Crestas Neurales, Placodas y Arcos Barnquiales, Una Revisio

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DUQUEOSORIO JF.: CRESTAS NEURALES, PLACODAS Y ARCOS BRANQUIALES: UNA REVISIÓN EVOLUTIVA. .
NOTAS
CRESTAS NEURALES, PLACODAS
Y ARCOS BRANQUIALES: UNA
REVISIÓN EVOLUTIVA
Y EMBRIOLÓGICA DE DATOS
BÁSICOS Y RECIENTES
por
JuanFernando DuqueOsorio*
Resumen
DuqueOsorio JF.: Crestas neurales, placodas y arcos branquiales: una revisión evolutiva y embriológica de
datos básicos y recientes. Rev. Acad. colombino Cienc. 27(103): 291307, ISSN 03703908.
Los caracteres distintivos de los vertebrados incluyen: crestas neurales y sus derivados y placodas neurológicas.
Se hará un repaso de los principales datos básicos y más recientes avances con respecto a estos caracteres, y su
influencia en el desarrollo de los arcos branquiales, con énfasis en las implicaciones evolutivas de estos procesos y
teniendo en cuenta conceptos como la homología y preadaptación o exaptación, dentro del marco de desarrollo
histórico de la teoría evolutiva.
Palabras Clave: Crestas neurales, Placodas, Arcos branquiales, Evolución, Embriología,
Vertebrados, Gnatostómados, Agnatos, Homología, Exaptación o Preadaptación.
Abstracto
Las características distintivas de los vertebrados incluyen: crestas neurales, placodas neurogénicas y derivados.
Se revisarán aquí los principales datos básicos y los avances más recientes sobre estas características y su papel
en el desarrollo del arco branquial, enfatizando las implicaciones evolutivas de estos procesos y teniendo en cuenta
conceptos como homología y exaptación, con referencia al desarrollo histórico de la Teoría de la Evolución por
medio de la Selección Natural.
Palabras clave: crestas neurales, placodas, arcos branquiales, evolución, embriología, vertebrados,
Gnathostomata, Agnatha, Homología, Exaptación
*
Grupo de Morfología de Vertebrados, Dpto. de Morfología, Universidad del Valle, CaliColombia. Correo electrónico: [email protected]
292 RDO. ACAD. COLOMBIO. CIENC.: VOLUMEN XXVII, NÚMERO 103JUNIO DE 2003
El phylum Chordata está constituido por animales que et al., 2001; Northcutt y Gans, 1983; Shimeld y Holanda,
poseen en algún momento de su desarrollo los siguientes 2000). Estas innovaciones están relacionadas con una
caracteres: notocorda, cordón nervioso dorsal, hendiduras cámara biológica de una alimentación suspensívora
faríngeas (=branquiales), cola posanal y bloques laterales filtradora, un modo de vida más predador.
de músculo llamados miomeros (Kardong, 1999; Holland &
El desarrollo y complicación gradual de estos caracte
Chen , 2001; Shimeld & Holland, 2000). Tradicionalmente
res a partir de los preexistentes en los cordados que dieron
este phylum se ha dividido en los subflums Urochordados
origen a los vertebrados, y su elaboración en los vertebrados
(tunicados o ascidios), Cefalocordados (Anfioxo =
gnatostomados con respecto a los agnatos, sucedió, entre
Branchiosotoma) y los Vertebrados (Figura 1b).
otras cosas, gracias a la complicación y duplicación de
Sin embargo este panorama es mucho más complicado
genes o incluso de genomas completos, y cambios en la
(Figura 1a), pues por ejemplo, no es seguro si las lampreas
regulación de éstos, y en los patrones de desarrollo (Neidert
mixinoideas y las petromizontoideas forman un grupo
et al., 2001; Shimeld & Holland, 2000; Stock et al., 1997;
monofilético o no. Aunque hay datos moleculares que de
Wada, 2001; Wolpert, 2000) . El motivo principal de esta
fienden esta monofilia (Mallatt & Sullivan, 1998; Stock &
revisión es ampliar y fortalecer los conceptos de algunas
Whitt, 1992), hay varias características morfológicas que
innovaciones de los vertebrados como: crestas neurales,
separan a estos dos grupos, caso en cual el clado cra
placodas neurogénicas y sus derivados.
niados incluiría a los vertebrados, y de este último grupo
quedarían excluidas las lampreas mixinoideas (Neidert et
Crestas neurales
al., 2001; Shimeld & Holland, 2000; Figura 1a). El árbol
filogenético de los principales grupos de cordados y
Las crestas neurales son un conjunto de células que,
vertebrados, se complica aún más cuando se toma en
durante el desarrollo embriológico de los vertebrados, se
cuenta los grupos extintos, como los agnatos
desprenden de la zona adyacente al límite entre el
cefalaspidomorfos (los que incluyen como descendientes
neuroectodermo y el resto del ectodermo, proceso duran te
vivos a las lampreas petromizontoideas), los pteraspidomorfos y los conodontos.
el cual dejan de tener una disposición epitelial para
La posición filogenética de estos últimos ha sido controvertida,
organizarse en mesénquima (Erickson y Reedy, 1998).
pues antes eran vistos como agnatos basales, y ahora son
El rombencéfalo, al igual que otras estructuras embriológicas,
tomados en cuenta como los gnatostomados más
toma una disposición segmentaria en rombómeros, desde
generalizados (Donoghue et al., 2000). Teniendo en cuenta, las cuales las células de la cresta neural cefálica migran.
