· ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN CIENTÍFICA Y TECNOLÓGICA ·

Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022 · ISSN–1692-3561 · ISSN-e 1909-9959 · DOI: https://doi.org/10.18684

Especies nativas de Trichoderma

aisladas de plantaciones de
aguacate con actividad inhibitoria
contra Phytophthora cinnamomi*

Native species of Trichoderma

isolated from avocado plantations
with inhibitory activity against
Phytophthora cinnamomi
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN1; PÉREZ-CORDERO, ALEXANDER2; ANAYA-CHAMORRO, LEONARDO3

Historial del artículo

Recibido para evaluación: 15 de febrero 2021
Aprobado para publicación: 7 de Febrero 2022

* Proyecto de investigación de origen: “Competencias empresariales y de innovación para el desarrollo económico y la inclusión
productiva de las regiones afectadas por el conflicto colombiano en el marco del programa Reconstrucción del tejido social
en zonas de posconflicto en Colombia“. Financiación: Banca Mundial, Colciencias y Ministerio de Educación. En el marco de la
convocatoria No 778-2017.
1 Universidad de Sucre, facultad de Educación y Ciencias, Departamento de Biología, Grupo de Investigación Bioprospección
Agropecuaria. Estudiante de Maestría. Sincelejo, Colombia. https://orcid.org/0000-0001-6957-3075
2 Universidad de Sucre, facultad de Ciencias Agropecuarias, Departamento de Zootecnia, Grupo de Investigación Bioprospección
Agropecuaria. PhD. Microbiología Agrícola. Sincelejo, Colombia. https://orcid.org/0000-0003-3989-1747
3 Universidad de Sucre, facultad de Educación y Ciencias, Departamento de Biología, Grupo de Investigación Bioprospección
Agropecuaria. M.Sc en Biología. Sincelejo, Colombia. https://orcid.org/0000-0002-3336-7971

Correspondencia: [email protected]

Cómo citar este artículo: BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN; PÉREZ-CORDERO, ALEXANDER; ANAYA-CHAMORRO, LEONARDO. Especies
nativas de Trichoderma aisladas de plantaciones de aguacate con actividad inhibitoria contra Phytophthora cinnamomi. Revista Biotecnología
en el Sector Agropecuario y Agroindustrial, v. 20, n. 2, 2022, p. 102-116. Doi: https://doi.org/10.18684/rbsaa.v20.n2.2022.1852

102
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

RESUMEN

La subregión Montes de María es uno de los mayores productores de agua-

cate de la región del Caribe. En los últimos años, los cultivos de aguacate en
la subregión han presentado una disminución debido a la enfermedad llama-
da tristeza del aguacate ocasionada por el hongo Phytophthora cinnamomi,
el cual se puede controlar mediante el uso principal de agentes químicos,
sin embargo, causan problemas ambientales. Por esta razón, las especies
del género Trichoderma se han convertido en una alternativa para sustituir
la aplicación de químicos en los cultivos debido a sus múltiples mecanis-
mos de acción como antibiosis, micoparasitismo, competencia por espacio
y nutrientes. El objetivo de este estudio fue evaluar in vitro la actividad in-
hibitoria de cepas nativas de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi e iden-
tificar molecularmente las cepas de Trichoderma spp. Se realizó la captura
de Trichoderma spp. en cultivos de aguacate presentes en los municipios de
Chalan y Ovejas mediante cultivos trampas de arroz precocido. Una vez pu- PALABRAS CLAVE:
rificados los aislados en el laboratorio se realizó la prueba antagonismo in Antibiosis; Aguacate;
vitro en medio de cultivo dual PDA-V8 contra P. cinnamomi. Los aislados que Competencia; Posconflicto;
presentaron inhibición contra el patógeno se les realizó extracción de DNA Rendimiento; Trichoderma
mediante el kit DNeasy Plant Mini® con el fin de amplificar mediante PCR harzianum; Trichoderma viride;
el gen tef1. Se aislaron en total 30 cepas de Trichoderma spp., de las cuales Micoparasitismo; Phytophthora
9 presentaron inhibición mediante micoparasitismo. Estas fueron identifica- cinnamomi; Montes de María.
das molecularmente como Trichoderma harzianum y T. viride. Ambas especies
presentan un amplio espectro para el control de patógenos, las cuales han
sido utilizadas para el manejo de enfermedades en los cultivos de interés KEYWORDS:
económico y muestran resultados preliminares de actividad inhibitoria con- Antibiosis; Avocado;
tra P. cinnamomi. Competition; Post-conflict;
Performance; Trichoderma
harzianum; Trichoderma viride;
Mycoparasitism; Phytophthora
ABSTRACT cinnamomi; Montes de María.

The Montes de María subregion is one of the largest avocado producers

in the Caribbean region. In recent years, avocado crops in the subre-
gion have shown a decrease due to the disease called avocado sadness
caused by the fungus Phytophthora cinnamomi, which can be controlled
through the main use of chemical agents, however, they cause environ-
mental problems. For this reason, species of the genus Trichoderma have
become an alternative to replace the application of chemicals in crops
due to their multiple mechanisms of action such as antibiosis, mycopa-
rasitism, competition for space and nutrients. The objective of this study
was to evaluate in vitro the inhibitory activity of native strains of Tricho-
derma spp. against P. cinnamomi and to molecularly identify the strains
of Trichoderma spp. Trichoderma spp. was caught in avocado crops pre-
sent in the municipalities of Chalan and Ovejas by means of precooked
rice trap crops. Once the isolates were purified in the laboratory, the in
vitro antagonism test was performed in dual culture medium PDA-V8
against P. cinnamomi. The isolates that presented inhibition against the
pathogen were DNA extracted using the DNeasy Plant Mini kit® in or-
der to amplify the tef1 gene by PCR. A total of 30 strains of Trichoderma
spp. were isolated, of which 9 were inhibited by mycoparasitism. These

103
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

were molecularly identified as Trichoderma harzianum and T. viride. Both species present a broad spectrum for
the control of pathogens, which have been used for the management of diseases in crops of economic interest
and show preliminary results of inhibitory activity against P. cinnamomi.

