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PARADOJAS CARDIOVASCULARES Y DE SUPERVIVENCIA EN PACIENTES EN DIÁLISIS

Epidemiología inversa más allá de los pacientes en diálisis:

insuficiencia cardíaca crónica, geriatría, artritis reumatoide,
EPOC y SIDA
Tamara B. Horwich y Gregg C. Fonarow
Centro de miocardiopatía Ahmanson-UCLA, Centro médico de UCLA, Los Ángeles, California

ABSTRACTO

La "epidemiología inversa" se refiere a asociaciones epidemiológicas paradójicas Existe una amplia literatura científica sobre la epidemiología inversa en
y contraintuitivas entre los resultados de supervivencia y los factores de riesgo estas poblaciones. Las bases fisiopatológicas comunes en estos estados de
cardiovascular tradicionales, como la obesidad, la hipertensión arterial y el enfermedad crónica pueden ayudar a explicar la inversión de los factores
colesterol alto. La epidemiología inversa se ha descrito bien en la enfermedad de riesgo observados en estas poblaciones diversas. Además, las pautas
renal terminal, pero también se ha observado en estados patológicos crónicos, para la población general en cuanto a objetivos óptimos de peso, niveles
como la insuficiencia cardíaca crónica, la artritis reumatoide, la enfermedad de colesterol y presión arterial pueden no ser aplicables a poblaciones
pulmonar obstructiva crónica y el síndrome de inmunodeficiencia adquirida, y en especiales, incluidos los pacientes con enfermedades crónicas o las
poblaciones de edad avanzada. Esta revisión destacará los recientes avances personas mayores.
médicos en el campo de la epidemiología inversa.

En varios estados patológicos crónicos se han observado Aunque un índice de masa corporal (IMC) elevado, un colesterol
asociaciones paradójicas entre los factores de riesgo elevado y una presión arterial elevada se asocian con un mayor
cardiovascular tradicionales y los resultados clínicos, a riesgo de enfermedad vascular aterosclerótica, estos factores no
menudo denominadas "epidemiología inversa". Se han predicen un mayor riesgo en las poblaciones de pacientes con IC
observado tendencias epidemiológicas contraintuitivas con crónica; cada vez hay más datos que sugieren que también se
respecto a factores de riesgo como el peso corporal, el observa una epidemiología inversa similar en las poblaciones
colesterol y la presión arterial en poblaciones distintas de los con IC aguda.
pacientes en hemodiálisis de mantenimiento, incluidos Aunque la obesidad se asocia con un mayor riesgo de
pacientes con insuficiencia cardíaca (IC), artritis reumatoide aparición de IC (4), se ha observado una relación sorprendente
(AR), síndrome de inmunodeficiencia adquirida (SIDA) y entre el IMC y los resultados en aquellos con IC establecida.
enfermedad pulmonar obstructiva crónica (EPOC), y en Contrariamente a lo esperado, un IMC más alto se asocia
poblaciones geriátricas (Tabla 1) (1,2). Los mecanismos sistemáticamente con mejores resultados de IC en estudios
fisiopatológicos comunes pueden explicar la epidemiología observacionales. Esta relación se describió por primera vez en
inversa observada en estas poblaciones diversas y una mejor 2001 en una cohorte de pacientes con IC sistólica avanzada
comprensión de estas relaciones puede proporcionar seguidos en un único centro universitario de trasplantes.
información sobre los estados patológicos. Sobrepeso (IMC 27,8–31,0 kg⁄metro2) y obesos (IMC > 31,0 kg⁄
metro2) Se encontró que los sujetos tenían una supervivencia
ajustada al riesgo significativamente mejorada en comparación
Insuficiencia cardiaca con el peso recomendado (IMC 20,7–27,7 kg⁄metro2) y bajo peso
(IMC < 20,7 kg⁄metro2) Pacientes con IC (Fig. 1). Los pacientes con
La insuficiencia cardíaca afecta aproximadamente a cinco millones de IC con sobrepeso y obesos tenían más probabilidades de tener
personas en los Estados Unidos y está asociada con una morbilidad y hipertensión, diabetes y colesterol alto, pero eran similares en
mortalidad significativas (3). En los Estados Unidos, una proporción términos de función renal, sodio sérico y presión capilar
importante de la IC está relacionada con la cardiopatía isquémica, pero la pulmonar enclavada (5).
