Scientia Agropecuaria 10(2): 199 – 206 (2019)

SCIENTIA
AGROPECUARIA a. Facultad de Ciencias

Scientia Agropecuaria Agropecuarias

Universidad Nacional de
Website: http://revistas.unitru.edu.pe/index.php/scientiaagrop Trujillo

Capacidad antagónica de Trichoderma harzianum frente a

Rhizoctonia, Nakatea sigmoidea y Sclerotium rolfsii y su
efecto en cepas nativas de Trichoderma aisladas de
cultivos de arroz
Antagonistic capacity of Trichoderma harzianum compared to
Rhizotecnia, Nakataea sigmoidea, Sclerotium rolfsii and its
effect in native strains of Trichoderma isolated form rice crops
Miguel Garrido Rondoy1,* ; Nasstie Vilela Severino2
1 Laboratorio de fitopatología, Universidad Nacional de Tumbes. Facultad de Ciencias Agrarias. Perú. Campus
Universitario La Cruz. s/n.
2 Laboratorio de Fitopatología, Universidad Nacional de Tumbes Facultad de Ciencias Agrarias.

Received August 27, 2018. Accepted May 10, 2019.

Resumen
Se ha estudiado la capacidad antagónica de una cepa comercial de Trichoderma harzianum , frente a
Rhizoctonia spp., Nakatea sigmoide y Sclerotium rolfsii, causantes de la Pudrición de tallos y vainas
del arroz, así como su efecto en 14 cepas nativas de Trichoderma aisladas de diferentes campos
arroceros. La prueba in vitro demostró que T. harzianum presenta una elevada actividad antagónica e
hiperparasítica contra Rhizoctonia. La mayor acción de micoparasitismo se presentó con Rhizoctonia,
siendo muy frecuente el enrollamiento de hifas y la penetración; en Nakataea se observó sólo
enrollamiento y, en Sclerotium no se observó enrollamiento. El desarrollo de la cepa de T. harzianum
(comercial), no afecta a las cepas nativas de Trichoderma spp. ensayadas en este trabajo, en la
mayoría de los casos, las cepas de Trichodermas nativos mostraron un rápido desarrollo entre las 48 y
las 72 horas. Aun cuando las cepas de Trichoderma nativos mostraron un mayor desarrollo
vegetativo, la cepa comercial de T. harzianum genera una mayor producción de conidias, con un
incremento de 29,53% muy importante en la trasmisión y diseminación de estos antagonistas en el
suelo.
Palabras clave: control biológico; antagonismo; cepas nativas; Trichoderma spp; enfermedades del
arroz.

Abstract
It has studied the antagonistic capacity a commercial Trichoderma harzianianum , against a
Rhizoctonia spp., Nakatea sigmoide y Sclerotium rolfsii, causing the rot of stems and pods of rice, as
well as its effect on 14 native strains of Trichoderma isolated of different rice fields. The in vitro test
showed that T. harzianum presents a high antagonistic activity and hyperparasitica against
Rhizotocnia. The greater action of mycoparasitism arose with Rhizotocnia, being very frequent the curl
of hyphae and penetration; in Nakataea, only curl was observed and no curl was observed in
Sclerotium. The development of strain of T. harzianum (comercial) does not affect the native strains of
Trichoderma spp. Tested in this work, in most cases, strains of Trichodermas native showed a rapid
development between 48 and 72 hours. Although the strains of Trichoderma native showed a greater
vegetative development, the strain comercial T. harzianum generates a higher production of conidia,
with an increase of 29.53% very important in the transmission and dissemination of these antagonists
in the soil.
Keywords: Biological control; antagonism; native strains; Trichoderma spp; rice diseases.

How to cite this article:

Garrido, M.; Vilela, N. 2019. Capacidad antagónica de Trichoderma harzianum frente a Rhizoctonia, Nakatea sigmoidea y
Sclerotium rolfsii y su efecto en cepas nativas de Trichoderma aisladas de cultivos de arroz. Scientia Agropecuaria 10(2):
199 – 206.

