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Reporte de Garrapatas Duras Asociadas A La Reserva Proaves El Dorado, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia

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2024v29n1a5

Reporte de garrapatas duras asociadas a la Reserva ProAves


El Dorado, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia
Report of hard ticks associated with the El Dorado ProAves Reserve, Sierra Nevada de Santa Marta,
Colombia

Miguel Mateo Rodríguez1, Angel Oviedo1, Lyda R. Castro1

1 Grupo de investigación Evolución, Sistemática y Ecología Molecular. Centro de Genética y biología Molecular
Universidad del Magdalena, Santa Marta 470001, Colombia.
[email protected]
Fecha de recepción: 04/04/2024
Fecha de aceptación: 04/06/2024
Resumen
Las garrapatas duras son ectoparásitos hematófagos obligados de la familia Ixodidae, que parasitan a la mayoría de
vertebrados. A pesar de su importancia ecológica y en salud pública y animal, poco se conoce sobre la diversidad y
distribución de garrapatas en la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). En este estudio se muestrearon garrapatas duras
mediante búsqueda activa tanto en animales domésticos como en la vegetación en la Reserva ProAves El Dorado. Se
colectaron un total de 74 garrapatas distribuidas en cuatro géneros: Amblyomma mixtum, Dermacentor nitens, Ixodes sp y
Rhipicephalus microplus. Este es el primer reporte para estas especies por encima de los 2000 m.s.n.m. en la SNSM.

Palabras clave: Amblyomma mixtum, Rhipicephalus microplus, Dermacentor nitens, Ixodes sp., ectoparásitos.

Abstract
Hard ticks are obligate hematophagous ectoparasites of the Ixodidae family, which parasitize most vertebrates. Despite their
ecological importance and public and animal health, little is known about the diversity and distribution of ticks in the Sierra
Nevada de Santa Marta (SNSM). In this study, hard ticks were sampled through active search on both domestic animals and
vegetation in the El Dorado ProAves Reserve. A total of 74 ticks distributed in four genera were collected: Amblyomma
mixtum, Dermacentor nitens, Ixodes sp., and Rhipicephalus microplus. This is the first report for these species above 2000
meters above sea level in the SNSM.

Keywords: Amblyomma mixtum, Rhipicephalus microplus, Dermacentor nitens, Ixodes sp., ectoparasites

Introducción Colombia está ubicada entre Centroamerica y Sudamerica


Las garrapatas duras (Acari: Ixodida: Ixodidae) son Ecuatorial, con diferentes ecosistemas hábitats y biotipos,
ectoparásitos hematófagos obligados que parasitan la gran es uno de los países con mayor biodiversidad en el mundo
mayoría de los vertebrados, incluyendo aves, anfibios, (Benavides-Montaño et al. 2022). Su ubicación y
reptiles y mamíferos (Guglielmone et al. 2014). Estos condiciones ambientales sugieren que todas las especies
ectoparásitos son vectores de enfermedades que incluyen de garrapatas descritas en la región neotropical están
bacterias, protozoos, virus y nematodos de importancia en presentes en Colombia (López 2017), por lo que su
salud veterinaria y salud pública pero cuyo impacto en la ubicación es adecuada para estudiar la biodiversidad y los
fauna silvestre es aún poco estudiado (Jongejan & cambios ecológicos de las garrapatas Ixodidae en bosques
Uilenberg 2004, Ramos et al. 2013). Muchos tropicales húmedos, bosques pluviales premontanos en
investigadores se han esforzado por identificar las transición cálida, bosques tropicales secos y muy secos,
regiones zoogeográficas particulares ocupadas por las así como en bosques montanos y pluviales (Gómez et al.
especies de garrapatas en el mundo (Camicas et al. 1998, 2007).
Kolonin et al. 2009, Guglielmone et al. 2014, 2015, 2020,
2023). El conocimiento de la diversidad y distribución de La Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM), ubicada entre
las garrapatas constituye el primer paso para comprender los departamentos del Magdalena, Cesar y La Guajira, al
la ecología de estas especies. Después de que se ha norte de Colombia, es la formación montañosa litoral más
encontrado una especie de garrapata dentro de una región elevada del mundo, presenta una amplia variedad de
zoogeográfica particular, se deben realizar esfuerzos para ecosistemas y pisos térmicos y es reconocida por sus altos
determinar su distribución en los países o territorios que niveles de biodiversidad y endemismo (Durán-Izquierdo
comprende esa región (Guglielmone et al. 2023). & Olivero-Verbel 2021). Su amplia diversidad en aves y
mamíferos, sumado a los pocos estudios que se tienen