evidencia reciente sugiere que los paradigmas tradicionales del riesgo La "paradoja de la obesidad" en los resultados de la IC se ha
cardiovascular no se pueden extrapolar a la población con IC. confirmado en otras poblaciones con IC. Un análisis de 7767
pacientes ambulatorios estables inscritos en el grupo de intervención
Dirigir la correspondencia a:Tamara B. Horwich, MD, 10833 con digitalis seguidos durante una media de 37 meses reveló un
LeConte Avenue, CHS BH-307, Los Ángeles, CA 90049, o correo
aumento gradual de las tasas brutas de mortalidad en los grupos de
electrónico: [email protected] .
IMC sucesivamente más altos; sobrepeso (IMC 25-29,9 kg⁄metro2) y
Seminarios en diálisis—Vol 20, No 6 (noviembre-diciembre) 2007
pp. 549–553 obesos (IMC‡30 kilos⁄metro2) los pacientes tenían un menor riesgo de
Documento de la investigación: 10.1111/j.1525-139X.2007.00346.x muerte después del ajuste multivariado

549
550 Horwich y Fonarow
CUADRO 1. Estados de enfermedad y poblaciones de pacientes que presentan Un nivel elevado de colesterol total se asoció con una mejoría en la
epidemiología inversa para los factores de riesgo cardiovascular convencionales
clase funcional, una fracción de eyección del ventrículo izquierdo más
Masa corporal Sangre alta y un nivel elevado de albúmina; sin embargo, la relación entre el
índice Colesterol presión colesterol elevado y una mejor supervivencia persistió incluso
después de un ajuste de riesgo extenso (13). La relación entre el
Hemodiálisis Contrarrestar Contrarrestar Contrarrestar
colesterol y el pronóstico de la IC puede depender de la gravedad de
Insuficiencia cardiaca Contrarrestar Contrarrestar Contrarrestar

Obstructiva crónica Contrarrestar Contrarrestar ? la IC, ya que un estudio de pacientes con IC menos avanzada no
enfermedad pulmonar encontró que el colesterol fuera un predictor independiente de los
Artritis reumatoide Contrarrestar ? ? resultados (16). Algunos han planteado la hipótesis de que el
SIDA Contrarrestar Contrarrestar ? colesterol elevado es protector en la IC debido a la capacidad de las
Edad avanzada Contrarrestar Contrarrestar Convencional
lipoproteínas plasmáticas de unirse a la endotoxina circulante y, por
?, desconocido. lo tanto, atenuar la activación de las citocinas inflamatorias
característica del estado de IC (17).
La hipertensión es un factor de riesgo significativo para eventos
cardiovasculares en la población general, incluyendo el desarrollo de
IC (18,19). Sin embargo, en consonancia con el paradigma de la
epidemiología inversa, una presión arterial más alta se asocia con
una mejor supervivencia, no peor, en la población con IC. En un
análisis de 2289 sujetos con IC sistólica crónica en el ensayo
Carvedilol Prospective Randomized Cumulative Survival
(COPERNICUS), una presión arterial sistólica (PAS) más baja se asoció
con factores adversos como valores más bajos de fracción de
eyección del ventrículo izquierdo, sodio sérico, hemoglobina e IMC, y
valores más altos de creatinina sérica. Una disminución de 10 mmHg
en la PAS previa al tratamiento se asoció con un aumento del 18% en
el riesgo de muerte y un aumento del 11% en el riesgo de muerte u
hospitalización por cualquier motivo. De hecho, los pacientes con la
Figura 1.Curvas de supervivencia ajustadas por riesgo para las cuatro PAS más baja experimentaron el mayor beneficio absoluto del
categorías de índice de masa corporal (IMC) a los 5 años en 1203 pacientes con betabloqueante, ya que este grupo era el que corría el mayor riesgo
insuficiencia cardíaca sistólica avanzada. Las variables introducidas en la (20).
ecuación fueron edad, sexo, hipertensión, diabetes mellitus, fracción de eyección En el contexto de exacerbaciones agudas de IC, una PAS más alta
del ventrículo izquierdo, variables hemodinámicas, VO2máx pico2, insuficiencia
en el momento del ingreso también predice mejores resultados,
mitral, insuficiencia tricuspídea, medicamentos y niveles séricos de sodio,
incluida una menor mortalidad intrahospitalaria y posterior al alta,
creatinina y lípidos. La supervivencia fue significativamente mejor para las
como se describe en un estudio de 48.612 pacientes con IC sistólica y
categorías de IMC de sobrepeso y obesidad (de la referencia 5).
