Métodos en Ecología y Sistemática Vol.

11(3): 1
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

Actividad Antagónica in vitro de Trichoderma spp. sobre

Phytophthora cinnamomi Rands en cultivo de aguacate en el
Occidente de México.
ORLANDO ESTRADA-VIRGEN1, JHONATHAN CAMBERO-CAMPOS2, CLAUDIO RIOS-VELASCO3,
GREGORIO LUNA-ESQUIVEL4, AGUSTÍN ROBLES-BERMÚDEZ5, GABRIELA PEÑA-SANDOVAL6
1
Posgrado en Ciencias Biológico Agropecuarias. Universidad Autónoma de Nayarit. Carretera Tepic-Compostela
Km. 9. Xalisco, Nayarit, México. Autor para correspondencia: [email protected].
2
Posgrado en Ciencias Biológico Agropecuarias. Universidad Autónoma de Nayarit. Carretera Tepic-Compostela
Km. 9. Xalisco, Nayarit, México. [email protected].
3
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A. C., Unidad Cuauhtémoc, Av. Río Conchos S/N Parque
Industrial. C.P. 31570, Chihuahua, México. [email protected].
4
Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit, Carretera Tepic-Compostela Km. 9. C.P.
63155. Xalisco, Nayarit, México. [email protected]
5
Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit, Carretera Tepic-Compostela Km. 9. C.P.
63155. Xalisco, Nayarit, México. [email protected].
6
Posgrado en Ciencias Biológico Agropecuarias. Universidad Autónoma de Nayarit. Carretera Tepic-Compostela
Km. 9. Xalisco, Nayarit, México. [email protected]

RESUMEN: Phytophthora cinnamomi Rands es uno de los principales Oomicetos fitopatógenos que afectan
al cultivo de aguacate en México. Una alternativa a este problema es la utilización de agentes de control
biológico, tales como cepas de Trichoderma con actividad antagónica. La presente investigación se realizó
en huertos de aguacate del estado de Nayarit, durante enero-diciembre de 2014. Se estimó el porcentaje de
inhibición de crecimiento radial (PICR), días para ponerse en contacto y sus niveles de antagonismo. Se
obtuvieron 10 cepas de Trichoderma nativos correspondientes a tres especies de T. asperellum, dos de T.
harzianum, una especie para T. virens, T. atroviridae, T. hamatum, T. inhamatum y una de Trichoderma sp.,
adicionalmente se evaluaron tres cepas originarias de Brasil correspondientes a T. asperellum, T. harzianum,
T. longibrachiatum y dos originarias de Chihuahua correspondientes a T. asperellum y T. harzianum. El
PICR de Trichoderma sobre P. cinnamomi fluctuó de entre 47.1 y 76.5%, siendo T. longibrachiatum el que
obtuvo mayor porcentaje de 76.5%. Los días a contacto entre las cepas de Trichoderma y los aislados del
fitopatógeno fueron de entre tres y cinco días. Los niveles de antagonismo se agruparon en los valores 1, 2 y
3.

PALABRAS CLAVE: Nayarit, control biológico, aguacate, Oomycetos.

ABSTRACT: Phytophthora cinnamomi Rands is one of the major phytopathogenic Oomycetes Affecting
avocado crops in Mexico. An alternative to this problem is the use of biological control agents, such as
Trichoderma strains with antagonistic activities. This research was conducted in the avocado orchards of the
State of Nayarit, between january to december of 2014. In order to determine the percentage of inhibition
radial growth (PICR) was estimated, days to get in touch with the levels of antagonism. Ten native
Trichoderma strains were obtain corresponding to three species of T. asperellum, two of T. harzianum, one
species of T. virens, T. atroviridae, T. hamatum, T. inhamatum and one of Trichoderma sp, In addition,
three strains originated from Brazil were evaluated for T. asperellum, T. harzianum, T. longibrachiatum and
two from Chihuahua, corresponding to T. asperellum and T. harzianum The PICR of Trichoderma about P.
cinnamomi fluctuated between 47.1 and 76.5%, being T. longibrachiatum with a higher percentage of
76.5%.the days of contact between Trichoderma strains and the phytopathogen isolated were between three
and five days. Levels of antagonism were grouped into the values of 1, 2 and 3.

KEY WORDS: Nayarit. biological control, avocado, Oomycetes.

Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 2
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

INTRODUCCIÓN actinomicetos, con énfasis en hongos,

particularmente el género Trichoderma
El aguacate (Persea americana Mill.) es uno de (Harman, 2000; Zavaleta et al., 2015), que tiene
los principales cultivos perennes de México, y diversos impactos positivos que lo hacen
hace de este país el primer productor mundial atractivo como agente de control biológico de
con 1.4 millones de toneladas en una superficie fitopatógenos, ya que liberan enzimas que
de 164 244 ha (FAOSTAT, 2014). Los estados degradan la pared celular y antibióticos, tienen
con mayor producción nacional son: esporulación abundante y buena capacidad de
Michoacán, Jalisco, Estado de México, Nayarit colonizar su hábitat, son excelentes
y Guerrero, los cuales, en 2014, contribuyeron competidoras por espacio y nutrientes de la
con el 88% de la producción; Nayarit ocupa el rizosfera y capaces de degradar hidrocarbonos,
cuarto lugar como productor, con una superficie clorofenoles, polisacáridos y xenobióticos, que
plantada de 5 329 ha. Los principales son utilizados como plaguicidas en la
municipios productores en Nayarit son: Xalisco agricultura (Harman et al., 2004; Harman,
y Tepic, los cuales representan el 84% de la 2006).
superficie total establecida en el estado, es decir
4 479 ha con una producción de 30 530 Trichoderma se caracteriza por regular el
toneladas (SIAP, 2014). El cultivo de aguacate desarrollo de hongos fitopatógenos mediante
presenta diversos problemas fitosanitarios que diferentes mecanismos de acción; como
limitan su desarrollo y rendimiento. Destacando competencia por el espacio y/o nutrientes
la tristeza del aguacate causada por el Oomiceto (Martínez et al., 2013); interacción directa sobre
Phytophthora cinnamomi Rands (Zentmyer, el patógeno mediante micoparasitismo (Howell,
1980; Erwin y Ribeiro, 1996), que puede 2003); y antibiosis (Galindo et al., 2004). Otros
ocasionar pérdidas de hasta un 90% de árboles mecanismos de acción que actúan sobre las
(Tamayo, 2007; Téliz y Mora, 2007; Pérez, plantas es de forma indirecta ya que activan
2008). Este patógeno presenta gran capacidad mecanismos de defensa fisiológicos y
destructiva y un amplio rango de plantas bioquímicos para inducir la resistencia sistémica
hospederas, atacando a más de mil especies en (Harman et al., 2004); la eliminación de toxinas
el mundo (Hardhman, 2005). producidas por patógenos; la desactivación de
enzimas de los patógenos durante el proceso de
Para el control de esta enfermedad se han infección; y la solubilización de nutrientes para
probado diversas alternativas culturales, las plantas.
genéticas, químicas, y recientemente, se ha
recurrido al uso agentes de control biológico El control de hongos fitopatógenos a través del
(Lara et al., 2012; Andrade et al., 2015). Razón empleo de Trichoderma es un método utilizado
por la cual, se han intensificado los esfuerzos en diversos cultivos en diferentes regiones del
por detectar dichos agentes con énfasis en mundo, sin embargo, el uso de cepas
microorganismos nativos antagonistas comerciales presenta dificultades con su
(Zeilinger y Omann, 2007), como una persistencia en el suelo, debido a factores como
alternativa sustentable en el manejo de la genética de los aislamientos, las condiciones
enfermedades (Ait-Lahsen et al., 2001; Zavaleta de medio ambiente (González et al., 1999); por
et al., 2015). En México, para el control estas razones, es importante la selección de
biológico de fitopatógenos, se han estudiado a aislamientos nativos mejor adaptados a las
varios microorganismos con actividad condiciones edafoclimáticas de la zona
antagónica tales como hongos, bacterias y específica donde serán utilizados Guigón y
Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 3
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

González. (2004), por lo que, el objetivo del de Barnet y Hunter (1986). Para aislar a
presente estudio fue obtener aislamientos Trichoderma se consideró la apariencia del
nativos de Trichoderma spp. en los municipios micelio, la presencia y la forma de las pústulas,
de Tepic y Xalisco, Nayarit y evaluar in vitro su el aroma del medio y la pigmentación verde
actividad antagónica contra P. cinnamomi. típica del género.

