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Biología reproductiva y diversidad genética de manglares: implicaciones para su

restauración ecológica

Preprint · March 2021

DOI: 10.13140/RG.2.2.18902.37448/1

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Paula María Montoya-Pfeiffer

São Paulo State University
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Biología reproductiva y diversidad genética de manglares: implicaciones
para su restauración ecológica

Por: Paula María Montoya-Pfeiffer

La diversidad genética constituye un factor fundamental para la resiliencia de las especies

ante los cambios ambientales, puesto que determina las variaciones que se presentan en los
atributos morfológicos, fisiológicos y comportamentales, con los cuales las especies logran
adaptarse. En el caso de los manglares, la diversidad genética puede resultar ser un factor aún
más importante si se tienen en cuenta las variaciones ambientales tan drásticas que se presentan
en sus regiones habitables, ya sea como consecuencia de eventos naturales como tormentas y
huracanes, o de actividades de desarrollo humano que causan la deforestación y el cambio
climático (Proffitt et al., 2006; Craig et al., 2009; Proffitt y Travis, 2010). En este sentido, la
recuperación de la diversidad genética debe ser considerada como una prioridad dentro de los
programas de restauración ecológica de manglares para conseguir la sostenibilidad y
permanencia de los bosques restaurados en el largo plazo.

La diversidad genética, sin embargo, ha sido poco estudiada dentro del contexto de la
restauración ecológica de manglares, debido principalmente a que las investigaciones se han
centrado en solucionar problemas más inmediatos, como por ejemplo, lograr el éxito en el
establecimiento de las plantas durante las etapas iniciales de la sucesión. No obstante, existen
evidencias de que algunas actividades de restauración pueden generar efectos negativos sobre
la diversidad genética, tales como el uso de propágulos y semillas provenientes de un solo o
algunos pocos individuos, lo cual puede provocar la depresión por endogamia en las nuevas
poblaciones (i.e. pérdida de diversidad genética mediante el cruce de individuos emparentados
genéticamente) (p.e. Salas –Leiva et al 2009a; Granado et al 2018), o también, el uso de
propágulos y semillas provenientes de lugares muy alejados y diferentes al área en restauración,
que puede resultar en la pérdida de adaptabilidad por exogamia (i.e. cruce entre individuos no
emparentados genéticamente (Broadhurst et al. 2008; Vander Mijnsbrugge et al. 2010). Así
mismo, existen estudios que demuestran cómo diferentes tipos de alteraciones en la estructura
del bosque, en las condiciones ambientales y en la conectividad con el paisaje pueden generar
cambios en la reproducción y el intercambio genético que se realiza a través de la dispersión de
polen, propágulos y semillas (p.e. Salas –Leiva et al 2009a; Landry 2013). Razón por la cual, resulta
indispensable entender la manera como diferentes factores pueden afectar la diversidad genética
de los manglares, con el fin de poder diseñar las mejores estrategias para su recuperación.

En este capítulo se realiza una síntesis de los aspectos más importantes de la biología
reproductiva de los manglares, con el objetivo de analizar cómo dichos aspectos se relacionan
con diferentes factores externos y generan cambios sobre su diversidad genética, y así mismo,
identificar prioridades de investigación y proponer algunas estrategias que podrían contribuir con
la recuperación de su diversidad genética mediante la restauración.

