Mamíferos Medianos y Grandes en Campos de Cultivo de Arroz en Los Departamentos de Misiones e Itapúa, Paraguay

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Reportes científicos de la FACEN, Enero - Junio 2022, 13(1): 10–19

999-999

http://doi.org/10.18004/rcfacen.2022.13.1.10
Artículo Original
Mamíferos medianos y grandes en campos de cultivo de arroz en los departamentos de Misiones
e Itapúa, Paraguay

Medium and large-sized mammals in rice-fields of the Misiones and Itapúa departments,
Paraguay

Patricia Salinas1,*, , Karina Núñez1, , Fátima Ortiz1, , Griselda Zárate1, , Medes Mendoza1, &
Andrea Weiler1,
1
Universidad Nacional de Asunción, Facultad de Ciencias exactas y Naturales, Departamento de Biología, Laboratorio de Zoología, San Lo-
renzo, Paraguay.
*Autor correspondiente: [email protected].

Resumen: En Paraguay la agricultura se ha expandido a lo largo del territorio, principalmente en la Región


Oriental, en gran cantidad la producción de arroz, constituidas como humedales artificiales, que albergan a una
gran cantidad de fauna, principalmente aves. La información sobre mamíferos y la agricultura aún es escasa a
nivel regional y en particular para Paraguay, por ende, el objetivo de este trabajo fue analizar la diversidad de
mamíferos asociadas al cultivo de arroz, cuyo desarrollo se situó en los departamentos de Misiones e Itapúa.
Los sitios de muestreo presentan ambientes variados, como esterales asociados a canales artificiales de agua,
pastizales, bosques y el área de cultivo de arroz. El área de estudio abarcó tres propiedades de cultivo de arroz,
en total se establecieron un total de 33 estaciones de muestreo, en cada una se instaló una cámara trampa a 50
cm del suelo. El muestreo se realizó entre los meses de septiembre 2020 a abril 2021, con un esfuerzo de 2423
días trampa, el monitoreo de fauna mediante fototrampeo arroja un total de 2577 capturas de fotografías de
mamíferos. Se registró una riqueza de 17 especies de mamíferos pertenecientes a 13 familias y siete órdenes.
Entre las especies registradas, Chrysocyon brachyurus y Leopardus guttulus se encuentran categorizadas como
Vulnerable (VU) a nivel internacional (UICN), y amenazada de extinción a nivel nacional (MADES), ambas
especies estuvieron presentes en los tres sitios evaluados. Recomendamos muestreos de biodiversidad y trabajo
conjunto con los productores agropecuarios a fin de establecer planes de manejo que permitan la conservación
de la biodiversidad en ambientes productivos.
Palabras claves: Agroecosistemas, fototrampeo, humedales, mastozoología.

Abstract: In Paraguay, agriculture has expanded throughout the territory, mainly in the Eastern Region, with a
large amount of rice production, constituted as artificial wetlands, which are home to a large number of fauna,
mainly birds. Information on mammals and agriculture is still scarce at the regional level and in particular for
Paraguay, therefore, the objective of this work was to analyze the diversity of mammals associated with rice
cultivation, whose development was located in the departments of Misiones and Itapúa. The sampling sites
present varied environments, such as marshes associated with artificial water channels, pastures, forests and the
rice cultivation area. The study area included three rice cultivation properties, and a total of 33 sampling stations
were established, in each of which a camera trap was installed at 50 cm above the ground. Sampling was carried
out from September 2020 to April 2021, with an effort of 2423 trap days. Fauna monitoring by photo-trapping
yielded a total of 2577 mammal photographic captures. A richness of 17 species of mammals belonging to 13
families and seven orders was recorded. Among the species recorded, Chrysocyon brachyurus and Leopardus
guttulus are categorized as Vulnerable (VU) at the international level (IUCN), and threatened with extinction at
the national level (MADES), both species were present in the three sites evaluated. We recommend biodiver-
sity sampling and joint work with agricultural producers in order to establish management plans that allow the
conservation of biodiversity in productive environments.
Key words: Agroecosystems, photo-trapping, wetlands, mastozoology.