MATERIALES Y MÉTODOS La extracción de DNA se realizó mediante el

método de Doyle y Doyle (1990). El producto
Muestreo: durante el 2014, se recolectaron de la extracción se visualizó en un gel de
muestras de suelo de 500 – 600 g, asociado a la agarosa al 1% mediante electroforesis.
rizosfera de árboles con apariencia sana y Posteriormente se amplificó mediante el método
enferma y tejido vegetal (Rios et al., 2014), en de reacción en cadena de la polimerasa (PCR),
los municipios de Tepic y Xalisco, Nayarit las regiones internas transcritas ITS1 e ITS4
(Cuadro 1). En cada uno de los municipios, se entre los genes ribosomales (rDNA) 18S-5.8S y
contemplaron 10 huertos para la recolección de 5.8S-28S utilizando el par de iniciadores de
muestras y toma de datos. Las muestras fueron secuencia ITS1
trasladadas en bolsas de polietileno al (TCCGTAGGTGAACCTGCGG)/ ITS4
Laboratorio de Parasitología Agrícola del (TCCTCCGCTTATTGATATGC) colocando en
Centro Multidisciplinario de Investigación cada muestra 4 μL de Taq polimerasa; ITS1 a 1
Científica (CEMIC) de la Universidad pM, 0.5 μL; ITS4 a 1 pM, 0.5 μL; DNA
Autónoma de Nayarit (UAN) y se almacenaron ajustado a 50 ng, 1 μL; y 14 μL de agua
a 0 °C, hasta su procesamiento. ultrapura estéril para ajustar un volumen final de
20 μL. Las condiciones de la reacción de PCR
Identificación morfológica y molecular de fueron: 1 ciclo de desnaturalización inicial a 94
Trichoderma spp.: el procesamiento de las °C por 5 min, 30 ciclos de desnaturalización a
muestras se realizó homogenizando el suelo y 95 °C por 10 s, 30 ciclos de alineamiento a 57
tomando una sub-muestra de 10 g, colocándola °C por 30 s, 30 ciclos de extensión a 72 °C por
en 90 mL de agua destilada estéril, mantenida 2 min y 1 ciclo de extensión final a 72 °C por 5
en agitación por 30 min. Subsecuentemente, se min. La amplificación se visualizó en un gel de
tomó una alícuota de 1 mL que se diluyó en un agarosa al 1% mediante electroforesis (Ochoa et
tubo de ensayo con 9 mL de agua destilada al., 2012). Los pares de bases obtenidos, se
estéril. Estas diluciones se realizaron en cinco compararon con las secuencias reportadas en la
ocasiones consecutivas (10-1-105) y de las base de datos del banco de genes del NCBI
últimas tres, se tomó 100 µL, el cual se depositó (National Center for Biotechnology
en cajas de Petri de 90 mm, que contenían Information, www.ncbi.nih.gov) mediante el
medio de cultivo papa-dextrosa-agar (PDA), y algoritmo BLAST.
se mantuvo bajo condiciones del laboratorio,
hasta observar crecimiento de colonias Pruebas de antagonismo in vitro: para realizar
fungosas. Las colonias presentes en los cultivos las pruebas de antagonismo se utilizaron las 10
se transfirieron a una nueva caja de Petri con el cepas de Trichoderma spp. aisladas de la
medio de cultivo antes mencionado, mantenidos rizosfera de huertos de aguacate, así como tres
a 22 ± 4°C, hasta su esporulación (Guigón y cepas (Tl15, Th14, Ta13 originarias de Brasil
González, 2004). Para su identificación, se proporcionadas por el Dr. Gregorio Luna
realizaron montajes en porta y cubreobjetos, con Esquivel de la Universidad Autónoma de
lactofenol claro y se siguieron las descripciones Nayarit- México), conservadas en el cepario del

[email protected]
Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 4
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

Laboratorio de Parasitología Agrícola del propone 5 niveles: (1) Trichoderma sobrecrece

