[Ganz et al., 2012; Baeuml et al., 2019; Wullimann y
Umeasalugo, 2020]. El origen topológico de lo que
recientemente se ha identificado erróneamente como la
amígdala medial (olfatoria) subpallial ("Vi") en el pez cebra
adulto y en desarrollo es un foco de interés actual [Biechl et
al., 2017]. Sin embargo, la escasa distribución del ARNm de
GAD67 que expresa neuronas GABAérgicas (Fig. 4) sugirió
que esta región se desarrolla a partir de la PThE [Muel ler,
2012]. Más tarde demostramos que este territorio está
formado principalmente por neuronas glutamatérgicas
impulsadas por vGlut2a que expresan GFP consistentes con
su identidad pretalámica [Porter y Mueller, 2020]. De hecho,
Dp
esta región pretalámica es uno de los eslabones perdidos
Dchipocampo
homólogo
amígdala,
corteza
(MP)
(DP)
parte
de
de
la
la
= e hipocampo
mamíferos
MP
de
Dl
=
= reconocido
Dld
no amígdala
paleal
Dm
= reconocido
PMPa
no malinterpretado
reconocido
–como
parte
de
Dl
Dp
no Testamento
Nuevo
Wullimann
[1996]
al.
et (estriatopálido)
Vd reconocido
Vdd
no especificado)
(no
Vc especificar
central/
MeA
aún
Vs/
sin
Vp mamífero)*
intermedio
(núcleo
MeAp
MeA
de
de
Vi
V
= (tabique)
Vv

para comprender tanto el origen de la eversión del telencéfalo

como la amígdala olfativa de los actinopterigios. Por último,
pero no menos importante, la interpretación de la antigua
zona ventral del palio dorsolateral ("Dlv") y la zona pallial
dorsoposterior ("Dp") como el nLOT en el pez cebra es más
consistente con el tracto olfatorio lateral (lot) siendo parte de
la vía olfativa principal y el palio dorsolateral (“Dl”) implicados
en la navegación espacial [Broglio et al., 2010; Durán et al.,
2010; Rodríguez­Expósito et al., 2017]. La introducción de
una terminología topológica para el telencéfalo del pez cebra [2008]
norte
corte amígdala
paleal)
(parte
Dmc
de
la subdividido
Wullimann) Dld (corresponde
reconocido
hipocampo
mamífero)
(MP
Dp
Dlv
–de
ade
Dlv
no reconocido
amígdala
PMPa
paleal
no
Dm
Dc
=
+ propiamente
(principal
olfativo
dicho)
palio
Dp (posterior)
(anterior)
más
Dlv
Nt
(estriatopálido)
Vd (estriatopálido)
Vdd especificado)
(no
Vc (tabique)
Vv

facilita las comparaciones entre vertebrados [Porter y

Mueller, 2020] y también evita los malentendidos relacionados
con el uso inconsistente de la nomenclatura clásica (Tabla 1).

Eslabones perdidos de la amígdala y la eversión palial

de los actinopterigios

Tres características del telencéfalo del pez cebra

representan vínculos evolutivos previamente perdidos con
la amígdala evertida de los actinopterigios: (1) el homólogo
de la neocorteza teleóstea o DP, que está secundariamente
centralizado en su extensión posterior, (2) la PThE redefinida
central
(zona
de
D)
Dc lateral
(zona
de
D)
Dl (dominio
dorsal
Dld
Dl)
de ventral
(zona
Dl)
Dlv
de media
(zona
Dm
de
D) posterior
(zona
de
D)
Dp taeniae)
(núcleo
Nt comparaciones
telencefálicos,
moleculares
definiciones
precisas.
territorios
anteriores
Modificado
[2017].
dificulta
estudios
*Según
carecen
los
Los
dede
lo Biechl
yMueller
[2020].
Porter
para
que
al.
las
et
dorsal
(zona
Vd
de
V) dorsal
(zona
Vdd
Vd)
de central
(zona
de
Vc
V) (supracomisural/
postcomisural
(CeA)
Vs/
Vs/
Vp
Vp
V) ventral
(zona
de
Vv
V)

y (3) la nLOT que se desarrolla parcialmente a partir de la

Nieuwenhuys
[2009a] (telencéfalo
territorios
=
Dpaleales
dorsal)
Discrepancias
telencefálicos
terminología
teleósteos
territorios
Tabla
para
en
de
1. subcorticales
subpaliales/
(telecéfalo
territorios
ventral)
V
=