Introducción se originan y se mantienen a través de actividades


Los sistemas agrarios implican la transformación antropogénicas para que el hombre pueda obtener
del medio natural y el cambio del uso del suelo, alimentos (Sans, 2007). A nivel nacional, la Región
Recibido: 18/01/2022 Aceptado: 1/02/2022
2078-399X/2022 Facultad de Ciencias Exactas y Naturales - Universidad Nacional de Asunción, San Lorenzo, Paraguay. Este
es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY 4.0 (https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es).
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Oriental posee áreas propicias para el cultivo de son todavía inciertas, el autor ahonda a seguir
arroz, principalmente los departamentos de Itapúa, con los inventarios y la utilización de material
Misiones, Caazapá y Cordillera (Friedman y Weil, de museo para una lista más completa.
2010), que se encuentran dentro de la ecorregión del Para América del Sur y en particular para Pa-
Chaco Húmedo según Dinerstein et al., (1995) o den- raguay la información sobre mamíferos y agricul-
tro de la Ecorregión Ñeembucú según la clasificación tura es escasa, la literatura existente enfatiza en
del Ministerio del Ambiente y Desarrollo Sustentable el estudio de aves y su relación con extensiones
(MADES) basado en el trabajo de Acevedo (1990). de cultivo de arroz (Friedmann y Weil, 2010;
Los arrozales son catalogados como humeda- Lesterhuis y Cartes, 2008).
les artificiales, porque alberga una gran diversi- El fototrampeo constituye una técnica de
dad de fauna y flora en las diferentes etapas del muestreo apropiada para el estudio de algunos
cultivo, por la presencia de agua constante, que grupos taxonómicos, ya que permite obtener
interviene en el flujo físico-químico del medio, datos sobre la distribución de las especies de
haciéndolo un agroecosistema muy dinámico mamíferos medianos y grandes difíciles de
(Forés y Comín 1992 y Fernández-Valiente y avistar, a causa de su comportamiento sigiloso
Quesada 2004). y elusivo (Wemmer et al., 1996 y Mccallum,
En los trópicos y subtrópicos, uno de los eco- 2013). Constituye además un método de gran
sistemas agrícolas más comunes son los arroza- practicidad, porque permite cubrir extensas áreas
les, que tienen gran similitud con los humedales, de muestreo con un mínimo de esfuerzo personal
por lo que varias especies de hábitos acuáticos o (Botello et al., 2007).
de ambientes húmedos se adaptan a la dinámica A través de este trabajo se pretende caracteri-
de los cultivos de arroz y colonizan estos ambien- zar la diversidad de fauna de mamíferos medianos
tes (Rizo-Patrón et al., 2011). Si bien el cultivo y grandes, en agropaisajes asociados al cultivo
de arroz implica una transformación del paisaje de arroz en los Departamento de Misiones e Ita-
por la remoción de la cobertura de vegetación púa. El conocimiento de la mastofauna asociada
para iniciar los espejos de agua artificiales; son a campos de arroz permitirá el desarrollo de
sitios atractivos para diferentes especies de aves estrategias de conservación de la biodiversidad
acuáticas que lo usan como sitio para alimentar- en estos ambientes.
se, reproducirse y descansar (Rico et al., 2011).
Además, debido a la relación que existe entre el Metodología
sistema hídrico de riego y los humedales, llegan Área de estudio
peces y otros organismos que son aprovechados Los sitios de muestreo presentan ambientes varia-
por mamíferos e inclusive por el hombre como dos, como estelares asociados a canales artificiales
alimento, desarrollándose de esta manera un ciclo de agua, pastizales, isletas de bosques y el área de
altamente beneficioso (Morales et al. 2013). cultivo de arroz. La investigación se desarrolló en
Dentro del conocimiento sobre los mamíferos tres propiedades privadas; una en el departamento
nativos del Paraguay, el autor De la Sancha y de Itapúa en el distrito de San Cosme y Damián
colaboradores (2017) hace un compilado biblio- (Sitio 1) y dos ubicadas en el Departamento Mi-
gráfico, para este estudio se menciona unas 181 siones en el distrito de Santiago (Sitio 2 y 3) (Fi-
especies nativas de los cuales más del 50% (147 gura 1). Estos distritos pertenecen a la Ecorregión
especies de mamíferos) se citan para la Región Ñeembucú, que presenta un clima subtropical,
Oriental, a pesar de este trabajo aún es poca la in- húmedo a subhúmedo con una precipitación media
formación sobre mamíferos y hay muchos vacíos anual de 1500 mm y con temperatura media de
de información. El inventario es aún incompleto, 22°C (Fogel, 2000).
así como las distribuciones de muchas especies

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Figura 1. Ubicación de los sitios de muestreo.