CEMIC-UAN y las cepas Ta12 y Th11 al patógeno ocupando el 100% de la caja; (2)
proporcionadas por el Dr. Claudio Rios Velasco Trichoderma sobrecrece al patógeno
(Centro de Investigación en Alimentación y inhibiéndolo y ocupando el 75% de la caja; (3)
Desarrollo A.C.). Como organismo de prueba se el patógeno y Trichoderma crecen 50%
consideró al patógeno P. cinnamomi, del deteniendo ambos su crecimiento, (4) el
cepario de CEMIC previamente identificado. Se patógeno crece más del 75% entre mezclándose
realizaron confrontaciones mediante cultivos con Trichoderma e inhibiéndolo; y (5) el
duales de ambos organismos en cajas de Petri patógeno crece en toda la caja deteniendo a
(90 x 15 mm) con medio de cultivo PDA agar, Trichoderma.
siguiendo la metodología descrita por Bell et al.
(1982). Para ello, se tomaron discos de micelio Análisis estadístico: los datos de PICR se les
de 5 mm de diámetro del antagonista y aplicó un análisis de varianza (ANVA) usando
patógeno, respectivamente, y se colocaron en el Statistical Analysis System versión 9.0 (SAS,
los extremos de la caja de Petri con una 2002), y la separación de medias fue hecha
separación aproximada de 6 cm. Todas las mediante la prueba de Tukey (P ≤ 0.05).
confrontaciones se realizaron por triplicado,
cada repetición consistió de tres unidades RESULTADOS Y DISCUSIÓN
experimentales (cajas de Petri). Tanto de los
fitopatógenos como de los antagonistas, Identificación de Trichoderma spp. Los
crecidos por separado e incubados a 28 °C en aislamientos obtenidos de la rizosfera de plantas
una cámara ambiental (Novatech, Modelo EI45, de aguacate de los municipios de Tepic y
México). El crecimiento micelial fue medido Xalisco desarrollaron colonias con
diariamente con un vernier digital (Truper características similares, en el patrón de
Herramientas S.A de C.V®, México) hasta que ramificación y morfología de los conidióforos,
P. cinnamomi llenara por completo la caja de color y forma de las conidias. Con la
Petri. El antagonismo fue evaluado registrando comparación de las secuencias obtenidas de
las siguientes variables: radio de crecimiento cada aislamiento con las registradas en el
antagonista (RCA), radio de crecimiento de National Center for Biotechnology Information
patógeno (RCP) y porcentaje de inhibición de NCBI, se corroboró la identificación
crecimiento radial (PICR). La competencia de morfológica de los aislados de Trichoderma
nutrientes y espacio, se evaluó comparando la (Cuadro 3). Se obtuvieron 10 aislamientos de
velocidad de crecimiento de los patógenos Trichoderma spp., lo que representó un 50% del
(RCP) y antagonistas (RCA) (Fernández y total de los sitios de muestreo. Siendo el
Suárez, 2009). Para la estimación del PICR se municipio de Xalisco el que obtuvo la mayor
empleó la fórmula de Ezziyyani et al. (2004), presencia en siete localidades y en el municipio
PICR = (R1 – R2) / R1 x 100, donde R1 es el de Tepic se obtuvieron solo tres. Se
radio del patógeno control y R2 es el radio del identificaron las especies de T. harzianum , T.
patógeno en la confrontación. Para indicar el virens, T. atroviridae, T. hamatum, T.
micoparasitismo como posible mecanismo de inhamatum, Trichoderma sp. y T. asperellum,
acción, se realizaron evaluaciones siendo esta ultima la especie más abundante en
microscópicas de los cultivos duales, tomando la zona de estudio. Estos resultados concuerdan
como índice la invasión del antagonista sobre la con lo registrado por Hernández et al. (2011)
superficie del micelio del patógeno, utilizando quien menciona a T. asperellum y T. harzianum
la escala empleada por Bell et al. (1982), donde como las especies que se encuentran

[email protected]
Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 5
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

ampliamente distribuidas en regiones de de Trichoderma al ser confrontadas in vitro

