POSGRADO EN

CIENCIAS
CICY BIOLÓGICAS

Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C.

Posgrado en Ciencias Biológicas

BIOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN DE AECHMEA

BRACTEATA (SW.) GRISEB.
(BROMELIOIDEAE: ~ROMELIACEAE)

Tesis que presenta

MANUEL ROLANDO POOL CHALÉ

En opción al título de

MAESTRO EN CIENCIAS
(Ciencias Biológicas: Opción Recursos Naturales)

Mérida, Yucatán, México

Junio 2015
 CENTRO DE INVESTIGACIÓN CIENTÍFICA DE YUCATÁN, A. C.

POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

POSGRADOEN
CIENCIAS
RECONOCIMIENTO BIOLÓGICAS
CICY

Por medio de la presente, hago constar que el trabajo de tesis titulado "Biología de la
reproducción de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. (Bromelioideae: Bromeliaceae)", fue
realizado en los laboratorios de la Unidad de Recursos Naturales del Centro de
Investigación Científica de Yucatán , A.C. bajo la dirección de la Dra. lvón Mercedes
Ramírez Morillo, dentro de la Opción Recursos Naturales, perteneciente al Programa de
Posgrado en Ciencias Biológicas de este Centro.

Atentamente,

Director de Docencia
Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C.
i J
 Mérida, Yucatán , México; junio de 2015

DECLARACIÓN DE PROPIEDAD

Declaro que la información contenida en la sección de Materiales y Métodos

Experimentales, los Resultados y Discusión de este documento proviene de las
actividades de experimentación realizadas durante el período que se me asignó para
desarrollar mi trabajo de tesis, en las Unidades y Laboratorios del Centro de Investigación
Científica de Yucatán , A.C., y que a razón de lo anterior y en contraprestación de los
servicios educativos o de apoyo que me fueron brindados, dicha información , en términos
de la Ley Federal del Derecho de Autor y la Ley de la Propiedad Industrial, le pertenece
patrimonialmente a dicho Centro de Investigación. Por otra parte, en virtud de lo ya
manifestado, reconozco que de igual manera los productos intelectuales o desarrollos
tecnológicos que deriven o pudieran derivar de lo correspondiente a dicha información, le
pertenecen patrimonialmente al Centro de Investigación Científica de Yucatán , A.C., y en
el mismo tenor, reconozco que si derivaren de este trabajo productos intelectuales o
desarrollos tecnológicos, en lo especial , estos se regirán en todo caso por lo dispuesto por
la Ley Federal del Derecho de Autor y la Ley de la Propiedad Industrial, en el tenor de lo
expuesto en la presente Declaración .

Manuel Rolando Pool Chalé

DEDICATORIA

"No te prometo luz al final de cada túnel, tampoco alegrías o tristezas, pero sí fuerzas
para luchar y salir adelante", esas palabras tan ciertas las dijo DIOS. A este Ser a quien le
dedico como primer número este trabajo, como agradecimiento por tantas bendiciones, en
especial por las bendiciones más grandes, LA VIDA Y LA SALUD.

A mis Padres, el Sr. Pedro Celestino Pool Tun y la Sra. María Teresa Chalé Aké, por
haberme inculcado valores en la vida y por haberme orientado en la disciplina de la
superación.

A mis hermanos Pedro, Reyna, Leidy y Jimmy, por brindarme sus consejos y apoyos en
todo momento y en cualquier circunstancia de la vida .

A Guadalupe Tun Caamal (mi Lupis) por su cariño, compañía, paciencia, apoyo moral y
motivación constante durante todo el transcurrir de mi trabajo de tesis.

A la Dra. lvón Ramírez Morillo por su motivación y apoyo en mi formación académica,

sobre todo por sus consejos, paciencia y su valiosa amistad.

A mis parientes y amigos que siempre creyeron en mí. Por sus consejos y buenos deseos
brindados.

Por último, a todas la gente que creyó en mí, a todas esas personas que por lo menos
alguna vez pensaron , "ÉL, SÍ PUEDE".
AGRADECIMIENTOS

Un agradecimiento de manera especial al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología

(CONACYT) por la confianza puesta en mí y por la beca otorgada con número de apoyo
(CVU/Becario: 511 082/288897). Así mismo, por el apoyo con la Beca de Movilidad 2014
como parte de la Convocatoria Becas de Movilidad Nacional.

Agradezco especialmente a la Dra. lvón Mercedes Ramírez Morillo, por haberme dado la
oportunidad de asesorar mi tesis, por su apoyo en mi formación académica y por abrirme
siempre las puertas al diálogo. Le agradezco por ser más que una asesora, una amiga.

A los miembros del comité tutorial: Dr. Germán Carnevali Fernández Concha y a la Dra.
Claudia Hornung-Leoni, por sus observaciones, comentarios y recomendaciones en cada
tutora!, quienes forjaron a la formación de la tesis.

A los miembros del comité revisor de tesis y sínodos de examen de grado: Dra. lvón
Ramírez Morillo, Dr. Germán Carnevali , Dra. Claudia Hornung-Leoni, Dr. Rodrigo Duna de
Stefano y M. C. Carlos Barrientos, por sus importantes observaciones, comentarios y
recomendaciones durante la revisión del documento de la tesis escrita.

Al Centro de Investigación Científica de Yucatán , A.C. (CICY) , en particular a la Unidad de

Recursos Naturales (URN) , por el apoyo y las facilidades de sus instalaciones y equipos
de laboratorio prestados durante la elaboración de la tesis. Al CICY por el apoyo
económico a través de la Beca de Movilidad (2014-11) para la presentación de una
ponencia en el XVIII Congreso de la Sociedad Mesoamericana para la Biología y la
Conservación , realizada en la Ciudad de Copán Ruinas, Honduras, en octubre de 2014.

Al Jardín Botánico Regional "Roger Orellana" (CICY) y sus responsables, por permitirme
hacer de las colecciones (en particular Aechmea bracteata) parte de mi trabajo de campo.
Así también , a los responsables de los invernaderos, en especial a Fernando A. Contreras
Martin por la facilitación de los espacios para realizar parte de mi trabajo de tesis.

Al Herbario CICY (Centro de Investigación Científica de Yucatán , A.C.) y a los

responsables del mismo, por el préstamo de sus ejemplares.
Agradezco especialmente, a Amílcar Castillo por su ayuda en campo y laboratorio, así
mismo a Luz Alcudia, lleam Rivera , Evelyn Rios y Esther Herrera, por acompañarme y
ayudarme en las colectas de campo de los ejemplares utilizados en el presente trabajo.

A los Doctores Carlos Barrientos y Jorge Montero por instruirme, por la ayuda y
recomendaciones en la parte estadística de mi tesis. Así mismo, a la Dra. Demetria
Mondragón por sus consejos, recomendaciones y formar parte de uno de mis tutorales de
la tesis.

Al Dr. Gustavo Romero-González por la edición del resumen en inglés, a los Drs. José
Luis Andrade Torres, Javier Orlando Mijangos Cortés y Azucena Canto Aguilar, por el
apoyo otorgado en algún momento de la tesis.

A la Dirección de Docencia (Subdirección de Posgrado) y sus responsables: a Landy

Rodríguez y Alejandra Arcea por su ayuda en todo lo que se refiere a trámites, por su
paciencia y amabilidad en todo momento en el que hice acto de presencia. Agradezco
especialmente a Nancy Sulub y Liligelia García por el apoyo otorgado en algún momento
académico, pero más por sus lindas amistades.

A la Dra. María Goreti del Carmen Campos Ríos por sus consejos y apoyo, por
escucharme y motivarme en todo momento, en especial por brindarme su amistad .

A Lilia Can ltzá, Dolores Chan Puc, José Luis Tapia y Silvia Hernández, por sus consejos,
atenciones a mis dudas y peticiones y por sus motivaciones constantes . Así mismo
agradezco a María Rosalina Rodríguez por su ayuda en algún momento de la tesis .

A Carlos Jiménez, especialmente a William Cetzal y Ricardo Gaumer, por la ayuda ,

recomendaciones y motivaciones constantes y más por ser buenos colegas y amigos.

A todos mis amigos del CICY, en especial de la URN , por sus consejos, ideas,
motivaciones, ayudas y por haber confiado en mí: Sergio García , Julián Parra , William,
Nahlleli Chilpa , Astrid Huechacona, Carlos Leopardi , Enrique López, Florencia Pech ,
lrving Saenz, Raymundo González, Eduardo Pérez, Cesar Canché , Lizandro Peraza ,
Ricardo Balam, Sara Villanueva , Luz Alcudia , Esther Herrera, Reyna Santana, Amilcar
Can , y Gabriela Aviles. ¡Muchas gracias a todos!
 fndice general

ÍNDICE GENERAL Página

ÍNDICE DE FIGURAS. . . . . . . .. . . ... . . .. . . . . . . . . . . .. . .. . . . . .. . . . . .. . . . . . . . .. . . . . .. .. . . .. . . . . ..... .. . .. V

ÍNDICE DE CUADROS. ...... .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. ... . .. .... .. . . .. . .. .. .. . . .... .. .. . .... .. .. .. .... . .. ix

RESUMEN.............................................................................................. 1

ABSTRACT.............................................................................................. 3

CAPÍTULO l. .. .. .. . .. .. .. .. .. . .. .. .. .. .. ... . ... . .. . .. .. .. .. .. .. . ... . .. . ... .. .. .. .. .. . ... . .. .. . ... . ...... 5

1.1. INTRODUCCIÓN. .. ..... .. .. . .... .. . . .. ... .. . . .. .. .. .. .. .... .. . .. .. . ... .... .... .. .. . .. . . .... 5

1.2. ANTECEDENTES GENERALES. .. .. . .. .... .. . .. . .. .. .. . .. . . . .. .. . . . . . . .. .. . . . ........ 9

1.2.1. Estrategias reproductivas en plantas con flores. .. . . .. . .... .. .... . ...... ... 9

1.2.2. Polinización. . . .... .. . .... .. .. .. .. .. ... . . . . .. .. .. .. .. . .. .... . .. .. . .. .. . . . . . .. . ... .. . ... . .. 11

1.2.3. Recompenzas florales. . . .. . .. . .. . . . .. . . .... . . . . . . . .. . . . . . . . ... . . . . . . . . . . . . . . . . . . ... 12

1.2.4. Sistemas de cruzamiento.......................................................... 14

1.2.5. Sistemas de compatibilidad....................................................... 16

1.2.6. Bromeliaceae y el género Aechmea Ruiz y Pav. .......................... 18

1.2.7. Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. ................................................. 20

1.3. HIPÓTESIS. .. . .. .. .. .. ... .. . .. .. .. .. .. . .. .. .. .. .. . .. .. .. .. . . . . . .. . . .. . .. . .. .. .. .... .. . ... . . . .. 22

1.4. OBJETIVOS. . .. . . . . . . . . . . . ... . . . .. ... . . . . .. . . . . .. . . . . . . . .. . .. . . . . . . . .. . . . . . . . .. . . . . . . . .... . ... 23

1.4.1. Objetivo general. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. . . . . . . . . .. .. .. .. .. .. . . .. ... .. .. .. .... . . ... . ... 23

1.4.2. Objetivos específicos. .. .. ..... .. .. .. .. .. .... . .. . .. .. . .. . .. . . ... . . . .. .... ............ 23

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS. . . . . . . . . . . . .. . . . . . .. .. . . . . .. . . . . . . . . . . . . . ..... . . . . .. . . . . ... 23

fndice general

CAPÍTULO 11. ATRIBUTOS FLORALES DE AECHMEA BRACTEATA (SW.)

GRISES. (BROMELIOIDEAE: BROMELIACEAE). .................... ........ ............... 33

2.1. INTRODUCCIÓN. . .. .. .. .. .. .. .. . .. . .. .. .. . .. . .. .. . .. . .. . .. .. .. . .. . .. . .. . .. .. . .... .... .. .. .. 33

2.2. MATERIALES Y MÉTODOS. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. . .. . .. .. .. . .. . .. . .. . .. .... .... ..... 35

2.2.1. Sitio de estudio. .. .. .... .. . .. .... . .. . .. .... .. . .. .. . .. .. .. . .. .... .. .. .. .. . ...... . .. .. . . 35

2.2.2. Estrategia experimental. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .... .. .. .. .. .... .. .. .. .. .. ....... 36

2.2.3. Fenología floral. .. .. .. .. .. .. .. . .. .... .. . .. .. .. .. .. .. .. .. .. . .. .. . .. . .. .. .. .. . .. .. .. ... 40

2.2.4. Moñología floral...................................................................... 41

2.2.5. Biología floral. .. . .. .. .. .. .. . .. .. . .... . .. .. .. . .. .. .. . .... . .. .. .. .. .. . .. . .. .. .. .......... 42

2.2.6. Producción total de néctar (volumen y concentración total de

azúcares). ....................................................................................... 43

2.2.7. Análisis estadísticos. ................................................................ 45

2.3. RESULTADOS. .. . .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. . .. .. .. .. .. .. . .. .... . .. .. .. .. .. .. .. .. ...... ...... .. 46

2.3.1. Fenología floral. .. .... .. .. .. .. .... .. .. .. .. .. .. . .. .. .. . .. . .. . .... .. . .. .. . . .... .... .. .. .. 46

2.3.2. Moñología floral. .. .. .. .. .. . .. .. .. . .. .. . .. .. .. .. .. .. . .. .. . .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .. .. 48

2.3.3. Biología floral. .. .. .... .. .. .. .. ..... .. .. .. . .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .... .. ...... .. .. .... 51

2.3.4. Producción total de néctar (volumen y concentración total de

azúcares). ....................................................................................... 53

2.4. DISCUSIÓN. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. . .. .. . .. .. . .. . . .. .. .. .. . .. . .. .. .. .. .... .. .. .. .. .. .. .. .. . .. .. . 55

2.4.1. Fenología floral. .. ... .. .. .. . .. .... .. .. .. .. .. .. .... .. .. .. .. . .. .. .. .. . .. .. .... .... .... ... 55

¡¡
 fndice general

2.4.2. Morfología y biología floral. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .. . 57

2.4.3. Calidad y cantidad del néctar. .. .. .... .. .. .. .... .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. 60

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS. .. .. .. .. .. ..... ...... .. .. .. .. . .. . .. . .. . .. .. .. . .. .. .. .... . 63

CAPÍTULO 111. SISTEMAS DE CRUZAMIENTOS EN AECHMEA BRACTEATA

(SW.) GRISES. .. .. .. . . .. . . . . . . . . .. . . . .. . . . . .. . . . . . . . .. . . . . . . . . . .. . . .. . . . . . . . . . .. . . . . . . . . .. . .. .. . . . . . .. 73

3.1. INTRODUCCIÓN. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. . .. .. .. .. .. .. .. . .. .. .. . .. .. .. ........... 73

3.2. MATERIALES Y MÉTODOS............................................................. 77

3.2.1. Sistemas de cruzamiento............................................................ 77

3.2.2. Estimaciones del éxito reproductivo. .. .... .... .. .. .... .. .. .. .. .. .. .. .... ...... 81

3.2.3. Morfología de semillas. .. .. .... . .. .... .. . .. .. .. ...... .. .... .. .. .. . .. .. .. .. .. .... ... 81

3.2.4. Germinación de semillas. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .. .. ...... .. .. .... .. .. .... ... 81

3.2.5. Estimaciones de sistema de cruzamiento. .. .. .... .... .. .. .. .. .. .. .. ..... .. 83

3.2.6. Cálculos de índices. .. .. .... .. .. .. .. .. .. .. . .. .. .. ...... .. .. .. .. . ...... .. .. .. .. ...... 83

3.2.7. Análisis estadísticos. .............................................................. 85

3.3. RESULTADOS............................................................................... 86

3.3.1. Sistemas de cruzamientos. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .... .. .. .... .. . .. 86

3.3.2. Estimaciones del éxito reproductivo. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .. .. .. .. .. .. .. .... .... 89

3.3.3. Morfología de semillas. ..... . .. . . .. .. . .. . . . .. . . . . . ... . . . . .. . . . . . . . ... . . .. . . . . ... . ... 89

3.3.4. Germinación de semillas. .......... .... .. .. .. .. .. .. .... . .. . .... .. .. .. ...... .. .. ... 91

¡¡¡
lndice general

3.3.5. Estimaciones de sistema de cruzamiento. .. .. .. .... .. .. .. .. .... .. .. .... .. .. . 93

3.3.6. Cálculos de índices. ...... ................. ....... ............. ... .. ... .... .. ........ 93

3.4. DISCUSIÓN. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. . . . . . . . . . . .. . . . . . .. .. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .... . .. 94

3.4.1. Sistemas de cruzamientos y estimación del éxito reproductivo. . . .. 94

3.4.2. Estimaciónes de los sistemas de cruzamientos. .. .. .... ...... .......... ... 98

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS. ......... ...... .. ..... .. ... .. ... .... .... ..... .... . ..... ... 99

CAPÍTULO IV. DISCUSION GENERAL, CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS. ... 107

4.1 . DISCUSIÓN GENERAL. . .. .... .. .. .. .. . .. . .. .. .. . .. .... . . .. . .. .. .. .. . .. .. .... .. ..... ....... 107

4.2. CONCLUSIONES. . .... .. .. .. .. . .. .. .. .. .. .. . .. .. . .. .. . .. .. .. . .. .. . .... . .. . . . .. . .. .. .. ...... 11 O

4.3. PERSPECTIVAS. .. .. .. .. .. .. . . .. . .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. . . .. . .. . .. .... .. . .. .. . .... .. ...... .. 112

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS. .......................................................... 113

iv
 fndice de figuras

ÍNDICE DE FIGURAS Página

CAPÍTULO 1

Figura 1.1 . Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. A: Hábito; 8: Flores en antesis y

senescencia; C: Infrutescencia con frutos no maduros (verdes) y maduros
(negros); D: Semillas. ©Manuel-Pool , 2015. .. . . .. .. .. . .. .. .... . .. .. .. ... .. .. .. .. .... .. .. .... .. . 22

CAPÍTULO 11

Figura 2.1. Mapa de la ubicación de los sitios de estudio de Aechmea bracteata,

ubicada en el CICY (<:t) y en los alrededores del ejido Flamboyanes (<:t), carretera
Progreso-Yucatán, México. Parte del mapa tomado de imagen satelital de Google
Earth Enterprise (201 0) . .. . .. . .. . .. .. .. .. .. . . .. .. .. . .. .. .. .. . .. . . .. . .. .. . . .. . .. .. . .. .. .. . .. .. .. ... .. . 36
Figura 2.2. A-C: Plantas colectadas de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. A)
Individuos depositadas en macetas e introducidos dentro de un invernadero del
Centro de Investigación Científica de Yucatán. 8-C : Plantas con sus tanques
llenos de agua para mantenerlas hidratadas. ©Manuel-Pool, 2015 . ...... ................ 38
Figura 2.3. Resumen general de la estrategia experimental de Aechmea bracteata.
óvalos de color azul representan los análisis estadísticos: ANOVA: Análisis de
Varianza ; AED: Análisis Estadísticos Descriptivos; ANPM: Análisis No Paramétrico
de Kruskai-Wallis; X 2 : Prueba de Chi-cuadrada. *Prueba control : Polinización
Natural.................................................................................................... 39
Figura 2.4. A-8: Aislamiento floral de algunos botones de Aechmea bracteata
(Sw.) Griseb. , tanto para los sistemas de cruzamientos controlados, como para la
producción de volumen de néctar. ©Manuel-Pool , 2015 . .. ............... ................... 40
Figura 2.5. Instrumentos utilizados para evaluar la producción total de néctar
(volumen y concentración total de azúcares). A-8: Microcapilares aforados; C:
Refractómetro manual con escala 8rix: 00 a 90% de sacarosa; D: Aspirador; E:
Regla de plástico. ©Manuel-Pool, 2015. . .. .. ....... ...... .. ....... ................... ........... 44
Figura 2.6. Calendario fenológico en el que se muestra: la presencia del
pedúnculo, yemas florales , flores abiertas y frutos de Aechmea bracteata durante
todo el periodo reproductivo 2013 y principios de 2014 . .. .................................... 46

V
lndice de figuras

Figura 2.7. Patrón del periodo de maduración de frutos de Aechmea bracteata ,

en el cual se expresa como el número de frutos maduros por inflorescencia cada
30 días y el pico de frutos maduros (n= 15 plantas). ........................................ 47
Figura 2.8. Patrón de floración en Aechmea bracteata , en el cual se aprecia el
número total de flores formadas por inflorescencia y por individuo cada 15 días y
la formación de un pico de floración (n= 15 plantas)......................................... 48
Figura 2.9. Atributos florales registrados de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb.: Ll:
Longitud de la inflorescencia; LP: Longitud del pedúnculo; Rl : Ramas de la
inflorescencia; LBI y ABI: Longitud y ancho brácteas de la inflorescencia; OC:
Diámetro de la corola; LF y DF: Longitud y diámetro de la flor; LO y DO: Longitud
y diámetro del ovario; LA y DA: Longitud y diámetro de la antera ; LE y DE:
Longitud y diámetro del estigma; LBF y ABF: Longitud y ancho bráctea de la flor;
LPt y APt: Longitud y ancho del pétalo; LSp y ASp: Longitud y ancho del sépalo;
LFr y DFr: Longitud y diámetro del fruto; LS y OS: Longitud y diámetro de la
semilla , respectivamente. ©Manuel-Pool , 2015. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .. .. ...... ... 49
Figura 2.1 O. Diferentes eventos biológicos presentes en las flores de Aechmea
bracteata (Sw.) Griseb., como: maduración de órganos reproductores (anteras
liberando polen y estigma receptivo) y la longevidad de la flor (desde que abre
hasta que senesce). ............................................................................... 53
Figura 2.11. Volumen y concentración de azúcar del néctar durante toda la
antesis en flores de Aechmea bracteata (n= 35 flores; 7 plantas) . Los cuadros
rojos representan el valor promedio en ¡JI/4h ± desviación estándar. Las líneas
verticales superiores e inferiores de los cuadros rojo y azul representan el 95%
de intervalo de confianza. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .. .... .. .... .. .. .. .. .. .. .. . .. . .... .. .. .. ...... 54

CAPÍTULO 111

Figura 3.1. A: Registro de flores y plantas de Aechmea bracteata para su

posterior identificación; B: Flores marcados con cintas de diferentes colores (uno
por tratamiento) para su fácil identificación; C: hojas rotuladas con plumón de
tinta indeleble para la identificación de cada individuo (señalado dentro del
círculo amarillo). ©Manuel-Pool , 2015. ......................................................... 78

vi
 lndice de figuras

Figura 3.2. A-B : Materiales utilizados en el proceso del lavado de las semillas de
Aechmea bracteata. A: Semillas secándose en la cámara de flujo laminar; B:
Tubos de ensayo y vórtex para lavar y agitar las semillas; C: Colador de plástico
para extraer las semillas y D: Frascos etiquetados para el almacenamiento de las
semillas. ©Manuel-Pool, 2015. . . . . . .. . . . . .. . ........ .. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. . . . . . . . . . . .. 82
Figura 3.3. Producción total de frutos y semillas obtenidas por prueba de
polinización en Aechmea bracteata. (Media y D.e.). Letras diferentes señalan
diferencias estadísticamente significativas (p<0.05). Barras azules-letras
mayúsculas indican producción de frutos y barras verdes-letras minúsculas
indican producción de semillas. . . .. . . . . . . . . . . .. . . .. . . . . . . . . . . . . . . . .. .. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . ..... .. 88
Figura 3.4. Producción de semillas consideradas potencialmente viables y
abortadas obtenidas por prueba de polinización en Aechmea bracteata. (Media y
D.e.) Letras diferentes señalan diferencias estadísticamente significativas
(p<0.05). Barras azules-letras mayúsculas indican producción de semillas
potencialmente viables y barras rojas-letras minúsculas indican producción de
semillas abortadas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. . . .. . . . . . . 90
Figura 3.5. Pruebas de germinación de semillas de Aechmea bracteata, en la
cual se aprecia el surgimiento de la radícula y las primeas hojas. ©Manuel-Pool,
2015. ...................... ............................................................................. 91
Figura 3.6. Porcentaje de germinación obtenido por prueba de polinización en
Aechmea bracteata. (Media y D.e.) Letras diferentes señalan diferencias
estadísticamente significativas (p<0.05). . . .. . . . . . . . . . . . . . . . . .. . . . . . . . .. . . . . . . . .. . . . . ... ... . ... 92

vii
 Abreviaturas

ABREVIATURAS

Masculino
Femenino
< Menor que X
> Mayor que X
% Porcentaje
Mayor o igual que X
Grados Brix
Grados Celsius
!JI Micro litros
ANOVA Análisis de varianza.
AP Auto polinización
APA Autopolinización asistida
APM Apomixis
APNA Autopolinización no asistida
e Concentración de azúcar
CAM Metabolismo Ácido de las Crasuláceas
CICY Centro de Investigación Científica de Yucatán
Cm Centímetros
Cv Coeficiente de variación
Os Desviación estándar
GA Geitonogamia
Gl Grados de libertad
IAC lndice de autocompatibilidad
IAF lndice de autofertilidad
lAS lndice de autogamia
IERR lndice del éxito reproductivo relativo
Km Kilómetro
M Metros
Mm Milímetros
N Norte

xi
Abreviaturas

NO Noroeste
PC Polinización cruzada
PCO Polinización cruzada obligada
se Autocompatibilidad
SI Auto-incompatibilidad
Vf Volumen final
Vi Volumen inicial
w Oeste
x2 Chi cuadrada

xi i
 Resumen

RESUMEN

Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., es una bromelia epífita distribuida desde México hasta
el Norte de Colombia y Noroeste de Venezuela, habita en las selvas secas, selvas
húmedas de mediana altura y selvas bajas caducifolias. En el sitio de estudio ubicado en
la parte norte del estado de Yucatán, México, la especie se encuentra en una selva baja
caducifolia, donde sus rosetas tubulares producen panículas centrales con flores
perfectas y frutos de tipo baya; casi el 100% de las flores se convierten en frutos. Con
base a esta información, propusimos la hipótesis que la alta producción de frutos de esta
especie es el resultado de la autogamia. Para probar esta hipótesis, observamos plantas
en el sitio de estudio en 2013-2014, examinando diferentes características reproductivas:
fenología, morfología floral, biología floral, incluyendo características durante la antesis,
así como la producción de néctar y su concentración de azúcares. También se realizaron
estudios experimentales de polinización con el fin de determinar su sistema reproductivo.
Los resultados sugieren que la población de estudio tiene un patrón de floración de tipo
anual , con un pico de floración en abril, mientras que la mayor producción de frutos fueron
producidos entre mayo y junio. Las flores tienen antesis diurna, no tienen fragancias
detectables, los órganos sexuales están encerrados en una corola tubular y amarilla, las
brácteas primarias y del pedúnculo son de color rojo. La receptividad del estigma, así
como la liberación de polen ocurren antes de que las flores abran, y las flores producen
un promedio de 4,64 IJI de néctar con una concentración de azúcares totales de 24,40%
oBrix. Todos los estudios experimentales de polinización (autopolinización ,
autopolinización no asistida, geitonogamia, polinización cruzada, polinización cruzada
obligada y apomixis, así como polinización natural), produjeron frutos y semillas viables
durante ambas temporadas; la proporción de frutos dentro del mismo tipo de polinización
no difirió estadísticamente (X 2 = 0,2, 5 gl, p <0.05) entre años, pero las diferencias se
encontraron en la cantidad total de frutos (H = 273,95, p <0,0001) y el número total de
semillas por fruto (H = 350,81, p <0.0001) entre tratamientos (P <0,05). Aechmea
bracteata en el sitio de estudio es auto-compatible, autógama y capaz de producir frutos y
semillas por polinización cruzada, geitonogamia, así como por apomixis, siendo este
último el primer reporte para la especie, segundo para el género, y sexto para
Bromeliaceae.