Muestreo una vez al mes donde se procedió al cambio de la


Los registros de los mamíferos se obtuvieron memoria y chequeo de baterías, las cuales fueron
mediante 33 cámaras trampa que permanecieron reemplazadas cuando fue necesario. También se
activas desde septiembre de 2020 hasta abril de procedió al mantenimiento/limpieza o cambio del
2021. Las cámaras fueron instaladas a una distan- sitio de colocación cuando fue necesario.
cia de 2 – 4 km entre sí, a una altura de 50 cm del
nivel del suelo, en sitios que mostraron indicios Procesamiento y Análisis de datos
de la presencia de mamíferos, como huellas, he- Los datos recolectados fueron procesados y anali-
ces, o pasos de fauna siguiendo a Diaz-Pullido y zados en la FACEN-UNA mediante las siguientes
Payán Garrido (2012). Los puntos de muestreo metodologías:
fueron georreferenciados mediante el uso de un Las imágenes capturadas fueron clasificadas
GPS marca Garmin 64s. Las cámaras trampa en las siguientes carpetas: vacío (sin presencia
fueron programadas para funcionar las 24 horas de actividad), anfibios, reptiles, aves, agricultura
del día, y para tomar secuencias de tres imágenes (presencia de maquinarias o actividad humana) y
consecutivas con un intervalo entre secuencias de mamíferos. Las fotografías de mamíferos fueron
1 segundo. Todos los datos fueron asentados en reclasificadas en carpetas con los nombres cientí-
planillas preparadas para el efecto. ficos de las especies y en subcarpetas describiendo
Las estaciones de muestreo fueron controladas el número de individuos de la especie en cada

Patricia Salinas et al.


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fotografía, siguiendo la metodología propuesta


por Harris et al., 2010. Las fotografías fueron
consideradas independientes con intervalos de 60
minutos (Briones-Salas et al., 2016).
Siguiendo la metodología propuesta por San-
derson & Harris (2013), se utilizó el programa
DataOrganize para crear un archivo de fotografías
organizado cronológicamente por especie, cámara
y sitio de muestreo. Finalmente, los datos fueron
analizadas con el programa DataAnalyze.
Los análisis de diversidad se basaron en el
cálculo de los números de Hills, utilizando datos
Figura 2. Curvas de completitud del muestreo de las comu-
de frecuencia de las especies en las unidades de nidades de mamíferos y sus intervalos de confianza (0.95) en
muestreo (días cámara-trampa): riqueza de espe- relación al número de unidades de muestreo (días de muestreo),
cies (q=0), exponencial de Shannon-Wiener que en el los sitios de muestreo de los Departamentos de Misiones
expresa el número de especies equiprobables (q=1) e Itapúa.
y el inverso de Simpson o número de especies do- indica que el muestreo fue eficiente para describir
minantes (q=2). Para cada medida de diversidad, estas comunidades.
se realizaron curvas de interpolación y extrapola-
ción, y se calcularon intervalos de confianza (IC) Riqueza y Abundancia Relativa
al 95% para determinar si había diferencias signi-
La riqueza de mamíferos registrada fue de 17 es-
ficativas entre los sitios y para medir la eficiencia
pecies, pertenecientes a siete órdenes y 13 familias
del muestreo. Estas estimaciones se realizaron
(Figura 3, Tabla 1). Esto representa el 26,1 % de
utilizando el paquete iNEXT (Hsieh et al., 2016)
las especies de mamíferos medianos y grandes
bajo entorno RGui 64-bi.
registradas para la Región Oriental del Paraguay
Además, se construyeron las curvas de rango
(De La Sancha et al., 2017). Tres de las especies
abundancia, para analizar gráficamente las varia-
registradas revisten amenazas a su conservación a
ciones en composición, riqueza y frecuencia de
nivel internacional, Leopardus guttulus, Chrysoc-
registros entre los sitios estudiados, utilizando
yon brachyurus y Sylvilagus brasiliensis.
el logaritmo en base 10 de la frecuencia relativa.
La riqueza de especies de mamíferos registrada
Adicionalmente, se realizaron los cálculos de
es menor a la de otros ecosistemas agrícolas de
similitud entre las comunidades con el índice de
la región, como la descrita por Dotta y Verdade
Jaccard, utilizando el software EstimateS 9.1.0
(2011) en el sureste de Brasil, donde el área de
(Colwell, 2019).
estudio se encuentran plantaciones de caña de
Resultados y discusión azúcar y de eucalipto, compuesta por 25 especies
de mamíferos nativos, a diferencia de nuestro
Esfuerzo de muestreo estudio, ellos registraron un felino de mayor ta-
El esfuerzo total de muestreo fue de 2.423 días maño (Puma concolor) y además a especies de la
trampa, se obtuvieron un total de 10.911 fotogra- familia Cervidae.
fías de fauna, de las cuales se identificaron hasta Entre los tres sitios de muestreo, el sitio 1 re-
el nivel de especie, un total de 2.577 fotografías sultó ser el lugar con mayor riqueza y registros de
de mamíferos medianos y grandes. Los resultados mamíferos. La especie con mayor frecuencia de
de la medida de “Sample Coverage”, para evaluar registros en los tres sitios evaluados fue Cerdocyon
la completitud del muestreo arrojaron valores su- thous, quien a su vez estuvo presente el 100% de
periores al 90% en los tres sitios (Figura 2), lo que las estaciones de muestreo, siendo la especie con
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Figura 3. Especies de mamíferos registradas en los tres sitios de muestreo. Referencia: a)


