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ISSN Impreso: 0034­7744 ISSN digitales: 2215­2075

Efectos de las emisiones de vehículos sobre la fisiología y

Salud de cinco especies de árboles urbanos en Bogotá, Colombia

Carolina Ramos­Montaño1
1. Laboratorio Fisiología Vegetal, Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia,
AV. Central del Norte 39­115 Tunja­Boyacá, Colombia; [email protected]

Recibido el 30­XII­2019. Corregido el 05­V­2020. Aceptado el 23­VI­2020.

ABSTRACTO. Introducción: Gracias a la filtración por el follaje, los árboles urbanos tienen un papel crucial en la depuración del aire.
Sin embargo, la exposición a contaminantes podría reducir su salud y desempeño fisiológico, principalmente debido al bajo acceso a la
luz y la obstrucción de los estomas por partículas. Objetivo: Se cuantificó la acumulación de material particulado en hojas (PMAL) y
rasgos fisiológicos de cinco especies de árboles urbanos (Croton bogotanus Cuatrec., Eugenia myrtifolia Sims., Ficus soatensis
Dugand, Schinus mole L. y Sambucus nigra L.). en sesenta puntos de Bogotá, con los objetivos de (1) construir un modelo explicativo
del PMAL basado en variables de tránsito, (2) establecer el efecto de la contaminación vehicular sobre variables fisiológicas y
fitosanitarias, y (3) evaluar la susceptibilidad de plántulas y árboles a la contaminación vehicular. Métodos: Se midieron los parámetros
fisiológicos: eficiencia fotoquímica, conductancia estomática, contenido de clorofila, área foliar y masa foliar específica y se
correlacionaron con la condición fitosanitaria, PMAL y variables de tráfico: número de carriles, flujo vehicular y distancia árbol­avenida. .
Además, se midieron las respuestas fisiológicas de los árboles en calles control, residenciales (RS), avenidas de poco tránsito (LTA) y
avenidas de alto tránsito (HTA), y estas últimas se compararon con la fisiología de plántulas sembradas a los tres meses en HTA.
Resultados: PMAL estuvo fuertemente asociada con respuestas fisiológicas. Ficus soatensis y C. bogotanus fueron las especies con
máxima y mínima PMAL.

La exposición al tráfico aumentó la eficiencia fotoquímica y la masa foliar específica, lo que podría estar relacionado con el
enriquecimiento de nitrógeno y CO2 atmosférico. La conductancia estomática siguió un patrón de campana de bajo intercambio
gaseoso en los sitios de control, valores altos en RS y LTA, y decreciente nuevamente en HTA, lo que sugiere una optimización en la
fijación de CO2 en niveles intermedios de contaminación y susceptibilidad a la obstrucción estomática por vehículos extremos.
emisiones. La relación clorofila a/b, el área foliar y la masa foliar específica se relacionaron significativamente con la gravedad de los
síntomas foliares, y S. molle fue la especie con las hojas más sanas en HTA. Las plántulas fueron más susceptibles a la contaminación
que los árboles, y el tamaño de los frutos y el crecimiento de las plántulas se vieron afectados por la contaminación vehicular. Conclusiones:
Ficus soatensis optimiza la filtración de partículas y C. bogotanus es ideal para plantar en HTA, aunque sólo como plantones. Por el
contrario, las plántulas de rápido crecimiento de E. myrtifolia y S. nigra no deben plantarse en HTA debido a la susceptibilidad del
contenido de pigmento, el área foliar y la conductancia estomática a los contaminantes. Finalmente, debido a su persistente alta
conductancia estomática y sus bajos síntomas foliares, S. molle es la especie con mejor adaptación a la contaminación vehicular. Un
análisis completo de las interacciones entre tráfico, fisiología y salud ayudará a mejorar la planificación forestal urbana.

Palabras clave: clorofilas; enfermedades de las hojas; materia particular; eficiencia fotoquímica; plántulas; conductancia estomática.

Ramos­Montaño, C. (2020). Efecto de las emisiones vehiculares sobre la fisiología y el estado de salud de cinco
especies de árboles en un bosque urbano de Bogotá, Colombia. Revista de Biología Tropical, 68(3), 1001­1015.

En las ciudades, la contaminación del aire se ha partículas de menos de 10 micras

convertido en uno de los problemas ambientales más (PM10) y una mezcla de gases biológicamente
graves y contribuye significativamente al cambio climático peligrosos como óxidos de carbono (CO, CO2),
(Grimm et al., 2008). Las emisiones de los vehículos contienenóxidos de nitrógeno (NO, NO2), dióxido de azufre (SO2),