INTRODUCCIÓN

El aguacate es considerado uno de los principales cultivos en zonas tropicales y subtropicales del mundo. Esta
fruta ha presentado una gran demanda en los mercados nacionales e internacionales debido a su alto conteni-
do nutricional, aplicación en la industria cosmética y farmacéutica (Araújo et al., 2018), lo que ha provocado el
interés en países que tienen zonas con suelos ricos en minerales y fuentes hídricas adecuadas para su produc-
ción (Ramirez et al., 2018). En los últimos años, la producción mundial de aguacate fue de aproximadamente
de 4,2 millones de toneladas por año, siendo Colombia el cuarto productor de aguacate del mundo, aportando
el 5 % de la producción mundial de este fruto (Arias y Moors, 2018). En Colombia, los departamentos que
presentan mayor producción de aguacate son Caldas, Antioquia, Bolívar, Cauca, Risaralda, Quindío y Tolima,
éste último, el de mayor producción aportando aproximadamente 84.341 ton (Ministerio de Agricultura y De-
sarrollo Rural, MADR, 2019).

Una de las principales actividades económicas de los Montes de María, específicamente de los municipios de
Ovejas y Chalán, es la producción del cultivo de aguacate, que junto al municipio del Carmen de Bolívar y San
Jacinto representan el 90 % del total de la producción regional (Aguilera, 2013; Osorio, 2017), sin embargo, en
los últimos años el cultivo de aguacate en los Montes de María ha presentado problemas fitosanitarios, que
pudieron ocurrir por el abandono de los agricultores de sus parcelas por causa del conflicto armado en la zona
(Burbano, 2019), lo que favoreció la proliferación de enfermedades por la falta de control fitosanitario. Dentro
de las enfermedades que actualmente afectan el cultivo de aguacate en los Montes de María se encuentra la
tristeza del aguacate o pudrición radicular ocasionado por Phytophthora cinnamomi, la cual ha disminuido de
manera considerable la producción y comercialización del fruto en la subregión (Puello, 2016; Hardman and
Blackman, 2018).

La enfermedad en la planta de aguacate se caracteriza por presentar lesiones necróticas en el sistema radicular
ocasionando una disminución en la absorción de agua y minerales (Mamani, 2017; Sena et al., 2019). A medida
que la infección avanza, se observa la base del tallo necrosa lo que provoca que las ramas principales y secun-
darias comiencen a secarse y el fruto no se desarrolle por completo (Masikane et al., 2019).

Actualmente, el control de la enfermedad se basa principalmente en la aplicación de productos químicos como

las sales de fosfito y metalaxis, que bloquean el desarrollo de P. cinnamomi, sin embargo, estos agroquímicos
ocasionan cambios en la microbiota del suelo, degradación del suelo y eutrofización. Así mismo, ha generado
que cepas se vuelvan resistentes a los fungicidas comerciales y, a su vez, estos afectan el ambiente y la salud,
por lo que es necesario la búsqueda de nuevos agentes antifúngicos de bajo impacto ecológico (Olea et al.,
2019; Belisle et al., 2019).

Una alternativa para sustituir el control químico es el género Trichoderma, que incluye diversas especies de
importancia agrícola para el control biológico y la promoción de crecimiento vegetal (Nawaz et al., 2018). Tri-
choderma spp. tienen la capacidad de sintetizar una gran diversidad de moléculas como biocontrol contra
fitopatógenos e inducir en la planta mecanismos moleculares como la resistencia sistémica adquirida (SAR)
y resistencia sistémica inducida (ISR) (Saravanakumar et al., 2018; Baiyee et al., 2019). Además de ser una
herramienta biotecnológica porque presentan grandes beneficios para la agricultura, como inductores de la
actividad promotora de crecimiento vegetal, la producción de enzimas y metabolitos que ayudan a inhibir los
patógenos que ocasionan enfermedades en plantas (Ye et al., 2020; Zin and Badaluddin, 2020; Manzar et al.,
2020; Macias et al., 2020).

104
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

Dada la importancia biológica de las especies de Trichoderma spp., en la actualidad ha aumentado el interés por
descubrir nuevas especies en diferente hábitat, sin embargo, en el departamento de Sucre no se han realizado
estudios previos que utilicen cepas nativas de Trichoderma spp. como alternativa biológica para el manejo del
fitopatógeno P. cinnamomi en plantaciones de aguacate. Por tal razón, el presente estudio tuvo como objetivo
evaluar la actividad inhibitoria in vitro de cepas nativas de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi aisladas de
cultivares de aguacate de los Montes de María, departamento de Sucre.

MÉTODO

Área de estudio

La investigación se realizó en los municipios de Ovejas (9°31′33″N 75°13′38″O y altitud de 254 m.s.n.m) y
Chalán (9°32′38″N 75°18′45″O y altitud de 270 m.s.n.m), pertenecientes a la subregión Montes de María,
departamento de Sucre, Colombia, clasificada como zona de bosque seco tropical con paisaje característico
de montaña. Presenta una temperatura promedio de 27 °C y con precipitaciones que pueden variar entre los
1,000 y 1,200 mL al año (Aguilera, 2013; Martínez et al., 2016).

Aislamiento de Phytophthora cinnamomi

Se recolectaron raíces de plantas de aguacate con síntomas característicos de ataque de P. cinnamomi Rands.
Las muestras de las raíces recolectadas fueron lavadas con agua destilada estéril, luego se realizaron cortes de
2 cm para ser sometidos a desinfección superficial con etanol (70 %) por 30 s, seguido de un lavado en agua
destilada estéril por 30 s, después sumergidas en hipoclorito de sodio (3 %) por 30 s y, por último, se lavaron
con agua destilada estéril por 30 s. De las muestras desinfestadas se cortaron trozos pequeños de 1 mm y se
sembraron en medio V8 (jugo V8 200 mL, CaCO3 3,0 g, agar 15,0 g, pH: 6,5 en 1,000 mL de agua destilada)
(Mamani, 2017). Las cajas Petri inoculadas se incubaron a 28 ºC por 15 días (Chañag et al., 2018).