Didelphis albiventris. b) Dasypus novemcinctus. c) Euphractus sexcinctus. d) Tamandua
tetradactyla. e) Alouatta caraya. f) Sapajus cay. g) Sylvilagus brasiliensis. h) Lepus euro-
paeus. i) Leopardus guttulus. j) Leopardus geoffroyi. k) Cerdocyon thous. l) Chrysocyon
brachyurus. m) Lontra longicaudatus. n) Procyon cancrivorus. ñ) Cavia aperea. o) Hy-
drochoerus hydrochaeris. p) Cuniculus paca.

mayor ocupación de hábitat, seguido de Procyon considerado generalista, ya que habita ambientes
cancrivorus presente en 71% de las estaciones con diferentes niveles de perturbación (Emmons
y Chrysocyon brachyurus ocupando el 61% de y Feer, 1999, Weiler et al., 2019). El aguará pope
las estaciones muestreadas. Entre las especies (Procyon cancrivorus), también abundante en los
con menor ocupación de hábitat se registraron a sitios 3 y 1 pero menos abundante en el sitio 2,
Tamandua tetradactyla y Lepus europaeus, con concordando con los trabajos de Emmons y Feer,
un único registro cada una, esta última especie es (1999); y Weiler et al., (2019), donde se mencio-
exótica. (Figura 4). na que esta especie es un carnívoro de amplia
Dotta y Verdade (2011), que también registra- distribución, ya que habita bosques, sabanas y
ron a C.thous con mayor frecuencia de ocurrencia ambientes con cause hídrico, arroyos o lagunas,
en plantaciones de caña de azúcar. Este cánido es su alimentación va desde pequeños moluscos y