México. T. harzianum es considerado contra P. cinnamomi se ubican en los niveles 1,
cosmopolita y es utilizada como agente de 2 y 3, el 33% de las cepas se ubicó en el nivel 1,
biocontrol para diferentes fitopatógenos donde Trichoderma sobrecrece al patógeno y
(Chaverri et al., 2003). Sin embargo, en este ocupo el 100% de la caja, el 46.6% en el nivel 2
estudio solo se identificaron dos cepas de esta Trichoderma sobrecrece al patógeno
especie. inhibiéndolo y ocupo el 75% de la caja, y el
resto se ubicó en el nivel 3, el cual el patógeno y
Pruebas de antagonismo in vitro. Se Trichoderma crecen 50% deteniendo ambos su
obtuvieron diferencias significativas (P ≤ 0.05) crecimiento. Todas las cepas del antagonista
en el PICR, e incluso entre aislados de la misma mostraron inhibición por la acción de
especie. El PICR de Trichoderma sobre P. metabolitos, dé las cuales nueve de las 15 cepas
cinnamomi fluctuó de 47.1 a 76.5% (Cuadro 3). evaluadas se obtuvieron porcentajes de
Estos resultados concuerdan con los reportados inhibición superiores al 60%. La habilidad de
por Pugeg & Ian (2006) y Almaraz et al. (2012), algunas especies de Trichoderma para inhibir el
quienes registraron una buena capacidad crecimiento de fitopatógenos, es atribuida a la
antagónica de cepas de Trichoderma al inhibir síntesis de un amplio rango de sustancias
el crecimiento del micelio de P. cinnamomi que antibióticas (Reino et al., 2008). De la Cruz et
se da por la producción de compuestos volátiles al. (1995) menciona que para el caso de
y antibióticos, Al respecto Rios et al. (2014) al Oomycetes, los cuales presentan una pared
evaluar cuatro cepas de Trichoderma contra celular contiene ß -1,3-glucano y celulosa, se
Pythium spp. y Phytophthora cactorum reportan requiere la ß -1,3-gluconasa como la enzima
un comportamiento similar de antagonismo, sin principal en la lisis de la pared celular durante la
embargo, entre estas el nivel de PICR fue acción micoparasítica. Harman (2000) describe
diferente que el Pythium spp. fluctuó de 1.6 a un proceso complejo, que involucra el
31.44% y de 81.38 a 92.1% en P. cactorum. crecimiento trófico del antagonista hacia el
Trichoderma longibrachiatum (T15) fue la fitopatógeno objetivo, el enrollamiento mediado
mejor cepa, al mostrar un PICR 76.5% sobre P. por lectina y la adherencia de las hifas en torno
cinnamomi, seguido por T. inhamatum (T9) con al patógeno, y finalmente el ataque y disolución
el 72.3%. En estos resultados destaca T. de la pared celular de éste por la actividad de las
longibrachiatum como el mejor candidato para enzimas que pueden asociarse con una
el biocontrol de P. cinnamomi bajo las penetración física de la pared celular. El proceso
condiciones a 28°C. Sin embargo, existen se lleva a cabo mediante metabolitos volátiles o
reportes de esta especie como un patógeno solubles, los cuales reducen el crecimiento del
humano oportunista provocando micosis en patógeno, seguido por una vacuolación del
pacientes inmunocomprometidos e contenido celular que resulta en lisis de las
inmunosuprimidos (Druzhinina et al., 2008). La hifas. Trichoderma eventualmente sobrecrece a
inhibición más baja se obtuvo con el aislado Phytophthora y parasita sus hifas (Malajczuk,
T11 de T. harzianum con un 43.1%. Los días de 1983).
contacto entre Trichoderma y P. cinnamomi
varió de tres a cinco días, siendo los aislados CONCLUSIONES
T15, T9, T5, T4 y T3, los que tuvieron contacto
con el patógenos a los tres días (Cuadro 3). De En suelos de huertos de aguacate de Nayarit,
acuerdo con la escala propuesta por Bell et al. existe una gran diversidad de especies del
(1982), los niveles de antagonismo de las cepas género Trichoderma, con alta capacidad

[email protected]
Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 6
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

antagónica in vitro contra Phytophthora De la Cruz J, Pintor JA, Benítez T, Llobel A.