diastólica. La mortalidad intrahospitalaria fue del 1,7 % para aquellos
en el cuartil de PAS más alto (>161 mmHg) en comparación con el 7,2
con cocientes de riesgo de 0,88 (0,80-0,96) y 0,81 (0,72-0,92), % en el cuartil de PAS más bajo (<120 mmHg), e incluso los sujetos
respectivamente (6). Fonarow et al. (7) también encontraron una con PAS extremadamente elevada en el ingreso (‡190 mmHg) habían
asociación paradójica entre el IMC y la supervivencia por IC en reducido la mortalidad hospitalaria en comparación con aquellos con
108.927 admisiones por IC aguda; en pacientes con IC sistólica y PAS normal o baja (21).
diastólica, un cuartil de IMC más alto se asoció con una Por último, en un estudio de sujetos con diabetes e IC
mortalidad hospitalaria significativamente menor. Por cada crónica se ha observado una inversión de los factores de
aumento de cinco unidades en el IMC, las probabilidades de riesgo con respecto al control de la diabetes. Aunque el
mortalidad ajustada al riesgo fueron un 10% menores. aumento de la HbA1c en los diabéticos predice un mayor
Aunque se sabe que el desgaste o la pérdida de peso no riesgo de desarrollar IC (22), se ha observado una relación
intencional en la IC se asocia con la activación de citocinas y paradójica en pacientes con IC preexistente. Un análisis de
peores resultados de la IC (8,9), se ha demostrado que la 123 pacientes con diabetes e IC sistólica avanzada seguidos
obesidad se asocia con una mejor supervivencia de la IC incluso en un solo centro universitario demostró que la HbA1c£7,0
en ausencia de caquexia cardíaca (10,11). Algunos han planteado en comparación con HbA1c > 7,0 se asoció de forma
la posibilidad de una relación en forma de U entre el IMC y los independiente con un aumento de la mortalidad (23).
resultados de la IC, con un mayor riesgo en los muy obesos (IMC
> 35 kg⁄metro2), y esta cuestión requiere más investigación (12).
Los ancianos
No sólo un IMC más alto, sino también niveles más altos de
colesterol se han asociado con un mejor pronóstico de la IC, La proporción de personas mayores (>65 años de edad) en la
tanto en la IC de etiología isquémica como no isquémica (13-15). población de los EE. UU. está creciendo rápidamente y, además, la
Un estudio de 1134 pacientes con IC sistólica avanzada seguidos incidencia de enfermedades cardiovasculares en la población de
en un solo centro universitario de IC demostró que un quintil edad avanzada es alta (24). Sin embargo, se ha observado una
más alto de colesterol total predijo una mejor supervivencia en epidemiología inversa de los factores de riesgo cardiovascular
sujetos con miocardiopatía isquémica y no isquémica; un nivel tradicionales y los resultados de supervivencia en las poblaciones
más alto de colesterol LDL, colesterol HDL y triglicéridos predijo geriátricas. En la población general, el riesgo de mortalidad aumenta
de manera similar mejores resultados. con el IMC; sin embargo, el riesgo relativo asociado
 EPIDEMIOLOGÍA INVERSA MÁS ALLÁ DE LOS PACIENTES EN DIÁLISIS 551
Con el aumento del IMC, disminuye sustancialmente en los grupos de Asimismo, un estudio de 779 pacientes ambulatorios con AR reveló
mayor edad. En las mujeres de más de 75 años o los hombres de más de una asociación inversa entre el IMC y la mortalidad por todas las
85 años que participaron en el Estudio de Prevención I de la Sociedad causas. Las ventajas de supervivencia asociadas con la obesidad (IMC
Estadounidense del Cáncer, el IMC no se asoció significativamente con la > 30 kg⁄metro2) y obesidad extrema (>35 kg⁄metro2) fueron
mortalidad por todas las causas o la muerte cardiovascular, a pesar de una independientes de la edad, el sexo, la duración de la AR, el nivel
fuerte asociación positiva entre el IMC y la mortalidad en cohortes más socioeconómico, el tabaquismo y la medicación, pero no de la escala
jóvenes (25). Se encontró una relación en forma de U entre el IMC y el de comorbilidad y la gravedad de la AR (41). No existen estudios de
riesgo ajustado de muerte o accidente cerebrovascular en el Programa de resultados sobre el efecto de los niveles de lípidos o de la presión
Hipertensión Sistólica en los Ancianos, con un nadir de riesgo en 27,7 y arterial en pacientes con AR.
