Linfadenitis estéril que responde a esteroides

en un perro
Sterile steroid-responsive lymphadenitis in a dog
J. Martínez-Caro,1 A. Meléndez-Lazo,2,3,4 P. Battiato,2 I. Hoffmann,4 M. Suárez-Rey,1
I. Rodríguez-Piñeiro2
1
Facultad de Veterinaria, Universidad de Santiago de Compostela. Av. Carballo Calero s/n. 27002 Lugo (España).
2
Hospital Veterinario Puchol. c/ Sauceda 8. 28050 Madrid (España).
3
LABOKLIN España. Av. Industria 4, Edificio 3. 28108 Alcobendas (Madrid, España).
4
LABOKLIN GmbH & Co. KG. c/ Steubenstraße 4. 97688 Bad Kissingen (Alemania).

Resumen
Un perro de raza Jack Russell Terrier, macho, de 15 meses de edad, acudió a consulta de medicina interna con
historia de fiebre, apatía, una masa cervical ventral y cojera. Tras realizar pruebas de imagen y examen citológico,
se determinó que la lesión cervical se correspondía con una linfadenitis neutrofílica que afectaba al linfonodo
retrofaríngeo. Mediante las pruebas de imagen y la realización de distintas pruebas de laboratorio se excluyeron
tanto causas locales como sistémicas de tipo neoplásico, inflamatorio e infeccioso. La incapacidad de evidenciar
ninguna de las etiologías mencionadas, junto con una respuesta favorable al tratamiento inmunosupresor con
prednisona, llevó al diagnóstico de linfadenitis neutrofílica estéril que responde a esteroides. Esta patología debe
ser considerada en perros con linfadenitis neutrofílica, granulomatosa, mixta y/o necrotizante, y fiebre de origen
desconocido, tras excluir el resto de potenciales causas subyacentes.

C
Palabras clave: inflamación estéril, perro, inflamación neutrofílica, fiebre, inmunomediado, esteroides, linfadenitis.
Keywords: sterile inflammation, dog, neutrophilic inflammation, fever, immune-mediated, steroids, lymphadenitis.

Clin Vet Peq Anim 2020, 40 (4): 195-200

Introducción
La linfadenitis estéril que responde a esteroides Se ha sugerido una etiología inmunomediada pri-
(LERE) canina (también conocida como linfadenitis maria, debido al fracaso en la identificación de agen-
neutrofílica-macrofágica estéril o linfadenitis piogra- tes infecciosos y a una respuesta favorable a la terapia
nulomatosa idiopática) es una patología poco frecuen- inmunosupresora con corticoides en la mayoría de los
te. Fue descrita detalladamente por primera vez en casos.1,2
enero de 2019, en un estudio retrospectivo que eva-
luaba 49 casos diagnosticados en el Reino Unido.1 Los Caso clínico
signos clínicos más comunes incluían pirexia, letargia, Se presentó en consulta de medicina interna un pe-
anorexia y linfadenomegalia interna o externa. Los rro de raza Jack Russell Terrier, macho, de 15 meses de
animales jóvenes y las hembras estaban afectadas con edad. Presentaba una historia de una semana de du-
mayor frecuencia, así como la raza Springer Spaniel In- ración de fiebre, alteración del estado general, cojera
glés.1 Tanto es así, que más recientemente una segunda y una masa en la región ventral del cuello, detectada
publicación abarcaba 64 pacientes con esta patología, por el propietario. No se conocían los antecedentes pa-
todos ellos pertenecientes a dicha raza.2 tológicos familiares. Desde su adquisición, el paciente
El diagnóstico de LERE se realiza mediante confir- se encontraba correctamente vacunado, así como des-
mación citológica o histológica de los siguientes ha- parasitado interna y externamente. Ninguna vacuna
llazgos: linfadenitis neutrofílica, granulomatosa, mixta había sido administrada en las semanas previas a la
(piogranulomatosa) y/o necrotizante; tras la exclusión aparición de los síntomas. No convivía con otros pe-
de todas las causas locales o sistémicas, incluyendo rros ni gatos y los propietarios nunca observaron ecto-
causas neoplásicas, inflamatorias o una infección sub- parásitos. Previamente, en otros centros veterinarios,
yacente (causada por bacterias hongos o protozoos); y recibió diferentes tratamientos que incluían robenaco-
respuesta favorable a corticoides.1,2 xib, famotidina, metronidazol, meloxicam, ranitidina,