PThE. Los movimientos morfogenéticos durante el desarrollo

tardío de estas entidades están asociados con la aparición de

La amígdala del pez cebra Brain Behav Evol 2022;97:321–335 325

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evolución de las masas celulares en el punto de encuentro entre ings también están en línea con la ausencia de marcadores de
la amígdala paleal propiamente dicha (DM), la MP y la DP amígdala paleal en el pez cebra DP. Por ejemplo, el receptor
sumergida. Asimismo, el desarrollo de la PThE y su derivado cannabinoide 1 (cnr1), que define los territorios amigdaloideos
parcial, la nLOT, conduce a una fisura lateral y puntos de unión paleales, está ausente en la DP [Lam et al., 2006].
de la tela coroidea tanto en el margen lateral (pial) de la nLOT
como en la PThE rostral (PThEr). Durante el desarrollo y en el La PThE en la unión diencefálica­telencefálica La reciente
pez cebra adulto, el PThEr forma el nexo entre al menos cuatro identificación de la PThE en peces cebra adultos cambió
unidades histogenéticas distintas: (1) la amígdala pallial radicalmente nuestra comprensión del telencéfalo actinopterigio
posteromedial (PMPa), (2) la MeA subpallial propiamente dicha con respecto tanto al sistema olfativo como al origen evolutivo
(MeAv), (3) la nLOT amigdalina, y (4) el palio ventral. Como de la eversión, aunque la propia PThE pertenece a la diencéfalo.
explicaré más adelante, esta nueva interpretación de la PThE y La redefinición de varios territorios como parte de la PThE tiene
su lugar en el cerebro anterior es muy consistente con los consecuencias inmediatas para delinear MeA extendida (Fig. 3)
hallazgos en mamíferos y saurópsidos, así como con los y regiones paleales olfatorias (Fig. 4). Del mismo modo,
modelos prosoméricos más nuevos [Alonso et al., 2020; Morales reconocer la PThE en el pez cebra proporciona pistas críticas
et al., 2021]. La coincidencia oportuna de estos hallazgos sobre el telencéfalo evertido de los actinopterigios. La
similares en vertebrados subraya la madurez emergente de importancia de la PThE para comparar cerebros anteriores de
estos modelos prosoméricos. vertebrados resulta de sus múltiples funciones durante el
desarrollo del cerebro anterior. De hecho, la PThE, una región
primordial del cerebro en la unión diencefálica­telencefálica
Identificación y centralización secundaria del DP de pez (DTJ), no se comprende por completo. En los mamíferos, la
cebra La identificación del DP de pez cebra se relaciona PThE aporta neuronas a varias estructuras del prosencéfalo,
directamente con la interpretación topológica tanto de la como el núcleo del lecho de la estría medular (BNSM), el núcleo
amígdala paleal como del MP (Fig. 1, 2) [Mueller et al., 2011]. entopeduncular y el núcleo posterior del bulbo olfatorio accesorio
(AOB) [Huilgol y Tole, 2016]. Como organizador parecido a un
Específicamente, la inmunorreactividad de parvalbúmina dobladillo, el PThE también controla aspectos del desarrollo del
distribuida diferencialmente en el telencéfalo de pez cebra cerebro anterior. Dentro de los modelos prosoméricos actuales,
juvenil ha demostrado que la región anteriormente denominada la PThE forma una parte rostral del pretálamo de la placa alar
zona central (Dc) del palio se ve cubierta tanto por la amígdala (P3). Sin embargo, a diferencia del prethalamus
pal lial como por MP. El sulcus ypsiloniformis separa la amígdala predominantemente GABAérgico, la PThE produce derivados
paleal de la MP ("Dl", Fig. 2). Este es el punto en el que el DP glutamatérgicos. De hecho, la PThE del pez cebra se identificó
("Dc") crece tanto por la amígdala paleal (DM) como por el MP en función de los patrones de expresión diferencial de
[Mueller et al., 2011]. De hecho, la demarcación del DP del pez neurogenina 1 y neuroD, que son necesarios para la
cebra cambió radicalmente nuestra comprensión de la eversión determinación y diferenciación de las neuronas glutamatérgicas
del telencéfalo porque explica los orígenes topológicos de las [Wullimann y Mueller, 2004a]. En segundo lugar, la PThE del
tres principales divisiones paleales, incluidas la MP y la amígdala pez cebra forma parte de lo que antes se percibía como
paleal (DM). El pez cebra DP comprende lo que topográficamente telencéfalo por completo [Porter y Mueller, 2020].
se ha denominado la parte central del telencéfalo dorsal (Dc) Específicamente, la PThE contribuye a la nLOT ya la porción
más una porción más anterior que incluye la capa de células medial de la PThE. Este último se ha identificado previamente
madre proliferativas periventriculares [Mueller et al., 2011; erróneamente como el núcleo intermedio del subpalio ("Vi")
Müller, 2012]. La nueva interpretación del DP teleósteo como el [Levine y Dethier, 1985]. Sin embargo, la naturaleza
homólogo del neocórtex de los mamíferos es coherente con la principalmente glutamatérgica de este núcleo hace imposible el
conectividad y las características histológicas de Dc. Lo que es origen subpalial propuesto. De hecho, este territorio debe verse
más importante, esta región rica en fibra se define por la como parte de la PThE porque solo muestra una distribución
presencia de grandes neuronas glutamatérgicas y fuertes escasa de neuronas positivas para ARNm de GAD67 en peces
proyecciones en el techo óptico [Yanez et al., 2022]. Esa adultos (Fig. 2) [Mueller, 2012]. Más importante aún, la
interpretación también es consistente con la distribución de distribución de GFP impulsada por lhx5 muestra que este
neuronas positivas de GFP impulsadas por vGlut2a en la línea territorio es contiguo a otros territorios pretalámicos [Porter y
transgénica Tg (vGlut2a: GFP) y la inmunorreactividad de Mueller, 2020].
parvalbúmina (Fig. 2). Estos encuentran