entre otras razones, que los conodontos vivieron entre
Las células de cresta en general (no sólo las cefálicas)
finales del cámbrico y finales del triásico, estos nue vos
migran entonces para contribuir a la formación de estructuras
datos están prediciendo la existencia de mixiodeos y
como: mesénquima de los arcos branquiales y sus derivados
petromizontoideos, desde el cámbrico. Las razones por las
(mandíbulas por ejemplo), ganglios espinales y nervios
cuales estos grupos son clasificados de una u otra forma,
craneales, células de Schwann, partes de las meninges
no serán discutidas aquí, pero seguramente, nuevos datos
moleculares y paleontológicos, obtenidos de las formas (piamadre y aracnoides), células cromafines de la médula
vivas y extintas, respectivamente, van a aclarar todas estas suprarrenal, células pigmentarias del cuerpo (melanocitos,
controversias en el futuro. Para los efectos prácticos de esta excepto a
l os de la retina y sis tema nervioso), varios tipos
revisión, y sin olvidar las dudas antes expuestas, se acoge de c élulas p roductoras de hormonas, odontoblastos, buena
rá la opinión de que los cordados están divididos en 3 gru parte d el
h ueso, c artílago y tejidos conectivos de las
pos principales (Cefalocordados, Urocordados, y Vertebrados estructuras c raneofaciales, cápsulas sensoriales, dermis
[Craniados]), de los cuales, el último queda dividido en facial, a rmadura c efálica y
d erivados, células de las
agnatos y gnatostomados (Figura 1b). almohadillas c onotroncales car díacas ( Kardong, 1999;
Moore & Persaud, 1999; Sadler, 2001; Tabla 1).
Las innovaciones de los vertebrados, como subgrupo
del fílum cordata, incluyen: crestas neurales y sus deri
vados, arcos branquiales musculares y cartilaginosos (ade Tradicionalmente, las crestas neurales han sido consi
más de las hendiduras branquiales sostenidas sólo por deradas como estructuras exclusivas de los vertebrados
colágeno de los cordados no vertebrados), endoesqueleto (Kardong, 1999; entre otros), tanto que muchos animales
mineralizado y/o cartilaginoso , placodas neurogénicas, extintos, como los conodontos (cámbrico al triásico; filogenia
cerebro segmentado y elaborado, órganos sensoriales pa revisada por Donoghue et al., 2000; Figura 1a ) por ejemplo,
readados, hipómero muscularizado (Butler, 2000; Graham, han sido clasificados como vertebrados, en tre otras
2001; Holanda y Holanda, 2001; Kardong, 1999; Neidert pruebas, por la presencia de dentina en su aparato
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Figura 1.
(a) Clasificación de los cordados, incluyendo algunos grupos de
vertebrados extintos (t). Los caracteres con ?, son aquellos con
respecto a los cuales no se sabe su momento cladográfico exacto de
aparición, pues por ejemplo las crestas neurales y placodas, pueden
tener tejidos antecesores, y/o incluso estar presentes en forma poco
desarrollada, en cordados sin vertebrados. Teniendo en cuenta que,
entre otros datos controvertidos, recientemente los conodontos son
tomados como gnatostomados basales (Donoghue et al., 2000), el
punto exacto de aparición cladográfica de los caracteres típicos de los
gnatostomados (eugnatostomados), también podría ponerse en dudas
(?).
(b) Clasificación simplificada de los cordados, excluyendo a los gru
pos extintos tomados en cuenta en (a) y adoptando el controversial
punto de vista, de que las lampreas mixinoideas y petromizontoideas
forman un grupo natural (agnatos), caso en el cual los Los términos
vertebrata y craniata son sinónimos (»). Sin olvidar las controversias
existentes, y para los efectos prácticos de esta revisión, aquí se adopta
provisionalmente este último punto de vista. (a) y (b), a partir de
Holland & Chen (2001); Kardong (1999); Shimeld y Holanda (2000);
Neidert et al. (2001).
Tabla 1. Derivados de las Crestas Neurales. Según datos de involucre a dos poblaciones celulares distintas: las crestas
Kardong (1999); Moore y Persaud (1999); Sadler, (2001) neurales de la cabeza por un lado, y las del tronco por otro.
Esto puede confirmarse por sus diferentes potencialidades,
• Neuronas de los Ganglios Sensoriales (Somáticos y
Viscerales), y otros tipos de neuronas periféricas
derivados, patrones de desarrollo y susceptibilidad a la
• Ganglios Simpáticos y Parasimpáticos influencia de ciertas estructuras (Shimeld & Holland, 2000;
• Células Productoras de Hormonas (Cromafines de la Kuratani, 1997; BronnerFraser, 1995). Incluso subpoblaciones
Médula Adrenal y productoras de Calcitonina) o divisiones más finas de estos dos dominios principales,
• Células Pigmentarias (melanocitos, excepto los de la retina pueden tener propiedades de desarrollo y migración
y SNC)
• Células de Schawnn diferentes (Jeffs et al., 1992; Horigome et al., 1999).
• Células de Almohadillas conotroncales del corazón. Relacionado con lo anterior, cabe destacar el hecho de que,
• Partes de las Meninges (Piamadre y Aracnoides) según Couly et al. (1998), la capacidad de formar
• Huesos, Cartílagos y Tejidos Conectivos de los Arcos mesénquima, está restringida en los amniotos, al dominio
Branquiales y Estructuras Craneofaciales derivadas. cefálico de las crestas neurales (del mesencéfalo al
• Cápsulas Sensoriales y Partes del Neurocráneo,
rombómero 8, somitas 4/5), y que dentro de este dominio,
Dermatocráneo y dermis de la Región Facial
• Armadura Cefálica y Derivados • su región más cefálica (diencéfalo, mesencéfalo y
Odontoblastos metencéfalo: rombómeros 1, 2), nunca expresan genes Hox,
mientras que la parte más caudal de este dominio cefálico
de las crestas neurales, exhiben el mismo código Hox (tér
mino explicado más adelante) con respecto a los rombómeros
to conodonto, ya que esto indica la presencia de
de los cuales es originario. Más exactamente, las células de
odontoblastos, que son derivados de las células de dicha
la cresta neural cefálica de la región preótica, no presentan
cresta. Familias de genes, proteínas propias y/o inductores
somitos, mientras que las de la región posótica sí los
de la formación de crestas neurales, que están presentes
presentan, y además, de estas células de la cresta posótica,
en estas o en el ectodermo adyacente, en los vertebrados,
las más caudales, las circunfaríngeas, según Kuratani (1997)
incluyen a Bmp4 o 7, Msx, slug/ snail, Zic, Pax 3/ 7,
indican un límite en forma de S, entre los dominios de la
distalles, según Shimeld & Holland (2000). De estos, BMP2/
cabeza y el tronco (Figura 2). Esta división también se
4, Msx, slug/snail, distalles, Dll, Pax 3/ 7 (Holland & Holland,
evidencia por características especiales de los rombómeros
2001; Shimeld & Holland, 2000; entre otros) se expresan,
3 y 5 [según Horigome et al. (1999) y Lumsden et al. (1991),
aunque de forma diferente, algunos en el ectodermo y otros
entre otros, estos rombómeros separaron 3 poblaciones o
en el neuroectodermo de embriones, bien sea de amphioxus
corrientes de células de la cresta neural, concluyendo que
y/o ascidas; todo esto sugiere que el potencial para la
la 3ra. corresponden a las células circumfaríngeas], de los
formación de las crestas neurales ya se encontró presente
cuales el r5 está localizado entre las vesículas óticas (Figura
en los cordados ancestros de los vertebrados (Holland &
2). Las características específicas de la cresta neural de
Chen, 2001).