1
 Abstract

ABSTRACT

Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., is an epiphytic bromeliad distributed from Mexico to N

Colombia and NW Venezuela, inhabiting dry forests, medium-height humid forests, and
low caducifolious forests. In the study site located on the northern portion of Yucatan
State, Mexico, the species occurs in a low caducifolious forest, where its tubular rosettes
produce central panicles with perfect flowers and berry-type fruits; nearly 100% of the
flowers become fruits. Based on this information, we hypothesize that the high fruit set of
this species is the result of autogamy. To test such a hypothesis, we tracked plants in the
study site in 2013-2014, examining different reproductive features: phenology, floral
morphology, floral biology, including features during anthesis as well as nectar production
and its sugar concentration . We also performed experimental pollination studies in order to
ascertain their reproductive system. Results suggest that the study population has an
annual type flowering pattern, with a peak blooming period in April, while fruit highest
production from May to June. Flowers have diurnal anthesis, have no detectable scent, the
sexual organs are enclosed in a tubular, yellow corolla, and the peduncle and primary
bracts are red. Stigma reception as well as pollen release occurs before flowers open, and
flowers produce on average 4.64 1-11 of nectar with a concentration of total sugars of 24.40
o/o 8rix. All pollination cases (selfing, unassisted selfing , geitonogamy, cross pollination,
0

obligated cross pollination, and apomixis, as well as natural pollination) yielded fruits and
viable seeds during both seasons; fruit proportion within the same pollination type did not
differ statistically (X 2 = 0.2, 5 gl; p<0.05) between years, but differences were found in the
total amount of fruits (H= 273.95, p<0.0001) and the total number of seeds per fruit (H=
350.81 , p<0.0001) among treatments (P<0.05). Aechmea bracteata in the study site is
self-compatible, autogamous and able to produce fruits and seeds by cross pollination,
geitonogamy as well as apomixis, the latter being the first report for the species, second
for the genus, and sixth for Bromeliaceae.

3
 Capítulo 1

CAPÍTULO 1

1.1.1NTRODUCCIÓN

Bromeliaceae Juss., es una de las familias de plantas con flores con representantes
morfológica y ecológicamente más diversas, originaria de los trópicos y subtrópicos del
nuevo mundo (Givnish et al., 2011, Zanella et al. , 2012). Se han reconocido tres grandes
centros de diversificación y dispersión para la distribución geográfica de la familia: el
primero se localiza en las cordilleras de los Andes y se extiende desde México hasta el
Oeste de las Antillas, con principales representantes de Pitcairnioideae Harms y
Tillandsioideae Burnett; el segundo se encuentra en la zona montañosa de las Guayanas,
con un gran número de géneros de Pitcairnioideae y el tercero se ubica al este de Brasil y
es dominado primordialmente por representantes de Bromelioideae Burnett (Benzing,
2000; Smith y Downs, 1974, 1977, 1979).

Representantes de la familia ocupan diverso hábitats como terrestres y epífitas y se les

encuentra en altitudes desde el nivel del mar (e.g . Tillandsia usneoides (L.) L. y T.
dasyliriifoli Baker) hasta altitudes que van entre los 4200 msnm (e.g. Puya raimondii
Harms); algunas especies mexicanas habitan en altitudes superiores a los 3100 msnm
(e.g. T. quaquafloriefra Matuda, T. oaxacana L.B. Sm.) (Diego-Escobar, 2005; Benzing,
2000). Por otra parte, las bromelias ocupan una gran diversidad de tipos de vegetación,
desde ambientes xerófilos (e.g. marismas, matorrales y desiertos) hasta ambientes
mesófilos (e.g . bosques del Amazonas, la Mata Atlántica y cadenas montañosas del
noroeste de América del sur y América Central) , así como hábitats con baja o alta
luminosidad (Paggi, 2006; Costa , 2002). El éxito de estas plantas en colonizar diversos
ambientes puede ser el resultado de sus diversos mecanismos adaptativos: presencia de
tricomas especializados en absorción de agua y nutrimentos, aglomeración de hojas en
forma de roseta formando un tanque que acumula agua (fitotelmata), metabolismo CAM,
hojas suculentas, entre otros (Givnish , 2011; Benzing, 2000).

Bromeliaceae, con sus cerca de 3352 especies (Luther, 2012), es considerada una de las
familias de plantas no leñosas con mayor riqueza de especies de los trópicos y
subtrópicos del nuevo mundo (Givnish et al., 2011 ; Luther, 2012) y una sola especie en el
viejo mundo (Porembski y Barthlott, 1999).

5
Capítulo 1

México es considerado un centro de diversificación de varios grupos de Bromeliaceae

(Ramírez-Morillo et al., 2004a) . Se encuentran representadas recientemente con ca. de
400 spp organizadas en 19 géneros (Espejo-Serna et al., 2012), con mayor diversidad en
Oaxaca , Chiapas y Guerrero (modificado de Espejo-Serna et al. , 2004). Entre los grupos
con mayor número de especies destacan: Tillandsia L. (220 spp. López-Ferrari y Espejo-
Serna, 2007), Hechtia Klotzsch (65 spp. Ramírez-Morillo y Jiménez, 2012) y Pitcairnia
L'Hér. (45 spp. Espejo-Serna y López-Ferrari , 201 0).

La presencia de bromelias en el Nuevo Mundo, han ofrecido una importante fuente de

recursos alimenticios (e .g. polen y néctar) a pequeños vertebrados como los
polinizadores, incluyendo aves, murciélagos e insectos (Kromer et al., 2006; 2008;
Benzing , 2000). Por otro lado, estas plantas han evolucionado una gran diversidad de
arreglos florales (e .g. colores, formas, aromas) las cuales se encuentran relacionadas con
la atracción de los polinizadores, siendo el néctar la recompensa ordinaria (Benzing ,
2000). Por lo que autores como Hornung-Leoni et al. (2013); Kromer et al. (2006 ; 2008);
Baker et al. (1998); Baker y Baker (1990) , entre otros, han defendido la hipótesis de que
las características del néctar en bromelias como la composición y concentración de
azúcares se encuentran correlacionadas con los síndromes de polinización , donde las
proporciones específicas de azúcares en el néctar pueden representar adaptaciones
putativas a las preferencias alimenticias de los polinizadores en lugar de las relaciones
filogenéticos.

Conocer los aspectos biológicos y reproductivos de las plantas con flores es de gran
importancia, ya que nos permite entre otros aspectos, evaluar la producción de frutos,
semillas y su viabilidad , así como los mecanismos de flujo genético dentro y entre
poblaciones (Barrett y Eckert, 1990). Su conocimiento, ofrece una idea de los procesos
evolutivos de las poblaciones que participan en el flujo de polen y el uso de la misma
(Ramírez et al. , 2000), así como de los posibles eventos coevolutivos planta-vector.

Aechmea bracteata fue elegida para este estudio, ya que desde una perspectiva
reproductiva , presenta aspectos que la hacen una especie interesante, como es el caso
de su alto éxito reproductivo (reproducción sexual y asexual, alta producción de frutos con
semillas y germinación de semillas). Por lo tanto, es interesante reconocer los factores
que determinan su éxito reproductivo , así como el medio por el cual la planta produce

6
 Capítulo 1

frutos. Conocer estos factores y otros aspectos que engloba la biología de la

reproducción , nos permitirá entender nociones de los procesos evolutivos de las
poblaciones en lo que refiere al intercambio genético y al uso de los recursos por parte de
los vectores.

Con base a lo anterior, se destacan elementos importantes que permitan acercarse a

responder preguntas como: ¿Cuál es el sistema de cruzamiento por el que Aechmea
bracteata produce frutos? , ¿A. bracteata es una especie autocompatible y autógama?,
¿A. bracteata presenta características típicas de ornitofilia?, ¿Cuál es el promedio de
volumen y concentración total de azúcares en el néctar en A. bracteata? Las respuestas a
estas preguntas contribuirán las bases para entender mejor aspectos de la biología de la
reproducción de la especie en estudio, así como sus estrategias reproductivas. De igual
forma , permitirán inferir sobre aspectos evolutivos de las poblaciones.

7
 Capítulo 1

1.2. ANTECEDENTES GENERALES

1.2.1 Estrategias reproductivas en plantas con flores

Las angiospermas tienen una asombrosa diversidad en cuanto a sus estructuras florales y
mecanismos reproductivos (Barrett, 2008), tienen una complejidad de sistemas y
combinaciones reproductivas que no presentan los animales, y es probable que la mayor
complejidad en la biología reproductiva de las plantas se deba a su falta de movilidad, lo
cual le ha permitido evolucionar esta grandiosa diversidad (Eguiarte et al., 1992).

Para que las especies aseguren su permanencia y continuidad de sus poblaciones en el

tiempo y espacio, requieren de los procesos reproductivos (Bailey, 2006), cuya finalidad
es el origen y desarrollo de nuevos individuos que reemplazan a los que mueren. Este
proceso de reproducción se presenta ya sea de manera sexual y/o asexual, y según como
se origine la progenie se definirá las características entre ambos procesos reproductivos
(Fosket, 1994). Cabe señalar que ambos procesos debido a que no son excluyentes, son
capaces de actuar simultáneamente en un mismo individuo (Eguiarte et al., 1992).

La reproducción sexual de manera general, involucra la formación de gametos

(gametogénesis) , seguida por la recombinación de las células sexuales (singamia)
(Holsinger, 2000), que conlleva a la segregación y recombinación de los caracteres
parentales (Richards, 1997). La progenie se caracteriza por ser diploide (2n) , presentando
la información genética de ambos padres (Holsinger, 2000). Este tipo de reproducción en
plantas, presenta ventajas reproductivas como: progenies genéticamente diferentes a los
padres, aumento en la variación genética y la posibilidad de sobrevivir en un ambiente
temporal y espacialmente heterogéneos. Sin embargo, también conlleva un mayor gasto
energético en la producción de recursos y estructuras (e.g. pétalos, pigmentos, néctar,
aromas, etc.) que no se traducen de manera directa en descendientes, siendo una
desventaja reproductiva (Richards, 1997).

La reproducción asexual en plantas con flores (e.g. apomixis, automixis) presentan una
gran diversidad (e.g. estolones, bulbos, propágulos, etc.) que no se excluyen de otros
tipos de reproducción. La apomixis es la producción de semillas de genotipo idéntico al de
la planta madre (producción de semillas sin meiosis), mientras que la automixis, es similar

9
Capítulo 1

a la apomixis, pero involucra una pseudofecundación del cigoto con otra célula haploide
de la misma planta madre (Eguiarte et al. , 1992). Por otra parte, la reproducción asexual
de acuerdo a Richards (1997) , presenta dos modalidades: propagación vegetativa o clona!
y agamospermia. La primera se caracteriza por la formación de nuevos individuos
(rametos) , los cuales tienen el mismo genotipo (clones) que en su conjunto conforman un
genet. Los rametos se forman a partir de un meristemo (e.g. estolones, bulbos , etc.) o
fragmento (esqueje) del progenitor. Esta modalidad de reproducción presenta ciertas
ventajas como por ejemplo, un costo relativamente bajo por hijo (Eguiarte et al., 1992).
Sin embargo también presenta ciertas desventajas como: la reducción de la diversidad
genética y competencia por la disponibilidad de recursos (Richards, 1997).

En cuanto a la agamospermia, se define como la producción de semillas fértiles sin

intervención de gametos (Richards, 1997). Esta se ha encontrado en cerca de 35 familias
y 400 spp (Koltunow et al., 1995), pero la mayoría de los taxa que la presentan (75%)
están en tres familias : Compositae, Graminae y Rosaceae (Richards , 1986). En
Bromeliaceae solo se han reportado en algunas especies de cuatro géneros: Til/andsia
(Lem.) Baker; Escobedo-Sarti, 2007), Pitcairnia L' Hér.; Wendt et al., 2001, 2002) , Dyckia
Schult. f.; Rogalski et al., 2009) y Aechmea Ruiz y Pav.; Scrok y Varassin , 2011).

La agamospermia se puede presentar en tres formas: 1. Cuando el embrión adventicio se

desarrolla de manera directa de una célula esporofítica, pero fuera del saco embrionario;
2. Cuando la célula madre de la megaspora pasa por desapercibido o interrumpe la
meiosis, dividiéndose para dar origen a un saco embrionario sin reducción cromosómica
(diplosporia) y 3. Cuando el saco embrionario sin reducción cromosómica surge de una
célula esporofítica que se diferencia a partir de la nucela (aposporia) (Spielman et al.,
2003). La agamospermia también puede estar en plantas bajo ciertos estímulos
propiciados por condiciones ambientales, genéticas o químicas (Spielman et al., 2003;
van Dijk, 2003). Algunos estudios como el de Richards (1997) reportan semillas de origen
sexual y asexual en un mismo fruto, aunque en algunas especies con aposporia o
embrión adventicio requieren de la polinización para desarrollarse. Algunas ventajas
presentes en la agamospermia son : reproducción asegurada en ausencia de
polinizadores (considerando que puede ser inducida por condiciones ambientales) o en
condiciones ambientales desfavorables (Eguiarte et al., 1992).

10
 Capítulo 1

1.2.2. Polinización

Es el proceso por el cual los granos de polen son transportados de un órgano sexual
masculino a uno femenino (Kearns e lnouye 1993), conduciendo con ello la fecundación
de los óvulos (Carranza-Quiceno y Estévez-Varón , 2008) para el posterior desarrollo del
fruto. Sin embargo, sabemos que la polinización es simplemente una condición necesaria
pero no suficiente para que se lleve a cavo la fertilización .

En las plantas con flores la polinización se realiza a través de dos agentes: bióticos y
abióticos, participando en la mayoría de las especies más de un vector (Barrett, 2002;
Vieira y Carvalho-Okano, 1996; Faegri y van der Pijl , 1971 ). La primera se caracteriza por
la intervención de diferentes vectores (e.g. insectos, aves y murciélagos). Este tipo de
polinización se fundamenta debido al mutuo beneficio, dado que mientras los vectores
obtienen su recompensa (e.g. polen y néctar) las plantas dispersan el polen . En la
segunda o polinización abiótica se consideran tres agentes: la gravedad, el viento
(anemofilia) y las gotas o corrientes de agua (hidrofilia) (Gottsberger, 1993).

Autores como Regal (1982) y Raven (1977) argumentan que la polinización biótica pudo
haber sido el responsable del éxito de las angiospermas. Otros autores indican que cerca
del 90% de este grupo de plantas son polinizadas por animales (Kearns et al. , 1998),
siendo la polinización biótica un factor clave en la evolución y diversificación de las
ang iospermas, debido a la estrecha relación que estos presentan con estas plantas
(Parra-Tabla y Bullock, 1998). Por otro lado, en la polinización biótica , las flores presentan
ciertas características morfológicas y funcionales (e.g. época de floración , hora de antesis
y longevidad floral , color, forma y diámetro de la corola, así como presencia de néctar,
aceites, etc.) las cuales por parte de los polinizadores provocan cambios en la frecuencia
de visitas recibidas, el tiempo y efectividad de las visitas , el patrón de forrajeo y la
cantidad de remoción de polen (Faegri y van der Pijl , 1979). Autores como Fenster et al.
(2004) y Johnson y Steiner (2000) sugieren que el espectro de los polinizadores puede
ser una medida de la especialización si se consideran grupos funcionales , es decir,
grupos de especies que se comportan de manera similar dentro de la flor (e.g. esfíngidos
nocturnos, murciélagos, abejas pequeñas recolectoras de polen , etc.).

11
Capítulo 1

En los estudios sobre la polinización , comúnmente se ha interpretado la existencia de

asociaciones significativas entre características florales y ciertos tipos de polinizadores,
fenómeno conocido como síndrome de polinización (término definido como el conjunto de
caracteres florales que atraen a un tipo específico de polinizadores ; Wester y Claben-
Bockhoff, 2006), por lo que se asume que esta asociación es un sistema altamente
especializado (Fenster et al. , 2004). En las plantas con flores en general , se han
establecido diferentes síndromes de polinización con base a diferentes características
florales (e.g. recompensas, colores, etc.) que este grupo de plantas ofrecen a sus
polinizadores (Wester y Claben-Bockhoff, 2006) ..

Dentro de los representantes de Bromeliaceae, estos presentan un extenso rango de

polinizadores a lo largo de su distribución geográfica, incluyendo murciélagos
(qu iropterofilia), aves (ornitofilia) , insectos (entomofilia) e incluso existen taxa que no
dependen de algún polinizador (autógamas) (Schmid et al. , 2011 ; Wendt et al., 2008;
Kromer et al., 2006). La mayoría de los trabajos sobre polinización de bromelias señalan a
los colibríes como los principales polinizadores (Carranza-Quiceno y Estévez-Varón ,
2008) , aunque otros autores indican que pequeños vertebrados como los colibríes y
murciélagos son los principales polinizadores de estas (Lenzi et al. , 2006; Araujo et al. ,
2004). Por ejemplo, este último autor y colaboradores señalan que en los bosques
lluviosos de la Mata Atlántica de Brasil, probablemente alrededor del 85% de las especies
de bromelias son polinizadas por colibríes; por otra parte , estudios de Ramírez-Morillo et
al. (2008) sugieren polinización probablemente por colibríes en seis especies mexicanas
de Tillandsia . En cuanto a los insectos en las bromelias, son considerados polinizadores
menos comunes, y cuando esto ocurre, posiblemente sea realizada por abejas y/o
mariposas (Benzing , 2000). Cabe señalar que las bromelias polinizadas por mariposas
tienen características semejantes a las polinizadas por las abejas (Rios et al., 2010).

1.2.3. Recompensas florales

La dinámica de los diferentes vectores como los polinizadores se encuentra ampliamente

asociado con los síndromes florales (Menzel y Shmida, 1993; Menzel y Backhaus, 1989).
Esta dinámica se encuentra muy relacionada con atrayentes (e.g. formas, tamaños,
aromas, colores, etc.) y/o recompensas (néctar, aceites , polen), cuya principal razón por
la que estos polinizadores visitan las flores es por la búsqueda de alimento , de tal forma

12
 Capítulo 1

que tanto la cantidad como la disponibilidad de alimento, influyen en el comportamiento

del polinizador (Harder y Thomson , 1989; Faegri y van der Pijl, 1979).

Las atracciones de los visitantes florales pueden ser primarias y secundarias, entre las
primarias destacan: la protección , apariencia, oportunidad de ovopositar y pseudocopular
en la flor. Sin embargo, los más importantes son el polen y el néctar, los cuales satisfacen
las demandas alimenticias de estos organismos; mientras que entre los atrayentes
secundarios se incluyen : el color, forma, textura, temperatura, etc., actuando ya sea de
manera directa o indirecta sobre los aparatos sensitivos de los visitantes (Faegri y van der
Pijl, 1979). Por otra parte, algunos autores como Menzel y Shmida (1993) y Menzel y
Backhaus (1989) señalan que los colores y las fragancias juegan un papel muy importante
en la atracción de los animales (e.g. los himenópteros presentan sistemas similares de
visión a color (UV, azul y verde).

Por otro lado, Faegri y van der Pijl (1979) señalan que el polen posiblemente es el
atrayente más selectivo, debido a que bioquímicamente presenta una alta fuente de
energía y un amplio espectro de compuestos orgánicos e inorgánicos, incluyendo ácidos
orgánicos, lípidos, esteroles, enzimas, hormonas, etc., mientras que el néctar, solamente
está compuesto de agua (Richard , 1997}, azúcares y una selección de aminoácidos libres
(Faegri y van der Pijl, 1979), estos azúcares son la sacarosa, glucosa y fructosa (Richard,
1997). Sin embargo, Hornung-Leoni et al. (2007) reportan en el néctar de Puya raimondií
Harms otros compuestos como manosa, xilosa y compuestos derivados de xilosa .

El néctar es el más importante recurso energético de los visitantes florales (Kromer et al.,
2008) y además, una fuente importante en su alimentación , influyendo en cierta forma en
el comportamiento durante el proceso de polinización (Perret, 2001 ). Este comportamiento
está influenciado por la disponibilidad (Roubik, 1989) y características (e.g. cantidad y
calidad) del néctar, predominantemente determinados por adaptaciones putativas de los
azúcares a las preferencias alimenticias de los polinizadores (Kromer et al., 2008; Galliot
et al. , 2006). Esta influencia se ha reportado en varios grupos de polinizadores, por
ejemplo, para los colibríes, mariposas y abejas de lengua larga, prefieren néctares ricos
en sacarosa , los murciélagos prefieren néctares ricos en hexosa y las abejas de lengua
corta y moscas prefieren néctares ricos en hexosa. Otro ejemplo , pero en concentraciones
de azúcar en el néctar, indica que plantas polinizadas por abejas y mariposas producen

13
Capítulo 1

néctares más concentrados , en comparación con plantas visitadas por murciélagos y aves
(e.g. colibríes) , las cuales producen néctares más diluidos y menos concentrados (Kromer
et a/., 2008; Nicolson , 2007).