Biología reproductiva de manglares

Entre de los aspectos más determinantes de la diversidad genética se encuentra a

polinización, la cual se refiere a la manera como se produce la dispersión de polen entre los
individuos de una población. En cuanto a la polinización del mangle rojo Rhizophora spp., se
sabe que el viento es el principal vector de dispersión de polen (Tomlinson et al., 1979; Nadia y
Machado, 2014a), aunque también se han observado insectos, en su mayoría moscas de la familia
Syrphidae, que contribuyen con la polinización de R. mangle aumentando su producción de
frutos hasta el 60% (Menezes et al., 1996; Sánchez-Núñez y Mancera-Pineda, 2012). El mangle
blanco L. racemosa, el mangle negro A. germinans y el mangle zaragoza C. erectus son especies
generalistas polinizadas por varias especies de insectos, dentro de las cuales predominan moscas,
abejas, avispas, hormigas, mariposas y polillas (Lemus-Jiménez y Ramírez, 2003; Sánchez-Núñez
y Mancera-Pineda, 2012; Landry y Rathcke, 2012; Nadia y Machado, 2014b). Existen indicios de
que C. erectus también podría ser polinizada por el viento (Tomlinson et al., 1979; Tovilla-
Hernández y de Lanza-Espino, 1999; Namjoyan et al., 2019), pero aún no se conocen estudios
que lo comprueben. Para las especies de mangle piñuelo Pelliciera spp. se tienen registros de
polinización por aves, murciélagos y polillas (Duke, 2020), mientras que para el mangle nato M.
oleífera aún no se conoce información, aunque por su morfología floral se podría deducir que
corresponde a una especie generalista polinizada por diferentes tipos de insectos.

Otro aspecto importante a considerar es el sistema de apareamiento, el cual consiste en

los atributos florales que promueven el entrecruzamiento entre diferentes individuos, o que por
el contrario facilitan la auto-fertilización, es decir la fecundación de semillas a partir del polen del
mismo individuo. En las especies A. germinans, L. racemosa, C. erectus y la especies del género
Rhizophora se registran sistemas mixtos de apareamiento, en los cuales se presenta tanto el
entrecruzamiento como la auto-fertilización (Cerón-Souza etal 2005; Nettel-Hernanz etal 2013;
Ngeve et al., 2017). Los sistemas mixtos de apareamiento se encuentra comúnmente en plantas
pioneras como los mangles y constituye una adaptación para el aseguramiento reproductivo ante
circunstancias que restringen el entrecruzamiento, tal como en el caso de la colonización de
nuevas áreas con la presencia de muy pocos individuos conespecíficos para entrecruzarse
(Goodwillie et al., 1991). No obstante, las plantas con sistemas de apareamiento mixto
generalmente poseen adaptaciones que les permiten minimizar sus posibilidades de auto-
fertilización. Una de estas adaptaciones es la separación temporal de sexos, a lo cual se le conoce
como dicogamia. En las especies A. germinans y Rhizophora spp. se ha observado que las flores
hermafroditas impiden la auto-fertilización dentro de la misma flor (i.e. autogamia) desarrollando
en primer lugar las anteras (órgano masculino) y posteriormente el estigma (órgano femenino)
(i.e. protandria; Tomlinson, 1986), mientras que en C. erectus se desarrolla primero el estigma y
posteriormente las anteras (i.e. protoginia; Nadia y Machado 2014b). No obstante, la auto-
fertilización en estas especies aún puede presentarse entre flores que se encuentran en diferentes
estados de desarrollo sexual dentro del mismo individuo (i.e. geitonogamia). La separación de
sexos también puede ser espacial a través de la producción de flores de diferente sexo dentro
del mismo individuo (i.e. monoecia) o separadas en individuos diferentes (i.e. dioecia). En el caso
de L. racemosa, se han registrado poblaciones hermafroditas, poblaciones androdioicas (i.e. con
individuos macho e individuos hermafroditas) y poblaciones ginodioicas (i.e. con individuos
hembra e individuos hermafroditas) (Landry y Rathcke, 2012; Landry, 2013; Nadia y Machado,
2014b); mientras que en el caso de C. erectus, se han encontrado poblaciones hermafroditas,
poblaciones dioicas (i.e. con individuos macho e individuos hembra), poblaciones ginodioicas y
poblaciones andromonoicas (i.e. flores macho y flores hermafroditas dentro del mismo individuo)
(Tomlinson et al., 1979; Nadia y Machado, 2014b; obs. pers.). La separación espacial de sexos
puede incidir sobre las tasas de entrecruzamiento de las especies, tal como lo observaron Landry
y Rathcke (2012) en poblaciones androdioicas de L. racemosa, donde las tasas de
entrecruzamiento eran mayores como consecuencia de que los individuos machos atraían más
polinizadores al producir hasta cuatro veces más flores que los individuos hermafroditas.