Contacto: [email protected]

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tramadol y cefovecina.
La exploración física reveló fiebre (39,9 ºC), una vo-
luminosa masa dolorosa en la región cervical ventral
izquierda (Fig. 1), una cojera sin apoyo de la extremi-
dad posterior derecha y dolor a la manipulación, tanto
lumbar como cervical.
Entre los diagnósticos diferenciales de la lesión cervi-
cal se consideró la presencia de un absceso, hiperplasia
linfoide reactiva, linfadenitis, neoplasia en el linfonodo
(primaria o metastática), sialoadenitis, mucocele o neo-
plasia de glándula salival, pudiéndose asociar todas
estas condiciones con fiebre. Por otra parte, la cojera y
el dolor espinal podrían ser problemas no relacionados
(p. ej., ortopédicos) o asociados con la fiebre y el dolor
del cuello (p. ej., poliartritis/meningitis o enfermedad
infecciosa sistémica).
La aproximación diagnóstica comenzó con un he- Figura 2. Ecografía cervical. Incremento del linfonodo retrofaríngeo iz-
mograma y análisis bioquímico, los cuales revelaron quierdo (3,9 x 1,9 cm) con parénquima heterogéneo y presencia de dos
cavidades con contenido líquido levemente hiperecoico.
leucocitosis neutrofílica marcada [leucocitos 28,91 x
109/L, intervalo de referencia (IR) 6-17 x 109/L; neutró-
filos: 25,35 x 109/L, IR: 3,62-12,30 x 109/L] e hipoalbu-
minemia [1,8 g/dL, IR: 2,4-3,9 g/dL].
Se realizó una ecografía cervical que mostró un seve-
ro incremento del linfonodo (LN) retrofaríngeo izquier-
do (3,9 x 1,9 cm), con parénquima heterogéneo y pre-
sencia de dos cavidades con contenido hipoecoico con
zonas levemente hiperecoicas (Fig. 2). La interpretación
fue linfadenitis o absceso linfonodal (de origen desco-
nocido o secundario a cuerpo extraño). Posteriormente,
se realizó un estudio de tomografía computarizada, el
cual confirmó que la masa cervical tenía origen en el
LN retrofaríngeo izquierdo. Además, se confirmó una
linfadenomegalia ipsilateral (submandibular, cervical)
(Fig. 3), la cual había sido observada durante el exa-
men ecográfico. No se evidenció la presencia de ningún
cuerpo extraño tomodensitométricamente visible. A
Tras conocer el origen en LN de la masa cervical, se

B
Figura 1. Masa voluminosa y dolorosa a nivel cervical. Figura 3. (A) TC, corte axial. Nótese que la masa cervical tiene origen
en linfonodo retrofaríngeo izquierdo. (B) TC, corte sagital. Véase la mis-
ma lesión, alcanzando un tamaño de 5,58 x 4,59 cm.