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metano (CH4), compuestos orgánicos volátiles (COV); (Beckett et al., 1998; Rai y Kulshreshtha, 2006; Przybysz
algunas de estas sustancias podrían reaccionar en la et al., 2014b). También se pueden inhibir las enzimas
troposfera para producir ozono (O3) relacionadas con la fotosíntesis y la respiración (Singh,
(Ban­Weiss et al., 2008; Gallardo et al., 2012; Gentner Pandey, Misra, Yunus y Ahmad, 1997). Los efectos
et al., 2012). Se han informado ampliamente sobre los fisiológicos de la contaminación del aire podrían, en
efectos negativos de estos contaminantes en la salud última instancia, conducir a una disminución del
humana, como enfermedades cardíacas, asma y cáncer crecimiento y el desarrollo.
(MacNee y Donaldson, 1999; Krzyżanowski, Kuna­ Las respuestas de los árboles al estrés ambiental
Dibbert y Schneider, 2005). son complejas y están asociadas con cambios
Los bosques urbanos y los árboles de las calles estructurales y bioquímicos que ocurren durante el
desempeñan un papel clave en la purificación del aire crecimiento desde plántulas hasta adultos (Niinemets, 2010).
(Beckett, Freer­Smith y Taylor, 1998; Jim y Chen, 2007; Más allá de los límites de tolerancia, podrían aparecer
McDonald et al., 2007). El follaje de los árboles puede signos de daño foliar como resultado tanto de los efectos
retener cientos de toneladas de contaminantes del aire directos de la contaminación como indirectamente de la
al año, reduciendo así la incidencia de enfermedades humanas.
aparición de plagas y enfermedades. Una reducción del
Otros servicios ecosistémicos proporcionados por la follaje sano se convierte en una retroalimentación
ecologización urbana incluyen la regulación del negativa para el crecimiento y la productividad (Emberson
microclima, el secuestro de carbono y la influencia et al., 2001; Przybysz et al., 2014b), afectando la
positiva en el bienestar psicológico y social de las fructificación y la fauna urbana que depende
personas (Sullivan, Kuo y Depooter, 2004; Roy, Byrne y sobre los recursos arbóreos.

Pickering, 2012; Nowak, Greenfield, Hoehn , y Lapoint, En el distrito de Bogotá, los vehículos liberan más
2013; Wang, Bakker, de Groot, Wortche y Leemans, del 80 % de las emisiones de COX y VOC, el 77 % de
2015). Sin embargo, cuando los árboles se exponen a los NOX y el 36 % de las PM10 del total de contaminantes
niveles extremos de contaminantes, el estrés fisiológico atmosféricos (Zárate, Belalcázar, Clappier, Manzi, & Van
se hace evidente, con cambios considerables en la den Bergh, 2007); en 2009, la emisión total de
acumulación de biomasa, la transpiración, el contenido contaminantes alcanzó los 6,5 millones de toneladas
de pigmentos fotosintéticos, el intercambio de CO2, el (SDMB, 2011). El número de automóviles aumentó un
crecimiento y la productividad (Carreras, Cañas, & 81 % y el de motocicletas se triplicó solo en el período
Pignata, 1996). ; Gratani, Crescente y Petruzzi, 2000; 2008­2016 (CCB­UNIANDES, 2017). El distrito cuenta
Takagi y Gyokusen, 2004; Es necesaria más investigación con una base de datos de seguimiento completa de 1,3
en ecofisiología para identificar métodos de gestión que millones de árboles urbanos (http://sigau.jbb.gov.
garanticen la oferta y mejora de los servicios co/SigauJBB/VisorPublico) y los análisis de distribución
ecosistémicos de los árboles (Calfapietra, Peñuelas, & de enfermedades foliares parecen no estar relacionados
Niinemets, 2015). con variables climáticas (Posada & Ramos, 2012). La
pregunta restante es si la salud y la fisiología de los
árboles urbanos están relacionadas con los niveles de
Las partículas liberadas por la combustión de contaminación en las calles. Aunque la tolerancia a la
combustibles vehiculares y luego acumuladas en las contaminación depende de la especie, la edad y la salud,
hojas contienen materia orgánica y diferentes sustancias actualmente las relaciones entre el desempeño fisiológico
fitotóxicas como amonio, nitratos, sulfatos y de los árboles y los niveles de contaminación vehicular
oligoelementos como Al, As, Cd, Cr, Cu, Fe, Ni, Pb, Ti y no están claras.
Zn (Tomaševič, Vukmirovič, Rajšič, Tasič y Stevanovič, En este estudio, se cuantificó la acumulación de
2008; Przybysz, Sæbø, Hanslin y Gawroński, 2014a). material particulado en las hojas (PMAL) y los rasgos
Todos estos pueden afectar gravemente los procesos fisiológicos de cinco especies de árboles urbanos en
fotosintéticos. Por ejemplo, una película de partículas sesenta puntos de Bogotá, con el objetivo de (1) construir
podría bloquear la captura de la luz solar (Seoánez, un modelo que explique el PMAL basado en el tráfico.
2002), obstruir los estomas y reducir el intercambio de variables, (2) establecer el efecto de la contaminación
gases. vehicular sobre los efectos fisiológicos

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y variables fitosanitarias, y (3) comparar la susceptibilidad fueron introducidas desde Australia y Europa
de plántulas y árboles a la contaminación vehicular. El respectivamente (Infante­Betancour, Jara­Muñoz, & Rivera­
comportamiento fisiológico de diferentes especies en la Díaz, 2008; Blando, Onlu, Colella, & Konczak, 2013). En
ciudad podría ser una herramienta útil para una mejor los invernaderos del JBB se encontraban disponibles para
planificación forestal urbana. estudio plántulas de tres especies, C. bogotanus, E.
myrtifolia y S. nigra . La información sanitaria específica