Para tener una idea de lo que se refiere a las bajas y altas concentraciones de azúcares
en el néctar (en oBrix), se describen a continuación algunos reportes de concentraciones
óptimas para ciertos visitantes florales: Por ejemplo , para Apis me/Jifera la concentración
es de 60% (Roubik y Buchmann , 1984); para abejas solitarias de 16-50% (Baker, 1975),
para Camponotus sp . 40% (Kim et al., 2011) y para colibríes entre el 13-30% (Baker,
1975). Otros reportes indican para mariposas 30.7% , murciélagos 11 .5% y colibríes 23%
(Kromer et al., 2008). Sin embargo, cabe señalar que estas concentraciones no limitan el
hecho de que un visitante floral pueda consumir un néctar cuya concentración no se
encuentre en el rango óptimo (Nicolson , 2007).

1.2.4. Sistemas de cruzamiento

Entre las plantas con flores hermafroditas, la polinización, en conjunto con el grado de
autocompatibilidad , determinan el (los) tipos de sistemas de cruzamientos, los cuales con
base a la función de estos sistemas, pueden agruparse en dos: autogamia y xenogamia,
la primera son aquellas plantas que tienen la capacidad de autofertilizarse , mientras que
la segunda, aquellas que se polinizan con flores de otras plantas pero de la misma
especie (Lemus y Ramírez, 2005; Badano y Schlumpberger, 2001 ).

La autogamia es la fecundación de polen y óvulos provenientes de una misma flor, o

cuando la fecundación se da entre polen y óvulos de diferentes flores pero provenientes
del mismo individuo genético (geitonogamia). La autogamia en muchas plantas es
favorecida por sus estructuras morfológicas y secuencias de abertura en la flor, ya que la
autopolinización a nivel floral puede ocurrir sin la intervención de algún agente externo,
siendo promovida por situaciones azarosas, aunque en muchas ocasiones sí requ iere de
un agente externo (Granados y López, 2001 ). En algunos casos como en flores
cleistógamas, la autogamia llega a ser un mecanismo obligado, debido a que estas flores
nunca abren y solo se autopolinizan en la yema floral (Richards, 1986).

14
 Capítulo 1

Algunas ventajas de la autogamia incluyen: reproducción exitosa y un reducido gasto de

inversión de energía en la función masculina, principalmente cuando hay bajas
probabilidades de polinización cruzada, ya sea por la carencia de polinizadores o por las
pocas densidades de las mismas plantas; ventajas selectivas al transmitir ambos juegos
de genes a la progenie y genotipos bien adaptados. Sin embargo también presenta ciertas
desventajas: aumento en la probabilidad de que los alelos reduzcan heterocigocidad e
incrementen homocigocidad en los individuos; disminución de la variabilidad genética e
incremento de la depresión por consanguinidad (Granados y López, 2001 ).

Muchas plantas con flores que se autofecundan, presentan mecanismos (como la

autoincompatibilidad, monoecia, dioecia, etc.) que promueven la polinización cruzada,
debido a la presencia de una mayor variabilidad genética y el origen de nuevas
combinaciones alélicas por generación (Aegisdóttir et al., 2007; Ramírez, 2005). La
dicogamia es la separación de las funciones femeninas y masculinas en el tiempo, o en el
espacio (hercogamia). La primera puede tener especies protándricas y protogínicas,
siendo las protándricas las que ofrecen primero el polen y las protogínicas las que ofrecen
primero el estigma, sin embargo a pesar de que estas últimas dos categorías promueven
la polinización cruzada, no evitan en muchos casos la autopolinización , debido al
solapamiento que estos presentan , provocando una parcial dicogamia. Algunas plantas
producen individuos que sólo contienen flores de un sexo (especies dioicas), mientras que
otras producen individuos con flores de ambos sexos (especies monoicas) (Ramírez,
2005; Eguiarte et al., 1992).

Algunos modelos teóricos y empíricos sugieren que la polinización cruzada es

evolutivamente ventajosa debido a las presiones selectivas que favorecen la variabilidad
genética (Barrett, 2003), mientras que linajes endogámicos pierden diversidad genética y
aumentan el riesgo de extinción (Porcher y Lande , 2005).

En las bromelias, la mayoría de sus representantes son hermafroditas, promoviendo de

esta forma la autofecundación siendo este el más predominante, pero también hay una
mezcla entre autopolinización y polinización cruzada, debido a que hay especies
autocompatibles y autoincompatibles (Zanella et al., 2012; Matallana et al., 201 O). Sin
embargo, otros autores como Benzing (2000) sugieren que las bromelias son
consideradas predominantemente xenógamas.

15
Capítulo 1

En muchas bromelias se presentan diversos sistemas reproductivos como la xenogamia

obligada por ser dioicas (e .g. Hechtia schottii Baker. ; Ramírez-Morillo et al. , 2008),
autogamia facultativa , xenogamia facultativa y agamospermia (e.g. Tillandsia prodigiosa
(Lem.) Baker.; Escobedo-Sarti, 2007)) y especies xenógamas y autógamas (e.g. Tillandsia
dasyliriifolia ; Ramírez-Morillo et al., 2004b). Cabe mencionar que un gran número de estas
plantas también tienen la capacidad de reproducirse asexual mente (Vi llegas, 2001 ).

1.2.5 Sistemas de compatibilidad

Plantas con flores hermafroditas facilitan la autopolinización , pero no garantiza la

fecundación , esto debido a la dependencia de autocompatibilidad. Cuando esto ocurre
con satisfacción , las plantas muestran una menor adecuación (llamada en la progenie
consanguínea "depresión por endogamia"; Eguiarte et al., 1992), siendo este último un
fenómeno generalizado en plantas (Eguiarte y Piñero , 1990). Sin embargo, un gran
número de especies han desarrollado un mecanismo genético-bioquímico de
reconocimiento de polen conocido como autoincompatibilidad (SI ; definida como la
incapacidad de una planta hermafrodita fértil de producir cigotos después de la
autopolinización; de Nettancourt, 2001) la cual en gran medida reduce o previene la
autofecundación (lgic et al., 2008; Schoen y Busch , 2008; Charlesworth, 2006) y
promueve la polinización cruzada (Canela y Sazima, 2003) manteniendo así la diversidad
genética dentro de una especie (de Nettancourt, 2001) .

Existen diferentes mecanismos que promueven la SI , por ejemplo: a nivel alélico , en

algunos sistemas el polen germina sobre el estigma aunque el crecimiento del tubo
polínico es detenido antes de llegar al ovario, mientras que a nivel superficie del estigma,
el crecimiento del tubo polínico no prospera (Vervaeke et al., 2001 ). La SI puede ser
gametofítica, determinada directamente por el genotipo de los gametos, o esporofítica,
determinada por el genotipo de los padres. La más común es la esporofítica, la cual se ha
estimado que está presente en cerca de la mitad de los angiospermas (Richards, 1986).
La SI también pueden ser homomórficos (cuando no hay diferencias morfológicas entre
individuos incompatibles) o heteromóficos (como la heterostilia, sí hay diferencias
morfológicas entre individuos de una misma población). Esta gran diversidad de
mecanismos de SI, al parecer ha sido favorecida por la selección natural para evitar la
endogamia y sus efectos adversos (Richards , 1997; Charlesworth y Charlesworth , 1987).

16
 Capítulo 1

La respuesta de la SI está determinada por mecanismos de auto y no auto reconocimiento

entre el polen y el pistilo , seguido por la inhibición selectiva del desarrollo del tubo
polínico. Estudios genéticos clásicos, proponen que estos mecanismos de auto y no auto
reconocimiento en muchas especies, es controlado por un solo locus "S-Iocus" y que la
inhibición del polen se produce cuando la misma especificidad "S-alelo" se expresa tanto
en el polen y pistilo (Takayama e lsogai, 2005) ya sea en la misma flor o en flores
diferentes pero del mismo individuo.

Por otro lado, las especies pueden producir una progenie por autofecundación o por
fecundación cruzada cuando estas se encuentran ausentes de todo tipo de de sistema de
autoincompatibilidad. Este sistema reproductivo mixto probablemente es el más común
entre las plantas con flores (Goodwillie et a/., 2005), a pesar de que este en teoría
mayormente ha sido considerado un sistema evolutivamente inestable (Lande y
Schemske, 1985). Sin embargo, una población con fecundación mixta puede mantener
ciertas ventajas de una mayor diversidad genética (producto de xenogamia) o asegurar la
permanencia de su genotipo en la comunidad vía autogamia, todo ello a pesar de los
retos que imponen los ambientes heterogéneos o condiciones ambientales desfavorables
(Abarca-Garcfa y López-Villalobos, 2007; Aegisdóttir et a/. , 2007).

En Bromeliaceae, la autocompatibilidad ha sido encontrada en muchas especies y varios

géneros (Paggi et a/., 2007; Lenzi et a/., 2006), en la cual , muchas de estas especies
autocompatibles, necesitan de los servicios de los polinizadores para polinizarse, mientras
que otras, presentan ciertos mecanismos florales (e.g. hercogamia y dicogamia) que
evitar o prevenir la autopolinización (Canela y Sazima, 2003; Benzing, 2000). Por otro
lado, la autoincompatibilidad también ha sido reportada en otra bromelias como un
mecanismo común (Matallana et a/., 201 O; Lenzi et a/., 2006; Martinelli, 1997). Un ejemplo
de estos mecanismos se encuentra en el trabajo de Matallana y colaboradores (201 0),
quienes diferenciaron especies autocompatibles (SC) y autoincompatibles (SI) en 40
especies de 11 géneros y dos subfamilias, con base a información de literatura y pruebas
experimentales, en sus resultados encontraron que la mayoría de las especies (75%) de
ambos medios fueron SC, especies de Tillandsioideae fueron mayormente SC, mientras
que en Bromelioideae mostró una gran variación en los sistemas reproductivos.

17
Capítulo 1

1.2.6. Bromeliaceae y el género Aechmea Ruiz y Pav.

Bromeliaceae está conformada por plantas herbáceas con diferentes formas de vida :
terrestres, rupícolas y epífitas. Se caracterizan por presentar una morfología
generalmente arrosetada con un tallo corto e inconspicuo; brácteas e inflorescencias con
colores muy llamativos, emergentes mayormente del centro de la roseta y rara vez de las
axilas foliares , flores con el perianto diferenciado en tres pétalos y tres sépalos , seis
estambres y un pistilo, ovario súpero ola ínfero (e .g. Brocchinioideae Givnish , Puyoideae
Givnish y Pitcairnioideae), súpero (e .g. Hechtioideae Givnish , Tillandsioideae) e ínfero
(e.g. Bromelioideae), tricarpelado , trilobulado, frutos una cápsula o una baya , solitarios y/o
pocas veces en grupos, semillas pequeñas, aladas o plumosas (Espejo-Serna, et al.,
201 O; Smith y Till , 1998).

Bromeliaceae está ubicada taxonómicamente en el ciado de las Monocotiledóneas

Commelinioides dentro del orden Poales (APG 111 , 2009) y cuenta con más de 3,352
especies distribuidas en 58 géneros (Luther, 2012) , constituyendo unos de los ciados
morfológicamente más distintivos, ecológicamente más diversos y con una riqueza de
plantas con flores nativas del Nuevo Mundo (Givnish et al., 2011 ). Presentan una
distribución desde el sur de los Estados Unidos en el estado de Virginia , hasta el sudeste
de Sudamérica al sur de Argentina (Smith y Till , 1998) , con excepción de Pitcairnia
feliciana (A. Chev.) Harms y Mildbr., el cual se encuentra al oeste de África (Porembski y
Barthlott, 1999). Entre los géneros con mayor número de especies dentro de la familias
destacan : Tillandsia (622 spp.), Vriesea Lindl. (281) y Puya Malina (218) , así como
Pitcairnia (342 spp .) y Aechmea (276 spp .) (Luther, 2012) .

Ecológ icamente , las bromelias desempeñan una importante función , ya que constituyen el
alimento y hábitat de muchos gremios de animales. Por ejemplo, el néctar y frutos como
fuentes de alimento , así como la presencia de una estructura tipo "tanque", constituida por
el solapamiento de la base de las hojas, formando un microhábitat conocido como
fitotelmata que actúa como almacenamiento de agua y refugio de varios organismos (e.g.,
anfibios, aves e insectos) (Fieming y Muchhala, 2008).

Económicamente , muchos taxones son valiosos debido a que proporcionan ingresos

alternativos para muchas comunidades en diversos fines : como alimento (Ananas

18
 Capítulo 1

comosus (L.) Merr. , y Aechmea magdalenae (André) André ex Baker; Chwee y Ahmad ,
2008); como fuentes de fibra (A. magdalenae y Neoglaziovia variegata (Arruda) Mez; Hill,
1965; Edoard, 2003)) , como forraje (Bromelia karatas L.) y combustible (Tillandsia
deppeana Steud .; Pulido et al., 2004), medicina (T. usneoides; Miranda et al. , 2007)
ornamental (e.g. algunas especies de Neoregelia L.B. Sm., Aechmea , Tillandsia, Vriesea
y Guzmania Ruiz y Pav.).

Bromelioideae (Bromeliaceae) , se caracteriza por presentar comúnmente hojas dentadas

cubiertas por escamas de tricomas multicelulares, raíces que funcionan como discos de
fijación , frutos dehiscentes (Givnish et al. , 2007), semillas gelatinosas (Sajo et al., 2004) y
maduras sin apéndices (Smith, 1988), ovario ínfero (Espejo-Serna et al., 2005), etc.
Especies de Bromelioideae se distribuyen en todo el neotrópico y se encuentran en todos
los tipos de biomas tropicales, desde dunas arenosas hasta bosques húmedos de
montaña (Sass y Specht, 201 O). Dentro de esta subfamilia se encuentra Aechmea, este
género se distribuye desde México (Nayarit, Tamaulipas) y las Antillas , hasta Argentina y
Uruguay (Ramírez-Morillo et al., 2004a). Actualmente cuenta con ca. de 276 spp. (Luther,
2012), de los cuales ocho habitan en México (Espejo-Serna et al. , 2004) y tres en la
Península de Yucatán (Ramírez-Morillo et al., 2004a), incluyendo A. bracteata.

Aechmea está conformada por plantas herbáceas arrosetadas; flores hermafroditas y son
mayormente epífitas y/u ocasionalmente terrestres o rupícolas; tienen tallos cortos,
inconspicuos y erectos; hojas polísticas , verdes o concoloras, vainas oblongas a elípticas
u ovadas, formando un tanque, márgenes espinosos; pedúnculo bien desarrollado con
o laterales, erectas, simples o compuestas, digitadas
inflorescencias vistosas, terminales
o pinnadas, racemosas, paniculadas, capituliformes o tirsoides ; presenta flores polísticas
o dísticas, perfectas (funcionalmente unisexuales en A. mariae-reginae H. Wendl.) ,
actinomorfas, sésiles o pediceladas; sépalos libres o connados basales, mayormente
asimétricos; pétalos libres, simétricos, con colores muy diversos; estambres más cortos
que los pétalos y filamentos libres o adnados a la corola (verticilo externo) , anteras
dorsifijas; ovario ínfero , estilo generalmente más largo que los estambres; frutos tipo baya
indehiscente, semillas sin apéndices (de Faria et al., 2004; Ramírez-Morillo et al., 2004a).

19
Capítulo 1

1.2.7. Aechmea bracteata

Esta especie es conocida con varios nombres comunes (e.g. "Gallito" (español)) , "neh ku '
uk" (maya), Aqske "Totonaco", cardón , piña; pita; tecoloame "mexicano", etc. Se distribuye
desde el Este de México hasta el Norte de Colombia y el noroeste de Venezuela ; en
México se le puede encontrar distribuida en (Campeche, Chiapas, Colima , Guerrero,
Jalisco, Michoacán , Nayarit, Oaxaca, Puebla, Querétaro, Quintana Roo, San Luis Potosí,
Sinaloa, Tabasco, Veracruz y Yucatán ; (Espejo-Serna et al., 2005).

Aechmea bracteata es una planta herbácea arrosetada y epífita, aunque pocas veces se
le encuentra creciendo en el suelo o en la base de los árboles. Presentan tallos cortos,
inconspicuos, formando rizomas cortos. Sus hojas son largas y numerosas, laminas con
márgenes espinosos, verdes y rara vez con tonos rojizos cuando está expuesto a la luz
del sol ; la base de las hojas forman un tanque elipsoide o subcilíndrico ; Inflorescencias
terminales paniculadas, 2-3 pinnadas , pedúnculo cilíndrico, erectas o ligeramente
curvadas o arqueadas por el peso de las flores y eventualmente de los frutos, compuestas
o raramente simples con brácteas rojas en la base. Sus flores son pequeñas y tubulares,
con sépalos verdes y pétalos en espiral amarillos. Frutos elipsoides, verdes cuando no
maduros con ápice rojo , ya maduros tornan de morados muy oscuros a negros. Semillas
lisas, rojizas a pardas, largamente ovoides, curvadas, ruguladas (Figura 1.1; Espejo-
Serna et al., 2005; Ramírez-Morillo et al., 2004a).

Cabe señalar que esta especie presenta ciertos problemas taxonómicos, debido a que en
México se conocen dos variedades: bracteata y pacífica Beutelsp. La primera ha sido
considerada para poblaciones creciendo de la vertiente del Gofo de México, mientras que
la segunda se les considera a aquellas poblaciones creciendo en la vertiente del Océano
Pacífica (Espejo-Serna et al., 2005; Ramírez-Morillo, et al., 2004a). Algunas diferencias
entre estas dos variedades son: el tamaño menor de la planta y las brácteas primarias de
la variedad pacífica. Sin embargo, varios estudios de ambas poblaciones en México, no
aceptan tal reconocimiento para ambas variedades (Ramírez-Morillo, et al., 2004a).

Aechmea bracteata es la especies de más amplia distribución en México dentro del

género y se le encuentra creciendo en diversos tipos de vegetación (Espejo-Serna et al. ,
2005). En la península de Yucatán , México, esta especie se encuentra ampliamente

20
 Capítulo 1

distribuida, se le encuentra creciendo en grandes poblaciones en una amplia variedad de

ecosistemas, así mismo, están asociados a cuerpos de agua (cenotes y ríos) formando
poblaciones de pocos individuos (Ramírez-Morillo, et al., 2004a). Aunque es más
frecuente encontrarlos creciendo en selva baja inundable que en montículos o selvas
semi-perennes (Dejean y Olmsted, 1997). La presencia de rizomas permite la formación
de grupos de rametos que comprenden diferentes niveles de desarrollo de brotes jóvenes
a flores y estas se diferencian de los rametos secos muertos.

En los sitios de estudio, ubicados al noroeste (NO) del estado de Yucatán, México,
dominado principalmente por selva baja caducifolia con cactáceas columnares (SBCCC) y
una vegetación asociada con selvas inundables (e .g. Tintales) (Oimsted et al., 1999;
Rzedowski, 1978), se observaron grandes poblaciones de A. bracteata con individuos
agrupados y con formación de rametos de diferentes etapas de crecimiento en la base de
los individuos. Así mismo, se observaron pequeños parches de grupos de individuos pero
en menor número. La mayoría de los individuos de A. bracteata se encontraban en
floración y fructificación (con una sincronía respecto a su floración dentro y entre
individuos), mientras que otros individuos presentaban diferentes etapas de desarrollo
(e.g. pedúnculo y brotes). Cabe señalar, que las flores fueron visitadas por diversos
vectores. Por otro lado, Según observaciones en campo, A. bracteata es una especie que
presenta una alta tasa de formación de frutos con semillas, sin embargo, no se sabe por
qué medio esta planta produce frutos, siendo éste el principal motivo que dio inició al
desarrollo del presente estudio.

Con base a lo anterior, estas poblaciones de A. bracteata ofrecen una gran oportunidad
para poder estudiar diferentes aspectos reproductivos de esta bromelia, desde su
fenología, morfología, biología y sistemas de cruzamiento, así como de otros aspectos
como la producción total de néctar (volumen y concentración total de azúcares) y otros
aspectos relacionados.

21
Capítulo 1

Figura 1.1. Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. A: Hábito; 8 : Flores en antesis y senescencia ; C:
Infrutescencia con frutos no maduros (verdes) y maduros (negros) ; D: Semillas. ©Manuel-Pool,
2015 .

1.3. HIPOTESIS

1. Debido a que los individuos de Aechmea bracteata en Yucatán , México, presentan una
alta tasa de producción de frutos , proponemos que la especie es autógama.

2. Debido a que los individuos de Aechmea bracteata en Yucatán , México, presentan

características florales que sugieren ornitofilia , se espera que la concentración total de
azúcares en el néctar sea ca . 25% (0 8rix) , la cual corresponde a concentraciones de
néctares propios de colibríes .

22
 Capítulo 1

1.4. OBJETIVOS

1.4.1. Objetivo general

Evaluar aspectos reproductivos de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., desde la fenología,

morfología y biología floral, hasta los diferentes sistemas de cruzamiento.

1.4.2. Objetivos específicos

Los siguientes objetivos se proponen en el estudio de distintos individuos de A. bracteata.

1. Evaluar la fenología floral en poblaciones diferentes de la Península de Yucatán .

2. Describir la morfología floral.

3. Registrar los diferentes aspectos de la biología floral.

4. Evaluar la producción total de néctar (volumen y concentración total de azúcares).

5. Determinar los diferentes sistemas reproductivos.

6. Estimar los niveles de compatibilidad y el sistema reproductivo, con base en la

producción de frutos , semillas y su viabilidad .

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32
 Capítulo 11

CAPÍTULO 11

ATRIBUTOS FLORALES DE AECHMEA BRACTEATA (SW.) GRISES.

(BROMELIOIDEAE: BROMELIACEAE).

2.1. INTRODUCCIÓN

Las flores representan las unidades de reproducción de las angiospermas, cada parte
floral está diseñada para llevar a cabo una función específica durante el ciclo sexual. Por
ello, los caracteres morfológicos y fenotípicos florales, son factores determinantes que
proveen las guías para identificar las diferentes estrategias reproductivas de las plantas
(Barret, 2003; Dafni, 1992) y responden a fuerzas selectivas como la regulación de flujo
de polen, comportamiento de forrajeo de los polinizadores, hábitat y recursos disponibles
(Bawa, 1983). Por otra parte, los atributos florales son considerados a todos aquellos
caracteres morfológicos de las flores, incluyendo a los caracteres de la misma planta (e.g.
hojas, ramas florales, inflorescencia, etc.), los cuales se encuentran relacionados a la
polinización, incluyendo otros fenómenos como la biología, fenología floral, entre otros.

Por otro lado, debido a la importancia de las flores en el proceso reproductivo, es común
encontrar en la literatura, aspectos sobre la variación de los atributos florales como
resultado de la adaptación de las plantas a sus polinizadores (Ramírez et al., 201 O; Sakai
et al., 1999). Así, la variación morfológica de las flores puede ser interpretadas como
resultado de las presiones selectivas que los polinizadores ejercen sobre los atributos
florales (Herrera, 1988). Otros factores como las condiciones ambientales, patrones
biogeográficas, limitaciones intrínsecas del desarrollo de las plantas, etc. , también influyen
sobre los patrones recíprocos fenotípicos de las dimensiones florales (Eguiarte et al. ,
2007; Eynard y Galetto, 1999). Cabe señalar que los estudios sobre la variación
morfológica de los atributos florales han sido principalmente bajo un enfoque geográfico,
comparando poblaciones sujetas a condiciones bióticas y abióticas heterogéneas y
distribuidas a lo largo de gradientes ambientales (Galetto y Calviño, 2002; Herrera,
1990a). Por otro lado, un caso menos estudiado ha sido sobre la variación intraespecífica
de los atributos florales morfométricos y su relación con el éxito reproductivo, por ejemplo,
el comportamiento de forrajeo de los visitantes florales, la producción de semillas, entre

33
Capítulo 11

otros (Herrera, 1990b). Por lo tanto, estudiar la variación morfológica de los atributos
florales, así como la fenología floral , es de suma importancia para poder entender
aspectos como las interacciones planta-polinizador (Eynard y Galetto, 1999), así como la
dinámica de los recursos poblacionales, comunidades o ecosistemas (Bullock y Solis-
Magallanes, 1990).

Las interacciones entre flores-polinizadores son consideradas primordiales para entender

las interacciones planta-polinizador (Murcia, 2002). Así mismo, estas últimas también se
ven reflejadas en los recursos alimenticios, donde las angiospermas polinizadas por
animales, ofrecen principalmente néctar como recompensa, promoviendo así la visita de
polinizadores y consecuente flujo de polen entre individuos de la misma especie (Mitchell ,
1993). Por otro lado, debido a las variaciones morfológicas y de comportamiento de
forrajeo , los polinizadores se diferencian en la eficiencia de remoción y deposición de
polen en las flores de diferentes especies (Miyake y Yahara, 1999; Goodell y Thomson ,
1997). De este modo, la estructura genética de las poblaciones vegetales puede ser
influenciada por la eficiencia de los polinizadores (Linhart et al., 1987).