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Tabla 1. Lista de especies registradas durante el muestreo. N= Número de registros independientes. RAI = Índice de abundancia
relativa. Ocupación naive = Proporción de sitios ocupados por una especie. Las categorías de conservación correspondientes
según UICN (IUCN, 2021) y MADES (Asociación Paraguaya de Mastozoología & Secretaría del Ambiente, 2017). LC = pre-
ocupación menor, NT = casi amenazado, VU = vulnerable, NE = No Evaluado, EN = amenazado, EN = en peligro.
Ocupación Categorías de conservación Departamentos muestreados
Taxón N RAI
Naive UICN MADES Itapúa Misiones
Orden Didelphimorphia
Fam. Didelphidae
Didelphis albiventris 6 0.17 0.16 LC LC X
Orden Cingulata
Fam. Dasypodidae
Dasypus novemcinctus 48 1.39 0.26 LC LC X X
Fam. Chlamyphoridae
Euphractus sexcinctus 6 0.17 0.13 LC LC X X
Orden Pilosa
Fam. Myrmecophagidae
Tamandua tetradactyla 1 0.03 0.03 LC LC X
Orden Primates
Fam. Atelidae
Alouatta caraya 13 0.38 0.35 LC LC X X
Fam. Cebidae
Sapajus cay 2 0.06 0.06 LC LC X
Orden Lagomorpha 
Fam. Leporidae
Sylvilagus brasiliensis 14 0.4 0.23 EN NE X
Lepus europaeus 1 0.03 0.03 -- --
Orden Carnivora
Fam. Felidae
Leopardus geoffroyi 13 0.38 0.13 LC LC X X
Leopardus guttulus 13 0.38 0.16 VU EN X X
Fam. Canidae
Cerdocyon thous 266 7.69 1 LC LC X X
Chrysocyon brachyurus  102 2.95 0.61 NT VU X X
Fam. Mustelidae
Lontra longicaudatus 13 0.38 0.19 LC LC X X
Fam. Procyonidae
Procyon cancrivorus 123 3.56 0.71 LC LC X X
Orden Rodentia
Fam. Caviidae
Cavia aperea 12 0.35 0.16 LC LC X X
Hydrochoerus hydrochaeris 41 1.19 0.39 LC LC X X
Fam. Cuniculidae
Cuniculus paca 6 0.17 0.06 LC LC X X

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Figura 4. Rango de abundancia de especies de mamíferos elevada frecuencia en paisajes agrícolas, debido
medianos y grandes para los tres sitios de estudio. agregar los a la alta oferta de presas (Jacomo et al., 2009;
significados. Referencia: Acar: Alouatta caraya, Cape: Cavia
aperea, Cbra: Chrysocyon brachyurus, Cpac: Cuniculus paca,
Soler, 2009).
Ctho: Cerdocyon thous, Dalb: Didelphis albiventris, Dnov: Uno de los mamíferos con menor frecuencia de
Dasypus novemcinctus, Esex: Euphractus sexcinctus, Hhyd: registro es la Liebre europea (Lepus europaeus),
Hydrochoerus hydrochaeris, Leur: Lepus europaeus, Lgeo: especie exótica, de la cual se obtuvo una sola cap-
Leopardus geoffroyi, Lgut: Leopardus guttulus, Llon: Lontra
tura. Esta es una especie introducida en Argentina
longicaudatus, Pcan: Procyon cancrivorus, Sbra: Sylvilagus
brasiliensis, Scay: Sapajus cay, Ttet: Tamandua tetradactyla. y Chile a finales del siglo XIX, y comienzos del
siglo XX, actualmente distribuida por casi toda
América del Sur, considerada una especie plaga
e invasora (Tarifa, 2010). Y, finalmente, T. tetra-
dactyla, cuya frecuencia está muy disminuida en
sistemas productivos de arroz al ser una especie
trepadora (Weiler et al., 2019).

Comparación entre sitios


El sitio 1 tiene mayor cantidad de especies ex-
clusivas probablemente debido a la presencia de
remanentes de hábitats naturales colindantes con los
límites de la propiedad. La riqueza registrada en el
Sitio 1 es de 16 especies, en el Sitio 2 es 11 especies
y en el Sitio 3 es de 9 especies de mamíferos. Se-
gún las curvas de interpolación y extrapolación, la
riqueza entre sitios es heterogénea. Comparando los