los r3 y 5, incluyen el hecho de que la producción y migración
Llegando más lejos, Wada (2001) sugiere que las cres de células de cresta a partir de estos segmentos está muy
tas neurales no son no obstante una novedad de los limitada [Incluso era prácticamente negada por Jeffs et al .
vertebrados, y al igual que Holland & Holland (2001) propone (1992) y Lumsden et al.
que estas se pueden haber originado en el límite entre la (1991)]. Esto puede ser explicado por apoptosis segmento
epidermis y la placa neural de algún protocordado o cordado específico en estos dos rombómeros (Ahlbert, 1997; Farlie
ancestro de los vertebrados, ya que se han encontrado en et al., 1999; Graham & Lumsden, 1996; Graham et al., 1996;
animales como Amphioxus y en ascidias, genes como Bmp Jeffs et al., 1992; Lumsden et al., 1991 ) ), gracias al
2/4, Pax 3/7, Msx, Dll Dlx y Snail con patrones de expresión apoptótico de crestas neurales Bmp4, el cual es producido
que sugieren similitudes notables entre epidermis de la línea por la vesícula ótica y por los r5 y 3 (Figura 2). Además, la
media dorsal de estos cordados y hemicordados, y las migración de células de cresta neural, a partir de estos
crestas neurales de los vertebrados; y que propiedades más rombómeros está inhibida por moléculas expresadas por r5
recientes como la pluripotencialidad, delaminaciónmigración, y 3 (Colapsina1Fc; Eickholt et al., 1999) y por el
entre otras, pueden ser las adquisiciones nuevas de las mesénquima opuesto a estos rombómeros (ErbB4; Golding
crestas neurales de los vertebrados. et al., 2000; Figura 2), por lo cual, entre otras cosas, las
células de cresta neural que no sufren apoptosis, podrían
entonces estarse desviando rostral y caudalmente (Sechrist
Según Shimeld & Holland (2000), la evolución de las et al., 1994), sin entrar a las regiones preóticas uticas.
crestas neurales fue algo gradual, y probablemente Estas características especiales de los r 3 y 5, ayudan a que
Figura 2. Aunque los límites entre las divisiones (ej: mes, met [cerebelo + puente en mamíferos] y mielencéfalo), propiedades y moléculas expresadas
por los rombómeros (r), son difusos y controvertidos, especialmente en los cefálicos (r1/ 2) y caudales (r7/8), para facilitar la comprensión de algunos
aspectos claves del desarrollo del rombencéfalo y crestas neurales, se realizó esta representación esquemática, en la cual, a la izquierda se muestran
los principales derivados del rombencéfalo y cresta neural, la cual se segrega en 3 corrientes: Preótica o Trigeminal, Hioidea y Postótica o Circun
faríngea. En la parte central de la figura, se ilustran moléculas clave expresadas por los tejidos vecinos del rombencéfalo. A la derecha, algunas
moléculas expresadas por los rombómeros. Es de destacar la expresión del apoptótico de crestas neurales BMP 4 (rojo), el cual es producido por los
r3, r5, y por las vesículas óticas (VO). Noggin (verde) funciona como antiapoptótico, y es animado por los rombómeros vecinos a r3 y r5, y
especialmente vecino por el r4, y por el mesénquima a los r6 y r7. Además, las moléculas ErbB4 (azul), Colapsina 1Fc y Sema3A (ambas en rosado),
son inhibidoras de la migración de células de cresta neural. Se muestra el territorio de expresión de algunos genes Hox (azul oscuro), lo cual es
compatible con los sitios donde hay patrones segmentarios globales, como r3 al r8 y niveles correspondientes al tronco, donde empieza la Médula
Espinal (ME). Según datos y revisiones de Couly et al. (1998); Eickholt y otros (1999); Graham (2001); Golding et al. (2000); Holanda y Chen (2001);
Horigome et al. (1999); Kuratani (1997); Lumsden et al. (1991).
las células de la cresta neural de otros rombómeros: 1 y 2, autores (Erickson & Reedy, 1998) piensan que el modelo
4, y 6, en los gnatostomados, migren correcta y contrario, el “dirigido por el fenotipo”, puede ser muy común
segregadamente al 1er. (maxilomandibular), 2do. (arco en el posicionamiento de derivados de las crestas neurales.