Las tasas de entrecruzamiento también pueden variar entre las diferentes especies
dependiendo de su sistema de polinización. Por ejemplo, para el caso de las especies de
Rhizophora se registran menores tasas de entrecruzamiento que en otras especies, puesto que
el viento no es tan eficiente en dirigir el polen hacia las flores receptivas que están distantes y en
diferentes direcciones (Culley et al., 2002). En las especies polinizadas por animales, por el
contrario, las tasas de entrecruzamiento se relacionan principalmente con la morfología de sus
polinizadores, la cual determina la cantidad de alimento que necesitan, la cantidad de polen que
pueden cargar y su capacidad de vuelo para visitar flores en varios individuos (p.e. animales
grandes vuelan mayores distancias y cargan mayores cantidades de polen). Así mismo, el
comportamiento de forrajeo también representa otro factor importante, puesto que algunos
polinizadores promueven la auto-fertilización al permanecer más tiempo en las flores y visitar
más flores dentro de un mismo individuo (p.e. colibríes y polillas visitan más flores por individuo
que abejas y mariposas el plantas de EU; Waser, 1982), o también, visitando repetidamente los
mismos individuos dentro de un área restringida (p.e animales territoriales).

Existen algunas propiedades sinérgicas de los bosques de manglar que también afectan
la tasa de entrecruzamiento de las especies, tales como el tamaño poblacional que determina la
cantidad de individuos con los que pueden entrecruzarse, o la densidad poblacional, la cual debe
ser lo suficientemente alta para permitir que los polinizadores puedan alcanzar varios individuos
dentro de su rango de vuelo (Proffitt et al., 2006; Nadia y Machado, 2014a; Kennedy et al., 2020;
Ngeve et al., 2020). La densidad poblacional afecta principalmente a las especies polinizadas por
viento, como en el caso de Rhizophora spp. en las cuales el intercambio de polen se realiza entre
individuos separados por unos pocos metros (<12m en R. racemosa; Ngeve et al., 2020). En las
especies polinizadas por animales, el alcance de dispersión de polen debe ser similar al rango de
vuelo promedio de los polinizadores, que se encuentra alrededor de algunos cientos de metros
en el caso de insectos pequeños, y algunos pocos kilómetros en insectos más grandes y
vertebrados (p.e. Heithaus et al., 1975; Greenleaf et al., 2007; Inouye et al., 2015; Dick, et al., 2008).
Por otra parte, la diversidad de especies de manglares también puede afectar negativamente las
tasas de entrecruzamiento cuando existe competencia por los polinizadores, tal y como lo
observó Landry (2012) en comunidades de L. racemosa y A. germinans, en donde la tasa de auto-
fertilización de L. racemosa aumentaba cuando se sobrelapaban los periodos de floración de
estas dos especies, debido a que A. germinans era más eficiente en la atracción de los
polinizadores. No obstante, la diversidad de especies también puede tener un efecto positivo
sobre la tasas de entrecruzamiento cuando ésta facilita la atracción de polinizadores al
proporcionar una mayor disponibilidad de recursos (Ghazoul, 2006).