cinnamomi. Se identificaron las especies de T. 1995. Purification and characterization of an endo-
asperellum, T. harzianum, T. virens, T. β-1,6- glucanase from Trichoderma harzianum that
atroviridae, T. hamatum, T. inhamatum y is related to its mycoparasitism. Journal of
Trichoderma sp. Por lo que son candidatos Bacteriology 177:1864- 1871.
potenciales para ser incorporados como
Doyle JJ, Doyle JL. 1990. Isolation of plant DNA
biocontroladores de P. cinnamomi dentro de un
from fresh tissue. Focus 12:13-15.
manejo integrado del cultivo.
Druzhinina IS, Komoñ ZM, Kredics L, Hatvani
REFERENCIAS L, Antal Z, Belayneh T, Kubicek CP. 2008.
Alternative reproductive strategies of Hypocrea
Ait-Lahsen H, Soler A, Rey MJ, de la Cruz J, orientalis and genetically close but clonal
Monte E, Llobell A. 2001. An antifungal Exo-α- Trichoderma longibrachiatum, both capable of
1,3- glucanase (AGN13.1) from the biocontrol causing invasive mycoses of humans.
fungus Trichoderma harzianum. Applied and Microbiology 154:3447-3459
Environmental Microbiology, 67:5833-5839.
Erwin DC, Ribeiro OK. 1996. Phytophthora
Almaraz SA, Alvarado RD, Tlapal BB, Espinoza, diseases worldwide. APS Press. Minnesota, USA.
VD. 2012. Identificación de hongos antagonistas a 562 p.
Phytophthora cinnamomi Rands en bosques de
encino del Arrayanal, Colima y Tecoanapa, Ezziyyani M, Pérez SC, Requena ME, Rubio L,
Guerrero. Revista Chapingo. Serie Ciencias Candela CME. 2004. Biocontrol por Streptomyces
Forestal y del Ambiente, 18 (3): 341-355. rochei -Ziyani-, de la podredumbre del pimiento
(Capsicum annuum L.) causada por Phytophthora
Andrade HP, Molina GE, De León C, de la Cruz capsici. Anales de Biología, 26: 69-78.
EBM, Alvarado RD, López JA. 2015.
Mecanismos de defensa en portainjertos de FAOSTAT. 2014. Statistics Division on the Food
aguacate ante Phytophthora cinnamomi Rands. and Agriculture Organization Consultado el 24 de
Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 6 (2): Julio de 2016. Disponible en línea en:
347-370. http://faostat3.fao.org/browse/Q/QC/S.

Barnett GJ, Hunter BB. 1986. Illustrated Genera Fernández RJ, Suárez CL. 2009. Antagonismo in
of Imperfect Fungi. 4th Edition. APS Press, St. vitro de Trichoderma harzianum Rifai sobre
Paul, Minnesota, USA. 89 p. Fusarium oxysporum Schlecht f. sp passiflorae en
maracuyá (Passiflora edulis Sims var. Flavicarpa)
Bell DK, Wells HD, Markham CR. 1982. In vitro del municipio de la zona bananera Colombiana.
antagonism of Trichoderma species against six Revista de la Facultad Nacional de Agronomía de
fungal plant pathogens. Ecology and Medellín, 62(1):4743-4748.
Epidemiology, 72: 379-382.
Galindo E, Flores C, Larralde PC, Corkidi BG,
Chaverri P, Castlebury LA, Samuels GJ, Geiser Rocha VJA, Serrano CL. 2004. Production of 6-
DM. 2003. Multilocus phylogenetic structure pentyl-α-pyrone by Trichoderma harzianum
within the Trichoderma harzianum/Hypocrea lixii cultured in unbaffled and baffled shake flasks.
complex. Molecular Phylogenetics and Evolution Biochemical Engineering Journal, 18, 1-8.
27:302-313.
González SCH, Puertas AA, Fonseca MF, Suárez
ES, Blaya RG. 1999. Actividad antagónica de

[email protected]
Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 7
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

Trichoderma sp. aislada de un suelo de la Phytophthora cinnamomi Rands. Journal of

provincia Granma, Cuba frente a Alternaria solani Agricultural Scince and Technology 2: 882-887.
Sor. Revista Facultad de Agronomía (Luz),
16:167-173. Malajczuk N. 1983. Microbial Antagonism to
Phytophthora. pp. 197-218. In: D.C. Erwin, S.
Guigón LC, González GPA. 2004. Selección de Bartnicki-Garcia, and P.H. Tsao (eds.).
cepas nativas de Trichoderma spp. con actividad Phytophthora. Its Biology, Taxonomy, Ecology,
antagónica sobre Phytophthora capsici Leonian y and Epidemiology. The American
promotoras de crecimiento en el cultivo de chile Phytopathological Society. St. Paul, Minnesota,
(Capsicum annuum L.). Revista Mexicana de USA. 392 p.
Fitopatología, 22: 117-124.
Martínez B, Infante D, Reyes Y. 2013.
Hardhman RA. 2005. Pathogen profile Trichoderma spp. y su función en el control de
Phytophthora cinnamomi. Molecular Plant plagas en los cultivos. Revista de Protección
Pathology. 6: 589–604. Vegetal Vol. 28 (1) 1-11.