hioideo) y demás arcos branquiales (Horigome et al., 1999; Dentro de toda esta información sobre la interacción entre
Lumsden et al., 1991; Moury & Hanken, 1995; Schilling & las crestas neurales y su ambiente, Hunt et al. (1991b)
Kimmel, 1994), respectivamente (Figura 2). De todo esto se utilizan el término, código HOX, concepto dentro del cual se
puede concluir entonces que las vesículas óticas y los r3 y ha demostrado que las familias de genes HOX muestran
5, constituyendo una guía importante, para discriminación y dominios de expresión segmentariamente restringidos,
migración diferencial de estas tres poblaciones o corrien complementarios y correlacionados entre los rombómeros,
tes de células de cresta neural cefálica, las cuales son: crestas neurales, arcos branquiales y ectodermo. Como lo
trigeminal o preóticas, hiodeas y posóticas circunfaríngeas explican Marshall et al. (1992), el código HOX es un sistema
(Graham, 2001), constituyéndose estas últimas en el límite molecular de valores posicionales, tanto en sentido céfalo
entre la cresta neural cefálica y la del tronco (Fig. 2). caudal como dorso ventral. En línea con lo anterior, hay
evidencias de que se establece un patrón global merístico
Como en otros aspectos del desarrollo de los vertebrados,
básico entre el ectodermo de la placa neural (incluyendo
el ácido retinoico es una molécula muy importante en la
crestas neurales) y mesodermo paraxial, durante el desarrollo
regulación del establecimiento de la iden tidad de los
temprano, pues células derivadas de estas estructuras en
rombómeros, migración de células de las crestas neurales y
las mismas posiciones segmentarias, comparten destinos
la formación de derivados y estructuras relacionadas, entre
otros cosas por el hecho de que esta molécula afecta la comunes (Trainor & Tam, 1995), lo cual a su vez se
expresión de genes HOX en tejidos embrionarios (Dupe et compadece con lo que Couly & Le Douarin (1990) llaman
al., 1999; Gavalas & Krumlauf, 2000; Holland & Holland, ectómeros, concepto según el cual, los metámeros pueden
1996; Makori et al., 1998; Makori et al., 1999 ; Marshall et ser defini dos en bandas de ectodermo que no sólo incluyen
al., 1992). a éste, sino también al tejido nervioso y crestas neurales.
Inclu so, la organización de células de cresta neural post
Aunque hay evidencias de que ciertas poblaciones de migratorias, junto con mesodermo cefálico, en segmentos
células de las crestas neurales pueden estar en ciertas for faríngeos, son llamados, branquiómeros (Kimmel el al.,
ma predestinadas a contribuir en la formación de ciertas 2001). Todo esto apunta al hecho de que, por lo menos
estructuras y/oa tener determinados patrones y destinos durante el desarrollo de la cabeza y el cuello, muchas de las
migratorios y/oa tener cierta identidad regional, antes de su estructuras en formación muestran una organización
desprendimiento del tubo neural (BronnerFraser, 1993; segmentaria (Noden, 1991; Piotrowski & Nusslein Volhard,
Hunt et al., 1991a; Noden, 1983; Raible & Eisen, 1994; 2000), observada en la disposición metamérica de
Schilling & Kimmel, 1994), la migración y desa rrollo estructuras como las crestas neurales (r3 a r8), ectómeros,
correcto de los derivados de estas células y de las estructuras y somitos mesodérmicos, la cual se expresa en patrones
relacionadas , también depende de su interacción con otras igualmente segmentarios en los arcos branquiales, sus
partes del embrión en desarrollo, como el ectodermo, componentes y derivados, y también en vestigios
endodermo, mesodermo, notocorda y sus señales y metaméricos de ciertas partes del cráneo; aun que en el
derivados (Ahlgren & BronnerFrasser, 1999; BronnerFraser, adulto esta organización metamérica puede ver se algo
1995; Garg et al., 2001; Graham, 2001; Grammatopoulos et desdibujada, pues muchos de los derivados de las
al., 2000; Kulesa et al., 2000; Miller et al., 2000; Sechrist et estructuras embriológicas metaméricas mencionadas, de
al., 1994; Trainor & Krumlauf, 2000; Veitch et al., 1999), y pendiendo del grupo animal, se mezclan y/o migran a lu
más aún la interacción entre los arcos branquiales en gares muy distintos y/o distantes, con respecto a su
desarrollo (Gavalas et al., 1998), y entre los componentes segmento de origen (Ahlbert, 1997; Moore & Persaud, 1999;
de un arco en particular (Schilling & Kimmel, 1997), son Sadler, 2001). La interacción correcta entre todos estos
importantes para el desarrollo correcto de los derivados de componentes, derivados y señales, es indispensable para
éstos. Incluso Erickson & Reedy (1998), han sugerido, que el desarrollo normal de la cabeza y el cuello de un vertebrado,
por lo menos, las crestas neurales ventrales en el po llo lo cual no está en contravía con el papel protagónico que
están influenciadas en su migración y diferenciación, puede jugar, durante este complejo proceso, las crestas
principalmente por claves en el ambiente que las rodea, en neurales , principales estructuras embriológicas distintivas
lo que han llamado el modelo “ dirigido por el ambiente te” de los vertebrados, pues como lo explican Veitch et al.,
de morfogénesis de crestas neurales. Aunque estos (1999) y Graham (2001),
la morfogénesis de la cabeza y región faríngea de los Tabla 2. Placodas y sus derivados. Según datos y revisiones de Begbie &
vertebrados es un proceso complejo, resultado de la Graham (2001a); Begbie y Graham (2001b); Kardong (1999); Sadler
(2001); Shimeld y Holanda (2000); entre otros.
integración de mecanismos dependientes e independientes
de las crestas neurales.
Placoda Derivado
placodas
sensoriales
Línea Lateral Mecano y Electroreceptores
Las placodas y las crestas neurales, las cuales pueden Óptica Aparato Vestibular y Oído Interno
originarse por interacciones comunes de desarrollo (Kardong, Óptica Cristalino
1999), son tradicionalmente referidas como ex clusividades olfativa Epitelios nasales respiratorios y
de los vertebrados. Las placodas se originan como olfativos
engrosamientos pareados del epitelio ectodérmico columnar
neurogénicas
cefálico, que después se profundizan, para dar origen a dorsolateral Ganglio del trigémino o de Gasser (V)
diferentes tipos de estructuras de la cabeza de los
vertebrados (Begbie & Graham , 2001b; Begbie et al., 1999; epibranquiales
Kardong, 1999; Shimeld & Holland, 2000), y especialmente geniculada Ganglio* del N. Facial (VII)
Petrosa Ganglio* del N. Glosofaríngeo (IX)
a componentes del sistema nervioso periférico (Baker et al.,
Nodosa Ganglio* del N. Vago (X)
1999; Begbie et al., 1999) y craneal sensorial; lo cual, como
ya se dejó implícito, sucede con la coordinación y ayuda de *
Componente Sensorial Visceral.