29,3 kg.⁄metro2para la muerte y el accidente cerebrovascular
respectivamente (26). En el Estudio del Corazón de Honolulu de hombres
estadounidenses de origen japonés de 71 a 93 años, el IMC y el grosor del Enfermedad pulmonar obstructiva crónica
pliegue cutáneo se correlacionaron inversamente con la mortalidad.
Curiosamente, la relación cintura-cadera se correlacionó positivamente La EPOC afecta aproximadamente a 16 millones de personas en el
con la mortalidad, especialmente en aquellos con un IMC alto, lo que La EPOC es una enfermedad cardiovascular que afecta a los Estados
sugiere un papel modificador de la distribución de la grasa (27). Unidos y es la cuarta causa de muerte en todo el mundo. Aunque la
mortalidad cardiovascular representa aproximadamente el 50% de
Algunos estudios, pero no todos, también han demostrado una las muertes en pacientes con EPOC (42), los factores de riesgo
epidemiología inversa con respecto a los niveles de colesterol en los cardiovascular tradicionales del IMC y el colesterol tienen una
ancianos; los niveles bajos de colesterol total y colesterol LDL en "epidemiología inversa" en esta entidad patológica. Por ejemplo,
poblaciones geriátricas se han asociado con una mayor mortalidad, varios estudios han documentado que un IMC bajo se asocia con un
especialmente debido a causas no cardiovasculares (28-31). Por pronóstico adverso en pacientes con EPOC (43-46). Un análisis de
ejemplo, en un estudio de cohorte de 3572 hombres 2132 sujetos con EPOC del Copenhagen City Heart Study reveló que
estadounidenses de origen japonés del Honolulu Heart Study, los el riesgo relativo de mortalidad por todas las causas en pacientes con
sujetos en el cuartil más bajo de colesterol total tenían un mayor IMC bajo (<20 kg⁄metro2) en comparación con pacientes con IMC
riesgo de mortalidad, incluso después de ajustar por edad y factores normal (IMC 20-25 kg⁄metro2) fue de 1,64 (1,20-2,23) y 1,42 (1,07-1,89)
de riesgo cardiovascular (31). Sin embargo, un estudio de 870 en hombres y mujeres respectivamente, después del ajuste por edad,
ancianos de alto funcionamiento que vivían en la comunidad consumo de tabaco y función ventilatoria. El riesgo relativo ajustado
encontró que la hipocolesterolemia no era un predictor al riesgo de mortalidad relacionada con EPOC en pacientes con IMC
independiente de mortalidad después del ajuste por sexo y otros bajo en comparación con pacientes con IMC normal fue de 3,34
factores de riesgo cardiovascular (32). A diferencia de las tendencias (1,94-5,83) y 2,45 (1,42-4,22) en hombres y mujeres, respectivamente.
paradójicas de supervivencia asociadas con el IMC y el colesterol en La relación entre el IMC y los resultados fue más fuerte en aquellos
los ancianos, la hipertensión y el mal control glucémico en los con EPOC grave, con la mortalidad más baja por todas las causas y
diabéticos siguen estando asociados con una mayor morbilidad y relacionada con EPOC en aquellos con IMC‡30 kilos⁄metro2(44). De
mortalidad en los ancianos (33,34). manera similar, en pacientes con EPOC con hipoxemia crónica que
recibían oxigenoterapia a largo plazo, un IMC bajo fue un fuerte
predictor de tasas de muerte y hospitalización (43). Aunque los datos
Artritis reumatoide sobre los resultados del colesterol y la EPOC son escasos, un estudio
a gran escala de una población de una organización de
Los pacientes con AR y otras enfermedades autoinmunes tienen mantenimiento de la salud documentó un riesgo reducido, pero no
un riesgo elevado de aterosclerosis y enfermedad cardiovascular, significativo, de bronquitis crónica.⁄hospitalizaciones por enfisema en
probablemente relacionada con la inflamación sistémica crónica, el contexto de colesterol alto y un menor riesgo de muerte por EPOC
aunque algunas terapias inmunosupresoras también pueden y afecciones relacionadas, incluido el asma, en hombres con niveles
aumentar el riesgo (35-37). Curiosamente, la presencia de factores de más altos de colesterol (47).