Cultivos trampa para la captura de Trichoderma spp

Los muestreos se realizaron en la unidad productiva de cultivos de aguacate en los municipios de Chalán (Vereda el
Limón) y Ovejas (Vereda Salitral), para ello se utilizaron cultivos trampas construidas con recipientes plásticos, en los
cuales fueron colocadas porciones de arroz precocido, luego se cubrieron con una malla de gasa. Estas trampas fue-
ron ubicadas por debajo del nivel del suelo al lado de las plantas de aguacate de forma aleatoria, por todo el lote de
cultivo, se seleccionaron aquellos lugares con mayor humedad y presencia de materia orgánica en descomposición.
En total se ubicaron 10 trampas por sitio de muestreo, las cuales se dejaron por un periodo de 7 a 14 días para darle
tiempo al hongo de colonizar el arroz. Para garantizar el aislado de la cepa nativa se tomaron muestras de suelo, las
cuales fueron recolectadas de 10 sitios o parcelas de cultivos de aguacate en el municipio de Chalán y Ovejas, donde
no existían indicios de la aplicación de productos microbiológicos comerciales a base de Trichoderma. Por cada zona
se tomaron 3 muestras de suelo (1 kg cada una), a una profundidad de 20 cm al lado de cada árbol de aguacate, se
recolectaron con ayuda de una pala desinfectada previamente. Las muestras se depositaron en bolsas marca Ziploc
debidamente selladas para luego ser transportadas al laboratorio de microbiología de la Universidad de Sucre para ser
procesadas (Acurio y España, 2017; Nugra, 2018).

Identificación de los microorganismos aislados

Las cajas Petri que presentaron las características similares de Trichoderma spp. fueron asiladas a partir de los cultivos
puros mediante la técnica de cinta adhesiva, la cual consiste en colocar la cinta sobre la superficie de la colonia de
Trichoderma spp. y retirarla para posteriormente colocarla sobre un portaobjeto con una gota de lactofenol y observar
al microscopio 4X a 40X. De cada aislamiento se observaron las estructuras macroscópicas (densidad del micelio, olor

105
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

y color) y microscópicas (conidióforos, conidios, fiálide y forma de clamidósporas). La identificación taxonómica a nivel
de género se realizó mediante las claves propuesta por Barnett y Hunter (1998), mientras que para la identificación
de la especie de Phytophthora sp. se utilizó la guía de reconocimiento propuesta por (Tenorio, 2010).

Prueba in vitro de antagonismo de Trichoderma spp. contra Phytophthora cinnamomi

Se tomaron discos de micelio de aproximadamente 5 mm de diámetro de antagonista y patógeno, y se ino-

cularon en ambos extremos en cajas Petri que contenían medio dual PDA-V8, separados aproximadamente
6 cm uno de otro; se incubaron a 28±2 C durante 12 días. Se utilizó como control negativo P. cinnamomi sin
agroquímico y para el control positivo se aplicó 20 µL del fungicida fosetil aluminio. Los resultados de actividad
inhibitoria se evidenciaron mediante el crecimiento de Trichoderma spp. en caja Petri (Martinez et al., 2008; De
Oliveira et al., 2020; Rajani et al., 2020).

Para evaluar la capacidad antagónica de las cepas de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi, se calculó el porcen-
taje de inhibición empleando la siguiente fórmula propuesta por Jaramillo (2014):

Donde R1 es el radio del patógeno testigo y R2 es el crecimiento radial del fitopatógeno expuesto al antagonista.

Así mismo, se utilizó la escala de antagonismo propuesta por Ezziyyani et al., (2005), con el fin de determinar el
grado de actividad antagónica in vitro de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi (cuadro 1).

Cuadro 1. Escala de la actividad antagónica de Trichoderma spp.

Grado Capacidad antagónica

1 Invasión total de la superficie de la colonia del hongo patógeno.
2 Invasión 25 % de la superficie del medio de cultivo en presencia del patógeno.
3 Invasión 50 % de la superficie del medio de cultivo en presencia del patógeno.
4 Invasión 75 % de la superficie del medio de cultivo en presencia del patógeno.
5 Invasión total de la superficie de la colonia del hongo patógeno esporulación sobre ella.

Extracción de DNA de cepas de Trichoderma spp.

Del medio papa dextrosa-agar PDA (extracto de papa 4,0 g, dextrosa 20 g, agar-agar 15,0 g, pH: 6,5 en 1,000 mL de
agua destilada) se extrajeron colonias puras de cada cepa de Trichoderma spp. y se incubaron a 25±2 °C por tres días
con fotoperiodo (12 h luz/oscuridad). Se pesaron 100 mg de micelio fresco el cual fue macerado en nitrógeno líquido
con la ayuda de un mortero. El DNA se extrajo con el kit comercial DNeasy Plant Mini® siguiendo el protocolo del
fabricante (Vázquez et al., 2015; Gamarra et al., 2018). Para verificar la presencia de DNA fue realizada una electro-
foresis en gel de agarosa 0,5 % en tampón TBE; se tomaron 3 µL de DNA puro y se mezclaron con 4 µL de colorante
Orange, usando como referencia un marcador molecular de 100 pb. Para la visualización con un tiempo de corrida de
2 horas a 70 voltios usando una fuente de poder Power PacTM Basic 300V/400mA/75W BIO-RAD.

Amplificación del gen factor de elongación de la traducción 1 (tef1)

El DNA extraído fue sometido a la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) para amplificar la región del gen
tef1 del DNAr. En la reacción de PCR se utilizó un volumen final de 25 µL de la mezcla de reacción, preparada

106
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

de la siguiente manera: 2,5 µL de buffer; 1,5 μL de MgCl2 25 mM; 1,5 μL de dNTP 10 mM; 0,75 μL de inicia-
dor EF1-728F5’-CATCGAGAAGTTCGAGAAGG-3’a 0,2 mM y 0,75 μL a 0,2 mM Tef1-Llevrev 5’-AACTTGCAGG-
CAA-TGTGG-3’; y 0,5 μL Taq DNA polimerasa en 12,5 μL de agua ultrapura estéril (Druzhinina, 2009; Maniscalco
y Dorta, 2015). Se utilizó como control positivo Trichoderma harzianum y control negativo agua estéril.

Secuenciación de los productos de PCR

Los productos amplificados fueron enviados a secuenciación a la empresa Macrogen (Seoul, South Korea) en un
secuenciador automático con capilar 3730XL. Las entidades de las secuencias nucleotídicas obtenidas fueron com-
paradas con las almacenadas en bancos de datos de la National Center for Biotechnology Information (NCBI). El ali-
neamiento de las bases fue realizado por clustal W, las inferencias filogenéticas fueron obtenidas por método Neigh-
bor-Joining basado en el modelo kimura-2-parámetro con prueba bootstrap 1.000 réplicas con el programa MEGA X.