Por otro lado, el néctar es un recurso que las plantas ofrecen a los polinizadores que
participan en el flujo de polen entre individuos (Mitchell , 1993). Sin embargo , este recurso
está restringido espacial y temporalmente , por lo que puede intervenir sobre la
abundancia de polinizadores y la frecuencia de visitas a las flores (Murcia , 2002). Cabe
señalar que la composición química, volumen , concentración y accesibilidad del néctar,
influyen tanto en número como en tipo de grupos funcionales de polinizadores atraídos,
indicando que las plantas responden a las preferencias nutrimentales de sus polinizadores
(Kromer et al., 2008; Galliot et al., 2006; Fenster et al., 2004) .

En este capítulo, el objetivo es evaluar diversos eventos florales de Aechmea bracteata

tales como : la variación existente de atributos florales y eventos fenológicos a nivel
poblacional, así como la variación existente de eventos biológicos y recompensas (
volumen y concentración de azúcares del néctar) a lo largo del día, cuya finalidad es
registrar la variabilidad existente de los diversos eventos, los cuales representan una
importancia potencial en la interacción con los diversos vectores que visitan las flores de
esta planta.

34
 Capítulo 11

2.2. MATERIALES Y MÉTODOS

2.2.1. Sitio de estudio

El presente estudio se llevó a cabo en dos sitios. El primero se ubica en los alrededores
del Ejido Flamboyanes, sobre el Km 16.5 de la carretera Mérida-Progreso, Yucatán,
aproximadamente 5 km al W por camino de terracería a un costado de una granja, entre
las coordenadas 21°12'28.6" latitud N y 89°42 '51.6" latitud W (Figura 2.1), con una altitud
aproximada de 2 msnm y una precipitación anual entre 500-600 mm. La vegetación del
sitio se encuentra dominada por una variante de selva baja caducifolia, conocida como
selva baja caducifolia con cactáceas columnares (SBCCC) ; un suelo somero y con roca
caliza aflorada, creando diversos micronichos los cuales promueven el incremento de
plantas vasculares (Oimsted et al. , 1999; Rzedowski, 1978). La SBCCC se encuentra
constituida por árboles que alcanzan alturas máximas de 6-8 m de altura y dominada por
plantas epífitas (e.g. orquídeas y bromelias). Cabe señalar que este tipo de vegetación se
encuentra asociado con selvas inundables (e.g. Tintales) (Oimsted et al. , 1999).

El segundo sitio se encuentra en el Jardín Botánico Regional "Roger Orellana", ubicado

dentro de las instalaciones del Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C. (CICY),
el cual se localiza al Norte de la ciudad de Mérida, en la colonia Chuburná de Hidalgo,
entre las coordenadas 21°01'42" latitud N y 89°38'17" latitud W (Figura 2.1), con una
altitud aproximada de 8 msnm. Presenta un clima cálido subhúmedo con lluvias en verano
y una sequía bien marcada entre diciembre y abril, precipitación media anual de 940 mm y
una temperatura promedio de 26 oc. Esta zona de estudio se encuentra conformado por
suelos de tipo rendzina y poco abundantes, pedregosos y con alto contenido de materia
orgánica (Orellana y Escalante, 2004; Ruiz-Godoy y Orellana, 2000). Cabe señalar que
este sitio forma parte del hábitat natural de la especie de estudio.

35
Capítulo 11

Figura 2.1. Mapa de la ubicación de los sitios de estudio de Aechmea bracteata, ubicada en el
CICY (~) y en los alrededores del ejido Flamboyanes (~) . carretera Progreso-Yucatán, México.
Parte del mapa tomado de imagen satelital de Google Earth Enterprise (201 0) .

Selección floral en cada individuo

Para este caso, se tomó en cuenta la disponibilidad de individuos ya sea con presencia de
pedúnculo o yemas florales o en estado vegetativo próximo a su floración , esto
dependiendo de la estrategia experimental a realizar. El número y la selección de
individuos y flores se hicieron de manera aleatoria, es decir, se escogieron individuos al
azar, uno por cada grupo de plantas , tomando en cuenta que cada individuo
seleccionado, se encontrara separado de otro al menos a unos cinco metros de distancia.

2.2.2. Estrategia experimental

Colecta de individuos y trabajo de campo

La selección de las poblaciones de Aechmea bracteata se hicieron con base en la

información disponible de los ejemplares de herbario depositados en el Herbario CICY,

36
 Capítulo 11

así como de información disponible en literatura. La información de ambos medios fueron

necesarias para poder seleccionar los lugares de distribución de la especie en estudio
(e.g. Ramírez et al., 2000) y de esta forma poder llevar a cabo la colecta de individuos.

La colecta se hizo en los alrededores del Ejido Flamboyanes, debido a que en este sitio
había grandes poblaciones de A. bracteata en cuanto a número de individuos se refiere.
Los individuos colectados fueron al menos uno de cada grupo de plantas unidas
superficialmente y aquellos grupos que estaban separados entre sí aproximadamente
unos cinco metros de distancia.

Los individuos colectados se depositaron en un invernadero, el cual forma parte de las

instalaciones del CICY. Este lugar se mantiene siempre cerrado, tiene laminas
trasparentes en el techo que permiten la entrada de la luz solar y presenta una
temperatura ambiente aproximadamente de 35-40 oc. Las plantas depositadas en el
invernadero fueron colocadas en macetas de plástico y se tuvo el cuidado de mantenerles
llenos sus tanques con riego de dos veces a la semana, con el propósito de mantenerlas
hidratadas (Figura 2.2).

El trabajo de campo se hizo en dos temporadas: la primera fue entre los meses de enero
a noviembre de 2013, en la cual se hizo un registro de la fenología durante todo el periodo
de floración y fructificación. Para ello, se seleccionaron de manera aleatoria 60 individuos.
Por otra parte , se registró la biología floral y se determinó los diferentes sistemas de
cruzamientos. Para esto se seleccionaron de manera aleatoria 30 individuos para la
biología floral y 30 individuos para los sistemas de cruzamiento.

En la segunda temporada, la cual fue de enero a octubre de 2014, se evaluaron y

registraron los atributos florales, por otra parte, se cuantificó el volumen total de néctar y
concentración de azúcares, así como la determinación de los diferentes sistemas de
cruzamiento. Para los diferentes eventos, se seleccionaron de manera aleatoria
(n=número de individuos): para los atributos florales 1O individuos, para el néctar siete
individuos y para los sistemas de cruzamientos 30 individuos (considerando aquellos que
ya presentaban botones florales para poder realizar los cruces) . Cabe señalar que toda la
estrategia experimental se encuentra resumida con detalle en la Figura 2.3.

37
Capítulo 11

Por otro lado, se realizó una colecta de tres individuos junto con sus respectivos
duplicados, los cuales fueron prensados, secados y montados, de acuerdo a la
metodología citada por Flores y Tun (1997) . Las siguientes colectas (Manuel-Pool y
Gregario-Castillo 4, 5 y 6) , se depositaron en el Herbario CICY del Centro de Investigación
Científica de Yucatán , A.C ., y servirán como ejemplares botánicos de referencia.

Figura 2.2. A-C : Plantas colectadas de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. A) Individuos depositadas
en macetas e introducidos dentro de un invernadero del Centro de Investigación Científica de
Yucatán. 8-C : Plantas con sus tanques llenos de agua para mantenerlas hidratadas. ©Manuel-
Pool, 2015.

38
 Capítulo 11

1
Biología de la reproducción de Aechmea bracteata l
Sitio de estudio
1
l 1 1
l
1
CICY Flamboyanes
1

1
Primera temporada (Ene-Nov-2013)

1
l Segunda temporada (Ene-Oct-2014)
1
l
1
FE NOLOGÍA FLORAL l 1
1

BIOLOGÍA FLO RAL l

l
S ISTEMAS DE r MORFO LO G ÍA FLO RA L l l SISTEMA S DE C RUZAMIENTO S

1
C RU ZAMIENTOS
1 1 Mínimo de 30 flores y 9 plantas.
30 flores. n=1 Oplantas 1
1 1 1 Seis pruebas y un control*
Fenologia reproductiva 1
1
1

1
1
l
1 30 flores .
n=10 plantas

1
JI 35 flores , n=7
plantas
l Mínimo de 30 flores y
9 plantas. Cinco
pruebas y un control*
Al Medir y describir atributos florales
l
ANPM
-
2
X -frutos' ) Polinización Natural*
Autopolinización Asistida
n=60 plantas
1
1 1 n=60 plantas
1
1
Examinar los siguientes
parámetros florales:
1 Laboratorio
l l Campo
l Autopolinización No Asistida
Polinización Cruzada
Hora de antesis y Polinización Natural* Geitonogamia
Construcción Determinar picos Auto polinización Asistida " Apertura de la corola Longitud y " de Apomixis
senescencia.
del calendario de floración y Autopolinizac. No Asistida Largo y ancho de: flor pedúnculo e Polinización Cruzada Obligada
Longevidad
fenológico fructificación . Polinización Cruzada (incluyendo ovario). inflorescencia.
Presencia de aromas,
reproductivo #de: Geitonogamia Pétalo, sépalo, Color de frutos, semillas
polen y néctar. 1 Colecta y cuantificación 1
floreslinflorescenc. Apomixis brácteas florales, y brácteas florales.
Maduración de órganos
flores/di a estructuras
reproductores( ~ y <;> ).
ramaslinflorescenc. reproductoras-fl or(~ y
flores/infl orescenc. 1 \? ), número de óvulos. 1 #de frutos ~ #de semillas
Colecta y cuantificación
1
1

~1
1
l
# Meses en floración
Mes de inicio y fin de
fl oración y fructificación 1
Evaluar en el néctar 1
1
1 # de frutos ll y abortadas
1
# de semllas: viables
l Estimación de Sistemas de Cruzamiento

Índices: del Éxito Reproductivo

~
M
1 Estimación del Éxito Reproductivo
Relativo, Autofertilidad,

1
1
1
Autocompatibilidad y 1
- l
~
Autogamia
1 Morfologi a de semillas ANOVA Germinación de
Volumen Concentración 1 semillas. n=1 00
1 de azúcar semillas/
1 1 tratamiento
1 Potencialmente 1 Abortadas
viables (vigor) (deformes)
1 1

Figura 2.3. Resumen general de la estrategia experimental de Aechmea bracteata. óvalos de color azul representan los análisis
2
estadísticos: ANOVA: Análisis de Varianza; AED: Análisis Estadísticos Descriptivos; ANPM: Análisis No Paramétrico de Kruskai-Wallis; X :

Prueba de Chi-cuadrada. * Prueba control: Polinización Natural.

39
Capítulo 11

Aislamiento floral

El aislamiento floral (Figura 2.4), se llevó a cabo en todos los sistemas de cruzamiento
manipulados, con excepción de la polinización natural y la polinización cruzada obligada ,
los cuales se realizaron en el Jardín Botánico Regional (CICY) . El aislamiento floral se
hizo con el propósito de evadir la presencia de algún vector dentro de las flores, inclusive
dentro del invernadero. Los botones florales se aislaron con mallas rectangulares de 7 x 6
cm , los cuales fueron amarrados con otras mallas de 9 x 1 cm , esto debido a la alta
frecuencia de hormigas en las inflorescencias de A. bracteata dentro del invernadero. Por
otro lado, para la cuantificación del volumen del néctar, los botones florales utilizados
fueron aislados con mallas como las mencionadas anteriormente.

Figura 2.4. A-B: Aislamiento floral de algunos botones de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., tanto
para los sistemas de cruzamientos controlados, como para la producción de volumen de néctar.
©Manuel-Pool, 2015.

2.2.3. Fenología floral

Para determinar la fenología reproductiva de Aechmea bracteata, se analizó la

información fenológica de los ejemplares del Herbario CICY, así como de información
disponible en literatura , lo cual permitió determinar la temporada reproductiva de las
poblaciones, así como otros aspectos fenológicos.

40
 Capítulo 11

Como se observó en la Figura 2.3, se evaluó la fenología reproductiva de Aechmea

bracteata en las dos temporadas (2013 y 2014}, abarcando todo el periodo de floración y
fructificación de la primera temporada (enero-noviembre) y solamente los primeros meses
de la segunda temporada. Para ello, se utilizaron 60 individuos en los cuales se hicieron
las observaciones y registros. Estos últimos se hicieron cada 15 días durante el periodo
de floración y una vez al mes durante el periodo de fructificación. Así mismo, se hicieron
observaciones para determinar algunas de las variables como: número total de meses en
estado de floración por individuo y mes del inicio y término del periodo de floración y
fructificación (aplicados por Sanmartfn-Gajardo y Morellato, 2003}, esto con la finalidad de
construir un calendario fenológico reproductivo de la especie en estudio.

Por otro lado, se evaluaron otras variables fenológicas reproductivos como: número de
flores que abren por rama, por inflorescencia y por día, así como el mes con mayor
intensidad de floración y fructificación, este último se basó en frutos maduros (pico de
floración y fructificación) (aplicados por Sanmartín-Gajardo y Morellato, 2003). Para ello,
se seleccionaron al azar 15 individuos con el pedúnculo floral bien desarrollado, así
mismo, se llevó un registro todos los días durante todo el periodo de floración y una vez al
mes durante el periodo de fructificación .

2.2.4. Morfología floral

Para este estudio, se colectaron un mínimo de 30 flores completamente abiertas (n=1 O

plantas) provenientes de la base , parte media y ápice de la inflorescencia (tres flores por
planta} , esto para evitar la posible variación a diferentes niveles de la inflorescencia. Las
flores colectadas fueron depositadas en una solución FAA (Formol-Ácido acético-Alcohol;
Ruzin , 1999) para su conservación y análisis en el laboratorio. Posteriormente, con la
ayuda de una regla, un calibrador vernier digital (General® UltraTech®) y un microscopio
estereoscópico de luz marca ZEISS modelo Stemi 2000-C, se midieron diferentes
atributos florales disecados, los cuales se mencionan a continuación: diámetro de la
apertura de la corola (cuando la flor está completamente abierta), largo y ancho de la flor
(incluyendo el ovario) , largo y ancho del pétalo, sépalo y bráctea floral , largo y diámetro de
las estructuras reproductivas de la flor: masculino (filamento y antera) y femenino
(estigma, estilo y ovario) , largo y diámetro de frutos y semillas y número de estambres.

41
Capítulo 11

Luego de que las flores habían sido disecadas, se hizo un corte longitudinal en la parte
media del ovario de cada flor con la ayuda de un bisturí, registrando los sigu ientes
atributos florales: número de lóculos presentes en el ovario según Radford et al. (1974),
así como el número de óvulos por lóculo y por ovario.

Por otro lado, se hicieron algunas mediciones y observaciones en campo (n=30 plantas) ,
considerando los siguientes atributos florales: largo y ancho del pedúnculo , longitud de la
inflorescencia y número de ramas por inflorescencia. Así como el color de la corola desde
la apertura floral hasta la senescencia, color de los frutos desde su formación hasta ya
maduros, color de las semillas y color de las brácteas florales. Cabe señalar que la
determinación de los colores, se basó solamente en observaciones directas.

2.2.5. Biología floral

Para evaluar la biología floral de Aechmea bracteata se utilizó un mínimo de 30 flores

(n=1 O plantas) con individuos de la primera temporada (2013) . Para ello se hicieron
observaciones cada hora durante un periodo de 22 hrs, empezando desde las 20:00 hrs y
finalizando a las 18:00 hrs del día siguiente, en la cual se determinaron los siguientes
parámetros: hora de la apertura floral y de la antesis ((referida esta, como el periodo de
floración cuando las flores se abren completamente y son funcionales (Arcila , 2004)) ,
longevidad floral , disponibilidad de polen , presencia de fragancias , presencia de néctar,
cambios en la coloración de las flores y hora de maduración de las estructuras
reproductivas de la flor (liberación de polen y receptividad del estigma) desde que in icia
hasta que termina. Así mismo, se consideraron 15 flores en pre-antesis (n=5 plantas) para
determinar si hay maduración de las partes reproductivas de la flor en estas condiciones.
Cabe señalar que la pre-antesis, se refiere al periodo de floración cuando las flores están
en yema o cuando éstas no están completamente abiertas (Arcila , 2004). Estos
tratamientos se realizaron en laboratorio con la ayuda de un microscopio estereoscópico,
empleando el método de Osborn et al. (1988), el cual consiste en depositar una gota de
peróxido de hidrogeno comercial sobre los estigmas, si el estigma reacciona con una
secreción de burbujas, significa que el estigma ya se encuentra receptivo .

42
 Capítulo 11

2.2.6. Producción total de néctar (volumen y concentración total de azúcares)

Volumen del néctar

Para conocer el volumen total de néctar (expresado en micro-litros, (!JI), se seleccionaron

aleatoriamente 35 yemas florales próximas a abrir al día siguiente, distribuidas en siete
individuos. Seguidamente se cubrieron las flores con una malla y una vez que estas
abrieron completamente al día siguiente, se retiró la malla y se cuantificó el néctar por flor
en intervalos de cuatro hrs (Dafni, 1992). Para ello, se introdujo una micropipeta de vidrio
calibrada (aforado a los 5 !JI, de la marca Kimble ®; Figura 2.5-A y B) hasta alcanzar la
cámara del néctar ubicada en la base del estilo, extrayendo todo el néctar por
microcapilaridad. Después de cada extracción de néctar, cada flor se volvía a cubrir con la
malla y se repetía el procedimiento de extracción cada cuatro horas a la misma flor hasta
completar el tiempo planeado. Todo lo anterior se planeó con la finalidad de saber si las
flores de Aechmea bracteata producen néctar a lo largo de toda la apertura de la corola y
si el volumen de este recurso se mantiene igual, aumenta o disminuye a lo largo de la
apertura floral.

Por otro lado , se midió el volumen del néctar de las muestras colectadas con la ayuda de
una regla (Figura 2.5-E), esto a través de la longitud (en milímetros) del néctar ocupado
en el microcapilar, y posteriormente con una regla de tres, se obtuvo el volumen del
néctar por cada extracción y por último, se promediaron los volúmenes de las muestras
para obtener el volumen total de néctar producido por flor y por día.

Concentración total de azúcar en el néctar

Para evaluar la concentración total de azúcar en el néctar, se utilizaron las muestras

colectadas en el tratamiento anterior. Cada muestra obtenida fue expulsada con la ayuda
de un aspirador (Figura 2.5-D) desde la micropipeta (Figura 2.5-B) hacia el prisma del
refractómetro manual (marca ATAGO. Modelo HSR-500. Escala Brix: 00 a 90% de
sacarosa; Figura 2.5-C) en el cual se observó y se tomó la lectura de la concentración
total de azúcares en (% oBrix expresado como gramos de sacarosa/glucosa b fructosa en
100 g de líquido; Kearns e lnouye, 1993; Hornung-Leoni et al., 2007) .

43
Capítulo 11

Figura 2.5. Instrumentos utilizados para evaluar la producción total de néctar (volumen y
concentración total de azúcares). A-B: Microcapilares aforados; C: Refractómetro manual con
escala Brix: 00 a 90% de sacarosa; D: Aspirador; E: Regla de plástico. ©Manuel-Pool, 2015.

Para conocer la concentración de azúcar en el néctar en volúmenes muy pequeños

(menores a 0.5 !JI), se tuvo que diluir el néctar colectado en agua destilada para su fácil
lectura. Para ello, con la ayuda de una regla de plástico se midió en mm la longitud del
microcapilar ocupado por el néctar, obteniendo un Volúmen inicial (Vi) , posteriormente
esta cantidad se complementó con agua destilada aforado a 5 !JI, obteniendo un volumen
final (Vf), por último se extrajo la solución de néctar con un aspirador sobre el prisma del
refractómetro, con la finalidad de conocer la lectura de la concentración de azúcar.

Una vez medida la concentración de azúcar en grados Brix CBx) de la muestra diluida y
conociendo el volumen inicial (Vi) y final (Vf) , se aplicó la fórmula de disoluciones
químicas, la cual indica la relación en por ciento del volumen de soluto disuelto (azúcar) ,
respecto al volumen de la solución (néctar), ambos expresados en mililitros (Seese y
Daub, 1989). La fórmula de disoluciones químicas es la siguiente:

Vf * C = % en grados Brix ( 8x) por volumen de néctar colectado

0

Vi

44
 Capítulo 11

Donde:

Vf= volumen final del capilar calibrado ocupado por el néctar más el agua destilada.

C= Concentración del néctar, obtenido tras completar el volumen del capilar con agua
destilada y medido directamente en el refractómetro en grados brix ( 0 8x) .

Vi= Volumen inicial del néctar ocupado en el microcapilar, tomado directamente de la flor.

La calibración del refractómetro se hizo con agua destilada corroborando la lectura en O%

y repitiéndolo cada día antes de las lecturas del néctar. Así mismo, para probar la
confiablidad de las lecturas proporcionadas, se hicieron 30 lecturas de miel pura
corroborando la lectura en 80% , así como un total de 30 lecturas en diferentes
concentraciones (1 0% , 20% y 30%) de soluciones de sacarosa preparadas.

2.2.7. Análisis estadísticos

Para conocer la producción total de néctar (volumen y concentración total de azúcares)

por flor y por día, se hicieron cuantificaciones cada cuatro horas con los métodos
señalados anteriormente , posteriormente, se promediaron los volúmenes de néctar
obtenidos en cada cuantificación . Por otra parte, para conocer la variación en el volumen
y concentración total de azúcares en el néctar a lo largo del día, se hicieron análisis
estadísticos descriptivos: el promedio , desviación estándar, valor máximo y mínimo.
Adicional a estos análisis y aprovechando los datos obtenidos en el muestreo, se hicieron
análisis estadísticos para detectar si existían diferencias significativas en el volumen y
concentración total de azúcares en el néctar a lo largo del día, para ello se hicieron
pruebas no-paramétricas de Kruskai-Wallis (H) (Kruskal y Wallis, 1952). Esta prueba tiene
el poder estadístico de 95% de un ANOVA de una via (Andrews, 1954). Posterior a ello,
se hizo una prueba de separación de medianas con una probabilidad de (P<0.05) entre
los tratamientos. Cabe señalar que las pruebas de Kruskai-Wallis se hicieron debido a que
no todos los datos proceden de una distribución normal y además presentaron desigual
varianza, estas pruebas de los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas
sustentan la decisión de usar métodos no paramétricos de análisis para comparar los
efectos de los tratamientos. Todos los análisis se realizaron con la ayuda del programa
lnfoStat (versión 2013; Di Rienzo et al., 2013).

45
Capítulo 11

2.3. RESULTADOS

2.3.1. Fenología floral

Se obtuvo una base de datos de todo el periodo de floración y fructificación de Aechmea

bracteata de enero a noviembre de 2013 y de enero a marzo de 2014, con base a ello se
construyó el calendario fenológico reproductivo (Figura 2.6) en el cual se observa :
formación del pedúnculo , yemas florales, flores abiertas y frutos . Por otra parte, la
fenología reproductiva tuvo un periodo de 1O meses y medio, en el cual , el tiempo de
floración tuvo una etapa continua de ca . de cinco meses (febrero hasta junio) . El tiempo
de fructificación tuvo un período de nueve meses y medio (finales de febrero hasta finales
de noviembre).

60

50 •
D
D
Fedúnculo
Yerres

•
Rores abiertas
Frutos
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(V) (V)
(V) "":

2013 2014
Figura 2.6. Calendario fenológico en el que se muestra: la presencia del pedúnculo, yemas
florales, flores abiertas y frutos de Aechmea bracteata durante todo el periodo reproductivo 2013 y
principios de 2014.

La formación de frutos se registró de tres a cinco días después de la antesis de la flor,

mientras que el inicio de la maduración de los frutos se reg istró a los cuatro meses
después de la antesis de la flor, aproximadamente a finales de abril y con un mayor
número de frutos maduros durante el mes de junio.

46
 Capítulo 11

El patrón de maduración de los frutos de Aechmea bracteata (Figura 2.7), muestra un

periodo aproximado de siete a ocho meses (mediados de abril a finales de noviembre).
Cada infrutescencia tiene un periodo de maduración de frutos con una duración promedio
en días de 182 ± 24.6, un promedio de 931.4 ± 934.9 frutos maduros por día y un
promedio de 558.9 ± 287.3 frutos maduros por infrutescencia. Por otro lado, se observa
un solo pico de maduración de frutos entre mayo-julio, con un total de 2664 frutos
(promedio 177.6; n=15 plantas).