artrópodos hasta vertebrados como, anfibios, repti-


les, aves, peces, y frutos, es decir que los recursos
presentes en los sitios de muestreo son aptos para
que la especie pueda sobrevivir.
El Aguara guasu (Chrysocyon brachyurus),
estuvo presente en los tres sitios de muestreo,
coincidiendo con otros estudios que resaltan la
plasticidad de hábitat de la especies, incluyen-
do pastizales, sabanas inundables, matorrales Figura 5. Curvas de interpolación (líneas sólidas) y extrapola-
ción (líneas punteadas) de los muestreos en cada sitio basadas
y ambientes antropizados (Coelho et al., 2008; en el número de Hill de orden 0, 1 y 2, construidas a partir de
Kawashima et al., 2007; Michelson, 2005; Soler, los datos de frecuencia de mamíferos en los tres sitios en el
2009, Weiler et al., 2019). Tanto en Argentina Departamento de Misiones e Itapúa (arriba). Estimadores de
como en Brasil, se ha registrado a esta especie con diversidad de tres órdenes de las comunidades de mamíferos
en el Departamento de Misiones e Itapúa (abajo).

Patricia Salinas et al.


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sitios de muestreo, con el índice de Jaccard arroja los Mamíferos del Paraguay: especies ame-
los siguientes valores, entre el sitio 1 y 2, comparten nazadas de extinción. Asunción: Editorial
10 especies resultando un 0.588 de similitud, entre Creatio. 137 pp.
el sitio 1 y 3, comparten 9 especies con 0.563 de Botello, F., Monroy, G., Illoldi-Rangel, P., Trujillo-
similitud, y entre el sitio 2 y 3 comparten 8 especies Bolio, I. & Sánchez-Cordero, V. (2007).
con 0.667 de similitud. (Figura 5). Sistematización de imágenes obtenidas por
fototrampeo: una propuesta de ficha. Revista
Conclusión Mexicana de Biodiversidad, 78(1): 207–210.
El presente trabajo contribuye al conocimiento de Briones-Salas, M., Lira-Torres, I., Carrera-Treviño,
la riqueza de los mamíferos presentes en los esta- R., & Sánchez-Rojas, G. (2016). Abundancia
blecimientos dedicados a la producción de arroz en relativa y patrones de actividad de los felinos
los Departamentos de Misiones e Itapúa. A pesar de silvestres en la selva de los Chimalapas, Oa-
la baja riqueza de mamíferos medianos y grandes, xaca, México. Therya, 7(1): 123–134.
se han registrado especies con distintos grados Coelho, C.M., De Melo, L.F.B., Sábato, M.A.L.,
de amenaza dentro de estos ambientes agrícolas. Vaz Magni, E.M., Hirsch, A. & Young, R.J.
Recomendamos continuar con investigaciones (2008). Uso de hábitat por lobos salvajes de
relacionadas al uso de hábitat por parte de la mas- crin (Chrysocyon brachyurus) en un entorno
tofauna, para poder generar estrategias que permitan de zona de transición. Revista de Mammal-
conservarlas a largo plazo. ogy, 89(1): 97–104.
Colwell, R.K. (2019). EstimateS: Statistical
Agradecimientos estimation of species richness and shared
Estos datos pertenecen al proyecto PINV18-818: species from samples. Version 9.1. Pro-
Análisis de la diversidad de fauna en agropaisajes gram and documentation. [Consulted:
asociados al cultivo de arroz en el Departamento de 16.vi.2021]. <http://purl.oclc.org/esti-
Misiones, el cual fue cofinanciado por el Consejo mates>.
Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) De la Sancha, N., López-González, C., D’Elía,
con apoyo del FEEI. A los propietarios y al personal G., Myers, P., Valdez, L. & Ortiz, M.
de los establecimientos visitados, por los permisos (2017). An annoted checklist of mammals
concedidos y el apoyo a la investigación científica. of Paraguay. Therya, 8(3): 241–260.
Díaz-Pulido, A. & Payán Garrido, E. (2012).
Contribución de los autores Manual de fototrampeo: una herramienta
Los autores contribuyeron de igual manera en la de investigación para la conservación de
elaboración de este artículo. la biodiversidad en Colombia. Bogotá:
Ministerio de Ambiente y Desarrollo
Conflictos de interés Sostenible / Instituto de Investigaciones de
Los autores declaran no tener conflictos de interés. Recursos Biológicos Alexander von Hum-
boldt / Panthera Colombia. 32 pp.
Literatura citada Dinerstein, E., Olson, D.M., Graham, D.J.,
Acevedo, C., Fox, J., Gauto, R., Granizo, T. & Webster, A.L., Primm, S.A., Bookbinder,
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