MATERIALES Y MÉTODOS de cada árbol está disponible en el Sistema de Gestión

del Bosque Urbano. Los trastornos fúngicos son las causas
Área de estudio: Bogotá, el distrito capital de principales de los síntomas foliares en estas especies
Colombia (Suramérica), alberga actualmente a (datos no publicados).
aproximadamente 8 millones de ciudadanos. Se encuentra
a 2 600 m de altitud y tiene un clima tropical muy
influenciado por regímenes montañosos de humedad y Variables urbanas y muestreo: En cada punto de
vientos. La institución encargada del manejo del bosque muestreo, flujo de vehículos (nº de vehículos/
urbano es el Jardín Botánico de Bogotá (JBB). Se ubicaron min) y los tipos de vehículos se registraron mediante una
sesenta puntos de muestreo a lo largo de diferentes cámara digital (Canon EOS 450D) para caracterizar la
avenidas y calles de la ciudad. Todos estaban lo fuente de contaminación desde las 07:30 h hasta las 09:00
suficientemente cerca de JBB para tomar medidas h (hora punta de tráfico de la mañana) en días laborables,
fisiológicas inmediatas en el material cortado. Siguiendo durante la temporada de escasas precipitaciones de Junio­
los patrones habituales de tránsito, los puntos de muestreo Agosto de 2009. Los vehículos se clasificaron en autos
se clasificaron en cuatro niveles de exposición a la particulares, taxis, buses y otros. Además, se registró el
contaminación vehicular: control, calles residenciales (RS), número de carriles y la distancia árbol­avenida, utilizándose
avenidas de bajo tránsito (LTA) y avenidas de alto tránsito para este último un distanciómetro láser (UNI­T­UT391), o
(HTA) (Tabla 1). un GPS en el caso de los sitios de control (Garmin 62SC).

Según el Sistema de Gestión de Bosques Urbanos Se muestrearon tres árboles por sitio. Se midieron la
del JBB (http://sigau.jbb. altura y el diámetro a la altura del pecho (DAP), y se
gov.co), alrededor de 1,3 millones de árboles, que recolectaron aleatoriamente con una podadora de
representan aproximadamente 300 especies, se han derivación de cuatro a seis ramas por árbol, en el estrato
utilizado para forestar la ciudad con una densidad entre 1,8 y 2,5 m de altura.
promedio de 0,15 árboles por habitante. Croton bogotanus Estas ramas se embolsaron y se llevaron al laboratorio de
Cua­trec., Eugenia myrtifolia Sims., Ficus soatensis JBB, se guardaron en macetas con agua y se cortaron
Dugand, Schinus mole L. y Sambucus nigra L., son nuevamente dentro de las macetas para reducir la cavitación.
especies frecuentes y de amplia distribución en Bogotá. Se muestrearon un total de 180 árboles (alrededor de 36
Dos de estas especies, C. bogotanus y F. soatensis sólo individuos por especie) y se realizaron mediciones
se distribuyen en Colombia, S. molle tiene un origen fisiológicas de 09:30 h a 12:00 h en el Laboratorio de la
neotropical, mientras que E. mytifolia y S. nigra División Científica del JBB.

TABLA 1

Descripción de los sitios de los puntos de muestreo.

Puntos de
Nivel de exposición carriles Descripción del tráfico
muestreo

Puntos en los centros de parques, con una distancia mínima a la avenida más
Control 0 10
cercana > 100 m.

Calle residencial (RS) 1 17 Utilizado principalmente por los residentes del vecindario.

Avenida de bajo tránsito (LTA) 2 15 Muy utilizado para transporte privado. Presencia de transporte público.

Avenida de alto tránsito (HTA) 4­6 18 Muy utilizado para transporte público y privado.

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Material particulado acumulado en las hojas (PMAL): 2400 ppp), y se utilizó el software Image J (v. 1.46) para
El PMAL se calculó pesando las ramas (balanza analítica determinar el área foliar. Las hojas se secaron a 85 °C
OHAUS) antes y después de una limpieza cuidadosa con durante 36 h y se pesaron. La masa foliar específica se
una solución de etanol diluida (5 % v/v). Los tejidos de las expresó como g m­2.
plantas cortadas continúan perdiendo agua en el tiempo
entre las mediciones de peso fresco inicial y final, por lo Contenido de clorofila

que los datos se corrigieron utilizando curvas de

Se trituraron con mortero trozos de cinco hojas
transpiración específicas para cada especie, realizadas
maduras por punto y se homogeneizaron en acetona (80
con cálculos de % de pérdida de peso por minuto.
%), y se leyó su absorbancia a 645 y 663 nm con un
Posteriormente, las muestras se secaron a 85 °C x 48 h y
espectrofotómetro. Las concentraciones de clorofila a y b
se pesaron nuevamente para determinar la biomasa seca
se calcularon aplicando las fórmulas de Linchtenthaler y
(ps). PMAL se expresó de dos formas: porcentaje (en
Buschmann (2001) de la siguiente manera:
relación al peso total de hojas) y g Kg­1ps.

Mediciones fisiológicas en árboles.

Donde fw es el peso fresco de la muestra, las

Conductancia estomática (GS)
concentraciones de clorofila se dan en mg gfw­1 y V es el
Se utilizó un porómetro LI­1600 (LI­COR Biosciences) volumen final (ml) del extracto.
para tomar medidas de la
conductancia estomática (mmol H2O m2 s­1) en
Tamaño de la fruta
condiciones de laboratorio (17­20 °C, 25­40 % HR),
no más de dos horas después de la recolección
Para determinar si la contaminación vehicular podría
de las muestras. Este parámetro se utilizó para
influir en la productividad de los árboles urbanos, se
estimar la apertura estomática bajo diferentes
recolectaron dos ramas con frutos por árbol cuando fue
acumulaciones de material particulado pero
posible y se midió el diámetro polar de los frutos maduros.
condiciones similares de cavitación. La temperatura
de la hoja se mantuvo relativamente homogénea
durante las mediciones de GS (18,4­21,2 °C). Condición fitosanitaria