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* Corresponding author © 2019 All rights reserved

E-mail: [email protected] (M. Garrido). DOI: 10.17268/sci.agropecu.2019.02.05

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1. Introducción hiperparasitica de una cepa comercial de

Las pudriciones de tallos y vainas del arroz, Trichoderma harzianum frente a
es causada por hongos patógenos del sue- Fitopatógenos como Rhizoctonia, Nakatae
lo que afectan al cultivo durante toda su y Sclerotium en arroz y su efecto sobre 15
etapa de desarrollo generando daños en cepas nativas de campos comerciales de
las vainas y afectando la producción. El arroz, conservadas en la micoteca de la
uso de fungicidas foliares para reducir la Facultad de Ciencias Agrarias de la
severidad de esta enfermedad es una prác- Universidad Nacional de Tumbes.
tica común en el cultivo de arroz (Marcelo y
Francisco, 2017), con aplicaciones tempra- 2. Materiales y métodos
nas desde el embuchado hasta la floración. Obtención de cepas de Trichoderma y de
Las aplicaciones de Trichoderma después hongos fitopatógenos
del fangueo para controlar estos hongos, Las cepas de Trichodermas nativos y hon-
por su alto potencial de control biológico, gos fitopatógenos de arroz, fueron tomados
tienen diversas ventajas, pues crece y de la colección de la micoteca de la Facul-
desarrolla muy rápido, pero además pro- tad de Ciencias Agrarias, la cepa comercial
duce una gran cantidad de enzimas (Casta- de T. harzianum fue aislada de una muestra
ñeda et al., 2017), metabolitos secundarios viable de un producto comercial.
como compuestos orgánicos volátiles (Si- Para la identificación de las cepas taxonó-
nuco et al., 2017) y mecanismos de acción micas se tomó en consideración el estudio
como: una competencia física por el espa- de las características morfológicas como:
cio y los nutrientes del medio; la produc- micelio, color, tipo de crecimiento, presen-
ción de metabolitos secundarios con acti- cia de conidias, presencia de septas, an-
vidad antibiótica o anti-fúngica; parasitismo cho, etc., para Hyphomycetes (Ellis, 1976;
directo o inducción de resistencia (Howell Barnett y Hunter, 1997), y Trichoderma
et al., 2003; Pérez-Torres et al., 2018a); (Kubicek, 2002).
similar respuesta se encontró con la cepa
ZJSX5003 de T. asperellumse con enzimas Prueba de Antagonismo in vitro (Cultivos
degradantes de la pared celular (quitnasa, duales)
proteasa y β-glucanasas), metabolitos Esta prueba se realizó siguiendo la técnica
secundarios y peptaiboles, la interacción de cultivo dual de Dennis y Webster (1971),
de estas enzimas y los metabolitos secun- en placas Petri de 9 cm de radio, conte-
darios mejora el antagonismo contra niendo Papa Dextrosa Agar (PDA), se colo-
Fusarium graminearum (Li, 2016); convir- có en el extremo de la placa Petri un disco
tiéndose en una alternativa de control para de agar de 5 mm de diámetro con micelio
mejorar la nutrición y resistencia de las de las cepas en estudio y en el extremo
plantas, así como disminuir la incidencia de opuesto otro disco de agar (Trichoderma
enfermedades (Nico et al., 2005; Duarte- spp.), posteriormente los cultivos se incu-
Leal et al., 2017). baron a 25±1 ºC, durante 10 días, midiendo
A pesar que la capacidad antagónica de cada 24 h. el crecimiento radial del micelio
Trichoderma es altamente variable de la colonia de los hongos en estudio.
(Martínez et al., 2013b), las cepas nativas
Tabla 1
de un lugar puedan ser más efectivas que Escala para clasificación del antagonismo según Bell et
las importadas (Arcia, 1995), pero esta al. (1982)
capacidad dependerá de la especificidad
Grado Capacidad antagónica
de la cepa y sus modos de acción, es decir
Trichoderma coloniza el 100% de la
pueden existir aislamientos que sean más 1 superficie del medio y crece sobre el
eficientes para el control de un patógeno fitopatógeno
que de otro (Martínez et al., 2008c), Trichoderma coloniza dos terceras partes
2 de la superficie del medio de cultivo y limita
característica mejor establecidas en las el crecimiento del fitopatógeno
cepas comerciales. Trichoderma y el fitopatógeno colonizan
Los antecedentes mencionados resaltan la 3 cada uno la mitad de la superficie, ningún
hongo domina
importancia y los efectos benéficos que
El fitopatógeno coloniza dos terceras
tiene Trichoderma para la producción de 4 partes de la superficie del medio y limita el
arroz. Sin embargo, los estudios crecimiento de Trichoderma
relacionados con la interacción de este El fitopatógeno coloniza el 100% de la
5 superficie del medio y crece sobre
género con hongos causantes de la Trichoderma.
pudrición de tallos y vainas, así como, con
cepas de Trichoderma nativos presentes Se calcularon los valores medios de Por-
en el suelo, han recibido poca atención. La centaje de Inhibición del Crecimiento Ra-
presente investigación tuvo como objetivo dial (Ezziyyani et al. 2004) (PICR) por la
comprobar la capacidad antagónica e fórmula:

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PICR = [(R1-R2)/R1]*100 del medio y forma abundante esporulación.

Donde: Esta acción no se observa con S. rolfsii. en
R1: Diámetro del testigo la prueba in vitro, T. harzianum demostró
R2: Diámetro del organismo ensayado
una elevada actividad antagónica e
hiperparasítica contra Rhizoctonia, Alarcón
De las zonas de confluencia de las colo-
et al. (2005) muestra la eficacia de
nias, se tomaron muestras de micelio y se
Trichoderma contra hongos del suelo como
hicieron montajes para observar al micros- Rhizoctonia solani, así como una colo-
copio óptico y verificar la interacción hifal
nización total de la placa en 120 h, similar a
característico de los procesos micoparasí- lo encontrado en este ensayo (Figura 2).
ticos de cada organismo. También se de-
terminó el grado de antagonismo según la
Escala de Clase planteada por Bell et al.
(1882) (Tabla 1).

3. Resultados y discusión
Capacidad antagónica de Trichoderma
harzianum frente a Rhizoctonia, Nakatea y
Sclerotium en medio de cultivo PDA
Al hacer la comparación diaria del radio del
crecimiento antagonista (RCA), con el radio
de crecimiento patógeno (RCP) en cada
cultivo dual, se determinó la competencia
por nutrientes y espacio, encontrándose
que Trichoderma harzianum, contenido en
la muestra comercial, presentó un mayor
desarrollo sobre la superficie del medio y
genera inhibición de crecimiento radial
(PICR) de Nakataea sigmoidea, Rhizoctonia
solani, R. oryzae, R. oryzae – sativae y
Sclerotium rolfsii, siendo mayor en el caso
de Rhizoctonia, seguido de Nakataea.
(Figura 1). Estos resultados muestran la
capacidad competitiva de Trichoderma
harzianum frente a los fitopatógeno, al
impedirle su crecimiento en el mismo
substrato. (Rodríguez-Lacherre y Veneros-
Terrones, 2011; Sánchez et al., 2015).

Figura 2. Capacidad antagónica de T. harzianum

(Comercial) frente a hongos causantes de la pudrición
de tallos y vainas del arroz.