Finalmente, como un tercer aspecto importante se encuentra la dispersión de los

propágulos y semillas, la cual se realiza principalmente a través del agua (i.e. hidrocoria) en las
especies de manglares. Los propágulos y las semillas de los manglares se caracterizan por su
largo alcance de dispersión, gracias a su capacidad para permanecer a flote durante largos
periodos de tiempo (ver Tabla 1). En las especies vivíparas (i.e. con semillas que germinan antes
de separarse de la planta madre) como Rhizophora spp., A. germinans, L. racemosa y Pelliciera
spp., el alcance de dispersión se correlaciona con el tamaño de sus propágulos, el cual constituye
una reserva energética para sobrevivir durante largos periodos de flotación y promueve su rápido
crecimiento al momento de establecerse (Rabinowitz, 1978; Proffitt et al., 2006). Existen evidencias
de que los propágulos de mayor tamaño de R. mangle logran dispersarse a mayores distancias
que otras especies con propágulos más pequeños como A. germinans y L. racemosa, los cuales
generalmente se establecen en áreas cercanas a sus progenitores (Dood et al., 2002; Cerón-
Souza et al., 2012). No obstante, la mayor cantidad de propágulos producidos por estas dos
últimas podría contrarrestar en cierta medida las limitaciones de su menor tamaño. A diferencia
de las especies vivíparas, C. erectus no produce propágulos sino pequeñas semillas que son
liberadas al secarse la infrutescencia y luego son dispersadas por el viento o por el agua,
probablemente recorriendo largas distancias y/o permaneciendo latentes por largos periodos de
tiempo antes de encontrar las condiciones idóneas para germinar (Tovilla-Hernández y de la
Lanza-Espino, 1999). Con respecto a la especie M. oleífera aún no se conoce información sobre
el alcance de dispersión de sus semillas, aunque para su congénere M. paraensis de la región
amazónica se tienen registros de más de 160 días de flotación (Kubitzki y Ziburski, 1994).
Diversidad genética de manglares

La diversidad genética de los manglares suele ser muy dinámica a nivel local, lo que se
debe en gran parte a su capacidad para auto-fertilizarse y a la gran variación que puede existir
en sus tasas de entrecruzamiento. La diversidad genética aumenta con las tasas de
entrecruzamiento debido a la mayor recombinación genética, mientras que disminuye con las
tasas de auto-fertilización. Así mismo, la diversidad genética suele ser más homogénea cuando
el entrecruzamiento se realiza aleatoriamente entre los individuos de la población, mientras que
suele ser diferenciada cuando el entrecruzamiento está segregado a pocos individuos o pequeñas
áreas de la población, o también, cuando aumentan las tasas de auto-fertilización. Existen varios
estudios que demuestran diferenciación genética intra-poblacional en manglares,
específicamente en poblaciones de Rhizophora spp. (Cerón-Souza et al., 2012; Ngeve et al., 2017;
Chable-Iuit et al., 2020), A. germinans (Cerón-Souza et al., 2012) y P. rhizophorae (Castillo-
Cardenas et al., 2005). Se espera que este patrón sea más evidente en el caso de las especies del
género Rhizophora debido a la menor eficiencia del viento para dispersar el polen (Ngeve et al.,
2020); no obstante, Ceron-Souza et al. (2012) encontraron que la diversidad genética de R.
mangle era más homogénea aunque menos diversa que la de A. germinans en comunidades de
Panamá. Es probable que las diferencias en la diversidad genética de Rhizophora spp. respondan
a variaciones locales de intensidad y velocidad del viento, como por ejemplo, entre áreas más
internas y más externas de los manglares que se encuentran a diferentes grados de exposición.
En especies polinizadas por animales, por el contrario, la diferenciación genética podría depender
de la segregación en la disponibilidad de hábitats para los polinizadores tanto en los bosques de
mangle como en los ecosistemas aledaños que facilitan la llegada de los mismos, aunque hasta
el momento no se han realizado estudios que puedan demostrarlo.

Las limitaciones en la dispersión de propágulos y semillas pueden generar tanto

disminución como diferenciación genética a nivel local, si se tiene en cuenta que el
establecimiento de las plantas en áreas cercanas a sus progenitores propicia el entrecruzamiento
entre individuos vecinos genéticamente emparentados. Dentro de los factores que limitan la
dispersión local de propágulos y semillas se encuentran, por ejemplo, las dinámicas hidrológicas,
la sedimentación, y la interacción con plantas niñeras que aportan las condiciones apropiadas
para el anclaje y establecimiento, entre otros. En el caso de las especies de Rhizophora se
presume además, que la densidad y el intrincamiento del sistema de raíces también representan
barreras para la dispersión de propágulos a nivel local (Van der Stocken et al., 2015; Chable-Iuit
et al., 2020).