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MD MD parlamentario

CeAd
parlamentario
CeAd
MeAv MeAv
BSTm
BSTm

DAPI/GABA
A 200 micras B Tg(vglut2a:GFP)

MD parlamentario
MD parlamentario

DP CeAd DP CeAd

MeAv
BSTm BSTm

no puedo
n LOTE cantv
n LOTE cantv

BNSM 250 micras

DAPI/VP DAPI/VP
C Tg(isl1:GFP) DAPI/VP D Tg(vGlut2a:GFP) E Tg(lhx2a:GAP­YFP)

PMPa
PMPa
parlamentario DP
CeAd
MeAv PIO

n LOTE BSTm no puedo

cantv
n LOTE
250 micras
BNSM

F Sustancia P GRAMO Sustancia P

Fig. 3. Características moleculares del EA en pez cebra adulto. de la amígdala medial propiamente dicha (MeAv), la MeA propiamente
La figura ilumina la situación alrededor de las comisuras anteriores. dicha, en comparación con los territorios CeA muestra una combinación de
A, B Las porciones subpalliales de la amígdala están muy pobladas por características complementarias que incluyen algunas fibras y neuronas
neuronas GABAérgicas definidas por la expresión de gad67 (A) y GABA (B) GFP impulsadas por isl1 dispersas, el territorio carece de fibras PV
en el pez cebra adulto. C–E La porción dorsoposterior de la amígdala central sustanciales. F, G Porción central del núcleo del lecho de la estría terminal
(CeAd) muestra una tinción de fibra de parvalbúmina (PV) enriquecida que (BSTm). La numerosa presencia de fibras de sustancia P (SP) define tanto
se extiende hacia el homólogo de la neocorteza (DP). La división ventral el MeAv como el BSTm; el CeAd carece de SP.

328 Brain Behav Evol 2022;97:321–335 Müller

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PMPa
Dakota del Sur
PMPa
Dakota del Sur

SDB
PTher
PTher
n LOTE
PTher
PIO
PThEl n LOTE
BNSM

PTEM

BNSM n LOTE BNSM

A B C
250 micras
Sustancia P (SP)
gad67 gad67

Dakota del Sur

Dakota del Sur

Adjuntar tela Dakota del Sur

SDB
Decir ah Decir ah

PIO
PIO
atadura
Decir ah de tela
PTher PTher
BNSM

BNSM
PTher 250 micras
250 micras
125 micras
DAPI/otpa DAPI/otpa DAPI/VP
D1 Tg(lhx5:GFP) D2 Tg(lhx5:GFP) E Tg(lhx5:GFP)

Dakota del Sur

Dakota del Sur

Decir ah
SDB Dakota del Sur
TeO
PIO SDB
TS Ce
PTher n LOTE DM
Decir ah PR
Samy el PTher
PTEM PTh mes Decir ah