riesgo cardiovascular es similar entre aquellos con y sin AR y el
mayor riesgo de eventos cardiovasculares en pacientes con AR es
independiente de los factores de riesgo cardiovascular tradicionales,
que incluyen la edad, el IMC, la presión arterial, la SIDA
hipercolesterolemia y la diabetes (38,39).
Además, se han descrito asociaciones paradójicas entre los Se han descrito asociaciones epidemiológicas inversas en
factores de riesgo cardiovascular tradicionales y los resultados poblaciones de pacientes con el virus de la
en pacientes con AR. En un estudio de cohorte retrospectivo inmunodeficiencia humana (VIH) y SIDA. La asociación entre
basado en la población de 603 pacientes con AR emparejados el IMC y los resultados en el VIH y el SIDA es compleja, ya
con 603 controles, un IMC bajo (<20 kg⁄metro2) en comparación que la terapia retroviral de gran actividad (TARGA) y el
con el IMC normal (20–30 kg)⁄metro2) en pacientes con AR se estado serológico en sí están asociados con cambios en la
asoció con un "riesgo significativamente mayor" de mortalidad composición corporal.⁄lipodistrofia, mientras que la TARGA
cardiovascular (HR 3,34; IC del 95 %: 2,23-4,99), mientras que un induce un perfil lipídico aterogénico (48,49). Además, el VIH
IMC bajo en comparación con un IMC normal en los controles se ha asociado con tasas aceleradas de aterosclerosis y
sin AR se asoció con un riesgo significativamente "disminuido" enfermedad cardiovascular, aunque este tema sigue siendo
de mortalidad cardiovascular (HR 0,73; IC del 95 %: 0,41-1,31), algo controvertido (49). Sin embargo, el IMC bajo, la pérdida
incluso después de ajustar los factores de riesgo que incluyen de peso y el colesterol total bajo se han asociado con un
diabetes, hipertensión y tabaquismo (40). pronóstico adverso en la población VIH+ y con SIDA.
552 Horwich y Fonarow
ulaciones (50,51). Sin embargo, en pacientes con SIDA post-HAART, 7. Fonarow GC, Srikanthan P, Costanzo MR, Cintron GB, Lopatin M: Una paradoja de la
obesidad en la insuficiencia cardíaca aguda: análisis del índice de masa corporal y
como en pacientes post-trasplantados con insuficiencia renal o IC, se la mortalidad hospitalaria de 108927 pacientes en el Registro Nacional de
observa una "reversión de la epidemiología inversa", en la que la Insuficiencia Cardíaca Aguda Descompensada.Soy corazón J153:74–81, 2007
8. Anker SD, Ponikowski P, Varney S, Chua TP, Clark AL, Webb-Peploe KM,
obesidad se convierte nuevamente en un factor de riesgo para un
Harrington D, Kox WJ, Poole-Wilson PA, Coats AJ: El desgaste como factor de
mayor riesgo de muerte (52). riesgo independiente de mortalidad en la insuficiencia cardíaca crónica.
Lanceta349:1050–1053, 1997
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de factor de necrosis tumoral en insuficiencia cardíaca crónica grave.N.º de
Fundamentos fisiopatológicos compartidos Engl. J. Med.323:236–241, 1990
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La desnutrición y la inflamación son características cardíaca crónica sin caquexia: la importancia de la obesidad.