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Garrapatas duras Reserva ProAves El Dorado
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Rodríguez et al.

sobre las especies de garrapatas, convierten a la SNSM en los animales utilizando pinzas de punta fina y se
un foco de interés para el estudio de la diversidad de estos conservaron en etanol al 99%.
ectoparásitos (Strewe & Navarro 2003, Granados-Peña et Identificación taxonómica de las garrapatas
al. 2014, Pineda-Guerrero et al. 2015, Cadena et al. 2016). La identificación morfológica de adultos y ninfas se
realizó siguiendo a Martins et al. (2014) y Nava et al.
Materiales y métodos (2017), los adultos pertenecientes al género Ixodes fueron
Área de estudio identificados siguiendo a Nava et al. (2017) y Saracho-
Las garrapatas fueron colectadas en la Reserva ProAves Bottero et al. (2020), mientras que las ninfas y larvas
El Dorado (11°06'03.9"N 74°02'53.2"W – 2200 m.s.n.m.) siguiendo a Senevet & Ripert (1967) y Durden & Keirans
en la vereda La Tagua, corregimiento de Minca, (1994). Luego de la identificación, los ejemplares fueron
localizado en la SNSM, en los senderos a la Cumbre, la discriminados por especie, fueron fotografiados con un
Laguna y Vista Hermosa. La SNSM es un macizo estereoscopio Leica M205A y almacenados para futuras
montañoso con una extensión de 573.312 ha investigaciones.
aproximadamente y alturas que llegan hasta los 5800
msnm (PNNC 2023). La SNSM presenta variaciones de Resultados
clima y vegetación producida por la altitud, sin embargo, Un total de 74 garrapatas distribuidas en cuatro géneros
esta región presenta cambios rápidos en la formación fueron encontradas. Una hembra, una ninfa y tres larvas
vegetal dependiendo de la posición geográfica, desde del género Ixodes encontradas en la vegetación; siete
arbustos secos caducifolios y áridos suculentos hasta hembras, 19 machos y cuatro ninfas del género
bosque húmedo siempre verde estacional (Rangel & Dermacentor, dos hembras y dos machos del género
Garzón 1995). Amblyomma encontradas parasitando a una mula (Equus
asinus × Equus caballus) y 18 hembras, 13 machos y tres
Recolección de muestras ninfas del género Rhipicephalus parasitando tres vacas
La recolección de garrapatas se realizó mediante el (Bos taurus). Las garrapatas pertenecientes al género
método de dragging y flagging, en el que se barría un trozo Ixodes fueron identificadas como Ixodes sp, ninfa (figura
de tela de algodón de 1 m2 sobre la vegetación cercana a 1) y larvas (figuras 2 y 3), las del género Dermacentor
los senderos humanos y animales (Salomón et al. 2020). identificadas como Dermacentor nitens, hembra (figura
Así mismo, los animales de campo como perros, mulos, 4), macho (figura 5) y ninfa (figura 6); la Amblyomma
burros y vacas encontrados dentro de la reserva y en áreas como Amblyomma mixtum hembra (figura 7), macho
limítrofes fueron revisados para la búsqueda de (figura 8); las Rhipicephalus como Rhipicephalus
garrapatas. Cada sitio fue visitado dos veces en el mes de microplus, hembra (figura9), macho (figura 10) y ninfa
febrero de 2024. Las garrapatas se retiraron de la tela y de (figura 11) (tabla 1).