Harman GE, Howell CR, Viterbo A, Chet I, Ochoa FYM, Cerna CE, Gallegos MG, Landeros
Lorito M. 2004. Trichoderma species - FJ, Delgado OJC, Hernández CS, Rodríguez
opportunistic, avirulent plant symbionts. Nature GR, Olalde PV. 2012. Identificación de especies
Reviews. Microbiology., 2:43-56. de Fusarium en semilla de ajo en Aguascalientes,
México. Revista Mexicana de Fitopatología, 36:
Harman GE. 2000. Myths and dogmas of 27-31.
biocontrol: Changes in perceptions derived from
research on Trichoderma harzianum T-22. Plant Pérez M. 2008. Significant avocado diseases caused
Disease, 84: 377-393. by fungi and Oomycetes. The European Journal of
Plant Science and Biotechnology 2(1):1-24.
Harman GE. 2006. Overview of mechanisms and
uses of Trichoderma spp. Phytopathology 96: 190- Pugeg AN, Ian GD. 2006. Mycoparasitic and
194. antagonistic Inhibition on Phytophthora
cinnamomi Rands by microbial agents isolated
Hernandez CFD, Berlanga PAM, Gallegos MG, from manure composts. Plant Pathology Journal, 5
Cepeda SM, Rodríguez HR, Aguilar GCN, (3): 291-298.
Catillo RF. 2011. In Vitro Antagonist Action of
Trichoderma Strains Against Sclerotinia Reino JL, Guerrero RF, Hernández GR, Collado
sclerotiorum and Sclerotium cepivorum. American IG. 2008. Secondary metabolites from species of
Journal of Agricultural and Biological Sciences 6 the biocontrol agent Trichoderma. Phytochemistry
(3): 410-417. Reviews 7:89-123.

Howell CR. 2003. Mechanisms employed by Rios VC, Ruiz CMF, Berlanga RDI, Acosta
Trichoderma species in the biological control of MCH, Ornelas PJJ, Romo CA, Salas MMA,
plant diseases: The History and evolution of Ibarra RJE. 2014. Enfermedades radiculares en
current concepts. Plant Disease. 87, 4-10. árboles de manzano y su manejo en huertos del
estado de Chihuahua. Boletín técnico CIAD, A.C.-
Lara CMBN, Ávila VT, Guerrero TJA, Barriga Fundación Produce Chihuahua. 54 p. Disponible
GFS, Venegas GE, Aguirre PS, Vargas SM, en: http://siproduce.sifupro.org.mx/
Guillén AH, Rodríguez LS. 2012. Biological and seguimiento/archivero/8/2013/anuales/anu_362-
Chemical Control in Rot Root in Avocado by 25-2014- 05-1.pdf

[email protected]
Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 8
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049 Diciembre 2016

SAS Institute. 2002. SAS User’s Guide. Version

9.0. SAS Institute, Cary, NC.

Servicio de Información Agroalimentaria y

Pesquera (SIAP). 2014. Disponible
en:http://www.siap.gob.mx/index.php?option=com
_wrapper&view=wrapper&Itemid=351

Tamayo PJ. 2007. Enfermedades del aguacate.

Revista Politécnica 4:52-71.

Téliz OD, Mora AJA. 2007. El manejo integral del

aguacate. En Téliz,O D; Mora A. El aguacate y su
manejo integral 2a. ed (Eds). Editorial Mundi-
Prensa, Méx. D.F., pp. 287-306.

Zavaleta ME, Bravo LL, Guigón LC. 2015.

Fitopatógenos con origen en el suelo. pp 65-91.
En: Casos de Control Biológico en México, vol. 2,
(Eds) Arredondo, B. H. C. y Rodríguez, B. L. A.
Biblioteca Básica de Agricultura. 413 p.

Zeilinger S, Omann M. 2007. Trichoderma

biocontrol: Signal transduction pathways involved
in host sensing and mycoparasitism. Gene
Regulation and Systems Biology, 1: 227-234.