2700

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2013 i:S 2014
Figura 2.7. Patrón del periodo de maduración de frutos de Aechmea bracteata , en el cual se
expresa como el número de frutos maduros por inflorescencia cada 30 días y el pico de frutos
maduros (n= 15 plantas) .

El patrón de floración de A. bracteata (Figura 2.8), muestra un periodo de floración de

aproximadamente cuatro a cuatro meses y medio (febrero-junio), en el cual , cada
inflorescencia tuvo un periodo de floración con una duración promedio en días de 109.3 ±
20.6. Cada inflorescencia tuvo de 1-47 flores abiertas por día (promedio de 65.8 ± 52.2
flores abiertas; n= 15 plantas) y con 156-1284 (promedio de 583.5 ± 306.7; n= 15 plantas)
flores abiertas por inflorescencia durante todo el periodo de floración . Cada inflorescencia
tiene de 1-6 ramas secundarias y de 1- 10 flores abiertas por rama y por día. Por otro lado,
en la misma figura se observa un solo pico de floración entre el 31 de marzo y el 30 de
abril, con un total de 2,181 flores abiertas (promedio 136.3; n=15 plantas).

47
Capítulo 11

2300

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2013 2014
Figura 2.8. Patrón de floración en Aechmea bracteata , en el cual se aprecia el número total de
flores formadas por inflorescencia y por individuo cada 15 días y la formación de un pico de
floración (n= 15 plantas) .

2.3.2. Morfología floral

Las flores de Aechmea bracteata son epíginas, sésiles, corola tubular, amarilla durante
toda la antesis y tornando a café al final de la antesis (senescencia) ; el estigma está
ligeramente por arriba de los estambres (parcial hercogamia); brácteas florales verdosas-
amarillentas y brácteas de la rama principal de la inflorescencia color rojo; frutos no
maduros color verde a verde amarillento y al madurar tornan de morado-oscuro a negro
con puntos blancos (escamas) ; semillas ovoides y curvadas en el ápice, rojizas a pardas.

En la Figura 2.9 se aprecian algunos de los 36 atributos florales medidos a nivel

poblacional (datos globales) , los cuales fueron calculados con base a valores estadísticos
descriptivos como el promedio, desviación estándar, coeficiente de variación , el máximo y
mínimo (Cuadro 2.1). De todos los atributos analizados, se obtuvo que el 36.1%
(marcados en los cuadros verdes) presentan valores que tienen alta variabilidad dentro de
cada carácter. Por ejemplo, el valor más alto le corresponde al número de flores por
inflorescencia y número de frutos por infrutescencia con una variación de 58.6 (502.8 ±
294.4) , seguido por la longitud de las ramas (base de la inflorescencia) con una variación
de 56.3 (14 ± 7.9) , posteriormente el número de ramas por inflorescencia con una
variación de 32.4 (52.9 ± 17.2) , entre otros atributos florales mostrados a continuación .

48
 Capítulo 11

1.5mm

1 mm

L
1 mm

2mm
2mm 4mm
Figura 2.9. Atributos florales registrados de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb.: Ll : Longitud de la
inflorescencia; LP: Longitud del pedúnculo; Rl : Ramas de la inflorescencia; LBI y ABI : Longitud y
ancho brácteas de la inflorescencia; DC: Diámetro de la corola; LF y DF: Longitud y diámetro de la
flor; LO y DO: Longitud y diámetro del ovario; LA y DA: Longitud y diámetro de la antera; LE y DE:
Longitud y diámetro del estigma; LBF y ABF: Longitud y ancho bráctea de la flor; LPt y APt:
Longitud y ancho del pétalo; LSp y ASp: Longitud y ancho del sépalo; LFr y DFr: Longitud y
diámetro del fruto; LS y DS: Longitud y diámetro de la semilla, respectivamente.

49
 Capítulo 11

Cuadro 2.1. Análisis de los atributos florales de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., en los
alrededores del Ejido Flamboyanes, Yucatán , México. Abreviaciones: D.e.: Desviación estándar;
CV: Coeficiente de variación .

Longitud de la inflorescencia, 45.5 13.4 29.5 75.5 13.5

Longitud de las ramas (base de la inflorescencia)2 * 14.0 7.9 56.3 32.8 5.0
Número de ramas por inflorescencia 1 * 52.9 17.2 32.4 99.0 22.0
Longitud del pedúnculo 1 * 87.1 16.1 18.5 126.8 60.1
Diámetro del pedúnculo 1 * 1.0 0.3 27.1 1.4 0.1
Longitud de la bráctea (base de la inflorescencia) * 2
14.8 3.0 20.6 20.4 9.2
Ancho de la bráctea (base de la inflorescencia) * 2
2.5 0.6 24.2 3.7 1.5
Diámetro de la corola 2 * 0.3 0.04 11 .9 0.4 0.3
Longitud de la flo~ * 1.2 0.1 5.5 1.3 1.1
Diámetro de la flo~ * 0.3 0.02 4.7 0.4 0.3
3
Longitud del pétalo* 0.8 0.1 7.6 0.9 0.7
3
Ancho del pétalo * 0.4 0.03 0.5 0.4
Longitud del sépalo 3 *
Ancho del sépalo 3 *
0.4
0.3
0.1
0.02
c:J 6.2
0.5
0.3
0.004
0.3
Longitud de la bráctea de la flo~ * 0.7 0.1 10.5 0.9 0.6
Ancho de la bráctea de la flo~ * 0.7 0.1 9.8 0.8 0.5
3
Longitud del filamento * 0.5 0.04 8.3 0.6 0.4
Ancho de la base del filamento 3 * 0.04 0.01 19.7 0.1 0.03
Longitud de la antera 3 * 0.1 0.01 0.2 0.1
3
Diámetro de la antera * 0.04 0.01 0.1 0.03
Número de anteras * 3
6.0 o o 6.0 6.0
3
Longitud del estilo * 0.7 0.1 9.1 0.8 0.6

Diámetro del estilo 3 * 0.04 0.004 10.6 0.04 0.03

Longitud del estigma 3 * 0.03 0.002 5.8 0.03 0.03
Diámetro del estigma3 * 0.04 0.004 9.9 0.1 0.03
Longitud del ovario * 3
0.4 0.05 10.4 0.5 0.3

~
3
Diámetro del ovario * 0.3 0.02 0.4 0.3
3
Número de óvulos por lóculo * 4.3 0.8 6.0 3.0
3
Número de óvulos por ovario * 12.8 1.7 13.0 16.0 10.0
1 2 3 4
n=30 plantas; n=15 plantas; n= 1O plantas; n=9 plantas; *n=30 flores , pedúnculos, ramas ,
brácteas (base de la inflorescencia) y número de semillas por fruto; **n= 50 frutos y semillas. Los
cuadros verdes indican valores que tienen alta variabilidad dentro de cada carácter.

50
 Capítulo 11

Cuadro 2.1. (Continuación) . Análisis de los atributos florales de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. ,
en los alrededores del Ejido Flamboyanes, Yucatán , México. D.e.: Desviación estándar; CV:
Coeficiente de variación.
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Número de flores por inflorescencia 2 502.8 294.4 58.6 1152.0 69.0

2
Número de frutos por infrutescencia 502.8 294.4 58.6 1152.0 69.0
4
Número de semillas por fruto * 12.2 1.5 12.1 15.0 10.0
4
Longitud de frutos ** 0.8 0.04 5.2 0.9 0.7
4
Diámetro de frutos ** 0.7 0.04 6.4 0.8 0.6
4
Longitud de semillas ** 0.4 0.02 5.8 0.4 0.3
4
Diámetro de semillas ** 0.1 0.02 11 .7 0.2 0.1
1 2 3 4
n=30 plantas; n=15 plantas; n= 10 plantas; n=9 plantas; *n=30 flores , pedúnculos, ramas,
brácteas (base de la inflorescencia) y número de semillas por fruto; **n= 50 frutos y semillas. Los
cuadros verdes indican valores que tienen alta variabilidad dentro de cada carácter.

2.3.3. Biología floral

De acuerdo a los datos obtenidos, se determinó que Aechmea bracteata es una planta
policárpica (término que se refiere a las plantas que persisten , florecen y fructifican
muchas veces a lo largo de su vida ; Moreno, 1984) y produce rametos en la base de la
misma planta . Tiene una inflorescencia constituida por numerosas flores hermafroditas,
con desarrollo acropétalo (término referido a un desarrollo sucesivo a lo largo de un eje en
dirección hacia el ápice; Moreno, 1984) y secuencial durante cinco a seis meses. Por otra
parte, se registró que A. bracteata es parcialmente dicógama, en particular protándrica y
además cleistógama (debido a que existe un traslape en horarios de maduración de los
órganos reproductores masculino y femenino) .

Por otro lado, las flores presentaron una preantesis entre las primeras horas de la mañana
(01 :00 y 02:00 hrs), sin embargo, la antesis se observó aproximadamente a las 03:00 hrs
del mismo día. Las flores tuvieron una longevidad de aproximadamente 18 hrs. , entre las
01 :00 y 18:00 hrs del mismo día (Figura 2.9) . En ésta última hora es cuando la flor ya se
encuentra en la etapa de senescencia .

51
Capítulo 11

En cuanto a la maduración de las estructuras reproductoras de la flor (anteras liberando

polen y estigma receptivo}, se registraron los siguientes datos: el inicio de la liberación del
polen se observó entre las 21 :00 y 22 :00 hrs y la receptividad del estigma entre las 22:00
y 23:00 ambas en el mismo día (con presencia de polen y estigma receptivo durante el
transcurso de toda la apertura floral). Cabe señalar que la maduración de ambas
estructuras reproductoras de la flor se encontró disponible y funcional antes de la apertura
floral (Figura 2.10) . Por otro lado, estos últimos eventos sugieren una parcial dicogamia y
particularmente en este caso , protandría , esto debido al traslape en la maduración de las
estructuras reproductoras de la flor, pero iniciando con las anteras liberando polen , por lo
que no representa una barrera que evite en cierta forma la autopolinización .

Por último, las flores de A. bracteata no presentaron fragancia , pero sí se registró la

presencia de néctar en la base del tubo de la corola (por encima del ovario) unas horas
después de la antesis hasta la senescencia floral.

52
 Capítulo 11

-+- Estigma receptivo

..
...... _._ Antera liberando polen
!e: ----t.- Longevidad floral
Q)
VI
::;¡
ro
o

o~~~,._~--~~~----.--.--.--.--.-~--~~--~~--~-r--r--r--~~--.-
1 20:00 21 :00 22:00 23:00 00:00 01 :00 02:00 03:00 04:00 05:00 06:00 07:00 08:00 09:00 10:00 11 :00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00 18:00
Tiempo del día

Figura 2.10. Diferentes eventos biológicos presentes en las flores de Aechmea bracteata (Sw.)
Griseb., como: maduración de órganos reproductores (anteras liberando polen y estigma receptivo)
y la longevidad de la flor (desde que abre hasta que senesce).

2.3.4. Producción total de néctar (volumen y concentración total de azúcares)

Producción del volumen de néctar

El volumen total de producción de néctar por flor y por día en Aechmea bracteata tuvo una
variación de 3.30 a 5.90 !JI, con un valor promedio de 4.64 !JI (d.e. = 0.77; n=35 flores).
Resultados de la prueba no paramétrico de Kruskai-Wallis sobre el volumen de néctar
(H= 161.37, P<0.0001) varió significativamente a lo largo del día (P<0.05).

Cabe señalar que desde la apertura floral hasta el inicio de la antesis , no se registró algún
volumen de néctar, sin embargo, tres horas después de la antesis, se registró el mayor
volumen promedio de néctar de 2.53 1-11 (d.e.= 0.54; n=35 flores) disminuyendo
gradualmente a lo largo del día hasta alcanzar un volumen promedio de 0.17 IJI/4h (d.e.=
0.11 ; n=35 flores) , el cual se registró aproximadamente doce horas y media después de la
antesis. En la Figura 2.11 se observa un patrón claro en los cambios del volumen del
néctar durante el transcurso del día , mostrando un mayor volumen 3 hrs después de la
antesis y disminuyendo durante el transcurso del día hasta la senescencia.

53
Capítulo 11

Concentración total de azúcar en el néctar

Para la concentración total de azúcares en el néctar, ésta varió de 19.13 a 29.85 oBrix,
con un promedio de 24.40% oBrix (d.e.= 2.36; n=35 flores) . Resultados de la prueba no
paramétrica de Kruskai-Wallis en la concentración de azúcares del néctar (H= 58.49,
p<0.0001 ), variaron significativamente a lo largo del día. Pero solo a las 18:30 hrs fue
significativamente mayor (p<0.05) a comparación con las otras horas.

La menor concentración de azúcar en el néctar se observó aproximadamente 7 horas

después de la antesis, con un valor promedio de 21 .33 oBrix (d .e.= 4.24; n=35 flores) ,
mientras que la mayor concentración se observó de 14 a 15 hrs después de la antesis,
con un valor promedio de 31 .68 oBrix (d.e.= 4.89; n=28). De acuerdo a lo que se muestra
en la Figura 2.11 , no se observa un patrón claro en los cambios de la concentración de
azúcar del néctar a lo largo del transcurso del día, sin embargo, sí se aprecia una
tendencia de una mayor concentración en horas cercanas a la senescencia en
comparación con las primeras horas después de la antesis.
38.5
3.5

---Concentración(%) 30.8
2_6 ---Volumen ( ~1)

~
23.1 .§
"ti
~ ~e:
e:
~ 1.8 <1>
u
:l e:
o 15.4 8
>

0.9
7.7

0.0+-- - - ---- - - - . . . - - - - --...---- - -. . . , - - - - - - , - - - - - - +0.0

3:00 6:30 10:30 14:30 18:30
Tiempo del día
Figura 2.11. Volumen y concentración de azúcar del néctar durante toda la antesis en flores de
Aechmea bracteata (n= 35 flores ; 7 plantas). Los cuadros rojos representan el valor promedio en
IJI/4h ± desviación estándar. Las líneas verticales superiores e inferiores de los cuadros rojo y azul
representan el 95% de intervalo de confianza .

54
 Capítulo 11

2.4. DISCUSIÓN

2.4.1. Fenología floral

En las poblaciones estudiadas de Aechmea bracteata en Yucatán , México, la

disponibilidad de recursos florales (néctar y polen) , estuvieron presentes en el transcurso
de un largo y delimitado periodo, lo cual ocurre de una manera similar en otras especies
como Aechmea caudata Lindm . (Kamke et al., 2011 ), A. distichantha Lem . (Scrok y
Varassin, 2011), A. pectinata Baker (Canela y Sazima, 2003) y otras especies como
Nidularium campo-alegrensis Leme, Vriesea guttata Linden y André y V. heterostachys
(Baker) L. B. Sm. (Kaehler et al. , 2005). Este patrón de floración es conocido como de tipo
"estado estable" (del inglés "steady state"; Gentry, 1974), debido a que las plantas
producen pocas flores al día en el transcurso de un largo periodo de tiempo, que dura de
uno a varios meses, siendo este, probablemente el más común dentro de las bromelias
(Canela y Sazima, 2003). Este patrón fenológico en A. bracteata contrasta con el tipo
"cuerno de la abundancia" (del inglés "cornucopia"; Gentry, 1974), cuyas plantas producen
una numerosa disponibilidad de recursos florales en un tiempo de solo varias semanas.

Por otro lado, el patrón fenológico de A. bracteata también puede clasificarse como de
tipo "anual" (Newstrom et al., 1994) el cual es considerado común en especies ornitofílicas
de bromelias (e.g. Kamke et al., 2011 ; Buzato et al. , 2000; Martinelli, 1997). Este patrón
presenta un solo episodio de floración al año, es el más regular y presenta duraciones
más estables, tanto del episodio de floración como en ausencia de flores. Otros patrones
fenológicos registrados en ciertas especies de bromelias son: de tipo "big-bang" y "cuerno
de la abundancia" (Canela y Sazima, 2005; Siqueira-Filho y Machado, 2001).

El patrón fenológico en Aechmea bracteata sugiere que esta especie representa una gran
importancia ecológica, debido a la disponibilidad de recursos alimenticios (e.g. polen y/o
néctar) que ofrece a los diversos vectores que son atraídos principalmente en la
temporada de secas. Así mismo, en cuanto a la fructificación y dispersión de semillas,
tanto la planta como los vectores (e.g. aves) , se benefician mutuamente (la planta ofrece
sus frutos como alimento, mientras que las aves dispersan las semillas), ambos eventos
de fructificación y dispersión de semillas inician en la temporada de lluvias y son seguidas
por la germinación y establecimiento de las plántulas antes del inicio de la siguiente

55
Capítulo 11

temporada de secas (Opler et al. , 1980). Sin embargo, es probable que los patrones
fenológicos varíen entre años debido a las variaciones ambientales como la temperatura y
la precipitación , que también pueden influir en la baja adecuación (fitness en inglés)
afectando el número y abundancia de especies polinizadores (Herrera, 1995).

Por otro lado, autores como Wright y Calderon (1995), señalan que diferentes especies de
plantas dentro de una comunidad pueden compartir patrones fenológicos en diferentes
grados debido a varias razones, por ejemplo: especies de plantas sujetas al mismo
régimen climático, pueden compartir patrones independientemente de sus adaptaciones
morfológicas y fisiológicas. Asimismo, diferentes especies pueden mostrar patrones
similares en fenología debido a la cercanía de su filogenia . Por otra parte, diferentes
formas de vida pueden responder a diferentes factores climáticos debido a las
adaptaciones morfológicas y fisiológicas que reflejan diferentes formas en las que el agua
y los nutrientes son retenidas y utilizadas (Smith-Ramírez y Armesto , 1994; Sarmiento y
Monasterio, 1983). En Bromeliaceae las variaciones ambientales también pueden influir
dentro y entre poblaciones en el éxito reproductivo (Paggi et al. , 2007) incluyendo la
morfología y fenología floral.

Por otro lado, Martínez del Río y Eguiarte (1987) y Eguiarte y Búrquez (1988) , sugieren
que mientras mayor sea el número de flores disponibles en las plantas, mayor será la
producción de recursos alimenticios (e.g. polen y/o néctar) y con ello , mayor la atracción
de vectores . Aechmea bracteata produce pocas flores por inflorescencia y por día, sin
embargo, el polen y néctar se encuentran disponibles durante todo el periodo de antesis,
y están probablemente relacionados con los vectores "ruta de forrajeo" (del inglés "trap-
lining"; Gentry, 1974) como el caso de los colibríes (Feinsinger y Colwell, 1978) y las
abejas bumbles (abejorros) (Williams y Thomson , 1998).

La apertura floral dentro y entre los individuos de A. bracteata, presentan una alta
sincronía, lo cual proporciona un mayor número de flores a nivel poblacional y con ello,
mayor cantidad y disponibilidad de polen y néctar durante un largo periodo de tiempo,
favoreciendo de esta forma , la atracción y mantenimiento de los vectores. Este hecho
también ha sido sugerido por Seres y Ramírez (1995) en otras plantas. Por otra parte,
cabe señalar que la disponibilidad de un gran número de flores no es totalmente
ventajosa , debido a que si las plantas producen demasiadas flores , los vectores

56
 Capítulo 11

permanecen en una sola planta saciando sus necesidades alimenticias y favoreciendo la

autopolinización . Por el contrario, plantas con pocas flores disponibles como en el caso de
A. bracteata , se cree que han evolucionado diversas estrategias que favorecen a la
reproducción. Por ejemplo: disponibilidad de recursos alimenticios para atraer a los
polinizadores ; la presencia de pocas flores dentro de individuos en conjunto con la
sincronía de la apertura floral entre individuos, favorecen en cierta forma la polinización
cruzada. Por último, para el caso de plantas con pocas flores y aisladas , se cree que
probablemente la planta no invierta en recursos florales como: polen , néctar, aceites, etc.,
y esta se autopolinice, aunque no se descarta que existen plantas como A. bracteata , que
a pesar de autopolin izarse , producen recursos florales como los antes señalados.

2.4.2. Morfología y biología floral

De acuerdo a los resultados obtenidos, estos señalan que existe variabilidad entre
individuos en algunos atributos florales de Aechmea bracteata de las poblaciones
estudiadas. Tan solo el 36.11% de los 36 atributos fueron considerados altamente
variables; entre estos destacan: el número de flores por inflorescencia, frutos por
infrutescencia, los cuales se consideran estar relacionados a la longitud de las ramas de
la inflorescencia, número de ramas por inflorescencia y longitud de la inflorescencia
(remarcados en verde en el Cuadro 2.1). En A. bracteata , a mayor longitud de la
inflorescencia aumenta la longitud de las ramas y con ello hay un mayor número de flores
y frutos con numerosas semillas. Cabe señalar que la longitud de la inflorescencia
probablemente esté influenciado por algún factor ambiental (e.g. luz, temperatura,
precipitación) . Estos resultados coinciden con los obtenidos en otros estudios como el de
Aechmea distichantha (Scrok y Varassin , 2011 ), quienes indican que inflorescencias
largas en plantas de tamaños similares producen un mayor número de flores y semillas
por fruto. Así mismo, concuerdan con los obtenidos en Aechmea lindenii (E. Morren)
Baker var. lindenii (Lenzi et al., 2006) quienes indican que plantas en la sombra presentan
inflorescencias de mayor tamaño y con mayor número de frutos, en contraste con las
plantas expuestas al sol.

Uno de los aspectos de la morfología floral se da en especies con polinizadores

especialistas, a pesar de que estas hacen a las especies más dependientes y vulnerables
a la pérdida del compañero mutualista (e.g. las dimensiones florales son muy constantes,

57
Capítulo 11

por lo que un ligero cambio de tamaño, evitaría la entrada del polinizador y ya no sería
polinizada) , estos casos ocurren en muchas especies de orquídeas con sistemas de
polinización especializados (Lehnebach y Riveras, 2003). Otro aspecto es su influencia
sobre la reproducción en las plantas, motivo por el cual es de gran importancia.

La variación encontrada en A. bracteata, principalmente en la longitud de la inflorescencia

influye con otros caracteres , ya que mientras más grande es la inflorescencia mayor es el
número de flores disponibles y con ello, mayores los recursos alimenticios disponibles, lo
cual asegura una mayor atracción de vectores y una alta influencia en el éxito
reproductivo . Este suceso coincide con lo señalado por otros autores como Grindeland et
al. (2005) y Makino et al. (2007) , quienes indican que pequeñas escalas de variación
como el número y densidad de flores, pueden influir en las visitas de los polinizadores y
por consiguiente, en el éxito reproductivo. Por otra parte, tanto el tamaño como el número
de flores por inflorescencia son características relacionadas con la eficiencia de forrajeo ,
visitantes florales y la tasa de visitas, afectando igualmente de manera directa el éxito
reproductivo de la plantas (Kearns e lnouye, 1993; Thomson , 1988) y el entrecruzamiento,
al menos en geitonogamia.

La inflorescencia de A. bracteata es paniculada , 1-3 dividida y contrasta con otras

bromelias como A. pectinata cuyas inflorescencias son estrobiliformes (Dorneles et al.,
2011 ), simples y muy condensadas como en A. bromelifolia (Rudge) Baker con
inflorescencias simples (Ramírez-Morillo et al., 2004), en formas de espiga como en A.
distichantha (Scrok y Varassin , 2011 ), A. cylindrata Lindm. las presenta simples y
congestionadas, así como de otros tipos en géneros diferentes (Vriesea altodaserrae L. B.
Smith con iflorescencias compuesta y 2-dividida y Wittrockia cyathiformis (Vellozo) Leme
con inflorescencias compuestas corimbosas (Kaehler et al., 2005).

Aechmea bracteata tiene flores epíginas, sésiles y presenta una parcial hercogamia, así
mismo, tiene algunas características florales típicas de ornitofilia como lo sugerido por
Proctor et al. (1996) y Faegri y van der Pijl (1980) , entre estas se encuentran: flores de
forma tubular, corolas amarillas y brácteas rojas en el eje principal de la inflorescencia y
en el escapo , secreción de néctar durante toda la antesis diurna y ausencia de aroma y
néctar escondido. Estos resultados concuerdan con las similares características
ornitofílicas encontradas en otras bromelias como Aechmea caudata (Kamke et al. , 2011 ),

58
 Capítulo 11

A. lindenii (Dorneles et al., 2011 ), A. constantínii (Mez) L. B. Sm. (Rios et al., 201 O) y A.
nudicaulis (L.) Griseb. (Schmid et al., 2011) .