Análisis estadístico

Se aplicó un diseño completamente al azar (DCA) para la actividad inhibitoria de Trichoderma spp. contra P.
cinnamomi. Así mismo, se aplicó la prueba múltiple de rango Duncan para establecer diferencias (p<0,05) en
cuanto a los porcentajes de inhibición de las cepas de Trichoderma spp. contra el fitopatógeno. El experimento
se realizó por triplicado y los datos fueron analizados en el programa estadístico Infostat versión estudiantil.

RESULTADOS

Aislamiento de Trichoderma spp. y P. cinnamomi de cultivos de aguacate de los Montes de María

Fueron aisladas un total de 30 cepas (19 para el municipio de Chalán y 11 para el municipio de Ovejas). Debido
a su crecimiento en medio PDA y observado sus estructuras bajo microscopio se pudo evidenciar que pertene-
cían al género Trichoderma (figura 1).

Figura 1. Estructura morfológica de Trichoderma spp. observada bajo microscopio óptico a 40X Municipio de (A) Ovejas y (B) Chalán.
(a) conidióforos, (b) conidios.

P. cinnamomi se caracteriza por presentar un micelio algodonoso cuando crece en medio V8. Bajo microscopio,
las hifas se observaron con hinchazones bien marcados, micelio sin septos y esporangio ovoide, las cuales son
características particulares para identificar este tipo de microorganismo (figura 2).

107
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

Figura 2. Identificación microscópica de Phytophthora cinnamomi. (A) Crecimiento micelial (B) Esporangio ovoide 40X.

Actividad inhibitoria in vitro de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi

De las 30 cepas de Trichoderma spp. aisladas de cultivos de aguacate en los municipios de Chalán y Ovejas, solo
5 cepas de Chalán y 4 de Ovejas presentaron inhibición contra patógeno (figura 3).

Figura 3. Inhibición in vitro de cepas de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi.

(A) C1OVLIM, (B) C2OVLIM, (C) C3OVLIM, (D) C4OVLIM, (E) C1CHLIM, (F) C2CHLIM, (G) C3CHLIM, (H) C4CHLIM,
(I) C5CHLIM, (J) control negativo Trichoderma spp. (K) control negativo P. cinnamomi (L) control positivo P. cinnamomi
+ fosetil aluminio, (C): cepa, (OV): Ovejas, (CH): Chalán, (LIM): Laboratorio de Investigaciones Microbiológicas, Uni-
versidad de Sucre.

108
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

La prueba múltiple de rango Duncan muestra diferencias estadísticas significativas (p<0,05) entre las cepas
aisladas de los municipios de Chalán y Ovejas, demostrando que las cepas C1OVLIM (94,5 %) y C5CHLIM (87,8
%) presentaron los mejores promedios de inhibición, mientras que el control químico (fosetil aluminio) el mayor
promedio (98,6 %) de inhibición contra P. cinnamomi (figura 4).

Figura 4. Porcentaje de inhibición de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi.

El grado de actividad antagónica fue por micoparasitismo, la cepa C1OVLIMB fue de grado 5 ocupan-
do completamente la superficie del medio de cultivo en presencia del patógeno, mientras que la cepa
C5CHLIMB presentó grado 3 ocupando el 50% de la superficie del medio de cultivo en presencia del
patógeno (figura 3, figura 5).

Figura 5. Micoparasitismo de Trichoderma spp. contra P. cinnamomi. (A) cepa de Trichoderma spp. C1OVLIMB el cual se
observa hifa penetrando a P. cinnamomi (B) cepa de Trichoderma spp. C5CHLIMB enrollando a P. cinnamomi.

109
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

Identificación molecular de Trichoderma spp.

El resultado obtenido a partir del análisis de las secuencias demostró que las cepas C1OVLIMB, C3O-
VLIMB, C4OVLIMB, C3CHLIMB, C2CHLIMB fueron identificadas como Trichoderma harzianum, mientras que
C1CHLIMB, C5CHLIMB, C4 CHLIMB, C2OVLIMB, C4OVLIMB fueron identificadas como Trichoderma viride
con un producto esperado de 1200 pb (figura 6).

Figura 6. Dendograma a partir de las secuencias del gen tef1 de Trichoderma spp. vereda Salitral, municipio de Ovejas (OV), vereda
el Limón, municipio de Chalán (CH) departamento de Sucre.

Los caracteres taxonómicos juegan un papel importante al momento de identificar las especies de Trichoderma,
pero muchas veces esta identificación puede ser subjetiva y muy dificultosa, ya que caracteres como conidios y
conidióforos entre otros, son muy parecidos entre las especies, lo que ha ocasionado que haya un bajo número
de especies identificadas morfológicamente en comparación a las que han sido identificadas filogenéticamente
a partir de secuencias de DNA. Así mismo, el análisis morfológico es muy propenso a cometer errores y como
consecuencia se podrían tener cepas de Trichoderma spp. mal identificadas en colecciones de cultivos de mi-
croorganismos (Umaña et al., 2019; Filizola et al., 2019; Sood et al., 2020).

Las herramientas moleculares se han convertido en una alternativa más precisa para la identificación de espe-
cies. Gracias a primers específicos se pueden diferenciar especies que son aisladas de diferentes ecosistemas,
sin embargo, hay primers que son más específicos que otros. Diversos estudios han utilizado primers específi-
cos para la región ITS1 e ITS2 pero estas regiones han presentado inconvenientes para identificar especies de
Trichoderma, incluso pueden dar lugar a varios resultados de identificación para un mismo aislado, por tal razón

110
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

el gen tef1 se caracteriza por ser una región por presentar una alta variabilidad intraespecífica (Maniscalco y
Dorta, 2015; García et al., 2018; Fanelli et al., 2018).

Muchas de las especies de Trichoderma tienen una gran versatilidad al momento de competir por espacio, nu-
trientes, producción de metabolitos secundarios y micoparasitismo (Inglis et al., 2020; Kredics et al., 2018). Lo
expuesto anteriormente es confirmado por Sánchez et al. (2019) donde demuestran que diferentes especies
de Trichoderma presentaron inhibición contra Phytophthora rosacearum, P. inundata, P. lacustris, P. cactorum: en
todos los casos se observó bajo microscopio electrónico el enrollamiento de Trichoderma spp.