Tabla 1. Identificación de las especies de garrapatas colectadas, estadio y lugar de colecta. H= Hembra, M=Macho, N=ninfa,
L= Larva
Sitio Especies de garrapata No. de garrapatas colectadas Hospedero o vida libre
Ixodes sp 1L Vegetación
La Tagua/Cerro Kennedy, Dermacentor nitens 7H,19M, 4N Mula
Reserva ProAves El Amblyomma mixtum 3H, 2M Mula/Vegetación
Dorado Ixodes sp 1H, 1N, 2L Vegetación
Rhipicephalus microplus 18H, 13M, 3N Vaca

Figura 1. Ninfa de Ixodes sp. (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. Sendero vista hermosa

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ISSN 1900–1592
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Figura 2. Larva de Ixodes sp. (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. La cumbre, Reserva ProAves El Dorado

Figura 3. Larva de Ixodes sp. (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. Sendero vista hermosa, Reserva ProAves El Dorado

Figura 4. Hembra de Dermacentor nitens. (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. La cumbre, Reserva ProAves El Dorado

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Rodríguez et al.

Figura 5. Macho de Dermacentor nitens. (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. La cumbre, Reserva ProAves El Dorado

Figura 6. Ninfa de Dermacentor nitens. (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. La cumbre, Reserva ProAves El Dorado

Figura 7. Hembra de Amblyomma mixtum, (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. La cumbre, Reserva ProAves El Dorado

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Figura 8. Macho de Amblyomma mixtum, (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. La cumbre, Reserva ProAves El Dorado

Figura 9. Hembra de Rhipicephalus microplus, (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. Vista hermosa, Reserva ProAves El
Dorado

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Figura 10. Macho de Rhipicephalus microplus, (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. Vista hermosa, Reserva ProAves El
Dorado

Figura 11. Ninfa de Rhipicephalus microplus, (A) Vista dorsal, (B) Vista ventral. Vista Hermosa, Reserva ProAves El
Dorado

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Discusión Rhipicephalus microplus es una garrapata asociada a