las crestas neurales, en lo que Butler (2000) llama “Sistemas
Sensoriales de Crestas Neurales Migratorias y Placodas”,
como innovación de los vertebrados, dentro de su revisión neurogénicas tienen diferentes rutas de desarrollo, y po
sobre el origen evolutivo de los sistemas sensoriales de drían entonces también haber evolucionado independien
este grupo de animales. temente. Mas trabajo se debe hacer en los patrones de
Según la revisión de Baker et al. (1999), en el marco de un desarrollo, y moleculas involucradas en la induccion de las
trabajo sobre los mecanismos moleculares y celulares que placodas, para poder dilucidar estos puntos controvertidos.
actúan en la formación de la placoda trigeminal (explicada
Con respecto a los derivados de estos dos tipos de
más adelante) varias o todas las placodas se pueden
placodas (Tabla 2), las sensoriales contribuyen a la
originar nar de un engrosamiento común, ubicado entre la
formación de los ojos, oídos, sistema acústicolateral y órga
placa neural y la epidermis, y entre el prosencéfalo y el
nos olfatorios; mientras que las Neurogénicas producen
rombencéfalo, con un mecanismo similar al de la inducción
neuronas sensitivas de los ganglios craneales (Shimeld &
inicial de las crestas neurales. Pero según varios auto res
Holland, 2000) un poco en contravía a lo que afirma Moore
(Begbie & Graham, 2001b; Shimeld & Holland, 2000), las
& Persaud (1999), pues estos autores explican camente
placodas ectodérmicas presentan al menos dos clases:
que todas las células sensoriales (somáticas y viscerales)
Placodas Sensoriales y Placodas Neurogénicas, las cuales
tienen características e historias evolutivas diferentes. Con del sistema nervioso periférico, derivado de las crestas
neurales. Para conciliar estas dos posiciones, se debe
respecto a estos dos puntos de vista, que en principio pare
aclarar que aunque los ganglios cefálicos derivan
cen contrarios, es interesante el hecho de que las Placodas
principalmente de Placodas Neurogénicas, también con
Sensoriales comparten vías moleculares comunes, y esto
tribuyen a su formación de células de la cresta neural,
según la hipótesis de Streit (2001), podría demostrar que
mientras que los ganglios del tronco son de origen exclusivo
este tipo de placodas desciende filogenéticamente de una
a partir de este último tipo de células (Begbie et al., 1999),
“Placoda Ancestral”; todo lo cual apunta al hecho de que
pues entre otras cosas, la competencia para responder ante
aunque hay diferencias embriológicofilogenéticas signi
señales inductoras de formación de placodas neurogénicas,
ficativas entre las placodas sensoriales y las neurogénicas,
es exclusiva del ectodermo cefálico ( Begbie et al., 1999;
cada una de estas podría descender de una “Placoda Senso
Shimeld & Holland, 2000). Las neuronas placodales se
rial Ancestral”, por un lado y por el otro de una “P .
diferencian tempranamente y se establecen conexiones
Neurogénica Ancestral”; aunque esta última presunta placoda
antes de las que derivan de la cresta neural (Begbie et al., 1999).
ancestral, podría constituir una hipótesis más débil que su
contraparte sensorial, pues según Graham & Begbie (2000), Las placodas sensoriales pueden tener contrapartes
el término “Placodas Neurogénicas”, ya no describe ser un homólogas en cordados no vertebrados, a juzgar por la
grupo cohesivo de estructuras, pues datos potenciales similitud morfológica, funcional y en cuanto a la expresión
potenciales estar demostrando que las diferentes placodas de algunas proteínas (Holland & Holland, 2001;
Sharman et al., 1999; Shimeld & Holland, 2000) entre, placodas neurogénicas epibranquiales, es posible que no lo
algunos órganos sensoriales de amphioxus (corpúsculo sea para su desarrollo, pues los resultados de Begbie &
“Quatrefages”: órgano olfativo) y de ascidias (cilios sen Graham (2001a), obtenidos en un trabajo sobre el desa
soriales organizados en cúpulas gelatinosas, parecidos a los rrollo de la cabeza del pollo, le dan un papel protagónico a
receptores acústicolaterales de los vertebrados) y sus las neuroglias derivadas de la cresta neural rombence fálica,
contrapartes en vertebrados (Shimeld y Holanda, 2000). como guías para la migración interna de las neu ronas
Entonces, más exactamente, las placodas neurogénicas producidas por este subtipo de placodas, para que estas
(concentraciones focales de producción de neuronas a partir células lleguen a los destinos donde van a formar los ganglios
de engrosamientos ectodérmicos), son una de las geniculados, nodosos y petrosos. Los resultados de estos
exclusividades de los vertebrados (Begbie et al., 1999; autores (Begbie & Graham, 2001a) mues tran entonces
Shimeld & Holland, 2000), mas no las placodas sensoria les como se establece una integración de desarrollo entre las
ni la capacidad de formar neuronas a partir del ectodermo. placodas epibranquiales y el romben céfalo, en un principio
general que, según ellos, es parti cularmente notorio en el
desarrollo de la cabeza, pues este proceso involucra la
Las placodas neurogénicas se pueden dividir en Placodas
integracion de un numero disi mil de tipos celulares
Dorsolaterales o Trigeminales (nervio trigémino o V par) y
embrionarios.