Las condiciones ambientales también podrían alterar la diversidad genética al constituirse

como presiones selectivas de genotipos y fenotipos mejor adaptados a determinadas
condiciones. Por ejemplo, en poblaciones mexicanas de R. mangle, Chablé-Iuit et al. (2020)
encontraron diferencias genéticas y morfológicas entre árboles localizados en áreas de borde y
áreas inundables más internas de los bosques, así como también mayor diversidad genética en
árboles de áreas más internas. De acuerdo con estos autores, dichas variaciones podrían atribuirse
a cambios en la salinidad y la disponibilidad de algunos nutrientes, aunque también a barreras
en la dispersión de polen y propágulos entre áreas internas y externas del bosque. Los efectos
de las condiciones ambientales sobre la diversidad genética llegan incluso a trascender el nivel
de especie, tal como es el caso del entrecruzamiento entre las especies R. racemosa y R. mangle
que resulta en la formación del híbrido R. x harrisonii (Cerón-Souza et al., 2010). De acuerdo con
el estudio realizado por Cerón-Souza et al. (2014), los eventos de hibridación entre estas especies
parecen estar determinados principalmente por las condiciones locales de salinidad, puesto que
las tres difieren en sus rasgos fisiológicos y se distribuyen segregadamente en el gradiente de
salinidad, encontrándose R. mangle en áreas con salinidad elevada, R. x harrisonii en áreas con
salinidad intermedia y R. racemosa en áreas con salinidad baja.

A escala regional, la diversidad genética de los manglares depende casi exclusivamente

de la dispersión de propágulos y semillas, ya que la dispersión del polen parece estar restringida
a un solo fragmento o a escasos fragmentos separados por distancias cortas. Existen evidencias
de mayor homogeneidad entre poblaciones distanciadas de R. mangle que en otras especies
como A. germinans, gracias al mayor alcance de dispersión de sus propágulos (Cerón-Souza et
al., 2012). Sin embargo, también se ha visto que los patrones de distribución genética de estas
dos especies son muy similares a escalas de tiempo geológico y llegan incluso a traspasar
distancias transoceánicas (Triest, 2008; Cerón-Souza et al., 2015), lo que demuestra que en las
dos especies se pueden presentar eventos de dispersión a largas distancias. No obstante, también
es común que se presente diferenciación y aislamiento genético entre fragmentos cercanos,
como por ejemplo se ha visto entre poblaciones de P. rhizophorae (Castillo-Cardenas et al., 2005),
A. germinans (Cerón-Souza et al., 2012; Mori et al., 2015) y R. mangle (Cerón-Souza et al., 2012;
Ngeve et al., 2017). Estos resultados sugieren que los eventos de migración y colonización son
en realidad poco frecuentes, y que la gran mayoría de los propágulos permanece y germina
dentro de la misma población (Profitt et al. 2006). La diferenciación entre poblaciones también
puede producirse como resultado de otros factores, como por ejemplo la diversidad de
polinizadores que se correlaciona con las tasas de entrecruzamiento a nivel regional (Kennedy et
al., 2020), o el efecto fundador (Mayr, 1942) que se presenta cuando se generan nuevas
poblaciones a partir de un número reducido de plantas fundadoras que poseen sólo una pequeña
fracción de la diversidad genética de las poblaciones originales (p.e. R. racemosa en Ngeve et
al., 2017). Existen además otros factores extrínsecos que controlan el flujo genético a largas
distancias, dentro de los cuales se enumeran la distancia entre fragmentos, las diferencias en las
condiciones ambientales, la afectación de las mareas, y la direccionalidad y velocidad de las
corrientes oceánicas. En respuesta a estos factores se puede esperar, por ejemplo, mayor similitud
y diversidad en poblaciones cercanas con condiciones ambientales similares, que están sujetas a
mareas altas y corrientes marinas que promueven la colonización y migración de propágulos (p.e.
P. rhizophorae: Castillo-Cardenas et al., 2005; R. racemosa: Ngeve et al., 2016; A. germinans:
Salas-Leiva et al., 2009; L. racemosa: Sereneski-Lima et al., 2020. No obstante, todos estos factores
pueden interactuar y generar patrones de diversidad y estructura genética muy variables a escala
regional.