Eficiencia fotoquímica (Fv/Fm) La severidad (% de área afectada) de los síntomas

foliares en términos de clorosis, tizón, manchas y manchas
Las ramas no limpiadas en macetas con agua fueron necróticas se evaluó en todas las hojas tomadas de tres
previamente aclimatadas durante 30 min en un cuarto
ramas por árbol, utilizando imágenes escaneadas (HP
oscuro. Para realizar las mediciones se utilizó un
Scanjet 8300, 2 400 x 2400 dpi) que Se analizaron con el
fluorómetro de clorofila PAM­2000 con modulación de
software Image J (v. 1.46). Las áreas afectadas se
amplitud de pulso (WALZ). Se aplicaron pulsos de luz
sumaron para obtener la gravedad total de los síntomas
saturada a 0,8 s y 1100 µmol cuantos m­2 s­1 en dos
foliares, expresada como porcentaje del área foliar total.
hojas por rama para medir la eficiencia cuántica máxima
De manera similar se cuantificó la severidad de las plagas,
del fotosistema II, que corresponde a la relación entre
es decir, la herbivoría y las manchas chupadoras de
fluorescencia variable y fluorescencia máxima.
coccidos. Una tercera variable de condición fitosanitaria
fue la sanidad de las hojas, estimada como:

Área foliar (LA) y masa foliar específica (SLM)

Se escanearon todas las hojas de dos ramas por Salud de las hojas (%) =
árbol (HP Scanjet 8300, 2 400 x 100­severidad de los síntomas foliares (%)­severidad de las plagas (%)

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efecto ontogénico puntos. El flujo medio de vehículos fue de 119,5 vehículos.

min­1 en HTA, 54,5 veh. min­1 en LTA, y 4,2 veh. min­1
Treinta plántulas de C. bogotanus, E. myr­tifolia y en RS. La mayoría de los vehículos que circulaban por las
S. nigra, de 0,5 a 0,8 m de altura, fueron transportadas
avenidas eran turismos particulares (40,5 %) y taxis (11,4
desde los invernaderos del Distrito, en una zona suburbana
%), mientras que los autobuses representaban sólo el 8
de la ciudad, hasta los invernaderos del JBB.
% del tráfico. El tamaño de los árboles muestreados varió
Permanecieron en macetas con sustrato enriquecido y
de 2,7 a 21,2 m de altura y de 7,6 a 74 cm de DAP. La
tuvieron un período de aclimatación de una semana en distancia entre los árboles y la avenida varió de 0,2 m en
el invernadero JBB para sus mediciones iniciales. En las una calle residencial a 9,1 m en una avenida de mucho
plántulas se evaluaron los mismos parámetros fisiológicos
tráfico.
medidos en árboles, excepto la conductancia estomática,
que no se pudo tomar por fallas técnicas con el porómetro.
Material particulado acumulado en las hojas e
Posteriormente, se asignaron aleatoriamente cinco
influencia del tránsito: La PMAL se correlacionó
individuos por especie a: (1) condiciones de control en el
positivamente con el flujo de vehículos (r= 0.694, P < 0.01;
invernadero del JBB, o (2) tratamiento HTA, en el que las
Fig. 1A) y varió de 0.15 % en un individuo control de C.
plántulas se plantaron en la mediana verde de la Avenida
68, una de las más transitadas. caminos en la ciudad. bogotanus
a 8,3 % en un individuo de F. soatensis tratado con HTA.
Estas dos especies diferían significativamente (prueba

El riego se realizó dos veces por semana. Después de LDS, MS = 2,42, gl = 55, P = 0,04; Fig. 1B). Ni el DAP ni
tres meses, las plántulas en HTA se llevaron nuevamente el área foliar tuvieron variaciones relacionadas con el
PMAL.
al laboratorio de JBB para comparar el desempeño
fisiológico final con las plántulas de control. Los componentes principales de la varianza de
Las mediciones de árboles (junio­agosto) y el experimento PMAL (F4,55= 11,76, P < 0,001) fueron el número de
con plántulas (junio­septiembre) siguieron el mismo carriles (beta= 0,468, t= 3,3), el flujo de vehículos por carril
procedimiento, para garantizar que la principal fuente de (beta= 0,367, t= 2,76), el alturas de los árboles (beta=
variación fuera ontogénica. 0,156, t= 1,43) y distancia de los árboles a la avenida
(beta= 0,08, t= 0,69).
El mejor modelo lineal para explicar (46,1 %) la variable
Análisis estadístico: Los análisis de datos se %PMAL fue:
realizaron utilizando el software Statistica 10.0. Se
utilizaron correlaciones de pera­son y una regresión %PMAL = ­0,168 + 0,446 (número de carriles) +

múltiple utilizando relaciones significativas para modelar 2.21 (flujo por carril) ­ 0.002 (distancia a avenida) +

PMAL en función del tráfico y las variables del árbol. Se 0,04 (altura del árbol)

realizaron ANOVA para probar el efecto del tráfico en la

fisiología de árboles y plántulas y se aplicó el LSD de Respuestas fisiológicas de las especies arbóreas a
Fisher post hoc para encontrar diferencias específicas en la contaminación vehicular: El comportamiento fisiológico
pares de grupos. Algunas variables se transformaron de la mayoría de los árboles adultos, en términos de su
logarítmicamente utilizando ln(X+1) para obtener una contenido de pigmento, eficiencia fotoquímica,
distribución normal. Se utilizaron correlaciones de rango conductancia estomática, masa foliar específica, área foliar
entre variables de tráfico, fisiológicas y de salud de los y salud de las hojas, estuvo influenciado por la exposición
árboles para resumir asociaciones y tendencias específicas a la contaminación vehicular. contaminación vehicular.
por especie. La Fig. 2 muestra las tendencias más relevantes y
significativas en la fisiología de los árboles entre las especies.
La eficiencia fotoquímica de C. bogotanus (F3, 105= 6.45,
RESULTADOS P < 0.01) E. myrtifolia (F3, 93= 3.4, P = 0.02) y S. molle
(F3, 93= 3.8, P = 0.01) aumentó con el nivel de
Exposición a las emisiones de los vehículos: en el contaminación. En cuatro especies, la conductancia
muestreo se filmaron un total de 3.363 vehículos. estomática siguió