Placodas Epibranquiales: Geniculadas (N. Fa cial o VII par),
Petrosas (N. Glosofaríngeo o IX par) y Nodosas (N. Vago o Además de estas diferencias, las placodas dorsola
X Par), [Begbie et al., 1999; Kardong, 1999; Shimeld y terrales expresan el factor de transcripción Pax3, mientras
Holanda, 2000; Moore y Persaud, 1999; Figura 7 y Tabla 3]. que las epibranquiales expresan Pax2 (Baker & Bronner
Este último subtipo de placodas neurogénicas (las Fraser, 2000; Baker et al., 1999). En cuanto al proceso de
epibranquiales) forman neuronas sensitivas viscerales, que inducción de las placodas neurogénicas, los resultados dos
innervan a los corpúsculos gustativos ya los órganos de Baker & BronnerFraser (2000) sugiriendo que éste no se
viscerales ( Baker & BronnerFraser, 2000; Baker et al., da en dos pasos (inducción de neuronas genéricas, seguido
1999), pues los ganglios geniculados, petrosos y nodosos se de una elección más fina) sino que más bien sucede en un
encargan de relevar información gustativa y viscerosensitiva, solo paso, en cual el establecimiento del subtipo de identidad
desde la cavidad orofaríngea a núcleos del rombencéfalo neuronal está acoplado a la diferen ciación neuronal.
(Begbie & Graham, 2001a), mientras que las Placodas
Trigeminales forman neuronas sensitivas que inervan la cara
y las mandíbulas (incluye yendo neuronas sensitivas del En cuanto a las proteínas expresadas por las placodas
lóbulo oftálmico del gan glio trigeminal). Las placodas sensoriales, y según la revisión de Baker et al. (1999), las
neurogénicas dorsolaterales se desarrollan a lo largo del placodas ópticas y olfativas expresan Pax6, mientras que la
sistema nervioso central, mientras que las epibranquiales lo ótica muestra Nk51 y Pax2; y Msx2 y Dlx3 en las placodas
hacen justo por encima de las hendiduras branquiales (Begbie de la línea lateral. Según los mismos autores, el conocimiento
et al., 1999; Kardong, 1999; Shimeld & Holland, 2000), creciente de los marcadores placodales, va a permitir un
exactamente en el mar gen dorsoanterior de los arcos conocimiento mejor de sus mecanismos inductores y su
branquiales, en contacto próximo con dos tejidos embrionarios: desarrollo.
las crestas neurales craneales y el endodermo faríngeo.
Estos dos tejidos, junto con otros, influyen en la formación El oído interno está formado principalmente por la placoda
de las placodas en general (Baker & BronnerFraser, 2000; ótica o auditiva, la cual se forma como un engrosa miento
Baker et al., 1999), y en el desarrollo correcto de sus del ectodermo superficial a cada lado del mielencéfalo (Moore
derivados. Según Begbie et al. (1999), sus resultados junto & Persaud, 1999) y se profundiza como una unidad para
con los de otras fuentes, fortalecen la idea de que los dos formar, primero la fovea ótica y por fusión de los bordes de
subtipos de placodas neurogénicas usan modos diferentes esta invaginación, la vesícula ótica (otocisto: primordio del
de desarrollo llo, pues, mientras la fuente inductora principal laberinto), de la cual derivan: las células pilosas (recep
para las dorsolaterales es el sistema nervioso central, para tores), las neuronas de los ganglios óticos y el aparato
las epibranquiales lo es el endodermo faríngeo (especialmente vestibular en general (Kardong, 1999; Moore & Persaud,
gracias a la molécula de señalamiento Bmp7), concluyendo 1999; Sadler, 2001), el cual es un órgano del equilibrio de
incluso que estas placodas no requieren la cresta neural rivado filogenéticamente del sistema de la línea lateral de los
como fuente de este tipo de señales inductoras. peces. Relacionado con este punto, es importante la revisión
de Streit (2001) sobre la evolución e inducción de la placoda
Aunque esto puede ser cierto para la induccion de las ótica; este autor reúne evidencia que muestra que la
la inducción de la placoda ótica es un proceso complejo de derivados de esta “Placoda Sensorial Ancestral”, los siste
varios pasos, que involucra la interacción de diferentes teji mas acústicolaterales, en general, podrían originarse de un
dos brotes; además, entre otros aspectos, llama la atención engrosamiento común; aunque se requieran datos de nuevas
sobre la duda de que existe en torno al origen del oído investigaciones, para confirmar o descartar esta posibilidad,
interno, pues no está claro si éste, al igual que el sistema la misma se esquematiza en la figura 3, donde se da conti
vestibular, se originó a partir del sistema de línea lateral, o si nuidad a la placoda ótica y los engrosamientos, o placoda(s)
evolucionó de forma independiente. Sin embargo, dado que que estarían originando el sistema de línea lateral .
ambos, el oído interno y el aparato vestibular, son derivados
de la placoda ótica, y que el sistema de línea lateral es más Las placodas olfativas pares se forman en el extremo de
antiguo que el oído, es probable que este último se haya la cabeza, dentro del estomodeo, invaginándose dorsalmente
originado filogenéticamente a partir de este sistema , máxi junto al tubo neural. Las paredes laterales de estas
me si como ya se sustentó, hay evidencia de que al menos invaginaciones forman el epitelio respiratorio que tapiza los
todas las placodas sensoriales derivan de un mismo engrosa conductos nasales (por lo menos en amniotos) y la zona
miento, lo cual podría estar apuntando al hecho, de que como central de estas placodas forma en
Figura 3. Representación esquemática de las placodas sensoriales (amarillo: Óptica [OP], Vesícula Ótica [VO], Olfativa [Olf]) y neurogénicas
(negro), últimas que a su vez se dividen en placodas dorsolaterales o trigeminales (T), y epibranquiales (Geniculada [G], Petrosa [P] y Nodosa
[N]). Para más detalles de esta clasificación y derivados placodales, ver la Tabla 2. Aunque como ya se dijo, la relación entre los límites de los
rombómeros y las divisiones del tubo neural en formación son difusas (ver Figura 2), éste se ha esquematizado en verde, para ver su relación
con la posición de las placodas, sin que esto quiera decir que estas últimas están en contacto directo con dicho tubo, pues las mismas son
engrosamientos ectodérmicos. Esta representación, también pone de relieve las importantes relaciones de desarrollo entre las placodas y crestas
neurales, pues juntas forman el sistema nervioso periférico cefálico, y además, las neuroglías derivadas de las crestas, se constituyen en
importantes guías para la migración de las neuronas placodales que van a contribuir a la formación de los ganglios y nervios sensoriales
cefálicos. Otro aspecto importante de este esquema es el hecho de que se le ha dado continuidad a la placoda ótica (que forma la vesícula ótica)
y los primordios del sistema de línea lateral (SLL), pues aunque es una hipótesis controvertida, es posible que todos los receptores acústicos
laterales sean derivados de una misma placoda ancestral. Cada arco se ha denotado con un número romano y la cantidad total de los mismos es
variable (VVII aprox.): 5 amniotos, y normalmente 7 en peces. Según datos y revisiones de Begbie et al. (1999); Begbie y Graham (2001a);
Begbie y Graham (2001b); Kardong (1999); Moore y Persaud (1999); Sadler (2001); Calle (2001).