Implicaciones para la restauración ecológica

Mediante esta revisión se lograron identificar algunos vacíos de conocimiento que aún
persisten, así como también varios aspectos que deben tenerse en cuenta para lograr la
recuperación de la diversidad genética mediante prácticas de restauración. En primer lugar, se
demuestra la falta de conocimiento que aún existe sobre la biología reproductiva de varias
especies de manglares, en especial sobre Pelliciera spp. y M. oleífera. Las investigaciones futuras
deben considerar por tanto la identificación de los polinizadores, los sistemas de apareamiento y
los sistemas sexuales de estas especies. Así mismo, es necesario determinar para todas las
especies de mangle la manera como varía la diversidad de los polinizadores, los sistemas sexuales
y las tasas de entrecruzamiento en respuesta a cambios ambientales de origen natural y antrópico
que se presentan a diferentes escalas espaciales y temporales.

Aún es poco lo que se sabe acerca del efecto de la auto-fertilización y la diversidad

genética sobre la capacidad de dispersión de los propágulos y semillas, y la supervivencia y
adaptabilidad de las plántulas. Tan sólo se conocen trabajos donde se demuestra que el genotipo
del árbol progenitor incide sobre varios atributos que afectan la supervivencia de plantas de R.
mangle, como por ejemplo el crecimiento (Proffitt y Travis, 2010), el parasitismo (Sousa et al.,
2003) o la simbiosis con bacterias del suelo (Craig et al., 2009). No obstante, en estos trabajos y
en general para todas las especies, se desconoce si existen diferencias entre plantas engendradas
mediante entrecruzamiento o auto-fertilización, o entre plantas cuyos progenitores presentan
distintos fenotipos sexuales (p.e. provenientes de flores hermafroditas y flores hembras) o
diferente diversidad genética. La implementación de dicho conocimiento permitiría seleccionar
de manera más adecuada los propágulos y semillas para las siembras de restauración.

Es necesario complementar la información que ya se tiene sobre diversidad genética de

las especies de manglar en Colombia (ver Tabla 1), con investigaciones en las especies y los
parches de manglar que aún no han sido estudiados. Con esta información será posible
determinar aspectos relevantes para la restauración, tales como: los tamaños efectivos
poblacionales que definen el número mínimo de individuos que deben existir en las poblaciones
para evitar la depresión por endogamia (Wright, 1931); los patrones de flujo genético y el grado
de similitud genética intra-poblacional e inter-poblacional, que servirán para seleccionar áreas
más apropiadas para la recolección de propágulos y semillas; las áreas donde se están
presentando cuellos de botella de diversidad genética que deberán ser priorizadas, y las áreas
donde se encuentran “hot-spots” de diversidad genética en donde deberán promoverse
esfuerzos de conservación.