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realizó un estudio citológico, en el cual se observaron

mayoritariamente neutrófilos (>90 %) y, raramente,
macrófagos (<5 %), y se determinó la existencia de una
linfadenitis neutrofílica, sin detectar microorganismos
(Fig. 4). El cultivo bacteriano (aerobio y anaerobio) y
fúngico del contenido del LN resultó negativo.
Con el fin de excluir una afectación generalizada de
los LN internos, se efectuaron radiografías torácicas y
una ecografía abdominal. En ninguno de estos exáme-
nes se encontraron anomalías destacables.
En cuanto a las pruebas laboratoriales, se cuantificó la
concentración de proteína C reactiva, la cual resultó au-
mentada con 139 mg/L (IR: <15 mg/L). La electroforesis
de proteínas séricas (Fig. 5) reveló hipoalbuminemia, in- Figura 5. Electroforesis de proteínas séricas.
cremento de las α2-globulinas (1,4 g/dL, IR: 0,4-1 g/dL)
y de las β1-globulinas (1 g/dL, IR: 0,2-0,8 g/dL). phagocytophilum, Anaplasma platys y Dirofilaria immitis
Se realizaron serologías para la exclusión de enfer- (SNAP 4DX Plus Test, Laboratorios IDEXX, Maine,
medades infecciosas sistémicas que resultaron nega- EEUU). Además, se realizaron PCRs a tiempo real con
tivas para Leishmania infantum (inmunofluorescencia muestras sanguíneas para Bartonella spp., Ehrlichia spp.
indirecta en laboratorio de referencia) y para Ehrlichia y Anaplasma spp., que también resultaron negativas.
canis, Ehrlichia ewingii, Borrelia burgdorferi, Anaplasma A la espera de todos los resultados de los exáme-
nes complementarios, se instauró un tratamiento con
prednisona (Prednisona Cinfa 5 mg comprimidos EFG.
Laboratorios Cinfa, S.A, Huarte) a dosis inmunosupre-
sora de 1 mg/kg cada 12 horas, doxiciclina a dosis de
5 mg/kg cada 12 horas (Ronaxan 100 mg, Boehringer
Ingelheim Animal Health España S.A., Sant Cugat del
Vallès), y omeprazol (Arapride 10 mg, Arafarma Group
S.A., Guadalajara) a dosis de 1 mg/kg cada 12 horas.
A pesar de la mejoría clínica, el LN retrofaríngeo
acabó fistulizando, por lo que comenzaron a realizarse
limpiezas de la zona con clorhexidina (Desinclor, clor-
hexidina digluconato 1%, Imark-Hospital S.L., Ajalvir)
cada 8 horas. La ausencia de mejoría tras 48 horas y
el riesgo de complicaciones infecciosas motivaron la
A exéresis quirúrgica bajo anestesia general del LN fis-
tulizado.
El LN y el tejido circundante se enviaron para estu-
dio histopatológico, observándose un denso infiltrado
inflamatorio mixto, con predominio de neutrófilos y
macrófagos ocasionales. Además, se realizó una tin-
ción PAS (ácido peryódico reactivo de Schiff) para
evidenciar hongos, y tinción Giemsa para ayudar en
la visualización de posibles microorganismos. No se
observaron microorganismos con ninguna de las tin-
ciones mencionadas. La interpretación fue severa ce-
lulitis supurativa y necrotizante activa con linfadenitis
asociada (Fig. 6).
La concentración de proteína C reactiva se normalizó
B tras dos semanas de corticoterapia, y la dosis de pred-
nisona fue reduciéndose de forma muy progresiva. Fi-
Figura 4. (A) Microfotografía de extensión citológica de la masa sub-
mandibular, mostrando inflamación neutrofílica. (B) Se aprecian con ma- nalmente, para facilitar la dosificación, fue sustituida
yor detalle numerosos neutrófilos degenerados. (Diff-Quik; objetivos de por prednisolona (Estilsona 7 mg/ml gotas orales en
40x y 100x).