Los resultados obtenidos en este estudio concuerdan con varias investigaciones que demuestran la inhibición
mediante micoparasitismo de T. harzianum y T. viride contra diferentes especies de Phytophthora (Ezziyyani et
al., 2005; Kredics et al., 2018; Belisle et al., 2019). Por ejemplo, en un estudio realizado por Braun et al., (2018)
acerca del proceso de inhibición de T. harzianum contra hongos generadores de micotoxinas, demostraron que
esta especie puede actuar como micoparásito y liberar enzimas hidrolíticas como quitinasas y lacasas que tie-
nen la capacidad de poder desintegrar la pared celular del patógeno, indicando que esta especie es considerada
un buen control biológico in vitro. Así mismo, Kuzmanovska et al. (2018) evaluaron las especies de Trichoderma
asperellum y T. harzianum contra Botrytis cinerea, uno de los principales patógenos que ataca al cultivo de to-
mate. Los resultados demostraron que T. harzianum y T. asperellum presentaron inhibición contra patógeno in
vitro, tanto micelial como germinación conidial, demostrando que estas dos especies son agentes de control
biológico para el control de la enfermedad del moho gris en el tomate.

El-Sharkawy et al. (2018) realizaron una combinación de micorrizas arbusculares con T. harzianum y T. viride con el
fin de controlar la enfermedad de la roya del tallo en plantas de trigo ocasionado por Puccinia graminis. Los resultados
obtenidos confirmaron que en condiciones de invernadero la combinación de micorrizas arbusculares con las dos
especies de Trichoderma redujo la enfermedad, e indujo la producción de las enzimas peroxidasas y polifenol oxidasa
y, a su vez, aumentó el contenido total de fenol y mejoró los parámetros de crecimiento.

T. viride ha demostrado ser un hongo con la capacidad de ejercer actividad inhibitoria contra P. cinnamomi (Hoyos et al.,
2019; Abdel et al., 2019; Shafique et al., 2019) debido a que tienen la capacidad de inducir la producción de enzimas
específicas como polifenol oxidasa, quitinasas y glucanasas en plántulas de maní que se encuentran infectadas contra
Aspergillus niger (Gajera et al., 2015). Así mismo, Andrade-Hoyos et al. (2019) determinaron el potencial antagónico
in vitro de Trichoderma harzianum, T. asperellum y T. viride provenientes de la rizosfera de aguacate contra Rhizoctonia
solani, Fusarium oxysporum y Phytophthora capsici. Los resultaron confirmaron que las especies de Trichoderma spp.
fueron eficiente para controlar el crecimiento de los patógenos in vitro. De igual forma, Nawaz et al. (2018) afirman
que la aplicación de Trichoderma viride y T. harzianum mostraron una inhibición 85,5 % del crecimiento micelial de P.
capsici, mientras que en condiciones de invernadero ambas especies de Trichoderma suprimieron significativamente
la severidad de la podredumbre de la raíz, lo que favoreció el crecimiento del sistema radicular y biomasa vegetal.

Por otra parte, la inoculación de T. viride en plántulas de menta tuvo la capacidad de colonizar con mayor
rapidez el sistema radicular de planta con el fin de promover su crecimiento, induciendo además una alta
concentración de aceites esenciales en comparación con las plántulas sin inocular (Velmourougane et al.,
2019; Guo et al., 2020; He et al., 2020; Jakovljevic, 2020). A su vez, la aplicación de Trichoderma spp. puede
aumentar la eficiencia de la captura de nutrientes lo que favorece al crecimiento de la planta y brindar pro-
tección contra patógenos.

CONCLUSIONES

En este estudio, los hongos Trichoderma viride y T. harzianum presentaron un efecto antagónico significativo
contra el crecimiento in vitro de P. cinnamomi causante de la marchitez radicular en plantaciones de aguacate

111
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

de los Montes de María. Estas dos especies presentan diversos mecanismos para el control de patógenos, lo
que las convierte en alternativas biológicas para el manejo y control de enfermedades en cultivos de interés
económico. Además, por su rápido crecimiento pueden ser bioaumentadas en sustrato de arroz precocido para
luego ser aplicados como bioproductos a cultivos de aguacate que se encuentran afectados por la enfermedad.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Programa de Colombia Científica “Reconstrucción del tejido social en zonas de
pos-conflicto en Colombia” Código SIGP: 57579 con el proyecto de investigación “Competencias empresa-
riales y de innovación para el desarrollo económico y la inclusión productiva de las regiones afectadas por el
conflicto Colombiano” Código SIGP: 58907. Financiado en el marco de la convocatoria Colombia Científica,
Contrato No FP44842-213-2018.

REFERENCIAS

ABDEL-MARETH, T.; EL-HAGRASSI, A.; ABDEL-AZIZ, M.; NASR, S.; GHAREEB, M. Biological activities of
endozoic fungi isolated from Biomphalaria alexandrina snails maintained in different environmental
conditions. International Journal of Environmental Studies, v. 76, n. 5, 2019, p. 780-799.
https://doi.org/10.1080/00207233.2019.1620535
ACURIO, RAMIRO; ESPAÑA, CINTHIA. Aislamiento, caracterización y evaluación de Trichoderma spp. como
promotor de crecimiento vegetal en pasturas de raygrass (Lolium perenne) y trébol blanco (Trifolium
repens). LA GRANJA. Revista de Ciencias de la Vida, v. 25, n. 1, 2017, p. 53-61.
https://doi.org/10.17163/lgr.n25.2017.05
AGUILERA, MARIA. Montes de María: una subregión de economía campesina y empresarial. Documentos de
Trabajo Sobre Economía Regional y Urbana. 1 ed. Cartagena (Colombia): Banco de la Republica, 2013, 31 p.
https://doi.org/10.32468/dtseru.195
ANDRADE-HOYOS, P.; LUNA-CRUZ, A.; OSORIO-HERNÁNDEZ, E.; MOLINA-GAYOSSO, E.; LANDERO-
VALENZUELA, N.; BARRALES-CUREÑO, H. Antagonismo de Trichoderma spp. vs hongos asociados a la
marchitez de chile. Revista mexicana de ciencias agrícolas, v. 10, n. 6, 2019, p. 1259-1272.
https://doi.org/10.29312/remexca.v10i6.1326
ARAÚJO, RAFAEL; RODRIGUEZ, ROSA; RUIZ, HECTOR; AGUILAR, CRISTOBAL. Avocado by products:
Nutritional and functional properties. Trends in Food Science & Technology, v. 80, 2018, p. 51–60.
https://doi.org/10.1016/j.tifs.2018.07.027
ARIAS, CAROLINA; MOORS, M. Reducing post-harvest food losses through innovative collaboration: Insights
from the Colombian and Mexican avocado supply chains. Journal of Cleaner Production, v. 199, 2018, p.
1020–1034.
https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2018.06.187
BAIYEE, B.; ITO, S.; SUNPAPAO, A. Trichoderma asperellum T1 mediated antifungal activity and induced
defense response against leaf spot fungi in lettuce (Lactuca sativa L.). Physiological and Molecular Plant
Pathology, v. 106, 2019, p. 96-101.
https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2018.12.009
BARNETT, H.; HUNTER, B. Illustrated genera of imperfect fungi. 4 ed. Virginia (USA): American Phytopathological
Society, 1998, p. 14-25.
BELISLE, RODGER; MCKEE, BRANDON; HAO, WEI; CROWLEY, MARGARET; ARPAIA, MARY; MILES,
TIMOTHY; MANOSALVA, PATRICIA. Phenotypic characterization of genetically distinct Phytophthora
cinnamomi isolates from avocado. Phytopathology, v. 109, n. 3, 2019, p. 384-394.
https://doi.org/10.1094/PHYTO-09-17-0326-R