Por otro parte, a pesar que A. bracteata tiene flores con características típicas de
ornitofilia, estas son bastante inconspicuas, con colores inusuales para especies
polinizadas por colibríes (Faegri y van der Pijl , 1980), sin embargo, se cree que las
brácteas rojas de la inflorescencia y no las flores , son los atrayentes responsables de la
atracción de los colibríes. Este evento es común en especies de otras familias con
características ornitofílicas como en Gesneriaceae y Heliconiaceae (ver Benzing, 2000;
Sazima et al., 2000; Martinelli, 1997).

La morfología floral de A. bracteata con un tubo moderadamente largo y adicional a ello el

arreglo y la disposición de las anteras, se cree que favorece la polinización , debido a que
permite el acceso al néctar a vectores con largas y rígidas estructuras bucales (e.g.
colibríes) (ver Faegri y van der Pij l, 1980; Proctor y Yeo, 1972) y a su vez, mantienen
contacto con las estructuras reproductoras de las flores, promoviendo la disposición del
polen en las estructuras bucales de los vectores. Cabe señalar que la deposición del
polen en el pico de los pájaros, es un acontecimiento muy frecuente en los vectores de
Bromeliaceae (Buzato et al. , 2000 ; Sazima et al. , 1995).

En cuanto a la biología floral de Achemea bracteata , se registró un periodo relativamente

corto de antesis , similar al encontrado en especies como A. pectinata (Canela y Sazima ,
2003) , A. distichantha (Scrok y Varassin , 2011 ), A. lindenii (E . Marren) Baker (Lenzi et al. ,
2006) , A. cylindrata (Kaheler et al., 2005) y A. caudata (Kamke et al., 2011). Este hecho
es considerado un factor común en diversas especies de bromelias (e.g . Wendt et al.,
2002 ; Sluys et al., 2001 ; Siqueira, 1998; Martinelli, 1997). Así mismo puede estar
relacionado ya sea con la homogamia (se refiere a la madurez simultanea de anteras y
estigmas; Moreno, 1984) o con la eficiencia de los polinizadores que afectan la
polinización después de unas pocas visitas (Ramírez et al., 1990). De manera estandar se
ha reportado, que dentro de los representantes de Bromelioideae, sus flores tienen una
duración de apenas un día (Siqueira Filho y Machado, 2004). Por otra parte, Seres y
Ramírez (1995) señalan que una sincronía en el periodo de antesis, favorece el aumento
del número de flores disponibles y aumenta las oportunidades de la polinización cruzada
en plantas.

59
Capítulo 11

A pesar de que el polen se encuentra disponible poco antes de la receptividad del estigma
en A. bracteata , promoviendo una parcial dicogamia (protandría}, no implica una barrera
que evite la autopolinización , debido a que este hecho ocurre antes de la apertura floral,
por lo que resulta ser en este caso, favorable para la autopolinización. Sin embargo,
durante el trancurso del día cuando las flores ya se encuentran abiertas y los órganos
reproductores receptivos y viables, parece favorecer a la polinización cruzada, debido
principalmente a la intervención de polinizadores quienes participan en el flujo de polen
durante el transcurso de forrageo en búsca de néctar. Aunque también puede
autofecundarse. Cabe señalar que tanto la receptividad del estigma como la viabilidad del
polen en el transcurso de toda la antesis, son funciones que al parecer son comunes en
especies de bromelias (e.g. Schmid et al., 2011 ; Kamke et al. , 2011 ; Dorneles et al., 2011 ;
Lenzi et al. , 2006).

2.4.3. Calidad y cantidad del néctar

Las altas concentraciones y volúmenes de néctar en las primeras horas del día son
comunes en plantas polinizadas por colibríes (Johnson y Nicolson, 2008; Lotz y
Schondube, 2006; Feinsinger, 1976; Baker, 1975), coincidiendo con las horas de forrajeo
de mucha especies de hábitos matutinos. Así mismo, este patrón es considerado
característico dentro de bromelias (Dorneles et al., 2011 ; Schmid et al., 2011; Lenzi et al.,
2006), un ciado principalmente con síndrome de ornitofilia . Sin embargo, en Aechmea
bracteata no se dice lo mismo de este patrón , con excepción del volumen de néctar, el
cual alcanza su pico máximo en las primeras horas después de la antesis, con una
disminución paulatina en el transcurso del día. Esta tendencia contrasta con la
concentración total de azúcares en el néctar, cuya concentración es menor en horas de la
mañana, aumentando hasta un pico de alta concentración de azúcares en horas de la
tarde. Este evento encontrado en A. bracteata también ha sido reportado en otros grupos
como Opuntia stricta (Haw.) Haw. (Gaumer-Araujo, 2012) y Gymnopodium floribundum
Rolfe (González-Ramírez, 2014). Se cree que este evento probablemente ocurre por dos
razones : 1) ya sea por la evaporación del agua o 2) por la reabsorción del néctar.
Nuestros resultados indican que es muy probable que este evento sea por evaporación
del agua del néctar.

60
 Capítulo 11

De manera general, especies de plantas con características típicas de ornitofilia presentan

un patrón consistente de secreción de néctar de grandes volúmenes (Faria y Araujo,
201 O; McDade y Weeks, 2004 ; Stiles, 1976). Sin embargo , A. bracteata tuvo un volumen
promedio muy bajo de 4.64 IJI en comparación con el néctar acumulado o la suma de los
volúmenes parciales de otras especies de bromelias con características típicas de
ornitofilia, como A. distichantha (11 .6 1JI; Scrok y Varassin, 2011) , A. caudata (15 .5 1-11;
Kamke et al., 2011 ), A. nudicaulis (31.8 1JI; Schmid et al. , 2011) , A. lindenii (37 .0 1-11;
Dorneles et al., 2011) , A. pectinata (79.5 1JI; Canela y Sazima, 2005) , así como en otras
especies como Bromelia antiacantha Bertol. (74.5 IJI; Canela y Sazima, 2005) y Vriesea
altodaserrae L. B. Sm. (490.5 1JI; Machado y Semir, 2006). Cabe señalar que el bajo
volumen de néctar en A. bracteata probablemente se encuentre relacionado al tamaño de
la corola. Por ejemplo, en cuanto a la longitud aproximada de la corola se tiene lo
siguiente: en A. lindenii 5.8 cm, A. pectinata 3 cm, A. nudicaulis 1.8 cm y A. caudata 1.46
cm , siendo todas las anteriores más grandes y por ende con un volumen de néctar mayor
en comparación con A. bracteata 1.34 cm, la cual es pequeña y con un volumen de néctar
menor.

En cuanto a la concentración total de azúcares en el néctar de las flores de A. bracteata ,

se registró un valor promedio de 24 .40 °8rix, lo cual resultó similar a las concentraciones
en otras especies como Aechmea nudicaulis (23 .2%; Schmid et al., 2011 ), A. pectinata
(26.7 %; Canela y Sazima , 2003) , A. lindenii (23 .0% en plantas en sol y 27 .25% en
plantas en sombra; Lenzi et al., 2006) , y otras especies con concentraciones más altas
como A. caudata (29 .27% ; Kamke et al., 2011) y Nidularium procerum Lindm . (38.9% ;
Buzato et al., 2000).

Estos patrones de secreción , así como las características del néctar (e.g . composición y
concentración total de azúcares) determinan el tipo de adaptación a las preferencias
alimenticias de los polinizadores (Kromer et al., 2008). Por ello, los volúmenes de néctar
registrados en las primeras horas del día en A. bracteata son los más altos y el néctar es
más diluido, siendo un néctar palatable para los colibríes (Proctor y Yeo, 1972). Estos
mayores volúmenes en la producción de néctar en las primeras horas del día es
considerado una tendencia consistente en flores ornitofílicas (Feinsinger, 1976), el cual
coincide con el periodo de actividad de los colibríes (Machado y Semir, 2006 ; Canela y

61
Capítulo 11

Sazima, 2003; Sick, 1984). Es por ello, que la relación existente entre la producción de
néctar y la visita de los colibríes en A. bracteata, sugiere que las características del néctar
(e .g. cantidad y calidad) son importantes en la atracción y mantenimiento de la visita de
estas aves (ver Baker, 1975), así como de otros visitantes florales. Este acontecimiento
también fueron registradas en especies como Aechmea beeriana L. B. Sm. y M.A. Spencer
(Nara y Webber, 2002) , A. caudata (Kamke et al., 2011), A. distichantha (Scrok y
Varassin , 2011) y A. gamosepala Wittm . (Araujo et al., 2004).

Por otro lado, en las tardes se obtuvieron volúmenes bajos de néctar y altas
concentraciones de azúcares en el mismo, favoreciendo las visitas de abejas y avispas
(según observaciones) , este último grupo también ha sido registrado en Aechmea caudata
(Kamke et al. , 2011 y otras especies de Bromelioideae (Araujo et al., 2004; Siqueira-Filho,
1998) y probablemente algunas especies de Pitcairnioideae Harms (Varadarajan y Brown ,
1988). Por último, a todas horas después de la antesis se observaron de dos a tres
especies de hormigas (no identificadas) en la base de las flores y recorriendo las ramas y
eje principal de la inflorescencia. Este hecho ha sido registrado en otras especies como
Aechmea constantinii en la cual se observó la colecta por hormigas de néctar extrafloral
(Ríos et al. , 2010) y Nidularium campo-alegrensis (Kaehler et al., 2005).

Esta relación existente en la producción de néctar y las visitas de los vectores a las flores
en Aechmea bracteata , sugiere que tanto la cantidad y calidad del néctar son aspectos
importantes en la atracción y mantenimiento de los vectores, así como lo sugieren otros
autores para concentraciones de azúcares , por ejemplo, para abejas solitarias del 16 al
50% y para colibríes entre el 13-30% (Baker, 1975). Sin embargo, esto no limita que un
visitante floral consuma un néctar cuya concentración no se esté en el rango óptimo
(Nicolson , 2007).

Por otro lado, néctares ricos en sacarosa (contenido de sacarosa con ca . de 40-60% del
total de azúcares; Johnson y Nicolson, 2008) es una característica común en flores
polinizadas por colibríes (Kromer et al. , 2008 y Stiles y Freeman , 1993) con
concentraciones de azúcares de 15-25% (Johnson y Nicolson, 2008; Roberts, 1996)
similares a lo reg istrado en A. bracteata con una concentración promedio de 24.40%.
Estas características parecen estar correlacionadas a las visitas de los colibríes, debido a

62
 Capítulo 11

que la concentración óptima de consumo y la eficiencia digestiva de azúcares están

adaptados a las preferencias alimenticias de estos organismos (Lotz y Schondube, 2006).
Estos reportes son similares a los registrados por Percival (1961) quien señala que A.
bracteata tiene un néctar rico en sacarosa, mientras que otras especies como A.
distichantha tienen néctares ricos en hexosa (Bernardello, et al., 1991) y son polinizadas
por colibríes (Benzing , 2000). Por otra parte, la disponibilidad diurna del néctar en A.
bracteata en relación al patrón del volumen y concentración del mismo, indican un mayor
atractivo en las flores en la mañana. Este patrón fue encontrado de una manera similar en
varias especies como A. nudicaulis (Schmid et al., 2011 ), A. organensis Wawra , A. ornata
Baker (Machado y Semir, 2006), A. pectinata (Canela y Sazima, 2005) y A. beeriana
(Nara y Webber, 2002).

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71
 Capítulo 111

CAPÍTULO 111

SISTEMAS DE CRUZAMIENTOS EN AECHMEA BRACTEATA (SW.) GRISES.

3.1 . INTRODUCCIÓN

La reproducción es considerada un proceso biológico fundamental para la dinámica

poblacional, supervivencia y permanencia de las especies a través de una sucesión de
generaciones en el tiempo (Ciark 2004; Begon et al., 1999; Harda et al., 1997). En las
especies vegetales, todo carácter o proceso, sea intrínseco o extrínseco implicado en la
reproducción, puede considerarse como una estrategia reproductiva, incluyendo un
sistema complejo de componentes morfológicos, fisiológicos , genéticos, ambientales, etc.
(Bawa y Beach , 1981).

Como se ha mencionado anteriormente, las plantas han evolucionado una gran

complejidad de sistemas y combinaciones reproductivas (e.g. reproducción asexual:
apoximis y automixis; reproducción sexual: autopolinización , geitonogamia, polinización
cruzada, polinización cruzada obligada, etc.) que ni remotamente presentan los animales
(Eguiarte et al., 1992) y con ello , su permanencia en el tiempo, debido al paso del material
genético de una generación a otra (Jiménez-Sierra, 201 O) .

A pesar de que la polinización es un factor clave en la reproducción de las plantas para

perpetuar a las mismas (Barrett y Harder, 1996), en la mayoría de las angiospermas la
formación de frutos y semillas dependen no solo de la polinización, sino también de la
eficiencia con la que los vectores transporten el polen de una flor a otra en un mismo
individuo o en individuos diferentes pero de la misma especie (Barrett y Harder, 1996).
Así, el éxito reproductivo no depende solamente de que se lleve a cabo la polinización,
sino que sea exitosa la fecundación, la cual está condicionada en parte por el origen de
los granos de polen , debido a que existen en muchas plantas mecanismos como la
autoincompatibilidad que impiden la fusión de los gametos (Saborío y Da Costa, 1992).

La polinización en conjunto con el grado de autoincompatibilidad , determinan el tipo de

sistema de cruzamiento que presentan las plantas, las cuales en función a su sistema de
cruzamiento, se agrupan en dos: autogamia y xenogamia (Lemus y Ramírez, 2005;
Badana y Schlumpberger, 2001 ; Martinelli, 1994).

73
Capítulo 111

Existen ciertos mecanismos previos y posteriores a la polinización , los cuales presentan

consecuencias directas en la forma de apareamiento. En las angiospermas, las flores
hermafroditas son las más dominantes, aumentando con ello la probabilidad de
autopolinizarse debido a la presencia de ambos gametos en una misma flor (Barrett,
2010). Este acontecimiento puede traer problemas en poblaciones con tasas de
autofecundación elevadas, esto si los costos como resultado de la depresión endogámica
son grandes (Richards, 1997).

De manera tradicional , los botánicos han interpretado la amplia diversidad de los sistemas
reproductivos de las plantas en términos de la "Ley de Darwin-Knight" (Darwin, 1876): La
naturaleza aborrece la autofertilización. De acuerdo a este punto de vista, las plantas han
sufrido una evolución de sus sistemas reproductivos con la finalidad de evadir la
autofecundación , debido a que esta última, hace que las plantas muestren una menor
adecuación en la progenie, conocida como depresión por endogamia (Eguiarte y Piñero,
1990). Por otro lado, existen mecanismos como la hercogamia y dicogamia que previenen
la autofertilización en flores hermafroditas de plantas autocompatibles. Así mismo, existen
otros mecanismos que implican procesos de reconocimiento fisiológico en la superficie del
estigma e inhiben la germinación del polen en una misma flor (Abarca-García y López-
Villalobos, 2007).

Estudios de los aspectos reproductivos en bromelias son pocos (e.g. Cascante-Marín ,

2006; González, 2004; Kessler y Kromer, 2000), aún en ecosistemas de montaña donde
estas alcanzan su mayor riqueza de especies y abundancia (Cardelús et al. , 2006). De los
pocos estudios en bromelias , estos presentan una gran importancia para el entendimiento
de las interacciones ecológicas y flujo genético dentro de poblaciones (Nassar et al.,
2007), así como para el conocimiento básico de los procesos evolutivos de las
poblaciones en relación al intercambio genético y del uso de los recursos por parte de los
polinizadores, entre otros aspectos (Ramírez-Morillo et al., 2000; Barrett y Eckert, 1990).

Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. (Bromelioideae Burnett) presenta flores hermafroditas,

por lo que se supone tiene la capacidad de autofecundarse. Es por ello que el presente
capítulo tuvo como principal objetivo, determinar los diferentes sistemas de cruzamiento
de A. bracteata , mediante el cálculo de los niveles de compatibilidad y sistemas
reproductivos, con base en la producción del número de frutos, semillas y germinación de

74
 Capítulo 111

semillas. Todo lo anterior con la finalidad de determinar los sistemas de cruzamientos de

A. bracteata, que conducen a la producción de frutos y semillas, así como al
entendimiento de diversos eventos evolutivos que la han conllevado a su distribución,
estructura poblacional y su éxito reproductivo.

75
...
~·
 Capítulo 111

3.2. MATERIALES Y MÉTODOS

3.2.1. Sistemas de cruzamientos

Los sistemas de cruzamiento de Aechmea bracteata fueron evaluados mediante cruces

de polinización controlados (González, 2004 ; Dafni, 1992) en las dos etapas de floración :
enero-noviembre de 2013 y enero-octubre de 2014. Para ello se seleccionaron de manera
aleatoria 30 individuos incluyendo los presentes en el Jardín Botánico Regional CICY,
tanto para la primera como para la segunda etapa. Para todos los individuos estudiados
se tuvo el cuidado de seleccionar aquellos con presencia de pedúnculo bien desarrollado
o con presencia de yemas florales.

Por otro lado, se realizó cada uno de los tratamientos de polinización con un mínimo de
30 flores distribuidas entre 9 y 11 plantas. En cada tratamiento se rotularon las hojas de
todos los individuos con la ayuda de un plumón de tinta indeleble, se marcaron las flores
utilizadas con cintas de diferentes colores y se llevó un registro en una libreta de campo
anotando el número de la planta y el color de la cinta para cada tratamiento (Figura 3.1).

En la primera etapa de floración enero-noviembre de 2013, se hicieron cinco tratamientos

de polinización manual: la auto-polinización asistida (APA) , auto-polinización no asistida
(APNA) , geitonogamia (GA), polinización cruzada (PC) y apomixis (APM). Adicional a
estos, se incluyó un tratamiento control (la polinización natural (PN)) el cual se llevó a
cabo en el Jardín Botánico Regional "Roger Orellana" (CICY) y no en campo. Esto debido
a varios motivos: por ahorro de tiempo, recursos económicos y la disponibilidad de
realizar este tratamiento, así como por la seguridad de las plantas, sus florales y frutos,
los cuales podrían ser robados o comidos (flores y frutos) estando en campo. Los otros
tratamientos de polinización manual se realizaron dentro de un invernadero.

Por otro lado, para la segunda etapa de floración enero-octubre de 2014, se hicieron seis
tratamientos de polinización manual: la auto-polinización asistida (APA) , auto-polinización
no asistida (APNA) , geitonogamia (GA), polinización cruzada (PCO) , polinización cruzada
obligada y apomixis (APM) , así como el tratamiento control o polinización natural (PN) , el
cual se hizo en las mismas condiciones y por los mismos motivos que el de la primera
temporada . Cabe señalar que los tratamientos de polinización de esta segunda

77
Capítulo 111

temporada , se hicieron con la finalidad de determinar si los resultados obtenidos diferían

entre temporadas (excluyendo a la PCO debido a que no se consideró en la primera
temporada) .

Figura 3.1. A: Registro de flores y plantas de Aechmea bracteata para su posterior identificación ;
B: Flores marcados con cintas de diferentes colores (uno por tratamiento) para su fácil
identificación ; C: hojas rotuladas con plumón de tinta indeleble para la identificación de cada
individuo (señalado dentro del círculo amarillo). ©Manuel-Pool , 2015.

78
 Capítulo 111

A continuación se describen cada uno de los tratamientos antes mencionados.

Polinización natural (PN) . Este tratamiento o prueba control , se llevó a cabo con los
individuos de Aechmea bracteata presentes en el Jardín Botánico Regional "Roger
Orellana" (CICY). Para ello se marcaron 150 yemas florales próximas a abrir y distribuidas
en 1O individuos, las cuales se dejaron sin cubrir para poder llevar a cabo la polinización
natural. Con este tratamiento se evaluó la producción de frutos y semillas en su hábitat.

Polinización cruzada obligada (PCO). Este tratamiento se llevó a cabo en el Jardín

Botánico Regional "Roger Orellana" (CICY). En este tratamiento se marcaron 30 yemas
florales próximas a abrir y distribuidas en 11 individuos, cada yema floral fue emasculada
(eliminación de anteras) y dejada sin cubrir. Con ello se evaluó a las dos semanas la
capacidad de la planta de producir frutos y semillas viables. Si en éste tratamiento se
produjo frutos y semillas viables indicó que esta planta es xenógama y altamente
dependiente de los agentes externos.

Geitonogamia (GA). Se marcaron 64 yemas florales próximas a abrir y distribuidas en 11

individuos. Cada yema floral marcada se emasculó (eliminación de anteras) y se cubrió
con una malla para evitar la intervención de algún agente externo. Al día siguiente,
cuando el estigma estuvo receptivo , se retiró la malla y se les frotaron sobre el estigma
anteras con polen provenientes de flores de la misma inflorescencia, cubriéndolas
nuevamente. Este tratamiento avaluó a las dos semanas la capacidad de producir frutos y
semillas viables, indicando si existe geitonogamia, es decir si las flores se polinizaron con
el polen de otras flores pero de la misma planta.

Autopolinización asistida (APA). Este tratamiento se hizo en 33 yemas florales próximas a

abrir y distribuidas en 11 individuos. Para ello, se marcaron y cubrieron las yemas florales
con una malla, esto para evitar la intervención de algún vector. Al día siguiente cuando el
estigma estuvo receptivo, se retiraron las mallas y, con la ayuda de una pinza se frotaron
las anteras con polen sobre el estigma de la misma flor, posteriormente se embolsaron
nuevamente las flores con las mismas mallas. Este tratamiento evaluó la capacidad de
producir frutos y semillas con su mismo polen. Por lo cual, si hubo formación de frutos y
semillas viables, se demostró que la planta es autocompatible y autógama.

79
Capítulo 111

Autopolinización no asistida (APNA). Se realizó en 36 yemas florales próximas a abrir y

distribuidas en 11 individuos. Para este tratamiento se marcaron y cubrieron con mallas
las yemas florales sin manipulación adicional , evitando de esta forma la intervención de
algún vector o agente externo. Con este tratamiento se evaluó a las dos semanas la
capacidad de autopolinización sin la intervención de algún agente externo. Por lo tanto, si
hubo formación de frutos y semillas viables, indicó que la planta es autocompatible y las
flores no son dicógamas ni hercógamas.

Polinización cruzada o Xenogamia (PC). Se llevó a cabo en 32 yemas florales próximas a

abrir y provenientes de 11 individuos. Para ello, cada yema floral marcada se emasculó y
se embolsó con una malla para evitar de esta forma la intervención de vectores . Al día
siguiente cuando el estigma se encontraba ya receptivo, se retiraron las mallas y se
polinizaron manualmente con polen de flores pero de diferentes individuos, seguidamente
se cubrieron con las mismas mallas las flores marcadas. Con este tratamiento se evaluó
la formación de frutos y semillas viables con polen xenogamo . Si en este tratamiento se
observa la formación de frutos y semillas viables, indica que la planta es xenógama .

Apomixis (APM1 ). Se realizó en 48 yemas florales próximas a abrir y distribuidas en 11

individuos. Para ello , cada yema floral se emasculó y se cubrieron con una malla para
evitar la intervención de algún agente externo. Con este tratamiento se evaluó a las dos
semanas la capacidad de formación de frutos y semillas viables. Por lo tanto , si se
observó la formación de frutos y semillas viables, indicó que la planta es apomíctica, lo
cual quiere decir que hay formación de frutos y semillas sin intervención de gametos.

Evaluación de los cruces controlados:

Posterior a todos los tratamientos , se revisaron las plantas continuamente (una vez por
semana) hasta la maduración de los frutos. Cuando estos ya maduros, se cosecharon
para su posterior cuantificación y medición , así como para la extracción , cuantificación y
medición de las semillas.

80
 Capítulo 111

3.2.2. Estimaciones del éxito reproductivo:

El éxito reproductivo de Aechmea bracteata fue estimado a nivel de semillas en cada uno
de los tratamientos de polinización. Esta estimación se hizo a través de dos métodos:
morfologia de semillas (para separar en semillas viables y abortadas o no viables) y
germinación de semillas (como prueba de viabilidad, exceptuando casos de latencia),
estos métodos serán descritos a continuación con mayor detalle.