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microorganismos como agente causal primario.1-4 Ade-

más, la combinación de fiebre, los signos inespecíficos
que envuelven a diferentes sistemas orgánicos, junto
con la neutrofilia en la mayoría de los perros, podría
sugerir la existencia de un proceso inflamatorio sisté-
mico, en el caso de LERE.1,2,5
Sin embargo, estas 3 entidades difieren en el modo
de presentación. En la celulitis canina juvenil es fre-
cuente encontrar hinchazón bilateral de la cara de for-
ma aguda. Afecta principalmente a párpados, labios,
y hocico y suele estar asociada con eritema, pápulas,
nódulos, pústulas y vesículas.4 La paniculitis nodular
estéril suele presentarse como nódulos subcutáneos
A múltiples (aunque pueden ser únicos), que histológi-
camente muestran una inflamación de la grasa subcu-
tánea, normalmente con predominio de neutrófilos e
histiocitos.3 Por último, en la LERE, hay una afección
primaria de los LNs (linfadenitis neutrofílica en nues-
tro caso), afectando con mayor frecuencia a LNs sub-
mandibulares, cervicales superficiales y poplíteos,1,2 y
no como resultado del drenaje de otras lesiones. A juz-
gar por la cronología de los acontecimientos, el diag-
nóstico histopatológico de nuestro paciente (severa ce-
lulitis supurativa y necrotizante activa con linfadenitis
asociada) corresponde presuntamente con una celulitis
secundaria a la fistulización del LN, el cual estaba afec-
tado previamente.
En nuestro paciente, la presencia de fiebre y de una
B lesión cervical permitió orientar el abordaje diagnósti-
Figura 6. (A) Microfotografía de sección tisular de la masa, mostrando co. Se optó en primer lugar por la investigación de la
estructura histológica de linfonodo. (B) Se observa imagen a mayores
aumentos, consistente con linfadenitis neutrofílica. (Hematoxilina-Eosi- masa cervical y, tras saber que se trataba de una lin-
na; objetivos de 10x y 40x). fadenitis neutrofílica a través del examen citológico,
se realizó una amplia batería de pruebas para intentar
suspensión, Laboratorios Sonphar S.L., Barcelona) a evidenciar una etiología infecciosa, que incluyó una
dosis de 0,2 mg/kg cada 72 horas, la cual se interrum- combinación de pruebas en tejido (cultivo bacteriano y
pió definitivamente al finalizar el noveno mes. Actual- fúngico) y pruebas serológicas especificadas en la des-
mente, transcurridos 15 meses desde la primera visita, cripción del caso clínico. Todos los resultados fueron
el paciente no ha sufrido ninguna recidiva. negativos.
Una posible limitación de nuestro caso podría ser la
Discusión no realización de PCR para Bartonella spp. y Mycobac-
Describimos un caso de LERE en un perro joven con terium spp. directamente en tejido lesionado. Las linfa-
fiebre e incremento del tamaño del LN retrofaríngeo denitis en el caso de infecciones por Bartonella spp. en
izquierdo y, en menor medida, de los LNs submandi- el perro han sido descritas como piogranulomatosas o
bular y cervical superficial ipsilaterales. El diagnóstico granulomatosas;6,7 en el caso descrito aquí la linfade-
se realizó tras la exclusión de causas locales o sistémi- nitis era neutrofílica. Además, en los tres casos descri-
cas, de naturaleza infecciosa o neoplásica, y por la res- tos en la literatura, la detección de Bartonella henselae
puesta favorable al tratamiento inmunosupresor con se realizó por PCR en sangre y en dos de ellos tam-
corticoides (prednisona). bién por PCR en tejido (linfonodo). A día de hoy, no
Existen varias entidades similares a la LERE, como existen estudios comparativos de la sensibilidad de la
son la celulitis canina juvenil y la paniculitis nodular PCR para la detección de Bartonella spp. en sangre o
estéril canina.2 Todas tienen en común una posible en tejido y, por ello, en nuestro caso la efectuamos úni-
etiología inmunomediada, la aparición generalmente camente en sangre (tejido en el que hay más cantidad
en perros jóvenes o adultos jóvenes, y la ausencia de de estudios), lo que permitió limitar los costes para el