112
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

BRAUN, H.; WOITSCH, L.; HETZER, B.; GEISEN, R.; ZANGE, B.; SCHMIDT-HEYDT, M. Trichoderma harzianum:
Inhibition of mycotoxin producing fungi and toxin biosynthesis. International Journal of Food Microbiology,
v. 280, 2018, p. 10–16.
https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2018.04.021
BURBANO-FIGUEROA, OSCAR. Sistemas agroforestales de aguacate antillano en Montes de María (Colombia):
un modelo conceptual del sistema de producción. Revista Chapingo. Serie horticultura, v. 25, n. 2, 2019,
p. 75-102.
https://doi.org/10.5154/r.rchsh.2018.09.018
COLOMBIA. MINISTERIO DE AGRICULTURA Y DESARROLLO RURAL (MADR). Cifras sectoriales Cadena
de Aguacate. Sistema de Gestión y Desempeño de Organizaciones de Cadena-SIOC. Bogotá. 2019.
[en línea]. Disponible en:https://sioc.minagricultura.gov.co/Aguacate/Documentos/2019-09 30%20
Cifras%20Sectoriales.pdf. [Accedido: 25-oct-2020].
CHAÑAG, HAROLD; ÁLVAREZ, SANDRA; LAGOS, LUZ; BURBAN-DAVID, DIANA. Sensibilidad de aislamientos
de Phytophthora infestans procedentes de Solanum tuberosum a tres fungicidas sistémicos. Revista
Colombiana de Ciencias Hortícolas, v. 12, n. 3, 2018, p. 592-601.
https://doi.org/10.17584/rcch.2018v12i3.7859
DE OLIVEIRA, CAMILLA; ALMEIDA, NAYANE; CORTES, MARCIO; JUNIOR, MARCIO; DA ROCHA, MARA;
ULHOA, CIRANO. Biological control of Pratylenchus brachyurus with isolates of Trichoderma spp. on
soybean. Biological Control, v. 152, 2020, p. 104-425.
https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2020.104425
DÍAZ, MARIA. La economía de los Montes de María. 1ed. Cartagena (Colombia): Economía & Región, 2014,
14 p.
https://hdl.handle.net/20.500.12585/9816
DRUZHININA, IRINA. PCR protocols for amplification of Trichoderma phylogenetic markers. 2009 [en linea].
Disponible en: www. isth.info/ methods/ method.php?methodid=10. [Accedido: 14-sep-2020]
EL-SHARKAWY, H.; RASHAD-YOUNES, M.; IBRAHIM-SEHAM, A. Biocontrol of stem rust disease of wheat
using arbuscular mycorrhizal fungi and Trichoderma spp. Physiological and Molecular Plant Pathology, v.
103, n.1, p. 84-91.
https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2018.05.002
EZZIYYANI, MOHAMMED; REQUENA, MARÍA; SANCHEZ, CONSUELO; CASTILLO, MARÍA. Efecto del
sustrato y la temperatura en el control biológico de Phytophthora capsici en pimiento (Capsicum annuum
L.). Anales de Biología, v. 27, 2005, p.119-126.
FANELLI, FRANCESCA; LIUZZI, VANIA; LOGRIECO, ANTONIO; ALTOMARE, CLAUDIO. Genomic
characterization of Trichoderma atrobrunneum (T. harzianum species complex) ITEM 908: insight into the
genetic endowment of a multi-target biocontrol strain. BMC genomics, v. 19, n. 1, 2018, p. 662.
https://doi.org/10.1186/s12864-018-5049-3
FILIZOLA, PATRICIA; LUNA, MARCOS; DE SOUZA, ADRIANA; COELHO, IWANNE; LARANJEIRA, DELSON;
CAMPOS-TAKAKI, GALBA. Biodiversity and phylogeny of novel Trichoderma isolates from mangrove
sediments and potential of biocontrol against Fusarium strains. Microbial cell factories, v. 18, n. 1, 2019,
p. 89.
https://doi.org/10.1186/s12934-019-1108-y
JARAMILLO, GABRIELA. Evaluación in vitro de la capacidad antagónica de Trichoderma spp. frente a Fusarium
sp., Alternaria sp. y Phytophthora sp. [Tesis Ingeniera Agrónoma]. Zamorano (Honduras): Escuela Agrícola
Panamericana, Facultad de Ciencias y producción Agropecuaria, 2014, 25-38 p.
GAJERA, H.; SAVALIYA, D.; PATEL, S.; GOLAKIYA, B. Trichoderma viride induces pathogenesis related defense
response against rot pathogen infection in groundnut (Arachis hypogaea L.). Infection, Genetics and
Evolution, v. 34, 2015, p. 314–325.
https://doi.org/10.1016/j.meegid.2015.07.003