El desarrollo mostrado por T. harzianum al

realizar el contacto entre hifas a los tres
días, es similar a lo encontrado por Guédez
et al. (2012), pero difiere a lo reportado por
Michel-Aceves (2013) a los dos días. Este
desarrollo rápido, hacen que Trichoderma
sea un buen competidor por espacio o
nutrientes, bloqueando el paso al patógeno
Figura 1. Porcentaje de Inhibición de crecimiento radial
causado por Trichoderma harzianum, (Comercial), (Martínez et al., 2013a). Frente a S. rolfsii,
sobre Nakataea, Rhizoctonia y Sclerotium. T. harzianum coloniza una tercera parte del
medio, al ser afectado su desarrollo por
El enfrentamiento de T. harzianum, con los este fitopatogeno. Al comparar el control
fitopatógenos ocurre a las 72 horas, de S. rolfsii y R. solani se encontró que una
mientras que el máximo recorrido de misma especie de Trichoderma no actúa de
Trichoderma en la superficie del medio se la misma manera e intensidad contra
logra con Rhizoctonia y el menor recorrido ambos patógenos (Hoyos-Carbajal et al.,
se presenta con Sclerotium. A partir de las 2008; Rodríguez y Flores, 2018).
72 h. la colonia crece sobre el fitopatógeno Wells et al. (1972) observó que especies de
y a las 120, cubre el 100% de la superficie Trichoderma pueden ser diferencialmente

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selectivas contra diferentes hongos. De Pérez et al. (2017b y 2013c) frente a

otra parte, Correa et al. (2007), encontró Bypolaris oryzae.
cepas de Trichoderma que no ejercen
acción antagonista sobre Sclerotium, éste
avanzó sobre ellas y colonizó toda la
superficie del medio, Suriyagamon et al.
(2018) también reporta que una cepa de T.
harzianum UD12-102 mostro una inhibición
del 90% contra S. rolfsii, en condiciones
Invitro. En nuestro caso, S. rolfsii colonizó
unos centímetros de la superficie de la
colonia de T. harzianum afectando su
desarrollo (Figura 4).
Micoparasitismo
En la zona de enfrentamiento, entre Tricho-
derma comercial y el fitopatógeno se
observa enrollamiento y penetración de
hifas. La mayor acción de micoparasitismo
se presentó con Rhizoctonia, siendo muy
frecuente el enrollamiento de hifas y la Figura 4. Interacción de antagonismo con Nakataea
sigmoidea por enrollamiento a) y vacuolizacion b);
penetración; en Nakataea se observó sólo Sclerotium rolfsii por espacio y nutrición c) y
enrollamiento y en Sclerotium no se antagonismo en la zona de enfrentamiento.
observó enrollamiento, siendo la competen-
cia por espacio y nutrición en el medio de Además del enrollamiento y penetración a
cultivo (Fig. 3 y 4). las hifas del patógeno, Gato et al. (2014)
encontró fragmentación, como en R. orzae
– sativae, ocasionadas por la producción
de enzimas líticas. No siempre, todas estas
interacciones son observadas, pues al
parecer dependen del aislamiento de
Trichoderma, del patógeno y de las condi-
ciones del ambiente (Coca, 2017).
Alvindia (2018) reporta que la cepa de T.
harzianum DGA01 desarrollo enrrolla-
Figura 3. Interacción de antagonismo con Rhizoctonia, miento de micelio y esporas y, producción
por enrollamiento y por penetración. de metabolitos hacia C. gloeosporioides, en
medios artificiales y en la superficie de
El micoparasitismo es un modo de acción fruta de mango.
de Trichoderma y puede afectar las hifas
de diferentes hongos de diversas maneras Crecimiento radial por nutriente y espacio
(Sandoval, 2001; López-Ferrer, 2017). de T. harzianum comercial frente a hongos
Cuando Trichoderma reconoce las hifas del causantes de la pudrición de tallos y vainas
fitopatógeno, se adhieren y se enrollan del arroz
alrededor de estas (Martínez et al., 2008), De acuerdo a la escala propuesta por Bell
lo cual conlleva a un debilitamiento del et al. (1982), la capacidad antagónica de T.
fitopatógeno (Eraso et al., 2014), ésta harzianum, frente a los fitopatógenos
interacción hifal fue frecuente con causantes de las Pudriciones de Tallos y
Rhizoctonia y Nakataea, mientras que la Vainas del arroz corresponde al Grado 1,
presencia de hifas dentro del micelio de mientras que Scleotium rolfsii se ubica en
Rhizoctonia solani, R. oryzae – sativae y R. el Grado 3, donde el antagonista y el
oryzae. fue menos frecuente. fitopatógeno se enfrentan sin llegar a un
Infante et al. (2009), explica que en la dominio de un hongo sobre otro (Tabla 2).
medida que Trichoderma manifieste varios El efecto inhibitorio de Trichoderma sobre
mecanismos de acción, será eficiente y otros hongos fitopatógenos antes del
duradero el control. Estos resultados son contacto hifal se explica con la excreción
similares a los encontrados por Martínez et de metabolitos al medio con efectos fungis-
al. (2008c) y Reyes et al. (2008) con R. taticos, estos resultados se corroboran con
solani en arroz, donde Trichoderma spp. lo obtenido por Martínez et al. (2013b) y
muestra alta capacidad antagónica con Schirmbock et al. (1994) quienes afirman
diferentes tipos de interacción hifal como que Trichoderma incorpora metabolitos,
lisis, vacuolización, enrollamiento y como trichodermin, trichodermol, harzia-
penetración, similar respuesta encontró num A y harzianolide.