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propietario. La búsqueda de Mycobacterium spp. en te- la LERE, normalizándose cuando hay mejora clínica,1
jido no se consideró pertinente a criterio del patólogo, como sucedió en nuestro caso.
ya que las características histológicas y citológicas no Nuestro paciente presentaba también cojera y do-
se correspondían con las propias de una infección por lor lumbar y cervical. Se han descrito tanto poliartritis
este agente, en las que se detecta un predominio de como meningitis en algunos perros con LERE.1 Por tan-
macrófagos.8-10 Además, debido a la baja cantidad de to, el análisis del líquido cefalorraquídeo y del fluido
macrófagos, probablemente la tinción Ziehl-Neelsen sinovial hubiera sido recomendable para confirmar o
no resultaría de gran ayuda. descartar ambas condiciones. Pese a dicha limitación,
En ocasiones, el diagnóstico citológico e histopato- el hecho de que ambos problemas se solucionaran con
lógico pueden ser discordantes, probablemente por la el tratamiento inmunosupresor favorece la hipótesis de
distribución irregular de las células inflamatorias en el una etiología inmunomediada, tratándose posiblemen-
LN. Ribas Latre y colaboradores (2019) obtuvieron una te de LERE a juzgar por el resto de hallazgos del caso.
concordancia entre ambas técnicas de tan solo 7 casos El uso de antibióticos puede ser controvertido, ya
de 21 en los que se realizaron ambos procedimien- que la antibioterapia no se considera un tratamiento
tos en pacientes con LERE. Sin embargo, el resultado efectivo en la LERE.1,2 Sin embargo, su uso podría es-
general de los perros parece no verse afectado por el tar justificado principalmente ante dos situaciones: en
tipo de inflamación.1 La naturaleza de la inflamación casos en los que por el estado clínico del paciente no
es altamente variable, pudiendo ser desde puramen- se puede esperar a los resultados de las pruebas para
te neutrofílica hasta puramente macrofágica, pasando agentes infecciosos, o ante la posibilidad de que hayan
por mixta con diferente proporción de neutrófilos y ocurrido resultados falsos negativos en dichas pruebas
macrófagos.1,2 Por esto, la nomenclatura del proceso es y exista una alta sospecha de que realmente se trate de
variable y puede incluir adjetivos en cuanto al tipo de una patología infecciosa.
linfadenitis (p. ej., neutrofílica, macrofágica, piogranu- En nuestro caso, debido a un rápido empeoramiento
lomatosa o mixta neutrofílica-macrofágica). del paciente, se optó por instaurar antibioterapia con
El diagnóstico de linfadenitis neutrofílica o supurati- doxiciclina a la espera de los resultados de las prue-
va mediante citología se alcanza cuando la proporción bas de agentes infecciosos, y se añadió prednisona a
de neutrófilos es mayor al 5 % y ante la ausencia de dosis inmunosupresoras por la fuerte sospecha de que
contaminación sanguínea significativa.11 No existe un se tratara de una LERE. El estado del paciente mejoró
límite exacto en cuanto al porcentaje de macrófagos sustancialmente tras instaurar el tratamiento.
necesario para considerar inflamación mixta (neutrofí- El hecho de que el LN fistulizara podría tener dos
lica-macrofágica). Aunque en nuestro caso se observa- explicaciones. Podría ser consecuencia de la punción-
ron macrófagos de forma ocasional, no se consideraron aspiración con aguja fina realizada durante el proceso
suficientes como para interpretar una inflamación mix- diagnóstico, pero también por la propia naturaleza su-
ta ni piogranulomatosa, para la cual se esperaría una purativa (inflamación neutrofílica) y necrotizante (im-
disposición epitelioide de los macrófagos en la citolo- pidiendo la correcta respuesta a la corticoterapia) de
gía. La mejor forma de diagnosticar una inflamación la lesión.
piogranulomatosa es la histología y, en este caso, no se La LERE es una enfermedad de reciente descripción
observó este tipo de inflamación. y, por ello, no disponemos de estudios comparativos
La hipoalbuminemia puede estar causada por dife- sobre la eficacia de los diferentes inmunosupresores.
rentes mecanismos: incremento de las pérdidas o del En el estado de conocimientos actual, los fármacos
catabolismo, y disminución de la producción o de la inmunosupresores utilizados como primera línea son
absorción. Además, la albúmina es una proteína de los glucocorticoides (principalmente, prednisolona).
fase aguda negativa.12 En nuestro caso, teniendo en Algunos pacientes con LERE pueden recaer tras la in-
cuenta el incremento de las concentraciones de proteí- terrupción del tratamiento o mientras se disminuye la
na C reactiva y de las globulinas, es probable que la dosis de la medicación, lo que puede requerir un inmu-
hipoalbuminemia fuera debida a una respuesta de fase nosupresor de segunda línea.1 Estos medicamentos de
aguda negativa. segunda línea también se pueden utilizar para dismi-
Un pico en la fracción de las α2-globulinas en el pro- nuir los efectos secundarios de los glucocorticoides y
teinograma se ha asociado con un incremento de la son, principalmente, la ciclosporina y la azatioprina.1,2
haptoglobina como parte de la respuesta de fase agu- Pueden utilizarse solos o en diferentes combinaciones
da,12 tal y como se observó en nuestro paciente. Ade- entre ellos y/o con glucocorticoides. Otros fármacos
más, las concentraciones de proteína C reactiva se han inmunosupresores usados en menor medida son ciclo-
utilizado para evaluar la respuesta al tratamiento en fosfamida, micofenolato y clorambucilo.1