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Fig. 1. Correlación entre el flujo de vehículos y el material particulado acumulado en las hojas (PMAL) (A) y PMAL (Media ± SE)
por sitio (B) y especie de árbol (C). RS: Calle residencial; LTA: Avenida de poco tránsito. HTA: Avenida de alto tránsito; Cb:
Croton bogotanus, Em: Eugenia myrtifolia, Fs: Ficus soatensis, Sm: Schinus molle, Sn: Sambucus nigra.

un patrón de campana de bajo intercambio gaseoso en alta eficiencia fotoquímica, baja conductancia estomática,
los sitios de control, valores altos en RS y LTA (F3, 65 > baja severidad de los síntomas foliares y por tanto, mejor
4.5, P < 0.01), y disminuyendo nuevamente en HTA. Se salud de las hojas. En E. myrtifolia, PMAL se relacionó
encontraron variaciones similares en el contenido de positivamente con la severidad de las plagas. Otras
clorofila b: S. molle tuvo valores máximos en LTA (F3, 9= variables de tráfico, como la distancia entre los árboles y
5.8, P = 0.02) y S. nigra en RS (F3, 10= 2.73, P = 0.05). la avenida, el flujo de vehículos o el flujo de vehículos
Las concentraciones de clorofila a y clorofila total no por carril, mostraron asociaciones con variables
mostraron diferencias significativas en relación con las fisiológicas que no serían evidentes mediante el análisis
emisiones vehiculares. de PMAL. En general, C. bogotanus y S. nigra fueron
Los árboles de C. bogotanus (F3, 95 > 6.64, P < 0.01), especies con escasas respuestas fisiológicas a las
F. soatensis (F3, 104 > 4.68, P < 0.01) y S. nigra (F3, emisiones de vehículos, mientras que E. myrtifolia y S.
113 > 4.63, P < 0.01) tuvieron una mayor densidad molle
­masa foliar específica en HTA que en los sitios de parecían verse más afectados por el nivel de exposición
control, y dos de estas especies exhibieron además un a los vehículos.

área foliar mayor en los sitios de control. Por el contrario,

104 el tamaño (F3, > 2.92, P = 0.04) y la salud (F3, 89 > Efecto ontogénico sobre las respuestas fisiológicas
5.65, P < 0.01) de las hojas de S. molle aumentaron en a la contaminación vehicular: la edad del árbol afectó la
los sitios más contaminados. No se encontraron susceptibilidad a la contaminación vehicular (Fig. 3)
respuestas relevantes en la severidad de plagas o (Edad x efecto del tráfico: F11, 35 = 4,99, P <0,01). Las
enfermedades al comparar árboles de avenidas y sitios de control.
plántulas tuvieron mayor masa foliar específica (F1, 53=
4.1, P = 0.048) y menor contenido de clorofila (F1, 53=
Relaciones entre la contaminación vehicular, la 5.04, P = 0.029) en calles con mayor tránsito, mientras
fisiología de los árboles y las condiciones fitosanitarias: que las respuestas de los árboles maduros se vieron
Hubo 28 correlaciones generales y específicas entre las menos afectadas. La eficiencia fotoquímica de las
variables fisiológicas o de salud de los árboles y las plántulas plantadas en avenidas disminuyó en un 9%
variables de tráfico o contaminación (Tabla 2). El 53= (F1, 5.39, P = 0.024), y en C. bogotanus, este efecto
aumento de PMAL (en ambas mediciones) se asoció con fue acompañado por una reducción en la proporción de
clorofilas a/b (F1, 15= 10,9, P < 0,01).

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TABLA 2
Correlaciones generales y específicas entre variables de tráfico y variables fisiológicas.

Especies de árboles
Fisiológico Variable tráfico/
En general cb em fs sm sn
variable contaminación
(N = 60) (N = 11) (N = 12) (N = 12) (N = 12) (N = 13)
Ratio de clorofilas a/b DISTAVE 0,258*

PMAL (%) ­0,636* 0,566*

Eficiencia fotoquímica VF 0,729**

DISTAR ­0,602*

PMAL (%) 0,255* 0,608* 0,622*

Conductancia estomática VFPL 0,718**
DISTAR ­0,709**

PMAL (g Kg­1 peso seco) ­0,762**

transpiración VFPL 0,722**

PMAL (g Kg­1 peso seco) ­0,615*

Masa foliar específica VF 0,595*

PMAL (%) 0,610*

Área foliar VFPL ­0,715**

PMAL (g Kg­1 peso seco) ­0,70*

salud de las hojas PMAL (g Kg­1 peso seco) 0,594*

PMAL (%) 0,291* 0,643* 0,691*

Severidad de los síntomas foliares PMAL (g Kg­1 ps) ­0,636*

PMAL (%) ­0,271* ­0,594* ­0,662*

Gravedad de las plagas PMAL (g Kg­1 peso seco) 0,279* 0,713**

PMAL (%) 0,692*

Variable fisiológica Condición En general cb em fs sm sn

fitosanitaria (N = 60) (N = 11) (N = 12) (N = 12) (N = 12) (N= 13)
clorofila total SPEST 0,692*