Las especies de garrapatas reportadas en este estudio han diferentes condiciones ambientales, que en Sur América y
sido reportadas previamente para el departamento del Colombia parasita principalmente ganado, sin embargo,
Magdalena, asociadas a animales domésticos y de granja, ocasionalmente se ha encontrado parasitando perros
anfibios, reptiles y vegetación (Santodomingo et al. 2019, (Estrada-Peña et al. 2006, Costa-Junior et al. 2009, de
Cotes-Perdomo et al. 2020, Oviedo et al. 2024), siendo Miranda et al. 2011). En Colombia, se ha reportado en los
este, el segundo reporte para el corregimiento de Minca en departamentos de Amazonas, Antioquia, Arauca, Bolívar,
la SNSM y el primero para estas especies por encima de Caldas, Casanare, Cundinamarca, Meta, Tolima, Valle del
los 2000 m.s.n.m. en esta localidad. Cauca, Sucre y Nariño (López 1980, Arias et al. 1991,
Betancourt et al. 1992, Vecino et al. 2010, Rivera-Páez et
El género Amblyomma (Acari: Ixodidae) actualmente está al. 2018, Acevedo-Gutiérrez et al. 2020). R. microplus
representado por 136 especies de garrapatas (Guglielmone también ha sido reportada previamente en las
et al. 2021), de las cuales, su riqueza en Colombia se estribaciones septentrionales de la SNSM, parasitando
compone de 26 especies (Benavides-Montaño et al. 2022). ganado al igual que en nuestro estudio (Santodomingo et
El estadio larvario y el estadio ninfal de las garrapatas del al. 2019, Cotes-Perdomo et al. 2020). Benavides-Montaño
género Amblyomma, destacando Amblyomma mixtum, son et al. (2022) señala la posible adaptación de R. microplus
considerados los más agresivos para los humanos que a grandes altitudes (más de 2600 m.s.n.m.) en Colombia,
ingresan a áreas habitadas por vida silvestre y animales donde no se ha reportado con frecuencia. Lo cual es
domésticos (Martins et al. 2010, Guglielmone & Robbins evidenciado por Vecino et al. (2010) y nuestro estudio,
2018). A. mixtum es una garrapata neotropical generalista, reportando a R. microplus parasitando ganado entre los
de importancia médica y veterinaria por su rol como 2000 y 2903 m.s.n.m.
vector de múltiples patógenos a nivel global, en América,
presenta una amplia distribución desde los Estados Unidos R. microplus tiene la capacidad de adaptarse y proliferar
al Ecuador. Algunos datos sobre las preferencias y bajo modificaciones antropogénicas de áreas forestales
condiciones climáticas de la especie indican altitudes para prácticas ganaderas. Esta garrapata podría
entre los 1 a 1000 m.s.n.m. y temperaturas promedio de 16 representar un indicador útil de amenazas a la
◦C (que oscilan entre 13 y 26 ◦C) (Alim et al. 2012, biodiversidad como consecuencia del impacto humano en
Aguilar-Domínguez et al. 2021). En Colombia, A. mixtum áreas protegidas o de conservación, lugares que reciben
ha sido reportada en los departamentos de Antioquia, protección por su reconocida naturaleza ecológica
Arauca, Caldas, Casanare, Córdoba y Meta (Rivera-Páez (Benavides-Montaño et al. 2022).
et al. 2016, 2018, 2018b, Acevedo-Gutiérrez et al. 2021).
Para el departamento del Magdalena, esta había sido El género Dermacentor está representado por 42 especies
reportada previamente parasitando animales domésticos, a nivel mundial (Guglielmone et al. 2021), de las cuales,
en áreas donde predomina el bosque seco tropical y en la cuatro son exclusivas del neotrópico y dos están presentes
vegetación del corregimiento de Minca (Santodomingo et en Colombia, Dermacentor imitans y Dermacentor nitens
al. 2019, Cotes-Perdomo et al. 2020, Oviedo et al. 2024). (Benavides-Montaño et al. 2022). En Colombia D. nitens
es endémica y ha sido reportada en los departamentos de
Estudios reportan que las garrapatas del género Amazonas, Antioquia, Arauca, Atlántico, Bolívar,
Amblyomma se concentran principalmente en altitudes Boyacá, Caldas, Casanare, Cauca, Córdoba,
que van de los 1000 a 1500 m.s.n.m. debido a que estas Cundinamarca, Distrito Capital, Guaviare, Huila,
garrapatas tienen baja resistencia a la desecación y poca Magdalena, Meta, Nariño, Risaralda, Santander, Sucre,
tolerancia a los cambios de temperatura (Clarke-Crespo et Tolima y Valle del Cauca (Guglielmone et al. 2021). D.
al. 2020). Aguilar-Domínguez et al. (2021) mencionan nitens cuenta con dos reportes previos para el
que especies como A. mixtum no toleran bajas departamento del Magdalena, de los cuales, uno es para el
temperaturas, por lo tanto, los gradientes altitudinales son corregimiento de Minca a una altitud de 660 m.s.n.m.
una barrera ecológica que limita su distribución. Los dos (Santodomingo et al. 2019, Cotes-Perdomo et al. 2020) al
reportes que se tienen actualmente para el Magdalena igual que en este estudio D. nitens fue encontrada en
reportan a A. mixtum por debajo de los 700 m.s.n.m. y a ambos estudios parasitando equinos.
los 1000 m.s.n.m. (Cotes-Perdomo et al. 2020, Oviedo et Una ninfa y tres larvas fueron identificadas
al. 2024). Sin embargo, en este estudio reportamos la morfológicamente como Ixodes sp, debido a la
presencia de A. mixtum en un área con condiciones de complejidad morfológica y la falta de descripciones de
temperatura de 8°C a 18°C a una altitud de 2161 m.s.n.m., estos estadios para muchas especies del género
un hallazgo interesante pero soportado, debido a la (Guglielmone et al. 2021). El género Ixodes actualmente
abundante biodiversidad, a la presencia de animales de cuenta con 266 especies, de las cuales 10 especies están
granja y al alto flujo de personas en la zona. presentes en Colombia, Ixodes sp. cf. I. affinis, I.
auritulus, I. bocatorensis, I. boliviensis, I. lasallei, I.

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Rodríguez et al.

luciae, I. montoyanus, I. tapirus, I. tropicalis, I. haemoprotozoan diseases in cattle population of