113
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

GAMARRA, MARTAS; OJEDA, MARCO; MALDONADO, GUILLERMO. Identificación molecular y tasa de

crecimiento de cepas nativas de Trichoderma spp. aisladas de la Región Norte del Paraguay. Investigación
Agraria, v. 19, n. 2, 2018, p. 127-132.
https://doi.org/10.18004/investig.agrar.2017.diciembre.127-132
GARCÍA-NUÑEZ, HILDA; MARTINEZ-CAMPOS, ÁNGEL; HERMOSA-PRIETO, MARÍA; MONTE-VASQUEZ,
ENRIQUE; AGUILAR-ORTIGOZA, CARLOS; GONZALEZ-ESQUIVEL, CARLOS. Morphological and
molecular characterization of native isolates of Trichoderma and its potential biocontrol against
Phytophthora infestans. Revista Mexicana de Fitopatología, v. 35, n. 1, 2018, p. 58-79.
https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.1605-4
GUO, KAI; SUI, YONGHUI; LI, ZHE; HUANG, YANHUA; WANG, WENWEN. Colonization of Trichoderma
viride Tv-1511 in peppermint (Mentha × piperita L.) roots promotes essential oil production by triggering
ROS-mediated MAPK activation. Plant Physiology and Biochemistry, v. 1, n. 1, 2020, p. 12-19.
https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2020.03.042
HARDHAM, R.; BLACKMAN, M. Phytophthora cinnamomi. Molecular Plant Pathology, v. 19, n. 2, 2018, p.
260-285.
https://doi.org/10.1111/mpp.12568
HE, C.; WANG, W.; HOU, J. Plant performance of enhancing licorice with dual inoculating dark septate
endophytes and Trichoderma viride mediated via effects on root development. BMC Plant Biology, v. 20,
n. 1, 2020, p. 325.
https://doi.org/10.1186/s12870-020-02535-9
HOYOS, PETRA; LUNA-CRUZ, ALFONSO; HERNANDEZ, EDUARDO; GAYOSSO, EDUARDO; VALENZUELA,
NADIA; CUREÑO, HEBERT. Antagonismo de Trichoderma spp. vs hongos asociados a la marchitez de
chile. Revista mexicana de ciencias agrícolas, v.10, n. 6, 2019, p. 1259-1272.
https://doi.org/10.29312/remexca.v10i6.1326
INGLIS, PETER; MELLO, SUELI; MARTINS, IRENE; SILVA, JOAO; MACEDO, KAMILLA; SIFUENTES, DANIEL;
VALADARES-INGLIS, M. Trichoderma from Brazilian garlic and onion crop soils and description of two
new species: Trichoderma azevedoi and Trichoderma peberdyi. PloS one, v. 15, n. 3, 2020, p. 228-485.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0228485
JAKOVLJEVIC, VIOLETA. Synergistic effect of Fusarium lateritium LP7 and Trichoderma viride LP5 promotes
ethoxylated oleyl-cetyl alcohol biodegradation. Journal of Environmental Science and Health, v. 55, n. 4,
2020, p. 438-447.
https://doi.org/10.1080/10934529.2019.1706334
KUZMANOVSKA-BILJANA, R.; RUSEVSKI-RADE, A.; JANKULOVSKA-MIRJANA, Y.; ORESHKOVIKJ-
KATERINA, B. Antagonistic activity of Trichoderma asperellum and Trichoderma harzianum against
genetically diverse Botrytis cinerea isolates. Chilean journal of agricultural research, v. 78, n. 3, p. 391-399.
  https://dx.doi.org/10.4067/S0718-58392018000300391
KREDICS, LASZLO; CHEN, LIQIONG; KEDVES, ORSOLYA; BüCHNER, RITA; HATVANI, LORANT; ALLAGA,
HENRIETTA; VÁGVÖLGYI, CSABA. Molecular Tools for Monitoring Trichoderma in Agricultural
Environments. Frontiers in microbiology, v. 9, 2018, p. 15-99.
https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.01599
MACÍAS-RODRÍGUEZ, LOURDES; CONTRERAS-CORNEJO, HEXON; ADAME-GARNICA, SANDRA;
DEL-VAL, EK; LARSEN, JOHN. The interactions of Trichoderma at multiple trophic levels: inter-kingdom
communication. Microbiological Research, v. 19, 2020, p.126-552.
https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126552
MAMANI, JACKELINE. Pseudomonas de rizósfera de palto (Persea americana Mill.) con actividad biocontrolodara
de Phytophthora cinnamomi Rands, aisladas en costa central del Perú [Ph.D tesis de ingeniero agrónomo].
Lima (Perú): Universidad Nacional Agraria la Molina, Facultad de Ciencias Agrarias, 2017, 27 p.
MANISCALCO, DOMENICO; DORTA, BLAS. Diversidad del hongo Trichoderma spp. en plantaciones de maíz
de Venezuela. Interciencia, v. 40, n. 1, 2015, p. 23-31.