OB
Enfermedad venérea

PGC del PT Teg

BNSM PThEl
(ENv)
nLOTE v.v. Correos
el
C.A
n LOTE hola

Foso PTEM PTh

GRAMO

BNSM
F H

Fig. 4. La división rostral de la eminencia pretalámica (PThEr) recién la ausencia compartida de sustancia (SP) de estos territorios. D1/2,
definida forma la amígdala medial posterior o pretalámica (MeAp). A, E PThEr se define por la presencia de neuronas GFP impulsadas
B La PThE es contigua al núcleo amigdaloide del tracto olfatorio tanto por otpa como por lhx5. La tela coroidea está unida (= tela
lateral (nLOT) y al núcleo del lecho putativo de la estría medular attch) al PThEr. Los ortólogos de lhx5 también etiquetan la PThE en
(BNSM), como se definió previamente por la falta de ARNm de gad67 mamíferos y otros tetrápodos. E Porción ampliada de la unión fálica
[Mueller y Guo, 2009]. El BNSM está etiquetado como el núcleo diencefálica­telence (DTJ) que ilustra la topología y la continuidad de
entopeduncular, pars ventralis (ENv) en el atlas del cerebro del pez los derivados de PThE. F Esquema lateral del cerebro del pez cebra
cebra [Wullimann et al., 1996]. La falta de neuronas GABAérgicas adulto que indica el nivel y la orientación de las secciones. G Esquema
que expresan gad67 muestra que el PThEr no es un territorio lateral ampliado que ilustra la topología de DTJ. D1/2–H se compilan
amigdaloide subpalial ("Vi") como se sugirió anteriormente. C La y modifican a partir de la Figura 8 de Porter y Mueller [2020].
interpretación de PThEr, nLOT y BNSM también está respaldada por

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Separación de la nLOT del palio olfativo integrador El Las características hodológicas apoyaron esta interpretación
descubrimiento de la PThE en el pez cebra adulto nos desde el principio [Wullimann y Mueller, 2004b]. En el pez cebra,
permitió identificar también el homólogo teleósteo de la nLOT Dm se define por la expresión del receptor cannabinoide 1 (cnr1),
de mamíferos. Esto fue mal etiquetado previamente como la zona que también se expresa en gran medida en el complejo BLA de
posterior del palio ("Dp") [Wullimann et al., 1996] o el núcleo mamíferos. Además, Northcutt observó que las conexiones de
taeniae [Nieuwenhuys, 2009a]. El pez cebra nLOT se puede Dm con el hipotálamo en los peces dorados se asemejan a las
separar claramente del palio olfativo integrador (IOP = Dp de la amígdala paleal de los mamíferos [North cutt, 2006].
propiamente dicho) a través de un conjunto de características Además, los experimentos de comportamiento con peces cebra
moleculares. Por un lado, el nLOT es un territorio compuesto que y peces dorados adultos indican que Dm ejerce funciones
carece de neuronas glutamatérgicas positivas para parvalbúmina similares a las del complejo de la amígdala basolateral de los
que son características de la PIO. Además, todo el territorio nLOT mamíferos [Portavella et al., 2004; Durán et al., 2010; Martín et
es negativo tanto para la sustancia P (SP) como para la inervación al., 2011; Lau et al., 2011; Ruhl et al., 2014, 2015, 2017; Von
serotoninérgica, mientras que la PIO se define por dichas Trotha et al., 2014]. Sin embargo, a pesar del tremendo progreso
inervaciones [Porter y Mueller, 2020]. en la comprensión del significado funcional de la amígdala paleal
teleóstea, queda por demostrar en qué medida su circuito neuronal
La fuente de las proyecciones de serotonina a la PIO es el rafe se asemeja o se desvía de la situación de la amígdala basolateral
dorsal [Lillesaar et al., 2009]. Nuestra redefinición de la antigua de los mamíferos, por ejemplo, en el contexto de condicionamiento
Dp del pez cebra como nLOT resuelve la inconsistencia entre del miedo y aprendizaje asociativo. Un reciente estudio de
esta característica y la Dp propia de otros teleósteos que han perturbación y enfoque transgénico en el circuito funcional de Dm
sido descritos como serotoninérgicos [Lillesaar et al., 2009]. sugirió algunas diferencias notables con los mamíferos [Lal et al.,
Además, gran parte del nLOT también es positivo para GFP 2018]. Si bien esta afirmación necesita una confirmación
impulsada por vGlut2a en la línea transgénica Tg (vGlut2a:GFP). independiente, muestra que el campo aún está lejos de una
De hecho, en sus secciones más posteriores, las poblaciones de comprensión sofisticada de la amígdala paleal teleóstea y su
neuronas GFP impulsadas por vGlut2a son contiguas a la PThE. participación en el procesamiento emocional. Además, la
Por lo tanto, las masas celulares positivas de GFP impulsadas distribución de neuronas positivas para GFP impulsadas por
por vGlut2a probablemente se derivan de la PThE [Porter y vGlut2a indica diferencias importantes entre las porciones
Mueller, 2020]. Esta conclusión se ve respaldada por el hecho comisural y anterior de la amígdala dorsomedial propiamente
de que este territorio también es positivo para tbr2 (eomesa) en dicha (DM) frente a la amígdala posteromedial (PMPa). Este
el pez cebra adulto [März et al., 2011]. último muestra fibras de paso SP características en la PIO, lo que
lo convierte en una contraparte paleal funcional de la MeA de
procesamiento de feromonas. Esto es similar al núcleo cortical
La amígdala del pez cebra como paradigma para del cuadrante del posteroma en los mamíferos [Porter y Mueller,
Pescado con aletas radiadas 2020]. En otras palabras, el nuevo modelo predice que el PMPa,
junto con el MeAd, media los comportamientos sociales y
El reconocimiento reciente de nuevos puntos de referencia reproductivos.
anatómicos y eslabones perdidos del telencéfalo evertido del pez
cebra nos permite reevaluar algunos de los modelos anteriores
de organización del cerebro anterior de los teleósteos. Además, La organización modular del pez cebra EA Nuestro
también proporciona información sobre el origen de la eversión modelo propuesto recientemente establece que la planta de
de la amígdala y el telencéfalo en los actinopterigios. La la amígdala del pez cebra muestra una organización modular que
identificación del plano básico de la amígdala del pez cebra está se asemeja a la situación descrita para los mamíferos y otros
respaldada por hallazgos anteriores que han sentado las bases tetrápodos (Fig. 5). En esta revisión, primero explicaré esta
para este descubrimiento. organización modular, centrándome en los módulos centrales de
la EA. Esos módulos incluyen el núcleo de la amígdala central
La amígdala palial del pez cebra (autonómica) (CeA), la amígdala medial (social y reproductiva)
Basándose en consideraciones puramente topológicas, (MeA) y el BST. En el pez cebra, la clave para entender la EA se
Braford fue quizás el primero en proponer que la zona media encuentra en la parte posterior del telencéfalo. De hecho, las
(Dm) del palio teleósteo representaba el homólogo actinop secciones transversales topográficas que atraviesan las comisuras
terigiano de la amígdala palial de los mamíferos [Braford, 1995]. anteriores (ac) muestran lo que ahora consideramos el BSTm, el
De hecho, molecular, de desarrollo y