Relación de clorofilas a/b HLE ­0,329*

SELLOS 0,368**
SPEST ­0,601*
Conductancia estomática NSYM ­0,636*

Masa foliar específica HLE 0,435**

SELLOS ­0,435**
NSYM ­0,508** ­0,673*
Área foliar HLE ­0,403** ­0,673*
SELLOS 0,410**

Em: Eugenia myrtifolia, Fs: Ficus soatensis, Sm: Schinus molle y Sn: Sambucus nigra. Los asteriscos denotan correlaciones de Spearman
significativas (*P < 0,05) o altamente significativas (**P < 0,01).
PMAL: Material particulado acumulado en las hojas. DISTAVE: Distancia árbol­avenida. VF: Flujo de vehículos. VFPL: Vehículo
flujo por carril. SPEST: Severidad de las plagas. HLE: Sanidad de las hojas. SELS: Severidad de los síntomas foliares. NSYM: número de síntomas
foliares.

Las plántulas se vieron menos afectadas por los síntomas soatensis y E. myrtifolia. El número total de frutos medidos fue

foliares que los árboles (F1, 53= 10,1, P < 0,01). 72, 68, 91, 44 y 39 para C. bogotanus, E. myrtifolia, F. soatensis,
S. molle y S. nigra respectivamente. La exposición a la
Efecto de la contaminación vehicular sobre la contaminación vehicular afectó la productividad, como lo
productividad: Las mediciones de frutos de todos los niveles de demuestra el crecimiento de las plántulas y el tamaño de los
exposición vehicular solo se tomaron para F. frutos.

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Fig. 2. Tendencias más relevantes (Media ± SE) en el desempeño fisiológico de cinco especies de árboles expuestas a cuatro niveles de
contaminación vehicular. PE: Eficiencia fotoquímica; SLM: Masa foliar específica; GS: Conductancia estomática. RS: Calle residencial; LTA:
Avenida de poco tránsito. HTA: Avenida de alto tránsito.

(Tabla 3). El crecimiento medio de las plántulas de C. DISCUSIÓN

bogotanus y E. myrtifolia sembradas en medio de la
avenida, fue respectivamente 52 % menor y 39 % mayor En la mañana de cualquier día hábil, el flujo de
que el crecimiento de las plántulas control. Los frutos de vehículos en avenidas de alto tránsito era 28 veces
C. bogotanus, E. myr­tifolia y F. soatensis fueron mucho mayor que en zonas residenciales de Bogotá, y los
más pequeños que los frutos de los sitios de control. principales tipos de vehículos son automóviles y
Sólo en el caso de S. molle los frutos de los sitios de autobuses. Como era de esperar, el flujo de vehículos
control fueron más pequeños que los de los árboles de se correlacionó positivamente con el PMAL, pero un
la avenida. coeficiente de determinación bajo muestra que otros

1008 Rev. Biol. tropo. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 68(3): 1001­1015, septiembre de 2020
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Fig. 3. Efectos de la exposición al tráfico sobre la fisiología de plántulas y árboles (Media ± DE). Control: Jardín Botánico de
Bogotá. HTA: Avenidas de alto tránsito.

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TABLA 3
Comparaciones del crecimiento de plántulas de árboles y tamaño de frutos entre los sitios de control (JBB) y una avenida de alto tráfico (68 Avenue)

Crecimiento de plántulas (cm) Tamaño de los frutos del árbol (mm)

Control ETS PAG Control ETS PAG

C. bogotanus 8,66 ± 2,04 4,16 ± 2,2 0,02 15,32 ± 0,9 12,0 ± 1,1 < 0,01

E. myrtifolia S. 10,68 ± 2,7 14,95 ± 2,6 0,05 26,05 ± 1,9 21,83 ± 1,9 < 0,01
14,06 ± 3,2 14,05 ± 2,2 4,92 ± 0,24 4,75 ± 0,3 –
nigra
F. soatensis – – – 12,3 ± 0,92 7,64 ± 0,9 < 0,01
S. molle – – – 5,53 ± 0,37 6,09 ± 0,4 < 0,01

Fig. 4. Relaciones entre el tráfico y los parámetros biológicos para cinco especies de árboles urbanos en Bogotá. El PMAL tuvo un efecto directo sobre
el intercambio gaseoso, la eficiencia fotoquímica y los síntomas foliares. Las plagas y enfermedades afectaron el contenido de pigmentos y la alometría
de las hojas. Las interacciones positivas y negativas se indican mediante signos en las flechas.

las variables urbanas contribuyen a los niveles de PMAL. la distancia de los árboles a la avenida, lo que indica que
Las características específicas de las hojas de los árboles una mejor planificación de estos aspectos durante el
pueden provocar diferentes niveles de acumulación de PM diseño urbano puede optimizar la capacidad de limpieza
(Freer­Smith, Beckett, & Taylor, 2005; Popek, Gawrońska, del aire de los árboles. Los tamaños de partículas podrían
Wrochna, Gawroński, & Sæbø, 2013), y este estudio incluirse para mejorar el modelo en el futuro.
demostró que las hojas de F. soatensis acumulaban La fracción de partículas pequeñas, especialmente PM2,5
proporcionalmente más cantidad de material particulado (partículas de menos de 2,5 μm), suele ser variable y tiene
mientras que C. bogota­nus, probablemente por la la mayor adhesión y penetración en las hojas
presencia de secreciones foliares, menor material (Dzierżanowski, Popek, Gawrońska, Sæbø y Gawroński,
adherido. 2011). Otras variables a considerar son las distancias
El mejor modelo para predecir el PMAL utilizó el flujo entre los árboles y el índice de área foliar porque
de vehículos por carril, la altura de los árboles y