tonces el epitelio olfativo, del cual se diferencian las células estos arcos sostienen a las branquias respiratorias y de ahí
quimiosensitivas, cuyos axones alcanzan al en céfalo. su tradicional nombre de arcos branquiales. Pero en los
Entre las placodas olfativas, y probablemente mostrando un amniotos, las bolsas faríngeas nunca llegan a esta blecer
origen filogenético común, se desarrolla la Placoda Adeno comunicación con las hendiduras branquiales (excepto la
hipofisiaria impar, evaginación del ectodermo que forma la primera que forma el conducto auditivo), y no se desarrolla
Bolsa de Rathke, que a su vez forma la adenohipofisis de la un aparato branquial funcional, por lo que muchos autores
pituitaria (Baker et al., 1999 ; Kardong, 1999). (Graham, 2001 ; Moore & Persaud, 1999; Sadler, 2001),
prefieren el nombre de arcos faríngeos, al hablar de
amniotos. Dada la naturaleza evo lutiva de esta revisión, se
Las placodas ópticas, también llamadas Placodas del denominarán a estos arcos, teniendo en cuenta el término
Cristalino (Sadler, 2001; Moore & Persaud, 1999) o de Lente tradicional y filogenético, como arcos branquiales.
(Baker et al., 1999), son engrosamientos del neuroectodermo
lateral que se forman con el estímulo de las vesículas ópticas
primarias (Kardong , 1999; Moore & Persaud, 1999), las Inicialmente, entre el ectodermo y el endodermo branquial
cuales a su vez son sobresalientes del diencéfalo. La existe tejido mesodérmico mesenquimal, el cual después se
compleja interacción entre el mesénquima, las vesículas ve invadido por células de cresta neural, que también
ópticas primarias y las placodas ópticas, dan origen a las adquieren tal configuración histológica ( Moore & Persaud,
diferentes partes del ojo, siendo el cristalino la principal 1999; Sadler, 2001), constituyéndose estas últimas células
contribución de estas placodas. en el mayor componente de mesénquima, en los arcos.
Dentro del grupo de placodas sensoriales, las ópticas son Según Couly, et al, (1993), Graham (2001), Moore & Persaud
las únicas que no se diferencian en nervios sensoriales (1999), Piotrowski & NussleinVolhard (2000), Trainor et al.
conformados por neuronas bipolares (Butler, 2000; Kardong, (1994) y Sadler (2001) en la constitución de un arco, se
1999), pues como se podrá concluir, los ner vios ópticos, tienen contribuciones (y derivados en la región de la cara y
retina y receptores son derivados del neuroectodermo el cuello): endodérmicas (pared faríngea, papilas gustativas
prosencefálico y no de engrosamientos ectodérmicos y glándulas tiroides y paratiroides), mesodérmicas (músculos
(placodas). y endotelio vascular), crestas neurales (huesos, cartílagos y
tejido conectivo) y ectodérmicas (epidermis y neuronas
Arcos Branquiales sensitivas de los ganglios epibranquiales). De esta forma,
un arco típico en tonos está armado por un arco aórtico, un
En los protocordados y cordados no vertebrados, existe componente muscular, un nervio y un bastón cartilaginoso
una cesta branquial, originada del mesodermo, y cons (Tabla 3).
tituida por tejido conectivo fibroso sin articulaciones, cartílago, Este último componente se constituye en el esqueleto de
hueso, músculo ni arcos aórticos. Esta cesta se constituye cada arco, y en conjunto forman el llamado esqueleto
en el antecesor filogenético del sistema branquial de los branquial. Cada bastón de estos está constituido por una
vertebrados (Kardong, 1999). El apara to branquial se serie de hasta cinco elementos articulados, los cuales son,
complica aún más en los vertebrados gnatostomados, por la en orden dorsoventral: faringobranquial, epibranquial,
presencia, entre otras característi cas, de articulaciones ceratobranquial, hipobranquial y basibranquial ( Kardong,
entre los elementos del esqueleto branquial, lo cual no 1999; Figura 4). Los arcos se numeran entonces en orden
sucede en los vertebrados agnatos (Kimmel et al., 2001 ) . cefalocaudal, siendo el primer arco, en los gnatostomados,
Esta complejización del sistema branquial, puede explicarse el mandibular, el segundo el hiomandibular, y los subsi
en parte por la formación y/o consolidación de las crestas guientes, son los arcos branquiales como tal (cinco en pe
neurales en los vertebrados y su complicación subsiguiente ces teleósteos, tres en los amniotos ; Graham, 2001). Estos
en los gnatostomados. 3 grupos de arcos (mandibular, hioideo y arcos branquiales
Las crestas neurales migran desde el tubo neural hasta las como tal) están en relación con tres corrientes de crestas
paredes faríngeas respectivas, para introducirse entre las neurales: trigeminal o preótica, hiodea y posóticas o
hendiduras faríngeas y contribuir al desarrollo de los arcos circunfaríngeas ( Graham, 2001; Figura 2). La primera
branquiales. Externamente, los arcos branquiales se ven corriente, que coloniza al primer arco, se origina de la parte
separados entre sí, por las hendiduras branquiales, mientras caudal del mesencéfalo y de la parte cefálica del romben
que internamente, esta separación la hacen las bolsas céfalo (r 1/2); la corriente hiodea se origina principalmen te
faríngeas, que son evaginaciones del intestino faríngeo del r4; y la tercera población de células de cresta, migran
(Graham, 2001; Piotrowski & Nusslein Volhard , 2000 ; principalmente de los r6 y 7, hacia los arcos branquiales
Sadler , 2001 ; Figura 5). En los peces caudales.