La información que se conoce hasta el momento sobre biología reproductiva y diversidad

genética de manglares permite proponer algunas estrategias que se podrían ir implementando
para recuperar la diversidad genética de los manglares:

 Como primera medida se recomienda obtener propágulos y semillas a partir de plantas

que se encuentren relativamente alejadas (> 250 m en el caso de A. germinans; Salas
Leiva et al. 2009a), con el fin de evitar un alto grado de parentesco y promover la
diversidad genética en las siembras de restauración. También se recomienda obtener
propágulos y semillas dentro del mismo bosque de restauración o en bosques cercanos
que presenten fenotipos y condiciones ambientales similares, y que mantengan
conectividad genética con el área en restauración.
 La densidad de árboles conespecíficos en las siembras de restauración debe definirse
considerando el rango de dispersión de los polinizadores de cada especie, de tal manera
que la distancia entre árboles de Rhizophora no debería ser muy superior a los 12 m
(Ngeve et al. 2020), mientras que en las demás especies, la distancia entre árboles no
debería superar 300m (Heithaus et al., 1975; Greenleaf et al., 2007; Dick et al., 2008;
Inouye et al., 2015). Sin embargo, es importante considerar que a mayor densidad de
árboles se maximiza el intercambio de polen al disminuir el gasto energético de los
polinizadores durante la actividad de vuelo.
 Se sugiere incluir en las siembras de restauración todas las especies de manglar que
hacían parte de las poblaciones originales, además de otras especies asociadas, esto con
el fin de garantizar la oferta de recursos florales para los polinizadores a lo largo el año,
así como también la oferta de otros recursos alimenticios (p.e. tejidos vegetales para las
larvas de algunos insectos) y de nidificación (p.e diferentes sustratos y cavidades de
diferentes tamaños en troncos).
 Finalmente, se propone implementar estrategias que busquen recuperar la conectividad
entre bosques de manglar, a través de la recuperación de la las dinámicas hidrológicas
que promuevan el flujo de propágulos y semillas, y el mantenimiento de parches o
corredores de vegetación natural que faciliten el tránsito de los polinizadores entre los
bosques de manglar.
Tabla 1. Atributos reproductivos de las especies de manglares registradas para Colombia, con las referencias de los trabajos realizados hasta
el momento en Colombia sobre biología reproductiva y diversidad genética de manglares.

Rizophora Rhizophora Rhizophora Avicennia Laguncularia Conocarpus Pelliciera Pelliciera Mora

mangle racemosa harrisoni germinans racemosa Erectus rhizophorae benthamii oleifera

Sistema de mixto mixto mixto Mixto mixto Mixto

? ? ?
apareamiento (auto-compatible) (auto-compatible) (auto-compatible) (auto-compatible) (auto-compatible) (auto-compatible)

hermafrodita, dioica,
hermafrodita,
Sexualidad hermafrodita hermafrodita hermafrodita hermafrodita ginodioica, hermafrodita hermafrodita hermafrodita
androdioicas
andromonoica

Dicogamia protandria protandria protandria protandria - Protoginia ? ? ?

aves, aves,
Polinizadores viento, insectos viento, insectos viento, insectos insectos insectos insectos murciélagos, murciélagos, insectos?
polillas polillas

transición
transición transición transición
Fenología floral continua seca continua seca seca-lluviosa, lluviosa
seca-lluviosa seca-lluviosa seca-lluviosa
lluviosa
Dispersión de
propágulos y agua agua agua agua agua agua, viento agua agua agua
semillas
Longevidad de
>160 (M.
propágulos y >365 >365 >365 >110 >35 ? >70 >70
paraensis)
semillas

Fenología de
transición transición
propágulos y continua lluviosa continua lluviosa lluviosa continua lluviosa
lluviosa-seca lluviosa-seca
semillas
Trabajos en
(Sánchez-Núñez y (Sánchez-Núñez y (Sánchez-Núñez y
Colombia sobre
Mancera-Pineda, - - Mancera-Pineda, Mancera-Pineda, - - - -
biología
2011; 2012) 2011; 2012) 2011; 2012)
reproductiva
Arbeláez-Cortés et (Cerón-Souza et
Trabajos en
al., 2007; Cerón- (Ceron-Souza et (Ceron-Souza et al., 2005; 2015; (Castillo-Cardenas et
Colombia sobre - - (Duke, 2020) -
Souza et al., 2010; al., 2010; 2014) al., 2010; 2014) Salas Leiva, et al., al 2005; Duke, 2020)
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