1010 Rev. Biol. tropo. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 68(3): 1001­1015, septiembre de 2020
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La densidad y continuidad del follaje podría funcionar como que los tubos germinales conidiales de hongos patógenos
un muro para los contaminantes, afectando incluso su no son capaces de penetrar los estomas fácilmente
patrón de dispersión. obstruidos, y la asimilación de nitrógeno aumenta la síntesis
La acumulación de partículas está definitivamente de sustancias de defensa como fenoles y taninos (Mcelrone
relacionada con cambios en la fisiología de los árboles. et al., 2005).
Sin embargo, el impacto combinado de todas las variables Los resultados indican que la condición fitosanitaria
del tráfico fue muy complejo debido a sus interacciones y puede verse influenciada por la contaminación vehicular y
las especies bajo evaluación. Con base en los resultados también son un determinante importante de la fisiología de
de las correlaciones lineales, en la Fig. 4 se resume la los árboles. La relación clorofila a/b, el área foliar y la masa
posible forma en que las variables del tráfico interactúan foliar específica se relacionaron significativamente con la
con la fisiología y la salud de los árboles. gravedad de los síntomas foliares, mientras que la
gravedad de la plaga se correlacionó positivamente con el
La respuesta fisiológica más evidente fue una mayor contenido de clorofila b en S. molle. La distancia a la
eficiencia fotoquímica en avenidas de alto tránsito, lo que avenida se relacionó positivamente con la relación clorofila
puede estar asociado con adaptaciones a la sombra (Gross, a/b, lo que significa que los árboles más cercanos a la
Homlicher, Wein­reich, & Wagner, 1996) y la asimilación contaminación vehicular aumentan su contenido de clorofila
foliar de nitrito y nitrato como fuente de nitrógeno que b. Una modulación fisiológica similar se encuentra en las
mejora el aparato fotosintético (Chaparro­Suarez, Meixner, hojas a la sombra (Lambers, Chapin III, & Pons, 2008), lo
& Kesselmeier, 2011; Hu et al., 2016). Los aumentos de que confirma que las limitaciones de luz están asociadas
masa foliar específica (C. bogotanus, F. soatensis, S nigra) con la contaminación vehicular, independientemente de la
y conductancia estomática (E. myrtifolia y S. molle) en las acumulación de material particulado. Una correlación directa
avenidas son evidencia de una mayor asimilación de entre los pigmentos y la eficiencia fotoquímica respalda las
carbono estimulada por las emisiones de CO2 (Mcelrone, respuestas de modulación en condiciones de estrés (Joshi
Reid, Hoye, Hart y Jackson, 2005; Liu y Li, 2012). Sin & Swami, 2007; Nanos & Ilias, 2007).
embargo, una tendencia de reducción en la GS de C.
bogotanus, E. myrtifolia y S. nigra de LTA a HTA sugiere La exposición de los árboles a la contaminación de
que las exposiciones extremas al tráfico provocaron la los vehículos tuvo consecuencias relacionadas con la
obstrucción de los estomas (Beckett et al., 1998; Rai & productividad. La reducción del tamaño de los frutos de E. myrtifolia,
Kulshreshtha, 2006; Przybysz et al., 2014a) y daño C. bogotanus y F. soatensis podrían ser el resultado de
oxidativo por ozono (Alonso et al., 2011). Las áreas foliares alteraciones metabólicas. Algunos autores proponen que la
bajas de estas tres especies en HTA demuestran que la exposición a contaminantes del aire disminuye las
acumulación de partículas afecta el crecimiento. giberelinas, lo que afecta el rendimiento y la esperanza de
Investigaciones anteriores estimaron que aproximadamente vida promedio de los árboles (Lambers et al., 2008; Kuang
el 40 % de las partículas penetran la capa epidérmica de et al., 2012). Además, las respuestas fisiológicas dependían
las hojas (Kuang, Xi, Li, Zhu y Zhang, 2012; Popek et al., de la ontogenia. En sitios de alto tráfico, las plántulas
2013), y las especies sensibles experimentan reducciones tuvieron una menor eficiencia fotoquímica, un menor
en la densidad de los estomas (Lake, Woodward y Quick, contenido de clorofila total y una mayor masa foliar
2002; Pourkhabbaz, Rastin, Olbrich, Langenfeld­Heyser y específica que en los sitios de control. Estos resultados
Polle, 2010). diferían mucho de los de los árboles, donde la contaminación
favorecía las reacciones luminosas de la fotosíntesis. Los
efectos sobre el crecimiento de las plántulas variaron entre
especies, siendo negativos para C. bogo­tanus, positivos
para E. myrtifolia y neutros para S nigra. Estudios previos
Por otro lado, S. molle y F. soatensis coinciden con las afectaciones sobre el contenido de
mostraron una mejor función estomática y una menor clorofila (Pandey & Agrawal, 1994; Madan & Verma, 2015)
gravedad de los síntomas foliares en los sitios HTA que en y la
los sitios control. De hecho, el área foliar de S. molle alta asignación de biomasa a las hojas (Searle et al., 2012),
aumentado en avenidas. Algunos estudios han encontrado pero ciertamente es necesario profundizar en