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PMPa

PTher
MD PIO ctx
parlamentario

MeAv Cadera

CeAd DP CEA
Calle BLANCO
MeA
PMCo
BSTc
d Pensilvania
n LOTE
Se
C BSTm MD CoA

MD DP
parlamentario

CeAd

b
DP
pAmy el Pr Mes
P1
a P2
Calle
aguamiel _ PMPa PTh
CeAd Pensilvania
P3
PIO TeO
DG
Decir ah

MD
MeAa
n LOTE
P1 B
CeAa MeAv
BST P2
cuerpo estriado BSTm
C.A P3 PTPG
tabique pálido palio dorsal (DP) amígdala paleal
Correos

palio medial (MP) subpalio (isl1­)

transmisión exterior

abdominales
hola palio lateral (LP) subpalio (isl1+)
discos compactos
palio ventral (VP) tabique (isl1+)
Modelo topológico de la amígdala y
nLOT (heterogéneo)
A Relaciones BG postuladas
EmT­d (lhx5+/vGlut2a+)

Fig. 5. Esquemas que ilustran la topología de la amígdala del pez A nivel de la comisura anterior (c), se pueden distinguir los tres
cebra (A) y los mamíferos (cerebro de roedor idealizado) (B). Un principales territorios EA (BSTm, MeAv y CeAd). Tenga en cuenta
esquema lateral que identifica doce territorios amigdalinos y sus que la división rostral de la eminencia pretalámica (PThEr) en d se
correspondencias topológicas con el modelo prosomérico, modificado denominó previamente núcleo intermedio del cefalón teleno ventral
según Porter y Mueller [2020]. Las líneas grises indican los niveles ("Vi"). El núcleo del tracto olfatorio lateral (nLOT, ex "Dp") forma un
de las secciones transversales: en el telencéfalo rostral del pez cebra territorio heterogéneo que contiene masas de células positivas y
(a), el homólogo de la neocorteza (DP) incluye un territorio dorsal que negativas para GFP en la línea transgénica de pez cebra Tg (vGlut2a:
incluye la zona de células madre proliferativas. La amígdala extendida GFP). B Modelo prosomérico modificado según Puelles y colegas
(EA) incluye territorios anteriores dorsales (Vdd) y laterales (Vc) (a, [2013] que ilustra la topología del complejo amigdaloide de mamíferos
b). Más posteriormente (b), el MP y la amígdala dorsomedial (DM) cubrenroedores.
el DP.