3.2.3. Morfología de semillas

Se determinó el éxito reproductivo del número de semillas viables y abortadas. Esta

diferenciación se hizo examinándolas de manera visual y considerando viables las
semillas que mantenian su color natural, turgencia y vigor (cabe señalar que debido a que
la viabilidad no está determinada sólo por la morfologia externa , se consideró a esta como
potencialmente viable) , mientras que las abortadas o no viables , se consideraron aquellas
contrarias a las anteriores, las que presentaban una malformación o las que no lograron
finalizar su desarrollo. Para ello, se extrajeron las semillas de los frutos por cada
tratamiento, se removió manualmente el epicarpio y el mesocarpio con la ayuda de un
colador de plástico. Posteriormente, se lavaron las semillas con tubos de ensayo llenos de
agua con jabón liquido y se agitaron con la ayuda de un vórtex de laboratorio, todo lo
anterior para remover la materia orgánica contenida en las semillas. Este proceso se
repitió el número de veces necesario hasta obtener las semillas limpias. Seguidamente se
colocaron en papel absorbente de cocina y se marcaron por tratamiento, luego se secaron
con la ayuda de una campana de flujo laminar en un tiempo aproximado de 30 a 40
minutos. Una vez secas, se depositaron en frascos etiquetados por tratamiento para su
identificación y almacenamiento (Figura 3.2), finalmente se almacenaron a una
temperatura menor a 20°C.

3.2.4. Germinación de semillas

Por último, se hicieron pruebas de germinación para determinar el éxito reproductivo a

través de la germinación de las semillas por cada tratamiento. Para ello , se tomaron por
tratamiento 100 semillas de las almacenadas en cada temporada (2013 y 2014) , excepto
la apomixis que presentó solamente 62 semillas viables en la primera temporada y 81 en

81
Capítulo 111

la segunda temporada . Posteriormente, con la ayuda de una campana de flujo laminar, se

prepararon cápsulas plásticas de Petri de 14 cm de diámetro con papel filtro del mismo
diámetro dentro de las cajas de Petri , ambas esterilizadas. Más adelante , se humedeció el
papel con agua destilada y sobre este se depositaron las semillas, luego se colocó la tapa
a la caja Petri y fueron almacenadas en bolsas de plástico tipo Z-ploc selladas.

Figura 3.2. A-8 : Materiales utilizados en el proceso del lavado de las semillas de Aechmea
bracteata. A: Semillas secándose en la cámara de flujo laminar; 8 : Tubos de ensayo y vórtex para
lavar y agitar las semillas; C: Colador de plástico para extraer las semillas y D: Frascos etiquetados
para el almacenamiento de las semillas. © Manuel-Pool , 2015.

82
 Capítulo 111

Todas las bolsas fueron depositadas en el invernadero bajo con luz ambiental y una
temperatura aproximada de 35 a 40 oc. Estas se mantuvieron el tiempo necesario bajo
observaciones periódicas hasta la germinación de las semillas. Se consideró la semilla
germinada cuando la radícula había emergido.

3.2.5. Estimaciones de sistema de cruzamiento

3.2.6. Cálculos de índices:

Un índice, es una expresión numérica de las relaciones entre dos cantidades o de

diferentes tipos de indicadores. Por lo tanto, para determinar el sistema reproductivo de
Aechmea bracteata se calcularon los siguientes índices a nivel de frutos y semillas
descritos a continuación :

fndice del éxito reproductivo relativo

Con base a los resultados de los cruces obtenidos por tratamiento, se contaron las
semillas viables y abortadas para estimar el índice del éxito reproductivo relativo (IERR) de
cada tratamiento de acuerdo a lo sugerido por Dafni (1992).

IERR= [
# de frutos producidos
#de flores tratadas
J X [ # promedio de semillas por fruto
# promedio de óvulos por flor
J
Por otro lado, se calcularon los siguientes índices a nivel de frutos y semillas por
tratamiento para determinar el sistema reproductivo de A. bracteata. Para ello, se
calcularon con base a las siguientes fórmulas:

1) índice de autofertilidad (IAF)

Para calcular el índice de auto-fertilidad, se hizo mediante la siguiente fórmula :

IAF= %Frutos Autopolinización no asistida (APNA) #o prom . Semillas

%Frutos Polinización cruzada (PC) # o prom. Semillas

83
Capítulo 111

Valores ;:::: 1, sugiere que hay auto-fertilidad , autogamia y la no dependencia de los

polinizadores para la polinización, mientras que resultados con valores < 1 sugieren una
autoinfertilidad y una dependencia de polinizadores para la polinización (Lioyd y Schoen,
1992).

2) lndice de autocompatibilidad (lAG)

Para calcular el índice de autocompatibilidad se utilizó la siguiente fórmula:

IAC= %Frutos Autopolinización asistida (APA) # o prom. Semillas

%Frutos Polinización cruzada (PC) # o prom. Semillas

Individuos que producen significativamente un menor número de frutos y/o semillas por
autopolinización asistida comparadas con aquellos por polinización cruzada , son
considerados autoincompatibles.

Valores;:::: 1, indican que la planta presenta autocompatibilidad completa , valores< 1 pero

;:::: a 0.2 indican autocompatibilidad incompleta y valores < 0.2, indican autoincompatibilidad
(Ruíz-Zapata y Arroyo, 1978).

3) lndice de autogamia (lAS)

Este índice se determinó con base en la siguiente fórmula:

lAS= %Frutos Autopolinización no asistida (APNA) # ó prom . Semillas

%Frutos Autopolinización asistida (APA) # ó prom. Semillas

Individuos que producen significativamente un menor número de frutos y/o semillas por
APNA comparadas con aquellas en APA son consideradas no autógamas.

Valores ;:::: 1, indican que la especie es autógama , debido a que produce una mayor
cantidad de frutos por APNA (en ausencia de polinizadores) , si los resultados presentan
valores > a cero pero <1 , indican autogamia parcial y cuando el índice es igual a cero
indica que la planta no es autógama (alógama o xenógama) debido a que sugiere la
existencia de mecanismos que evitan la autofecundación (Ruíz-Zapata y Arroyo , 1978).

84
 Capítulo 111

3.2.7. Análisis estadísticos

Se evaluó la producción de frutos y semillas mediante conteos y mediciones en todos los

tratamientos. Asf mismo, se hicieron análisis estadísticos descriptivos obteniendo con ello
el promedio, la desviación estándar, el mínimo y el máximo.

Para determinar si existían diferencias significativas entre el número de frutos, número

total de semillas (viables + abortadas) , semillas viables y semillas abortadas producidas
por fruto y por prueba de polinización , se hicieron pruebas no-paramétricas de Kruskai-
Wallis (H) (Kruskal y Wallis , 1952). Esta prueba tiene el poder estadístico de 95% de un
ANOVA de una vía (Andrews, 1954). Posterior a ello, se hizo una prueba de separación
de medianas con una probabilidad de (P<0.05) entre los tratamientos. Cabe señalar que
las pruebas de Kruskai-Wallis se hicieron debido a que no todos los datos proceden de
una distribución normal y además presentaron desigual varianza, estas pruebas de los
supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas sustentan la decisión de usar
métodos no paramétricos de análisis para comparar los efectos de los tratamientos.

Por otro lado, se hizo una prueba de Chi-cuadrada (X2 ) para determinar si la proporción
de frutos producidos en la primera temporada (2013) , difirieron con respecto a la
proporción de frutos de la segunda temporada (2014) .

Para la germinación de semillas, se cuantificó y se obtuvo el porcentaje de las semillas

germinadas en cada tratamiento. Así mismo, para determinar si existían diferencias
significativas en la germinación de semillas por tratamiento, se hizo un ANOVA de una
sola via, seguida por una prueba de Tukey de separación de medias.

Todos los análisis mencionados en los párrafos anteriores, se realizaron con la ayuda del
programa lnfoStat (versión 2013; Di Rienzo et al., 2013).

85
Capítulo 111

3.3. RESULTADOS

3.3.1. Sistemas de cruzamientos

En la primera temporada de floración, de las 348 flores empleadas en todos los sistemas
de cruzamientos realizados, se obtuvo un total de amarre de frutos de 338 (97.13%),
mientras que tan solo 1O flores (2.87%) no lograron desarrollar frutos (Cuadro 3.1 ). La
colecta de los frutos maduros fue aproximadamente durante los meses de junio-julio,
cuatro a cinco meses después de la realización de los tratamientos.

En la segunda temporada de floración , de las 378 flores distribuidas en todos los sistemas
de cruzamiento realizados, 373 (98.68%) produjeron frutos y tan solo 5 (1.32%) no
produjeron frutos (Cuadro 3.1). La colecta de datos del amarre de los frutos se hizo
aproximadamente durante los meses de junio-agosto, cuatro a seis meses después de la
aplicación de los tratamientos.

En cuanto a la producción de frutos por tratamiento de polinización , para la primera

temporada , cuatro de las pruebas presentaron una alta eficiencia del 100% de producción
de frutos, entre ellas se encuentran: la polinización natural, autopolinización asistida,
autopolinización no asistida y polinización cruzada, seguidas por la apomixis con un
91.7% y la geitonogamia con un 90 .6 (Cuadro 3.1).

Para la segunda temporada, la polinización natural, autopolinización asistida,

autopolinización no asistida, polinización cruzada y polinización cruzada obligada (cruce
hecho solamente en esta temporada) presentaron una alta producción de frutos (1 00%)
en comparación de los otros tratamientos, 96% para la apomixis y 95% para la
geitonogamia (Cuadro 3.1) .

86
 Capítulo 111

Cuadro 3.1. Producción de frutos por cruce experimental durante dos temporadas de floración
(2013-2014) de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb.

1
Polinización natural 135 135 100 135 135 100
2
Apomixis 48 44 91 .7 48 46 96
Autopolinización asistida 2 36 36 100 36 36 100
Autopolinización no asistida 2 33 33 100 33 33 100
Geitonogamia 2 64 58 90.6 64 61 95
2
Polinización cruzada 32 32 100 32 32 100
Polinización cruzada obligada* 2 30 30 100
Totales 348 338 97.13 378 373 98.68
*Prueba no realizada en la primera temporada; A-s en ambas temporadas se utilizaron, (n=9) y
2
(n=11) plantas, y por cada individuo se utilizó un n ?: 30 flores por tratamiento.

La proporción de frutos por cada prueba de polinización para ambas temporadas (2013-
2014) , resultaron similares con base al análisis estadístico Chi cuadrado (X 2) , con un valor
de (X 2 =0.2, 5 gl; p <0.05). Debido a que no presentaron diferencias significativas entre la
proporción de frutos entre temporadas, se integraron los datos en un único análisis. Cabe
señalar que entre los tratamientos de polinización , se excluyó en el análisis a la
polinización cruzada obligada , debido a su ausencia en la primera temporada, motivo por
el que no se pudo comparar (Cuadro 3.2) .

Cuadro 3.2. Integración de ambas temporadas de la producción de frutos por cada tratamiento de
polinización en Aechmea bracteata . Abreviaciones: D.e.: Desviación estándar.

Polinización cruzada obligada 30 30 100 10.7 ± 4

Polinización cruzada 64 64 100 10.4 ± 2.8
Autopolinización no asistida 66 66 100 6.9 ± 4
Autopolinización asistida 72 72 100 9.7 ± 2.9
Apomixis 96 90 94 1.9 ± 2.9
Geitonogamia 128 119 93 8.9 ± 2.7
Polinización natural 270 270 100 12.3 ± 1.9
Total 726 711 98

87
Capítulo 111

Como se puede apreciar en el Cuadro 3.2, incluyendo a la polinización cruzada obligada,

se obtuvo una alta producción de frutos. Cinco de los tratamientos fueron altamente
eficientes con un porcentaje del 100% y los otros dos con un porcentaje superior al 90 %
pero menores al 95% . En total , de las 726 flores utilizadas y distribuidas en todos los
tratamientos, se obtuvo una producción total de frutos de 711 (98%) , lo cual quiere decir
que solamente 15 flores (2%) no lograron desarrollar frutos.

Por otro lado , debido a que no todos los datos tuvieron una distribución normal, se hizo un
análisis no paramétrico de Kruskai-Wallis tanto del total de frutos como de semillas
producidas , determinando diferencias significativas en cuanto al número de frutos (H=
273.95 , p<0.0001) y número de semillas (H= 350 .81, p<0.0001) por fruto y por tratamiento
(P<0.05 ; Figura 3.3) .

d
1 Semillas 1 Frutos
d
cd
11.7
e
b
s
~
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1/)
l1l

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•::J E
z ·::J
z

PN APM APA APNA GA PC PCO

Tratamiento

Figura 3.3. Producción total de frutos y semillas obtenidas por prueba de polinización en Aechmea
bracteata. (Media y D.e.). Letras diferentes señalan diferencias estadísticamente significativas
(p<0.05). Barras azules-letras mayúsculas indican producción de frutos y barras verdes-letras
minúsculas indican producción de semillas.

88
 Capítulo 111

3.3.2. Estimaciones del éxito reproductivo:

3.3.3. Moñología de semillas

De acuerdo a los resultados obtenidos en la producción de semillas por prueba de

polinización , en todos los tratamientos se obtuvieron semillas potencialmente viables ,
aunque con diferentes valores dependiendo del tratamiento de polinización realizado . Por
ejemplo, los frutos obtenidos tanto en la polinización natural (12±2), polinización cruzada
(9 .8±2.8) y la polinización cruzada obligada (9.8±4.2) tuvieron los valores promedio más
altos de semillas potencialmente viables en comparación de la apomixis (1.6±2.7) (Cuadro
3.3), lo cual sugiere que Aechmea bracteata es exitosa en cuanto a la producción de
semillas potencialmente viables de manera autógama y xenógama , pero no apomíctica , a
pesar de que esta última produce este tipo de semillas pero con un valor promedio muy
bajo . De acuerdo a los valores obtenidos en la apomixis, se le considera para A. bracteata
una alternativa reproductiva facultativa .

Con base al análisis de varianza no paramétrico de Kruskai-Wallis, se determinó

diferencias significativas entre los tratamientos en cuanto al número de semillas
potencialmente viables producidos por fruto (356.63; p<0 .0001; Figura 3.4).

Cuadro 3.3. Producción de semillas consideradas potencialmente viables y abortadas por prueba
de polinización en Aechmea bracteata. Número de semillas, promedio y desviación estándar (D.e.).
~ • • ~:... ..-¡ " ' > ... - • .,¡ i

' '

--.
i

Polinización natural 270 270 12 ± 2 0.3 ± 0.7

Apomixis 96 90 1.6 ± 2.7 0.4 ± 0.8
Autopolinización asistida 72 72 9 ± 2.9 0.7 ± 1.2
Autopolinización no asistida 66 66 6.3 ± 3.7 0.6 ± 0.9
Geitonogamia 128 119 8.6 ± 2.9 0.3 ± 0.6
Polinización cruzada 64 64 9.8 ± 2.8 0.6 ± 0.9
Polinización cruzada obligada 30 30 9.8 ± 4.2 0.9 ± 1.6

Por otro lado, para la producción de semillas por prueba de polinización , en todos los
tratamientos se obtuvieron semillas abortadas, aunque en unos tratamientos más que en

89
Capítulo 111

otros. Como se observa en el Cuadro 3.3, los valores de las semillas abortadas fueron
muy bajos en comparación de las semillas potencialmente viables. Por ejemplo, los frutos
obtenidos tanto en la polinización cruzada obligada (0.9±1 .6), autopolinización asistida
(0.7±1 .2), autopolinización no asistida (0.6±0.9) y polinización cruzada (0.6±0.9) tuvieron
los valores promedio más altos de semillas abortadas, en comparación de la
geitonogamia (0.3±0.6) y polinización natural (0.3±0.7) (Cuadro 3.3).

En cuanto a las semillas abortadas por fruto y por tratamiento de polinización , según el
análisis de varianza no paramétrico de Kruskai-Wallis, se determinaron diferencias
significativas (H= 12.35; p<0.0025; Figura 3.4) entre tratamientos. Por ejemplo, la
polinización natural difiere solo de la autopolinización no asistida y de la polinización
cruzada , mientras que la polinización cruzada solamente difiere de la polinización natural.

15
D
• Semillas abortadas • Semillas potencialmente liables
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13
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(J) 3

PN APM APA APNA GA PC PCO

Tratamientos

Figura 3.4. Producción de sem illas consideradas potencialmente viables y abortadas obtenidas por
prueba de polinización en Aechmea bracteata . (Media y D.e.) Letras diferentes señalan diferencias
estadísticamente significativas (p<0.05). Barras azules-letras mayúsculas indican producción de
semillas potencialmente viables y barras rojas-letras minúsculas indican producción de semillas
abortadas.

90
 Capítulo 111

3.3.4. Germinación de semillas

Como se aprecia en la Figura 3.5 en las pruebas de germinación de semillas en Aechmea

bracteata, en todos los tratamientos se obtuvo un alto porcentaje de germinación . Se
obtuvo en total , que de las 1,243 semillas sembradas, germinaron 1,194 (96.1%) y
solamente 49 semillas (3.94%) no germinaron. Por cada tratamiento de germinación,
registró que tanto la geitonogamia (99%) como la polinización cruzada (98.5%) tuvieron
los porcentajes más altos de germinación , seguido por la polinización cruzada obligada
(97%) y la autopolinización no asistida (95.5%), la autopolinización asistida con un 95%, la
apomixis con un 93.7% y la polinización natural con un 93.5% (Cuadro 3.4). Esto sugiere
que A. bracteata en altamente exitosa en altamente exitosa en la germinación de semillas
debido a que en todos los tratamientos se obtuvo un porcentaje de germinación superior
al90%.

Figura 3.5. Pruebas de germinación de semillas de Aechmea bracteata, en la cual se aprecia el

surgimiento de la radícula y las primeas hojas. ©Manuel-Pool, 2015.

91
Capítulo 111

Cuadro 3.4. Número de semillas y su porcentaje de germinación por tratamiento de polinización en

Aechmea bracteata en dos temporadas 2013-2014. * Prueba no aplicada en la primera temporada.

Polinización natural 200 187 93.5

Apomixis 143 134 93.7
Autopolinización asistida 200 190 95
Autopolinización no asistida 200 191 95.5
Geitonogamia 200 198 99
Polinización cruzada 200 197 98.5
Polinización cruzada obligada* 100 97 97
Totales 1243 1194 96.1

En cuanto a las pruebas de germinación de semillas, el análisis de varianza no arrojó

diferencias significativas (F6 , 28.08= 1.91; P < 0.2248) entre los tratamientos (Figura 3.6) .

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83

80
PN APM APA APNA GA PC PCO
Tratamientos
Figura 3.6. Porcentaje de germinación obtenido por prueba de polinización en Aechmea bracteata.
(Med ia y D.e.) Letras diferentes señalan diferencias estadísticamente significativas (p<O.OS).

92
 Capítulo 111

3.3.5. Estimaciones de sistema de cruzamiento

3.3.6. Cálculos de índices:

Índice del éxito reproductivo relativo

Según los resultados obtenidos de los índices del éxito reproductivo relativo en Aechmea
bracteata (Cuadro 3.5) , muestran que la polinización natural (prueba control) tuvo un éxito
reproductivo superior a todos los otros tratamientos, seguida por la polinización cruzada y
la polinización cruzada obligada . Posterior a ellos se encuentra la autopolinización
asistida, seguida por la geitonogamia y la autopolinización no asistida. Por último, se
encontró la apomixis con el menor éxito reproductivo debido al menor número de frutos y
semillas potencialmente viables obtenidas. Cabe señalar que estas diferencias de los
índices del éxito reproductivo de A. bracteata, se sustentan con base en los resultados
obtenidos de las diferencias en el promedio del número total de semillas (Cuadro 3.2) y
número de semillas potencialmente viables (Cuadro 3.3) por tratamiento de polinización.

Cuadro 3.5. Índice del éxito reproductivo relativo (IERR}, calculado con base en la producción de
frutos , semillas y óvulos en los diferentes tratamientos de polinización en Aechmea bracteata.
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~ ~ ~

' ~ ·~'~

Polinización natural 0.94

Apomixis 0.12
Autopolinización asistida 0.7
Autopolinización no asistida 0.49
Geitonogamia 0.62
Polinización cruzada 0.77
Polinización cruzada obligada 0.77

Por otro lado , los valores de los índices que se muestran en el Cuadro 3.6, sugieren que
Aechmea bracteata es una especie completamente autocompatible y autógama.

93
Capítulo 111

Cuadro 3.6. lndices de autofertilidad , autocompatibilidad y autogamia, calculados con base en la

producción de frutos y semillas en los sistemas de cruzamientos de autopolinización asistida,
autopolinización no asistida y polinización cruzada en Aechmea bracteata .

Frutos Semillas

Autofertilidad (APNA/PC) 0.7

Autocompatibilidad (APA/PC) 1 1
Autogamia (APNA/APA) 1 0.7

3.4. DISCUSIÓN

3.4.1. Sistemas de cruzamientos y estimación del éxito reproductivo

Dentro de Bromeliaceae se ha reportado una amplia variedad de sistemas reproductivos

(Paggi et al. , 2007; Lenzi et al., 2006; Siqueira-Filho y Machado, 2001). En el caso de
Aechmea bracteata, esta es una especie hermafrodita que tiene un sistema reproductivo
tanto asexual (producción de rametos) y sexual (producción de gametos), así como ocurre
en especies como Aechmea nudicau/ís (L.) Griseb. (Schmid et al. , 2011), Aechmea
beeriana L.B. Sm. y M.A. Spencer (Nara y Webber, 2002) y otras especies del mismo
género (Sampaio y Perissé, 2002) . Este hecho también ha sido registrado en otras
especies como Tillandsia brachycaulos Schltdl. (González, 2004) , T. pentasticha Rauh y
Wulfinghoff, T. bartramii Elliott, T. chaetophylla Mez, entre otras (Flores-Cruz y Diego-
Escobar, 2008). El sistema reproductivo sexual de A. bracteata incluye una mezcla de
diversos sistemas de cruzamientos como la apomixis, autopolinización no asistida ,
autopolinización asistida, geitonogamia , polinización cruzada y polinización cruzada
obligada. En todos los cruces controlados para probar diferentes sistemas de
cruzamientos, se registró una alta producción de frutos con semillas potencialmente
viables, con excepción de la apomixis.

En el sistema reproductivo de apomixis en Aechmea bracteata , se registró una alta

producción de frutos, lo cual indica que la reproducción asexual puede ocurrir sin ningún
problema. Este acontecimiento también ha sido reportado en otras especies como
Aechmea distichantha Lem . (Scrok y Varassin , 2011) , Tillandsia prodigiosa (Lem .) Baker

94
 Capítulo 111

(Escobedo-Sarti , 2007), así como en especies de Pitcairnia L'Hér. (Wendt et al., 2001,
2002) y Dyckia Schult. f. (Rogalski et al., 2009). Con base a los resultados obtenidos en la
producción de frutos con semillas apomícticas en A. bracteata, se sugiere que esta es una
alternativa reproductiva facultativa (o una mera consecuencia como lo sugerido por Wendt
etal., 2001).

Por otro lado, de acuerdo a los sistemas de cruzamientos manuales realizados, sugieren
que A. bracteata es autógama facultativa (Lima y Vieira, 2006) , debido a que además de
autofecundarse también lo hace por geitonogamia, xenogamia e incluyendo por apomixis,
beneficiando este último un "aseguramiento reproductivo" , ya que se puede reproducir
exitosamente sin la intervención de polinizadores (Zhang y Li , 2008). Una de las ventajas
de las plantas autógamas facultativas, es que aseguran la producción de semillas,
principalmente cuando las probabilidades de polinización cruzada son muy bajas, ya sea
por la carencia de polinizadores o la baja densidad de estas mismas plantas (Granados y
López, 2001 ). La autopolinización no asistida, también se puede explicar de manera
tradicional sobre la base de la hipótesis de "aseguramiento reproductivo", la cual señala
que este sistema es ventajoso principalmente en especies asociados a la carencia de
parejas potenciales en la población , una baja densidad en la población o a la deficiencia
de servicios por parte de los polinizadores (Charlesworth , 2006; Holsinger, 2000).