Zentmyer GA. 1980. Phytophthora cinnamomi and

the diseases it causes. Monograph. 10. The
American Phytopathological Society. St. Paul,
MN, USA. p.96

Recibido: 01 Octubre, 2016

Revisado: 10 Noviembre, 2016
Aceptado: 08 Diciembre, 2016

[email protected]
Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 9
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049
Diciembre 2016

Cuadro 1. Ubicación geográfica de los huertos de aguacate muestreados en los municipios de Tepic y
Xalisco, Nayarit, México.

Municipios
Xalisco Tepic
Localidad Ubicación Altitud Localidad Ubicación Altitud
Geográfica (msnm) Geográfica (msnm)
Emiliano Zapata 21°22’49.8” N 1,191 Camichin I 21°29’57” N 1,022
104°56’01.3” O 104°46’39” O
La Curva 21°22’11.2” N 1,033 Camichin II 21°29’31” N 1,006
104°53’38.4” O 104°47’22” O
Xalisco 21°26’00” N 1,002 La Libertad 21°31’44” N 1,008
104°54’10.9” O 105°01’29” O
El Tacote 21°24’46.5” N 1,129 La Yerba 21°31’27” N 850
104°55’35” O 105°02’45” O
Cuarenteño 21°27’49.2” N 1,118 Guayabitos 21°31’11.4” N 1,120
105°01’37.6 O 104°59’51” O
Carbonera 21°27’39.9” N 1,423 Venustiano 21°31’00.5” N 1,099
105°00’27.9” O Carranza 104°58’57.8” O
Xalisco U.A.A. 21°25’32.40” N 977 El Ahuacate 21°31” 02.71” N 978
104°53’30.71” O 104°56’26.4” O
Tezcalate 21°31’44” N 1,030 La Fortuna 21°32’47.3” N 862
105°01’29” O 104°56’33.3” O
Comunidad 21°23’35.21” N 1,027 Tintilagua 21°29’0.2” N 1,148
Indígena 104°53’46.14” O 104°46’38.4” O
Pantanal 21°25’54” N 952 La Noria 21°30’ 33.5” N 1,254
104°52’16.5” O 104°58’20.3” O
*msnm: metros sobre el nivel del mar.

[email protected]
 Métodos en Ecología y Sistemática Vol. 11(3): 10
ISSN impreso 1659-2182 Derechos reservados Editorial Ciencia Arte y Tecnología
ISSN digital 1659-3049
Diciembre 2016

Cuadro 2. Efecto de inhibición de cepas de Trichoderma spp. in vitro en el crecimiento del micelio de
Phytophthora cinnamomi.

Inhibición
Origen/ Especies de Código de la Días del Nivel de
In vitro Acceso
Localidad Trichoderma Cepa contacto antagonismo
(%)±SD
Brasil T. T15 76.5±3.9a * 3 1
longibrachiat
um

El Aguacate T. inhamatum T9 72.3±2.3ba 3 1 AM888390.1

Xalisco UAA T. asperellum T5 70.9±4.2bac 3 1 KR868312.1

Venustiano T. harzianum T4 70.8±4.3bdac 3 1 KF313112.1

Carranza
Cuarenteño T. hamatum T3 70.5±5.7bdac 3 1 KC403955.1

La Curva T. virens T8 67.2±5.3 4 2 KT803076.1

ebdac

Comunidad Trichoderma T2 62.3± 4 2 AF408128.1

Indígena sp. 5.8ebdfc

Carbonera T. asperellum T7 60.3±4.5edfc 4 2 KC859425.1

Chihuahua T. asperellum T12 60.0±3.2edfc 4 2

La Noria T. harzianum T1 59.4±3.9ef 4 2 KT447160.1

Brasil T. harzianum T14 59.4±9.2ef 5 3

Brasil T. asperellum T13 55.0±10.7gf 5 3

El Tacote T. atroviride T10 53.5±9.3gf 4 2 KR909150.1

Pantanal T. asperellum T6 48.4±8.9g 4 2 JX913783.1

Chihuahua T. harzianum T11 47.1±9.8g 5 3

*Letras diferentes indican diferencia significativa de acuerdo con la prueba de Tukey (P ≤ 0.05) (ANVA). SD: Desviación
estándar

[email protected]