MeA propiamente dicha (MeAv), y la CeA propiamente dicha territorios y la región central del MeA se considera un territorio
(CeAd). Considero este eje como una situación paradigmática de estriado. Esta hipótesis está respaldada en general por datos de
cómo los territorios centrales de la EA se ensamblan a través de expresión molecular, como productos de la actividad de los genes
los vertebrados. El eje refleja la distribución de los territorios de shh, nkx2.1 e isl1 [Ganz et al., 2012; Baeuml et al., 2019; Porter y
eminencia ganglionar lateral dorsal (dLGE) palidal, estriatal y dorsal Mueller, 2020; Wullimann y Umeasalugo, 2020]. Este plan básico
que se establecen a través de un gradiente de erizo sónico (shh) básico, por supuesto, se complica por el hecho de que el EA de los
durante el desarrollo. Los territorios más cercanos a la fuente de la amniotas consta de muchos más subnúcleos en comparación con
proteína shh son los pálidos definidos por la expresión de nkx2.1, los vertebrados anamniotas como el pez cebra [Medina et al.,
mientras que los territorios subpalliales similares a dLGE remotos 2011]. Estos subnúcleos a menudo se definen por diferentes
a shh expresan pax6. Los territorios estriados se encuentran entre estosconjuntos
dos ter de tipos de neuronas de

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diversos orígenes evolutivos. En la nueva amígdala por adigm tema. Un problema central es que el MeA de los mamíferos
[Porter y Mueller, 2020], las regiones centrales del pez cebra EA, forma parte del sistema olfativo o vomeronasal accesorio, que se
en general, siguen este patrón con el BSTm positivo nkx2.1 de considera ampliamente que evolucionó en las tetrápodas y su
tipo pálido, el MeAv negativo de nkx2.1 similar al cuerpo estriado grupo hermano, los peces pulmonados [González et al., 2010].
y el CeAd (un territorio que probablemente es un derivado del Específicamente, la mayoría de los tetrápodos, incluidos los
territorio similar a dLGE positivo para pax6 en el pez cebra). anfibios, los reptiles y los roedores, poseen un epitelio sensorial
Sin embargo, los patrones de expresión de ciertos marcadores olfativo especializado llamado epitelio vomeronasal (VOE). El
no se alinean completamente con la situación descrita para los VOE funciona en el contexto de comportamientos reproductivos
mamíferos. Por ejemplo, las neuronas que expresan el islote­1 y de búsqueda de presas y de evitación de depredadores [Bergan
en mamíferos y tetrápodos son características de los territorios et al., 2014]. A diferencia del epitelio olfatorio principal, que se
estriatales, y el MeA central de los anfibios está poblado proyecta a través del tracto olfatorio lateral al bulbo olfatorio
predominantemente por neuronas isl1 positivas, mientras que el principal, el VOE se proyecta al AOB. En los mamíferos, el MeA
BST se define por ser positivo para nkx2.1 y desprovisto de isl1. se define por su pronunciada inervación de proyecciones AOB
Esto es diferente en el pez cebra, donde el BSTm muestra tanto secundarias y una funcionalidad relacionada con el comportamiento
reproductivo [Bergan et al., 2014]. Por lo tanto, muchos estudios
nkx2.1 como isl1 y GFP impulsado por isl1 en la línea transgénica Tg(isl1:GFP).
Estas diferencias en los patrones de expresión entre el pez tenían como objetivo identificar el MeA teleósteo a través de las
cebra, por un lado, y los anfibios y los mamíferos, por el otro, conexiones de su sistema olfativo. Aunque los peces teleósteos
pueden reflejar algunas diferencias en la regulación de genes o carecen de un órgano vomeronasal adecuado y un tracto olfatorio
verdaderas diferencias en la composición neuronal y, por lo tanto, accesorio, responden a las feromonas sexuales que se transmiten