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En nuestro caso, no se produjeron recidivas durante tar cualquier otra causa subyacente, tanto local como
la fase de disminución de la dosis de prednisona, ni al sistémica, incluyendo causas infecciosas, neoplásicas o
interrumpir completamente el tratamiento al noveno inflamatorias. Los pacientes a menudo responden bien
mes de iniciarlo. Pasados 15 meses desde la primera al tratamiento inmunosupresor con corticoides, lo que
visita, el paciente continúa asintomático. hace sospechar de una etiología inmunomediada pri-
En conclusión, la LERE debería ser considerada den- maria. Sin embargo, pueden producirse recaídas al dis-
tro del diagnóstico diferencial de aquellos perros que minuir la dosis o interrumpir el tratamiento. Por tanto,
presenten pirexia y linfadenitis neutrofílica, macrofági- el clínico debe ser consciente de que estos pacientes
ca o mixta, de forma concurrente. Se trata de un diag- requerirán una investigación diagnóstica amplia para
nóstico de exclusión, por lo que será necesario descar- poder ser identificados y tratados correctamente.

Fuente de financiación: este trabajo no se ha realizado con fondos comerciales, públicos o del sector privado.
Conflicto de intereses: los autores declaran que no existe ningún conflicto de interés.

Summary
A 15 month-old Jack Russell Terrier dog, male, came for an internal medicine consultation, with history of
fever, apathy, a ventral neck lump and lameness. Diagnostic imaging and cytological examination of the mass
were performed, and it was determined that the cervical lesion was a neutrophilic lymphadenitis, affecting
the retropharyngeal lymph node. Diagnostic imaging and several laboratory tests allowed ruling out both local
and systemic causes, such as neoplastic, inflammatory and infectious conditions. A diagnosis of sterile steroid-
responsive lymphadenitis was reached as no evidence of any of the aetiologies described above was found, and
a favourable response to immunosuppressive treatment with prednisone was obtained. This pathology needs
to be considered in dogs with neutrophilic, granulomatous, mixed or necrotising lymphadenitis and fever of
unknown origin, when other potential subjacent causes have been excluded.

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