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Tabla 2
Capacidad antagónica de T. harzianum sobre hongos de la Pudrición de Tallos y Vainas del arroz. Escala propuesta
por Bell et al. (1982)
Grado Fitopatogenos Capacidad antagónica
Rhizoctonia. solani, R. oryzae -
Trichoderma coloniza el 100% de la superficie del medio y crece
1 sativae, R. oryzae, Nakataea
sobre el fitopatógeno.
sigmoidea.
Trichoderma coloniza dos terceras partes de la superficie del medio
2 de cultivo y limita el crecimiento del fitopatógeno.

Trichoderma y el fitopatógeno colonizan cada uno la mitad de la

3 Sclerotium rolfsii
superficie, ningún hongo domina.
El fitopatógeno coloniza dos terceras partes de la superficie del
4
medio y limita el crecimiento de Trichoderma.
El fitopatógeno coloniza el 100% de la superficie del medio y crece
5
sobre Trichoderma.

Accion antagonica de Trichoderma 24 y las 48 horas, hasta alcanzar similar

harzianum sobre cepas nativas de desarrollo a las 72 horas.
Trichoderma spp. aisladas de campos de La acción antagónica de T. harzianum
arroz (comercial) sobre cepas nativas, no
El desarrollo de la cepa de Trichoderma muestran ningún efecto negativo en el
harzianum (comercial), no afecto a las desarrollo de las 14 cepas nativas de arroz;
cepas nativas de Trichoderma spp. Ortiz–Martínez et al. (2013), también encon-
ensayadas en este trabajo. En la mayoría traron resultados similares al evaluar 14
de los casos, las cepas de Trichodermas cepas nativas de Trichodderma aisladas de
nativos mostraron un rápido desarrollo un campo de caña frente a T. harzianum
entre las 48 y las 72 horas, compitiendo por (comercial), encontrando que todas pre-
espacio y nutrientes en el medio de cultivo sentaban un alto porcentaje de inhibición,
con Trichoderma harzianum; sólo con la superando el área de crecimiento de la
Cepa 040 y T. gamsii se observa un menor cepa comercial a las 72 horas de la
crecimiento frente a T. harzianum entre las inoculación (Figura 5).

Figura 5. Crecimiento por nutriente y espacio de diferentes cepas nativas de Trichoderma spp. frente a una cepa
comercial de T. harzianum, en un cultivo Dual.

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Se recomienda evaluar el efecto de las

cepas artesanales de Trichoderma harzia-
num en la flora nativa del suelo y en la salud
del suelo.

ORCID
M. Garrido https://orcid.org/0000-0003-2093-1286

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