La polinización en condiciones naturales en Aechmea bracteata tiene un porcentaje alto

(1 00%) en producción de frutos con numerosas semillas, similar a lo registrado en otras
especies como Aechmea beeriana (98%; Nara y Webber, 2002), A. distichantha (80%;
Scrok y Varassin , 2011); A. caudata (79.5%; Kamke et al. , 2011), Canistrum aurantiacum
E. Marren (89% ; Siqueira-Filho y Machado; 2001) y Vriesea longiscapa Ule (86%;
Martinelli, 1997). Sin embargo, contrastan con otras especies como Aechmea pectinata
Baker (56% ; Canela y Sazima, 2003), Tillandsia elongata var subimbricata (Baker) L.B.
Sm. (56.3%) y T. brachycaulos (49%) (González , 2004). Cabe señalar que la alta
producción de frutos registrado en A. bracteata tal vez se deba al largo periodo de
floración , disponibilidad de recursos alimenticios (e.g. néctar) y con ello el mantenimiento
de los vectores que participan en el flujo de polen , aunque no cabe duda que también
pueda haber formación de frutos en ausencia de vectores. Estos acontecimientos,
promueven por una parte la territorialidad de los colibríes que visitan las flores (Buzato et

95
Capítulo 111

al. , 2000; Snow y Snow, 1986), y por otra , promueven la dispersión de semillas
probablemente por aves (ornitocoria) y con ello la distribución de la especie (Benzing ,
1980). Este último autor, también menciona otros factores como la luz y el hábito como los
principales determinantes de la distribución de Bromeliaceae.

Cabe señalar que en algunos de los tratamientos, principalmente en la polinización natural

y la autopolinización asistida, se registraron un mayor número de semillas por fruto que de
óvulos por flor. Este hecho sugiere que probablemente haya agamospermia por
poliembrionía (fenómeno que refiere a la producción de más de un embrión a partir de un
solo cigoto fecundado ; gemelos; Pimienta-Barrios y del Castillo , 2002; Tiffney y Niklas,
1985), por lo que se sospecha que el número de semillas producidas por cualquier prueba
de polinización , principalmente en los tratamientos antes mencionados, podrían incluir
semillas formadas por este fenómeno. Este acontecimiento ha sido reportado en otro
grupo de plantas por Reyes-Agüero y colaboradores (2006) , quienes mencionan que la
agamospermia por poliembrionía es frecuente en poblaciones de especies de Opuntia
stricta (Haw.) Haw. (Cactaceae Juss.).

En cuanto al éxito reproductivo a nivel de germinación de semillas en A. bracteata, se

registró un porcentaje superior al 93% en todos los tratamientos, incluyendo las semillas
obtenidas en apomixis . Este alto porcentaje fue similar a lo reportado en esta misma
especie por Goode y Allen (2009) quienes señalan que la germinación de semillas
controladas tuvieron un 100%, así mismo, señalaron que la edad de las semillas afecta la
pérdida de viabilidad y por ende , el porcentaje de germinación (e.g. 75% en semillas de
dos años de edad y 100% en semillas frescas). Estos altos porcentajes de germinación
antes señalados fueron también similares a los registrados en otras especies como A.
lindenii (con 80% en polinización cruzada y autopolinización ; Lenzi et al., 2006), A.
beeriana (1 00% en polinización libre o polinización natural y xenogamia; Nara y Webber,
2002). Sin embargo , contrasta con lo registrado por Ramírez-Morillo et al. (2011) quien
reporta una poca capacidad de germinación en A. bracteata (menor al 70%) , sin embargo
sugiere que este porcentaje es mayor cuando las semillas son almacenadas a
temperaturas muy bajas de -20°C.

96
 Capítulo 111

Por otro lado, Goode y Allen (2009) señalaron que en condiciones naturales, la
germinación de semillas de A. bracteata fue menor al 1% y esto es consistente con la
mayoría de los estudios en otras especies de bromelias epifitas, los cuales han reportado
semillas germinadas con un rango entre 0% y 10% (Toledo-Aceves y Wolf, 2008;
Mondragon y Calvo-l rabién , 2006; Winkler et al., 2005). Este evento no se llevó a cabo en
la especie de estudio del presente trabajo.

Los altos porcentajes de germinación de semillas registrados en Aechmea bracteata bajo

condiciones controladas, demuestran que las semillas tienen una alta capacidad de éxito,
aunque también sugieren que este último es debido probablemente a la ausencia de
depredadores de semillas, de algún factor ambiental desfavorable, etc. Por otra parte , la
poca germinación de semillas en condiciones naturales (según observaciones en campo) ,
probablemente sea por la maduración asincrónica de los frutos, produciendo pocos frutos
maduros en diferentes tiempos, motivo por el que son fácilmente depredados debido a
que no sacian las necesidades alimenticias de los depredadores, por lo que son muy
pocas las semillas que escapan de la depredación y logran establecerse en un sitio
adecuado para germinar. Otro motivo tal vez sea por alguna condición ambiental
desfavorable o el sitio no adecuado donde se establece la semilla para germinar.

Cabe señalar que en las pruebas de germinación, las semillas germinadas fueron
observadas y registradas aproximadamente en el transcurso de un mes y medio a dos
meses (entre julio y agosto). Sin embargo, las pocas semillas que no germinaron , se
siguieron observando en aproximadamente dos meses más (septiembre-octubre) , esto
con la finalidad de suponer ausencia de "latencia de semillas". Cabe señalar que a pesar
de estos dos meses adicionales de observación , no se registró la germinación de alguna
otra semilla adicional a las antes germinadas, por lo que se sugiere que probablemente no
haya latencia en las semillas de A. bracteata, y se sustenta por el alto porcentaje de
germinación en todos los tratamientos . Aunque no cabe duda que para garantizar la
ausencia de latencia se requiera hacer una prueba con un mayor tiempo de observación.
Este fenómeno ha sido reportado en otras especies de Bromeliaceae, como en ciertas
especies de Puya Molina (Mora et al., 2007) cuyos periodos máximos de germinación
están acoplados con el inicio de las lluvias.

97
Capítulo 111

3.4.2. Estimaciones de los sistemas de cruzamientos

Para el índice del éxito reproductivo relativo y de acuerdo a los resultados obtenidos, la
polinización natural resultó superior a los otros tratamientos, esto indica que Aechmea
bracteata puede formar frutos con semillas por diferentes sistemas de cruzamiento (e.g.
polinización cruzada, autopolinización , geitonogamia, etc.). Esto sugiere que A. bracteata
puede también no depender de la disponibilidad de los polinizadores , por tal motivo la
especie se puede catalogar como autocompatible y autógama . Por otra parte, la apomixis
presentó el valor más bajo del índice de éxito reproductivo relativo y se refleja por
presentar pocos frutos y un reducido número de semillas potencialmente viables. Esto
sugiere que esta especie también puede producir frutos con semillas a través de apomixis
facultativa.

Para los índices del éxito reproductivo a nivel fruto y semilla , se registró que Aechmea
bracteata es una especie completamente autocompatible y autógama, similar a lo
registrado en Aechmea distichantha (Scrok y Varassin , 2011) y Aechmea lindenii (E.
Marren) Baker (Lenzi et al., 2006) y especies de otros géneros como Alcantarea (E.
Morren ex Mez) Harms, Billbergia Thunb ., Canistrum E. Marren, Pitcairnia y Vriesea Lindl
(Paggi et al. , 2007; Lenzi et al., 2006; Wendt et al. , 2001 , 2002; Siqueira-Filho y Machado,
2001 ). Sin embargo, contrastan con otras especies autoincompatibles como A. caudata
Lindm . (Kamke et al., 2011 ), A. nudicaulis (Schmid et al. , 2011 ), A. beeriana (Nara y
Webber, 2002) , A. pectinata (Canela y Sazima, 2003) y especies de otros géneros como
Billbergia Thunb y Quesne!ia Gaudich. (Canela y Sazima, 2003; Martinelli, 1997). Varios
trabajos indican que la autoincompatibilidad es un mecanismo no común en Bromeliaceae
(Wendt et al. , 2001, 2002; Siqueira-Filho, 1998; Martinelli, 1997; Arauja et al. , 1994) y esto
es sustentado con los resultados del trabajo de Matallana et al. (201 0) , quienes indicaron
que el 75% de las especies de bromelias evaluadas experimentalmente y estudiadas en
literatura fueron autocompatibles.

De acuerdo a los resultados de autocompatibilidad y autogamia en Aechmea bracteata

obtenidos con base a los índices y los cruzamientos de autopolinización , sugieren que
esta especie es exitosa , esto debido a que aseguran su reproducción con base en la
producción de frutos con semillas. Así mismo, esto último también lo puede hacer en otros

98
 Capítulo 11/

tratamientos como la geitonogamia, autopolinización asistida, polinización cruzada y

polinización cruzada obligada, lo cual podría ser ventajoso, debido a que genera una
mayor diversidad genética que a su vez se traduce en una plasticidad más extensa para
adaptarse a ciertos cambios en su medio (Aegisdóttir et al., 2007; Raffl et al. , 2007;
Ramírez, 2005; Granados y López, 2001; Richards, 1986). Por último, los resultados de
los índices también sugieren que a pesar de la presencia de endogamia en A. bracteata,
esta no repercute en la producción de frutos y semillas potencialmente viables.

Cabe señalar que la dependencia de la actividad de los polinizadores es habitual en

Bromeliaceae a pesar de que las especies sean genéticamente autocompatibles, sin
embargo, muchas de estas especies presentan ciertos mecanismos florales (e.g .
dicogamia, hercogamia, dioecia) para evitar o prevenir la autopolinización (Canela y
Sazima, 2003 ; Siqueira-Filho y Machado, 2001 ; Wendt et al. , 2001, 2002; Martinelli, 1997;
entre otros). Sin embargo, estos mecanismos no han sido completamente efectivos ,
debido al comportamiento de los vectores como los polinizadores (Siqueira- Filho y
Machado, 2001). Según Martinelli (1997), la dicogamia es un mecanismo muy común en
la mayoría de las bromelias. Este hecho se registró en A. bracteata, sin embargo, debido
al corto tiempo de traslape en la maduración del polen y el estigma, se le consideró una
parcial dicogamia. Aunque eta última, no repercutió en la autopolinización , debido a que
solamente estuvo presente de dos a tres horas antes del inicio de la apertura floral. Este
hecho fue similar a lo reportado en Aechmea constantinii (Mez) L. B. Sm. (Rios et al. ,
201 0).

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105
,,.-·
 Capítulo IV

CAPÍTULO IV

DISCUSIÓN GENERAL, CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS

4.1 . DISCUSIÓN GENERAL

Con base a los capítulos previos, se puede sintetizar de manera general que Aechmea
bracteata es una bromelia epífita, presenta un patrón de floración de tipo "estado estable"
(Gentry, 1974), también conocido como tipo "anual" (Newstrom et al., 1994), el cual es
considerado un patrón común en especies con síndrome de ornitofilia en bromelias (e.g.
Buzato et al. , 2000; Martinelli, 1997; Sazima et al., 1996).

Las poblaciones de estudio de A. bracteata tuvieron un largo y delimitado periodo de

disponibilidad floral, favoreciendo la atracción de diversos vectores en busca de alimento
como el polen y néctar. Esto fue similar a lo registrado en especies como Aechmea
pectinata Baker (Canela y Sazima, 2003) y Aechmea distichantha Lem. (Scrok y Varassin ,
2011 ), entre otras. Por otra parte, el tipo de floración de A. bracteata probablemente
influya en el comportamiento de los vectores y a su vez , en el flujo del polen al estigma
tanto a nivel individual como poblacional. Se sugiere que esta influencia da como
resultado, ya sea una presión endogámica por el solapamiento en la maduración de las
estructuras reproductoras antes de la apertura floral ; o una mayor variabilidad genética
por la sincronía floral de sus conespecíficos, favoreciendo la polinización cruzada que por
ende tendría una influencia directa en la estructura genética a nivel poblacional, afectando
el grado de adaptación (Kitamoto et al. , 2006; Mclntosh, 2002).

Diversos factores tales como las diferencias genéticas entre los individuos que integran
una población , sus limitaciones intrínsecas en el desarrollo y los factores ambientales
donde crecen una población , sus limitaciones intrínsecas en el desarrollo y los factores
ambientales donde crecen , influyen en la variación morfológica que presenta una
determinada especie (Armbruster y Schwaegeler, 1996). En Aechmea bracteata, no se
determinó el origen de dicha variación, sin embargo, debido a que los datos se obtuvieron
de poblaciones sujetas relativamente a las mismas condiciones ambientales y que se
encontró un componente importante de variación (36.1%) de los atributos florales a nivel
inter-individual, se sug iere que la variabilidad encontrada probablemente se encuentra

107
Capítulo IV

influenciada por algún componente genético o por limitaciones intrínsecas de esta misma
especie, proporcionadas por ciertos factores microclimáticos (e .g. disponibilidad de luz,
agua, nutrientes, etc.) (Montenegro y Ginocchio, 1999).

Aechmea bracteata presenta características tanto fenológicas como morfológicas que

sugieren ornitofilia , como lo sugerido por Proctor et al. (1996) y Faegri y van der Pijl
(1980), entre las cuales se encuentran : flores de forma tubular, corolas amarillas ,
secreción de néctar durante toda la antesis diurna y ausencia de aroma. Sin embargo,
cabe señalar que las brácteas rojas del eje principal de la inflorescencia y del pedúnculo
en esta misma especie, participan de manera importante en el síndrome de ornitofilia . Por
otro lado, A. bracteata presentó un mayor volumen promedio de néctar (2 .53 !JI) en las
primeras horas de la mañana, coincidiendo con el periodo de actividad de los colibríes
(Machado y Semir, 2006; Canela y Sazima, 2003) y una concentración de azúcar
promedio de 24.40% oBrix, siendo óptima al consumo y eficiencia digestiva adaptada a las
preferencias alimenticias de los colibríes (Lotz y Schondube , 2006). Estos datos se
sustentan por observaciones en campo de colibríes en contacto con las flores de estas
plantas , así como la visita de otros vectores como de abejas y avispas.

Altas concentraciones y volúmenes de néctar en las primeras horas del día se considera
característico dentro de bromelias (Dorneles et al., 2011 ; Schmid et al., 2011 ; Lenzi et al. ,
2006). Sin embargo, este patrón contrasta con lo registrado para A. bracteata, aunque
solo para la concentración de azúcar del néctar. Estos patrones de secreción , así como
otras características del néctar como la cantidad y calidad , son factores trascendentales
en la selección de las flores por parte de los polinizadores, así mismo, determinan el tipo
de adaptación a las preferencias alimenticias de los mismos (Kromer et al., 2008). Por lo
tanto, las características del néctar como el volumen , la concentración , entre otras, son
factores importantes en la alimentación de diversos vectores (Hornung-Leoni et al. , 2013;
Krómer et al., 2008).

Por otro lado, el conocimiento de las estrategias reproductivas es de gran importancia, ya

que nos permite deducir acerca del flujo de polen a nivel individual o poblacional , y con
ello conocer las estrateg ias reproductivas de las plantas, combinando sus características
fenológicas , morfológicas, fisiológicas , genéticas, etc., dando origen a sus sistemas de
cruzamientos (Lemus y Ramírez, 2005 ; Badana y Schlumpberger, 2001 ; Martinelli, 1994 ).

108
 Capítulo IV

En Aechmea bracteata , esta se reproduce de manera asexual (rametos y apomixis) y

sexual (e.g. autopolinización asistida , geitonogamia, polinización cruzada, etc.). Por lo
tanto, se sugiere que el sistema reproductivo de esta especie presenta una mezcla
potencial de diversos sistemas de cruzamientos, ya que, aparte de ser exitosa
asexualmente (por rametos), ha evolucionado diferentes estrategias reproductivas que le
aseguran se real ice con éxito la reproducción por cualquiera de los sistemas de
cruzamientos antes señalados, ya sea por una o varias vías a la vez. Cabe señalar que
esta amplia variedad de sistemas reproductivos ha sido reportada en otros representantes
de Bromeliaceae (e.g. Paggi et al., 2007; Lenzi et al., 2006; Siqueira-Filho y Machado,
2001 ). El hecho de que A. bracteata tenga una amplia variedad de estrategias
reproductivas, le confiere ciertas ventajas en la reproducción . Por ejemplo , Eguiarte et al.
(1992) menciona que la principal ventaja evolutiva de la reproducción asexual es el costo
relativamente bajo por hijo, debido a que la planta no necesita invertir en estructuras y
procesos accesorios como el néctar, polen , flores , etc. Por otro lado, en cuanto a las
ventajas de la reproducción sexual , toda la asignación de recursos se enfoca a la
producción de frutos con semillas con el fin de mantener el número de individuos en las
poblaciones (Aegisdóttir et al., 2007; Raffl et al., 2007; Richards, 1986; Benzing , 1980).

En cuanto a la producción de frutos con semillas en A. bracteata , en todos los

tratamientos controlados hubo un alto porcentaje con excepción de la apomixis en cuanto
a las semillas se refiere. Esta alta producción de frutos con semillas sugiere que tal vez se
deba, por una parte, a las estructuras tanto morfológicas como funcionales de las flores
relacionadas a la reproducción y por otra, a la intervención y permanencia de los vectores
que participan en el flujo de polen (e.g. la territorialidad de los colibríes; Buzato et al. ,
2000; Snow y Snow, 1986; Feinsinger, 1978) y con ello, al intercambio genético. Por otra
parte, la alta producción de frutos con semillas en condiciones naturales sugiere que en A.
bracteata pueden estar involucrados uno o varios sistemas de cruzamientos, incluyendo la
apomixis. Por otra parte, también hace sospechar que el conjunto de semillas producidas
en estas condiciones , probablemente sean producto de poliembrionía , esto debido a la
producción de un mayor número de semillas que de óvulos registrados en la polinización
natural y la autopolinización asistida , tal y como lo sugiere Reyes-Agüero et al. (2006)
para Opuntia stricta (Haw.) Haw.

109
Capítulo IV

Para la autopolinización no asistida se sugiere que probablemente sea favorecida por

ciertos aspectos biológicos y morfológicos florales (e .g. presencia de una parcial
cleistogamia y órganos reproductores r3 y ~ funcionales antes de la apertura floral) . A
pesar de la presencia de una parcial dicogamia-protándrica, estas no afectaron este
sistema de cruzamiento. Según Bianchi y colaboradores (2000) los niveles de
autopolinización pueden variar entre poblaciones. Por otra parte, la autopolinización
asistida, geitonogamia y polinización cruzada , posiblemente se vean favorecidas por la
presencia de polen exógeno al estigma y la intervención de vectores como los
polinizadores. Un ejemplo serían los colibríes, quienes presentan una conducta de "trap-
lining " (Gentry, 1974) caracterizada por rutas de forrajeo bien definidas que favorecen el
flujo de polen y con ello, la polinización cruzada .

En cuanto a la germinación controlada de semillas, en todos los tratamientos de A.

bracteata hubo un alto porcentaje de germinación (<90%) , indicando que esta especie
también es altamente exitosa en estos aspectos. Estos altos porcentajes también fueron
similares a lo reportado en otros trabajos de germinación controlada de semillas para la
misma especie (Goode y Allen , 2009) , así como en otras especies de Aechmea Ruiz y
Pav (Lenzi et al., 2006; Nara y Webber, 2002).

Para los índices del éxito reproductivo , se sugiere que A. bracteata es completamente
autocompatible y autógama facultativa . Este último también ha sido reportada en otras
especies y varios géneros incluyendo Aechmea, Alcantarea (E. Morren ex Mez) Harms,
Billbergia Thunb ., Canistrum E. Morren, Pitcairnia L'Hér. y Vriesea Lindl (Paggi et al.,
2007; Lenzi et al., 2006; Wendt et al., 2001 , 2002). Por otra parte, cabe mencionar que la
autocompatibilidad ha sido reportada como un mecanismo común en muchos
representantes de bromelias (Matallana et al. , 201 O; Lenzi et al., 2006).

4.2. CONCLUSIONES

Los resultados obtenidos en el presente estudio, proveen evidencias necesarias y

concretas que apoyan fuertemente a las dos hipótesis, incluyendo con datos fenológicos ,
biológ icos, morfológicos y reproductivos , a saber:

110
 Capítulo IV

Los individuos de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., en el estado de Yucatán, México,

presentaron un patrón de floración de tipo estado estable, también clasificado como de
tipo anual, cuyos periodos de disponibilidad floral por varios meses y con ello , de recursos
alimenticios, atraen y mantienen a diversos vectores quienes participan en el flujo de
polen, promoviendo la polinización cruzada.

De todos los atributos florales que se consideraron involucrados en la atracción de

polinizadores e importantes para la reproducción en A. bracteata, solamente el 36.1%
presentaron variación importante entre individuos. Por ejemplo: la longitud de la
inflorescencia, número de flores por inflorescencia y número de frutos por infrutescencia,
entre otros.

Las flores de Aechmea bracteata mostraron un periodo relativamente corto de antesis,

con presencia de polen y néctar durante toda la antesis diurna. Así mismo, estas flores
presentaron una parcial dicogamia-protándrica y una parcial clistogamia, favoreciendo
este último a la autopolinización.

Las características del néctar como el volumen y la concentración total (promedio de 2.53
!JI y 24.40% oBrix) en los individuos de A. bracteata, variaron significativamente a lo largo
del día. Los mayores volúmenes y menores concentraciones se registraron en las
primeras horas del día, mientras que los volúmenes más bajos y las concentraciones más
altas se registraron en las tardes.

Con base a los datos fenológicos, morfológicos y biológicos registrados y con la ayuda de
las conclusiones anteriores, se sugiere que A. bracteata presenta características florales
típicas de ornitofilia , tales como: flores de forma tubular, corolas amarillas y brácteas rojas
en el eje principal de la inflorescencia y pedúnculo, secreción de néctar durante toda la
antesis diurna y ausencia de aroma, así como néctar escondido y distanciado entre los
órganos reproductivos. Este hecho se apoya con las observaciones en campo de los
vectores que visitaron las flores, como el caso de los colibríes.

Los individuos de Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., son hermafroditas y de acuerdo a los
valores de los índices registrados, indican que estas plantas son consideradas
completamente autocompatibles y autógamas.

111
Capítulo IV

Los individuos de Aechmea bracteata se reproducen de manera asexual y sexual. La

primera tiene dos modalidades, la producción de rametos (clones) y apomixis facultativa.
Mientras que la segunda, presenta una amplia variedad de sistemas de cruzamientos ,
como la polinización no asistida, geitonogamia, polinización cruzada , entre otros. Esto
indica que A. bracteata tiene la potencialidad de reproducirse por varios sistemas de
cruzamientos y es altamente exitosa a nivel de frutos y semillas, incluyendo en la
germinación de las mismas.

La presencia de apomixis facultativa en A. bracteata corresponde al sexto reporte

registrado dentro de Bromeliaceae y el segundo para Aechmea.

4.3. PERSPECTIVAS

Las dos hipótesis fueron respondidas con base a diversos sucesos reproductivos de A.
bracteata como se indicó anteriormente, sin embargo, aún faltan varios aspectos por
resolver tanto en trabajo de campo como en laboratorio, los cuales por una parte podrían
robustecer los resultados encontrados y por otra, poder sugerir y explorar nuevas
hipótesis. A continuación se mencionan algunos de los aspectos que faltan por resolver:

Se sugiere realizar un estudio fenológico entre poblaciones a lo largo de su distribución , el

cual podría proporcionar información sobre la respuesta fenológica en relación a las
condiciones ambientales y a las presiones selectivas por parte de los polinizadores a las
cuales están sujetas las distintas poblaciones.

A pesar de que en A. bracteata se encontró un promedio de concentración de azúcares

del néctar propia de colibríes y que además, las características encontradas en esta
especie son típicas de ornitofilia, no garantizan que estos vectores sean los polinizadores.
Por lo tanto, faltan estudios en los cuales se incluya el registro e identificación de los
visitantes florales y cuáles serían sus polinizadores efectivos.

Aechmea bracteata es una bromelia completamente autocompatible y autógama

facultativa y sin embargo, es capaz de producir frutos y semillas potencialmente viables
por xenogamia y apomixis. Para determinar cuál o cuáles sistemas de cruzamiento
operan , sería necesario realizar análisis como pruebas de paternidad u otros análisis
moleculares que detecten el origen de la progenie.

112
 Capítulo IV

Por último, a pesar de que A. bracteata es una bromelia exitosa en cuanto a la producción
de frutos con semillas potencialmente viables y a la alta germinación de estas últimas, se
sabe que aún es insuficiente la base de datos y los resultados obtenidos para sugerir con
certeza los procesos del éxito reproductivo en A. bracteata. Por lo tanto, sería necesario e
importante complementar este estudio en todos los tratamientos con pruebas posteriores
a la germinación de semillas como: la supervivencia de plántulas y la permanencia de
individuos hasta la edad adulta , así como la evaluación de frutos con semillas y la
germinación de estas últimas, con la finalidad de determinar si los posibles resultados
repercuten en el éxito reproductivo, y si los resultados de la autopolinización muestran
una menor adecuación en la progenie consanguínea por endogamia en las futuras
generaciones.

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