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investigación que evalúa el éxito de la plantación de no existe conflicto de intereses de ningún tipo; y que ha
árboles urbanos, en diferentes etapas de crecimiento. cumplido con todos los requisitos y procedimientos
En conclusión, no hay dos especies que tengan las éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de
mismas respuestas fisiológicas a la contaminación financiamiento se detallan plena y claramente en la
vehicular, y esta variabilidad en la tolerancia al estrés sección de agradecimien­tos. El respectivo documento
debe explotarse de manera positiva para una mejor legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.
planificación forestal en Bogotá. Ficus soatensis
mejora la filtración de partículas. Croton bogotanus
Se recomienda plantar en avenidas de alto tránsito,
EXPRESIONES DE GRATITUD
aunque sólo como plantones, para evitar los efectos
negativos de la contaminación en el crecimiento de las Este estudio fue apoyado por el Jardín Botánico de
plántulas. Por el contrario, E. myrtifolia, de rápido crecimiento, Bogotá “José Celestino Mutis”, proyecto distrital:
y las plántulas de S. nigra solo deben plantarse en “Conservación de la flora de bosque andino y páramo
avenidas de poco tráfico porque su contenido de del Distrito Capital y la región”. El autor agradece la
pigmento, área foliar y conductancia estomática son colaboración técnica de Nubia Espinosa del Laboratorio
susceptibles a los contaminantes. Finalmente, debido a del Jardín Botánico de Bogotá.
su persistente alta conductancia estomática y bajos
síntomas foliares, S. molle es la especie mejor adaptada
a la contaminación vehicular. Dado que algunas plagas
RESUMEN
pueden afectar a S. molle, se recomienda su plantación
en combinación con otras especies. En todos los casos, Efecto de las emisiones vehiculares en la fisiología y estado
la adición de nutrientes o tratamientos con micorrizas sanitario de cinco especies del arbolado urbano­no en Bogotá,
pueden mejorar la asignación de recursos y estimular la Colombia. Introducción: La exposición a partículas contaminantes
oferta de frutos para la fauna urbana (Ramos­Montaño, podría reducir el desempeño fisiológico de árboles urbanos, debido a
limitaciones en la cantidad de luz y obstrucción estomática. Objetivo:
Posada, Ronde­ros, & Penagos, 2010).
En 60 puntos de la ciudad, se cuantificó el material particulado sobre
las hojas (PMAL) y la respuesta fisiológica a las emisiones vehiculares
En los próximos años, las instituciones de en cinco especies del arbolado de Bogotá: (Croton bogotanus Cuatrec.,
planificación tendrán el desafío de buscar la maximización Eugenia myrti­folia Sims. , Ficus soatensis Dugand, Schinus mole L., y

de los servicios ecosistémicos en Bogotá. Para lograr Sambucus nigra L.) con el fin de (1) construir un modelo que explique
PMAL a partir de variables del tráfico, (2) establecer el efecto de las
este objetivo es necesario: mantener una alta diversidad
emisiones vehiculares sobre la fisiología y sanidad de árboles urbanos
asociada a árboles urbanos (Jim & Chen, 2007), y (3) comparar la susceptibilidad de árboles y plántulas. Métodos: La
incrementar la investigación sobre ecología funcional efi­ciencia fotoquímica, conductancia estomática, contenido de clorofilas,

(Nowak, 2006) y mejorar el seguimiento y determinación área foliar y área foliar específica fueron medidos y correlacionados

de pol específicos. ­lutantes. A pesar de contar con un con el PMAL y la condición sanitaria. Se evaluaron los parámetros
fisiológicos en sitios de control, calles residenciales (RS), avenidas de
eficiente sistema de información sobre forestación
bajo tráfico (LTA) y avenidas de alto tráfico (HTA), y estas últimas
urbana, no existe una valoración de los servicios de fueron comparadas con plántulas sembradas durante 3 meses en HTA.
purificación del aire que brinda el bosque urbano en Resultados: El PMAL se asocia con una mayor eficiencia fotoquímica
Bogotá, como sí lo hay en otras ciudades de Estados y masa foliar específica. La conductancia estomática siguió un patrón

Unidos, China y Chile (McDon­ald et al., 2007; Escobedo de campana, de aumento en RS y LTA que sugiere un estímulo en la
fijación de carbono, pero una reducción de HTA, que sugiere
et al., 2007; Si los efectos negativos de la contaminación
vehicular causan una reducción sustancial de esos
servicios o de la vida útil promedio de los árboles,
entonces se deben implementar políticas fuertes,
incluidos impuestos y nuevas tecnologías.
obstrucción estomática. La gravedad de los síntomas foliares.
se correlacionó con el radio de clorofilas a/b, el área y la masa foliar, y
S. molle fue la especie con el mejor estado sanitario en HTA. Las
Declaración de ética: la autora declara que está de
plántulas fueron más susceptibles que los árboles a la contaminación
acuerdo con esta publicación; What vehicular. Conclusiones:

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Ficus soatensis optimiza la filtración de partículas y C. bogotanus es materia de fracciones de diferente tamaño en superficies foliares
ideal para HTA, siempre que sea plantado como un juvenil de buena y en ceras de especies forestales urbanas. Revista Internacional
altura; plántulas de E. myrtifolia de Fitorremediación, 13, 1037­1046.

y S. nigra no deben ser plantadas en HTA debido a su susceptibilidad

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fisiológica a los polutantes, y finalmente, gracias a su estado sanitario
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y alto intercambio gaseoso, S. molle es la especie mejor adaptada en
contaminantes del aire en la vegetación de los países en
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vehículos.
107­118.

Palabras clave: clorofilas; enfermedades foliares; material particulado; Escobedo, FJ, Wagner, JE, Nowak, DJ, De la Maza, CL, Rodríguez, M.
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