114
BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

MANZAR, NAZIA; SINGH, YOGENDRA; KASHYAP, ABHIJEET; SAHU, PRAMOD; RAJAWAT, MAHENDRA;
BHOWMIK, ARPAN; SAXENA, ANIL. Biocontrol potential of native Trichoderma spp. against anthracnose
of great millet (Sorghum bicolour L.) from Tarai and hill regions of India. Biological Control, v. 152, 2020,
p. 104-474.
https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2020.104474
MARTÍNEZ, B.; REYES, YUSIMY; INFANTE, DANAY; GONZÁLEZ, E. BAÑOS, HEYKER; CRUZ, A. Selección
de aislamientos de Trichoderma spp. candidatos a biofungicidas para el control de Rhizoctonia sp. en
arroz. Revista de Protección Vegetal, v. 23, n. 2, 2008, p.118-125.
MARTÍNEZ, STEVENS; BANQUETH, HERMES DE JESÚS; VITOLA, FRANK; GÓMEZ, JORGE; PUENTES,
MARÍA. Diversidad de briófitos en los Montes de María, Colosó (Sucre, Colombia). Colombia Forestal, v.19,
n. 1, 2016, p. 41-51.
https://doi.org/10.14483/udistrital.jour.colomb.for.2016.1.a03
MASIKANE, S.; JOLLIFFE, J.; MCLEOD, A. Novel approaches and methods for quantifying Phytophthora
cinnamomi in avocado tree roots. FEMS microbiology letters, v. 366, n. 16, 2019, p. 199.
https://doi.org/10.1093/femsle/fnz199
NAWAZ, KIRAN; SHAHID, AHMAD; BENGYELLA, LOUIS; ALI, MUHAMMAS; ANWAR, WAHEED; ALI,
SHINAWAR. Diversity of Trichoderma species in chili rhizosphere that promote vigor and antagonism
against virulent Phytophthora capsici. Scientia Horticulturae, v. 239, 2018, p. 242-252.
https://doi.org/10.1016/j.scienta.2018.05.048
NUGRA, ARACELY. Evaluación de sustratos orgánicos para la propagación de Trichoderma spp. [Tesis en
Ingeniería en Biotecnología de los recursos naturales]. Cuenca (Ecuador): Universidad Politécnica
Selesiana, Facultad de Ingeniera en Biotecnología, 2018, 20-30 p.
OLEA, ANDRES; ESPINOZA, LUIS; SEDAN, CLAUDIA; THOMAS, MARIO; DIAZ, KATY. Synthesis and in vitro
growth inhibition of 2-allylphenol derivatives against Phythopthora cinnamomi rands. Molecules, v. 24, n.
22, 2019, p. 41-96.
https://doi.org/10.3390/molecules24224196
OSORIO-ALMANZA, LORENA. Distribución espacial del riesgo potencial de marchitamiento del aguacate
causado por Phytophthora cinnamomi en la subregión de Montes de María, Colombia. Revista Colombiana
de Ciencias Hortícolas, v. 11, n. 2, 2017, p. 273-285.
http://dx.doi.org/10.17584/rcch.2017v11i2.7329
PUELLO, ARMANDO. La transformación de la estructura productiva de los Montes de María: de despensa
agrícola a distrito minero-energético. Memorias. Revista Digital de Historia y Arqueología desde el Caribe,
v. 29, 2016, p. 52-83.
RAJANI, P.; RAJASEKARAN, C.; VASANTHAKUMARI, M.; OLSSON, S.; RAVIKANTH, G.; SHAANKER, R.
Inhibition of plant pathogenic fungi by endophytic Trichoderma spp. through mycoparasitism and volatile
organic compounds. Microbiological Research, v. 242, 2020, p. 126-595.
https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126595
RAMIREZ, JOAQUIN; MORALES, JUAN; PETERSON, A. Potential geography and productivity of “Hass”
avocado crops in Colombia estimated by ecological niche modeling. Scientia Horticulturae, v. 237, 2018,
p. 287–295.
https://doi.org/10.1016/j.scienta.2018.04.021
SÁNCHEZ-AXIA, D.; OUSSET-MARIA, J.; SOSA M, C. Biological control of Phytophthora collar rot of pear using
regional Trichoderma strains with multiple mechanisms. Biological Control, v. 135, n. 1, 2019, p. 124-134.
https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2019.05.012
SARAVANAKUMAR, K.; WANG, S.; DOU, K.; LU, Z.; CHEN, J. Yeast two-hybrid and label-free proteomics
based screening of maize root receptor to cellulase of Trichoderma harzianum. Physiological and Molecular
Plant Pathology, v. 104, 2018, p. 86-94.
https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2018.10.002

115
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial BARBOZA-GARCÍA, ADRIÁN
Vol. 20 No 2 · Julio-Diciembre 2022

SENA, KENTON; YANG, JIAN; DREADEN, TYLER; BARTON, CHRISTOPHER. Landscape variables influence
Phytophthora cinnamomi distribution within a forested Kentucky watershed. Forest Ecology and
Management, v. 436, 2019, p. 39-44.
https://doi.org/10.1016/j.foreco.2019.01.008
SHAFIQUE, SHAZIA; SHAFIQUE, SOBIYA; JAVED, ALINA; AKHTAR, NAUREEN; BIBI, SHUMAILA. Analysis
of Antagonistic Potential of Secondary Metabolites and Organic Fractions of Trichoderma Species against
Alternaria Alternata. Biocontrol Sci, v. 24, n. 2, 2019, p. 81-88.
https://doi.org/10.4265/bio.24.81
SOOD, MONIKA; KAPOOR, DHRITI; KUMAR, VIPUL; SHETEIWY, MOHAMED; RAMAKRISHNAN,
MATHUSAMY; LANDI, MARCO; SHARMA, ANKET. Trichoderma: The “Secrets” of a Multitalented
Biocontrol Agent. Plants, v. 9, n. 6, 2020, p. 762.
https://doi.org/10.3390/plants9060762
TENORIO, IFIGENIA. Búsqueda de Resistencia a Phytophthora capsici Leonian en Germoplasma de Capsicum spp.
[Tesis de maestría en Ciencias con énfasis en recursos Fitogenéticos Neotropicales]. Palmira (Colombia):
Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias Agropecuarias, 2010, 16-34 p.
YE, TIAN; DIANZHEN, YU; NA, LIU; YAN, TANG; ZHENG, YAN; AIBO, WU. Confrontation assays and mycotoxin
treatment reveal antagonistic activities of Trichoderma and the fate of Fusarium mycotoxins in microbial
interaction. Environmental Pollution, v. 267, 2020, p. 115-559.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.115559
UMAÑA-CASTRO, JOUSE; OROZCO-CAYASSO, STEFFANY; UMAÑA-CASTRO, RODOLFO; MOLINA-
BRAVO, RAMÓN. Identificación molecular y características fisiológicas de aislamientos de Trichoderma
para el biocontrol de dos patógenos en la piña. Revista de Ciencias Ambientales, v. 53, n. 1, 2019, p.125-
142.
http://dx.doi.org/10.15359/rca.53-1.7
VÁZQUEZ, MARÍA; BARRERA, VIVIANA; BIANCHINOTTI, VIRGINIA. Molecular identification of three isolates
of Trichoderma harzianum isolated from agricultural soils in argentina, and their abilities to detoxify in vitro
metsulfuron methyl. Botany, v. 93, n. 11, 2015, p. 793-800.
https://doi.org/10.1139/cjb-2015-0085
VELMOUROUGANE, KULANDAIVELU; PRASANNA, RADHA; CHAWLA, GAUTAM; NAIN, LATA; KUMAR,
ARUN; SAXENA, ANIL. Trichoderma-Azotobacter biofilm inoculation improves soil nutrient availability and
plant growth in wheat and cotton. J Basic Microbiology, v. 59, n. 6, 2019, p. 632-644.
https://doi.org/10.1002/jobm.201900009
ZIN, NUR; BADALUDDIN, NOOR. Biological functions of Trichoderma spp. for agriculture applications. Annals
of Agricultural Sciences, v. 65, n. 2, 2020, p. 168-178.
https://doi.org/10.1016/j.aoas.2020.09.003

116