características divergentes entre peces y tetrápodos. En el caso a través del tracto olfatorio medial [Sorensen et al., 1991; Dulca,
del pez cebra, se han observado diversas desviaciones con 1993]. Además, el rastreo del tracto DiI reveló que las células de
respecto a los patrones de expresión génica, y estos se relacionan la cripta del epitelio olfativo se proyectan hacia las neuronas del
con el desarrollo de los ganglios basales y la distribución de lhx6 bulbo olfatorio cuyas proyecciones forman parte del tracto
y lhx7. Sus distribuciones son consistentes con la situación de olfatorio medial que es activado por las feromonas sexuales [Ham
los adultos de varias maneras. En particular, dentro de nuestro dani el y Døving, 2003, 2006]. Por el contrario, los estudios de
nuevo paradigma, la mayoría de los núcleos del EA centromedial, comportamiento y lesiones en la carpa cruciana indicaron que el
excepto el BSTm, se definen en gran medida por la ausencia de tracto olfatorio lateral teleósteo (lote) está involucrado en un
isl1, excepto algunas neuronas positivas para isl1 posiblemente comportamiento de alimentación similar al de los mamíferos
migradas. Lo mismo se aplica a la distribución de otpa; su [Stacey y Kyle, 1983]. Además, se ha propuesto una región
expresión no puede entenderse sin considerar la situación denominada núcleo subpallial supracomisural como el MeA
especial del DTJ descrita por Porter y Mueller [2020]. De hecho, teleósteo en peces dorados en función de su función en el
la PThE en el pez cebra representa una restricción del desarrollo comportamiento de desove [Kyle y Peter, 1982; Kyle et al., 1982].
evolutivo pasada por alto del sistema olfativo y, por lo tanto, de la Sin embargo, el teleósteo permaneció definido operativamente
amígdala medial (olfatoria). dentro del paradigma de la red de comportamiento social [Teles et al., 2015;
¿Cómo se corresponden estos hallazgos con la topología
molecular y de desarrollo que define el MeA propiamente dicho,
¿Qué es el MeA propiamente dicho en el pez cebra? el núcleo GABAérgico del MeA en el pez cebra? En mamíferos y
Puntos de vista contradictorios, evidencia conductual y anfibios, el MeA está predominantemente poblado por neuronas
funcional, comparaciones de grupos externos con GABAérgicas y que expresan isl1, lo que indica un origen
actinopterigios derivados de la base La identificación de un principalmente estriatal. Además, la MeA de los mamíferos se
plan básico de amígdala de pez cebra y su parecido con los define por la presencia de numerosas neuronas y procesos que
mamíferos y otros tetrápodos facilita enormemente las expresan SP [Malsbury y McKay, 1989; Neal et al., 1989;
comparaciones entre especies. Además, eleva los estándares Davidson et al., 2006]. De hecho, la fuerte presencia de células y
anatómicos y permite discusiones científicas más profundas fibras SP distingue el núcleo MeA del CeA, que muestra muchas
sobre las limitaciones de desarrollo de la organización de la amígdala en losneuronas
menos y fibras SP. Estas características también
vertebrados.
Sin embargo, el nuevo paradigma de la amígdala del pez cebra definen a los anfibios MeA [Moreno y González, 2003, 2007;
entra en conflicto con algunas hipótesis alternativas. Un ejemplo Moreno et al., 2018]. En el pez cebra, la única región que califica
de ello es el origen evolutivo y la definición molecular del MeA. como MeA homólogo y GABAérgico es el MeAv definido por
De hecho, lo que constituye el homólogo teleósteo del MeA de abundantes fibras SP y neuronas de calretinina. como el MeAv
los tetrápodos ha sido un tema controvertido de larga duración.