compartidas por poblaciones que presentan una Falla de la tarjeta J9:29–35, 2003
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epidemiología inversa. En la IC, la pérdida de peso y la
crónica sintomática.Soy corazón J150:1233–1239, 2005
activación de citocinas inflamatorias están vinculadas y se 12. Habbu A, Lakkis NM, Dokainish H: La paradoja de la obesidad: ¿realidad o
asocian con un aumento de la mortalidad (8,9,53). Al igual ficción?Soy J Cardiol98:944–948, 2006
13. Horwich TB, Hamilton MA, Maclellan WR, Fonarow GC: El colesterol total
que la IC, la AR se asocia con la pérdida de peso, que se sérico bajo se asocia con un marcado aumento de la mortalidad en la
caracteriza por una mayor inflamación y se ha denominado insuficiencia cardíaca avanzada.Falla de la tarjeta J8:216–224, 2002
"caquexia reumatoide" (54). En los ancianos, los niveles 14. Rauchhaus M, Clark AL, Doehner W, Davos C, Bolger A, Sharma R, Coats AJ,
Anker SD: La relación entre el colesterol y la supervivencia en pacientes con
bajos de albúmina y los marcadores inflamatorios como la insuficiencia cardíaca crónica.J Am Coll Cardiol42:1933–1940, 2003
proteína C reactiva y la interleucina-6 no solo son frecuentes,
15. Afsarmanesh N, Horwich TB, Fonarow GC: Niveles de colesterol total y riesgo de
sino que predicen un mayor riesgo de mortalidad y
mortalidad en la insuficiencia cardíaca sistólica no isquémica.Soy corazón J
deterioro funcional (55). Se necesitan más investigaciones 152:1077–1083, 2006
para comprender si factores como el IMC bajo, el colesterol 16. Christ M, Klima T, Grimm W, Mueller HH, Maisch B: Importancia pronóstica de
los niveles de colesterol sérico en pacientes con miocardiopatía dilatada
bajo y la presión arterial baja son simplemente un marcador idiopática.Corazón europeo J27:691–699, 2006
de otros estados comórbidos que conducen a malos 17. Rauchhaus M, Coats AJ, Anker SD: La hipótesis endotoxina-lipoproteína.
resultados (causalidad inversa) o si existe una verdadera Lanceta356:930–933, 2000
18. Vasan RS, Larson MG, Leip EP, Evans JC, O'Donnell CJ, Kannel WB, Levy D:
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arterial diastólica y presión del pulso como predictores del riesgo de
Conclusiones insuficiencia cardíaca congestiva en el Estudio cardíaco de Framingham.Ana
Interna Médica138:10–16, 2003
20. Rouleau JL, Roecker EB, Tendera M, Mohacsi P, Krum H, Katus HA,
Aproximadamente, entre 20 y 30 millones de estadounidenses padecen
Fowler MB, Coats AJ, Castaigne A, Scherhag A, Holcslaw TL, Packer M,
enfermedades asociadas con una epidemiología inversa. Las pautas para la Carvedilol Prospective Randomized Cumulative Survival Study Group:
población general en cuanto a objetivos óptimos de peso, niveles de colesterol y Influencia de la presión arterial sistólica previa al tratamiento en el
efecto del carvedilol en pacientes con insuficiencia cardíaca crónica
presión arterial pueden no ser aplicables a poblaciones especiales, incluidos los grave: estudio Carvedilol Prospective Randomized Cumulative Survival
pacientes con enfermedades crónicas o las personas mayores. Los malos (COPERNI-CUS).J Am Coll Cardiol43:1423–1429, 2004
21. Gheorghiade M, Abraham WT, Albert NM, Greenberg BH, O'Connor CM, She
resultados clínicos en estas poblaciones de pacientes pueden no ser susceptibles
L, Stough WG, Yancy CW, Young JB, Fonarow GC, para los investigadores y
a intervenciones dirigidas a los factores de riesgo cardiovascular tradicionales. coordinadores de OPTIMIZE-HF: Presión arterial sistólica al ingreso,
Un conjunto complejo de enfermedades relacionadas con la desnutrición y la características clínicas y resultados en pacientes hospitalizados con
insuficiencia cardíaca aguda.JAMA296:2217–2226, 2006
inflamación puede contribuir a esta inversión de los factores de riesgo y a una
22. Iribarren C, Karter AJ, Go AS, Ferrara A, Liu JY, Sidney S, Selby JV: Control
alta tasa de mortalidad. Es necesario realizar más investigaciones sobre la glucémico e insuficiencia cardíaca entre pacientes adultos con diabetes.
epidemiología de estados de enfermedades crónicas como la insuficiencia Circulación103:2668–2673, 2001
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 EPIDEMIOLOGÍA INVERSA MÁS ALLÁ DE LOS PACIENTES EN DIÁLISIS 553
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