venezuelensis (Guglielmone et al. 2023). Estudios previos Chittagong Division, Bangladesh.
realizados en el corregimiento de Minca en la SNSM, Arias, J. J., Betancourt, A., Valencia, C. E. & Sardi, H. 1991.
reportan especies del género Ixodes a los 1296 m.s.n.m., Identificación de garrapatas de bovinos en el municipio de
Tumaco (Colombia). Revista ICA, (1-2), 145-151.
identificadas como Ixodes sp. cf. I. affinis e Ixodes sp. Benavides-Montaño J. A., Betancourt-Echeverri J. A., Valencia
recolectadas de la vegetación (Oviedo et al. 2024), sin G. L. & Mesa-Cobo N. C. 2022. A review of hard ticks
embargo, son necesarios estudios moleculares adicionales (Acari: Ixodidae) in Colombia: Ticks Tick Borne
a la morfología para identificar las especies encontradas Dis.Persian Journal of Acarology, 11(3), 397-437.
en este estudio. Es conocido que las especies de Ixodes Betancourt, J. A., García, O., Roqueme, L. & Navarrete, M.
habitan regiones con bajas temperaturas, como las tierras 1992. Distribución y niveles de infestación por garrapatas
altas en las montañas ecuatoriales y parasitan aves en bovinos de Córdoba, noroeste de Sucre y noreste de
principalmente (Guglielmone & Nava 2017). La SNSM Antioquia. Revista Ica, 27, 63-76.
comprende una riqueza conformada por más de 600 Cadena, C. D., Caro, L. M., Caycedo, P. C., Cuervo, A. M.,
Bowie, R. C. & Slabbekoorn, H. 2016. Henicorhina
especies de aves (Rodríguez-Navarro 2000) ofreciendo así anachoreta (Troglodytidae), another endemic bird species
las condiciones climáticas adecuadas para la presencia de for the Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia:
especies de Ixodes. Henichorhina anachoreta (Troglodytidae), otra especie de
ave endémica de la Sierra Nevada de Santa Marta,
Conclusión Colombia. Ornitología Colombiana, (15), 82-89.
En este estudio reportamos las especies de garrapata Camicas, J. L., Hervy, J. P., Adam, F. & Morel, P. C. 1998. Les
Amblyomma mixtum, Dermacentor nitens, Ixodes sp, y Tiques du monde, nomenclature, stades decrits, hotes,
Rhipicephalus microplus en La Reserva ProAves El repartition/The Ticks of the World, Nomenclature,
Dorado, SNSM. Pudimos evidenciar cómo las especies A. Described stages, Hosts, Distribution (Acarida, Ixodida).
ORSTOM Edition, Paris.
mixtum y R. microplus muestran una adaptación a hábitats Clarke-Crespo, E., Moreno-Arzate, C. N. & Lopez-Gonzalez, C.
en tierras altas de montaña sobre los 2000 m.s.n.m., A. 2020. Ecological niche models of four hard tick genera
parasitando en conjunto o individual a equinos y ganado. (Ixodidae) in Mexico. Animals, 10(4), 649.
Este estudio nos enseña lo diversa y poco conocida que es Costa-Junior, L. M., Ribeiro, M. F. B., Rembeck, K., Rabelo, E.
la fauna de garrapatas presentes en la SNSM, mostrando M. L., Zahler-Rinder, M., Hirzmann, J., ... & Passos, L. M.
la necesidad de más estudios en los que se tengan en F. 2009. Canine babesiosis caused by Babesia canis vogeli
cuenta sus principales hospederos como lo son aves, in rural areas of the State of Minas Gerais, Brazil and
mamíferos y reptiles, con la finalidad de explorar y factors associated with its seroprevalence. Research in
documentar la riqueza de especies e interacciones entre Veterinary Science, 86(2), 257-260.
Cotes-Perdomo, A. P., Oviedo, A. & Castro, L. R. 2020.
garrapatas y hospederadores en la zona. Molecular detection of pathogens in ticks associated with
domestic animals from the Colombian Caribbean region.
Agradecimientos Experimental and Applied Acarology, 82, 137-150.
Los autores agradecen al Dr. Sebastián Flores por su De Miranda, R. L., de Castro, J. R., Olegario, M. M. M., Beletti,
soporte y al estudiante Jerson Guerrero por su apoyo en el M. E., Mundim, A. V., O’dwyer, L. H., ... & Baneth, G.
trabajo de campo. 2011. Oocysts of Hepatozoon canis in Rhipicephalus
(Boophilus) microplus collected from a naturally infected
Referencias dog. Veterinary parasitology, 177(3-4), 392-396.
Acevedo-gutiérrez, L. Y., Paternina, L. E., Pérez-Pérez, J. C., Duran-Izquierdo, M., & Olivero-Verbel, J. 2021. Vulnerability
Londoño, A. F., López, G., & Rodas, J. D. 2020. assessment of Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia:
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