332 Brain Behav Evol 2022;97:321–335 Müller

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corresponde en gran medida a "Vs" y una pequeña porción de encéfalo: (1) la parte más rostral del sulcus ypsi loniformis
"Vp" de teleósteos, este hallazgo es consistente con los donde tanto el DM como el MP superan al DP sumergido y (2)
hallazgos anteriores descritos anteriormente. Además, varios la indentación histológica asociada con el nLOT abultado hacia
subnúcleos de MeA de mamíferos también están poblados por afuera. El paradigma evolutivo­evolutivo de la eversión
neuronas glutamatérgicas y Otp positivas migradas proporciona un marco para seguir explorando las limitaciones
tangencialmente. Estas neuronas Otp­positivas se originan en ontogenéticas de la amígdala. Lo que es más importante, la
una región considerada como el hipotálamo de la placa alar o el amígdala teleóstea no puede entenderse sin comprender los
complejos procesos de desarrollo que subyacen a la eversión y
dominio embrionario telencéfalo­opto hipotalámico [Morales et al., 2021].
En el pez cebra, el MeA subpallial (MeAv) se encuentra viceversa. Reconocer la interdependencia de las restricciones
ligeramente ly rostralmente al PThEr intercalado por CeAd y BSTm.ontogenéticas (conservadas) dentro de una morfología
El mismo territorio (“Vs”) ha sido identificado como MeA en el completamente divergente (el telencéfalo evertido) brinda la
esturión por su expresión combinatoria de la proteína isl1 y otp oportunidad única de arrojar luz sobre los mecanismos de
[López et al., 2022]. En resumen, estos hallazgos respaldan la desarrollo que (a) impulsan el cambio evolutivo y (b) causan
identificación del pez cebra "Vs" como una división ventral del trastornos del neurodesarrollo como el autismo.
MeA (MeAv). Sin embargo, debido a su importancia funcional
en el reconocimiento de parentesco [Biechl et al., 2017], El nuevo marco desafía también las nociones previas sobre
incluimos el antiguo "Vi" como parte del MeA extendido ("MeAp/ el origen evolutivo del homólogo de la neocorteza en los
PThEr"). Sin embargo, en sentido estricto, este territorio es un teleósteos específicamente y en los vertebrados de peces de
dominio radial del PThE. Esta interpretación es consistente con origen basal en general. La expresión restringida de marcadores
la expresión de GFP impulsada por lhx5 y el fuerte predominio de amígdala relevantes como el receptor cannabinoide 1 (cbr1)
de fenotipos glutamatérgicos. Además, la PThEr y sus derivados y el fuerte predominio de GFP impulsado por vGlut2a en las
putativos, la BNSM/ENv y la nLOT, comparten características zonas dorsomedial ("Dm"), la línea transgénica Tg (vGlut2a:GFP)
moleculares adicionales, como la ausencia de inervación por define la amígdala paleal del pez cebra (DM y PMPa) . Por el
serotonina y la falta del marcador estriatal SP. contrario, la falta de tales marcadores de amígdala en los
dominios central y rostrodorsal definen las últimas regiones
como parte de la DP homóloga a la neocorteza de los mamíferos.
Esta interpretación también está respaldada por la distribución
Conclusión característica de las fibras positivas para parvalbúmina. La
amigdaloide paleal y la nLOT amigdaloide se definen por la
El reciente descubrimiento del plan básico de la amígdala ausencia de dichas fibras de parvalbúmina, mientras que toda
del pez cebra y su comparabilidad con los tetrápodos tiene la DP es positiva para la albúmina parval. En conjunto, el nuevo
consecuencias significativas para el pez cebra como modelo marco ofrece una cartografía molecular que permite a los
neurogenético. A pesar de las enormes diferencias morfológicas, investigadores por primera vez distinguir la amigdaloide paleal
la amígdala del pez cebra se parece topológicamente a la de los territorios paleales integradores en los peces vertebrados.
situación de los mamíferos en general. Además, las Este hallazgo habla de la evolución temprana de la amigdaloide
características moleculares compartidas entre el pez cebra y la paleal frente a los dominios paleales integradores definidos por
amígdala de los mamíferos indican que las restricciones un conjunto distinto de características moleculares. Si bien
ontogenéticas canalizan los cambios topográficos de las muchos científicos creen que un palio dorsal ha evolucionado
unidades histogenéticas radiales durante la eversión del varias veces en los vertebrados, la evidencia discutida aquí
telencéfalo. Estos cambios en el desarrollo relacionados con la refuta tal suposición y enfatiza, en cambio, un origen monofilético
eversión emergen como importantes marcas anatómicas ubicado en quizás el último ancestro común de los peces
previamente no reconocidas. Estas son fisuras, alteraciones de cartilaginosos y con aletas radiadas. Además, el nuevo marco
la glía radial y puntos de unión inesperados de la tela coroidea, introduce una terminología topológica con definiciones
todos los cuales son incompatibles con una eversión simple en moleculares cuantificables para delinear territorios telencefálicos.
el pez cebra. El sulcus ypsiloniformis, por ejemplo, es el resultado
de una centralización secundaria del homólogo del neocórtex
Expresiones de gratitud
teleósteo (DP). Del mismo modo, la protuberancia del nLOT
recién identificado conduce a un abultamiento hacia afuera del Agradezco a Steffi Dippold por su apoyo editorial ya Effie Swan
territorio donde la tela coroidea forma un punto de unión. Los hijo por sus comentarios durante la preparación del manuscrito.
reordenamientos dinámicos de la glía radial y sus procesos ocurren al menos en dos puntos críticos del tel en desarrollo.

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Declaracion de conflicto de interes gram (HFSP) financió parte de la investigación bajo la Beca No.
RGP0016/2019. Además, los fondos del Johnson Cancer Center
El autor no tiene ningún conflicto de intereses que declarar. de Kansas State University y K­INBRE P20GM103418 apoyaron
este estudio.

Fuentes de financiamiento
Contribuciones de autor
El Centro de Excelencia en Investigación Biomédica (COBRE)
de Enfoques Cognitivos y Neurobiológicos de la Plasticidad (CNAP) Thomas Mueller escribió y editó el manuscrito y preparó todas
de los Institutos Nacionales de Salud apoyó este estudio bajo la las figuras.
Subvención No. P20GM113109. Además, Human Frontier Science Pro

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