Figura 4. Esquema del esqueleto branquial. En amarillo el I arco o a. mandibular en gnatostomados (b) o dominio mandibular en agnatos (a)?
En azul el II arco o a. hiodeo en gnatostomados o dominio hiodeo en agnatos? En rojo los arcos mandibulares caudales; en verde las hendidu ras
branquiales, de las cuales la primera se conserva en los elasmobranquios (tiburón) como espiráculo. basihial (BH); ceratohial (CH); Cartílago
de Meckel (CM); Hiomandibular (HM); Palato Cuadrado (PC). La correspondencia en colores denota, de forma muy general, resumida e
hipotética, como se pudo dar la evolución de las mandíbulas (hipótesis serial) a partir de algún agnato extinto del cual haya descendido el
primer gnatostomado (animales extintos no representados en estos esquemas) . Existen evidencias morfológicas y moleculares que sustentan esta
hipótesis (ver texto). Nótese cómo en (b) cada bastón cartilaginoso se ha esquematizado en un solo elemento, para resaltar el hecho de que en los
agnatos, el cesto branquial no está compuesto por elementos articulados como en los gnatotomados. En (c) se ve, desde un punto de vista frontal o
caudal, cómo se disponen los elementos cartilaginosos de cada arco, en los gnatostomados.
La segmentación de varias partes del sistema cefálico neurales (Graham, 2001), pues un aparato branquial
y faríngeo, como ya se dijo, debe entonces proceder de segmentario es una característica básica de los cordados.
una forma coordinada, para lo cual se le ha dado prepon Si el rombencéfalo, y por lo tanto las células de cresta se
derancia a las crestas neurales. Pero no por esto se debe segmentan correctamente, pero el endodermo (bolsas
olvidar que la segmentación de los arcos branquiales es faríngeas) no lo hace, los derivados de los arcos no se
muy importante también, máxime, cuando este proceso desarrollarán correctamente, como lo evaluaron Piotrowski
apareció evolutivamente primero que el de las crestas & NussleinVolhard (2000), en una mutación
llamada vgr del pez Danio rerio, en la cual los rombómeros
y por lo tanto las crestas neurales, no tienen problemas de
segmentación, pero sí los tiene el endodermo branquial.
De hecho, según Veitch et al. (1999), los arcos branquiales
se pueden formar, regionalizar y adquirir cierto sentido de
identidad, aun en la ausencia de crestas neurales.
(Abundantes evidencias sobre el importante papel de la
segmentación y señales provenientes de estructuras dife
rentes a las crestas neurales, durante el desarrollo cefálico
y cervical, se dieron en la sección de Crestas Neurales).
Quizás el derivado más nombrado, ya la vez
controvertido, de los arcos branquiales, ha sido la mandíbula,
innovación de los gnatostomados, con respecto a los
agnatos. Uno de los puntos controvertidos, explicados por
Kardong (1999), trata sobre qué estructuras derivan
exactamente de cuántos y adecuados arcos branquiales.
Uno de los puntos de vista más acogidos y simples, es la
teoría seriada, en la cual el primer arco produce la mandíbula,
el segundo el aparato hiodes, y así sucesivamente. Sin em
bargo, dado que para estudiar la evolución de las mandí
bulas, sólo se cuenta con un grupo relictual de vertebrados
agnatos, las lampreas ( Kimmel et al., 2001), no se puede
decir categóricamente que la mandíbula sea el derivado del
primer arco branquial, pues lo puede ser del 2do, o 3ro, etc.,
arco branquial del agnato ancestro de los gnatos tomados,
caso en el cual las lampreas modernas representan un
agnato derivado en el cual se han perdido alguno o varios
de los primeros arcos branquiales. Para complicar un poco
más esta controversia, Jarvik (1980) citado por Kardong
(1999), dice la teoría compuesta, según la cual, y en términos
generales, la mandíbula y el hiodes derivan de un patrón
complejo de fusiones y pér didas de los diferentes elementos
branquiales de un ancestro que, según él (Jarvik, 1980),
tenía 10 arcos branquiales; esta teoría compuesta reconoce
que las es tructuras subsiguientes al hiodes tienen un patrón
de rivación serial (1 arco, un derivado).
Figura 5. Comparación entre el desarrollo branquiomérico de un
agnato (Lamprea: A ) y de un gnatostomado (Zebrafish: B), en el Otro punto controvertido, que resaltan Kimmel et al.
marco de la hipótesis “OutsideIn” de Kimmel et al. (2001). (2001), son las dudas existentes en cuanto a homología
Por medio de movimientos morfogenéticos adicionales por parte de
entre los branquiómeros de los agnatos y gnatostomados,
las crestas neurales posmigratorias, esta hipótesis además de explicar
el hecho de que el bastón cartilaginoso de los agnatos está en por sus diferencias topológicas (concepto básico para pro
disposición lateral dentro de su arco respectivo, mientras que en los bar las homologías evolutivas); más exactamente por el
gnatostomados lo está en disposición medial, Ayuda a explicar los hecho de que en las lampreas, los soportes cartilaginosos
complejos eventos histoembriológicos y evolutivos que sucedieron en
branquiales están dispuestos lateralmente a las branquias,
la derivación de la mandíbula y aparato hiodeo a partir de los dominios
homólogos de los agnatos.
mientras que en los gnatostomados, lo están medialmente.
Se muestra la posición relativa, movimientos y algunos derivados del Sin embargo estos autores (Kimmel et al., 2001), defien
ectodermo (Azul), mesodermo (Rojo), endodermo (Amarillo) y crestas den tal homología, demostrando que la diferencia topo
neurales (Verde). Todos los esquemas representan 3 arcos izquierdos lógica entre los elementos cartilaginosos branquiales
(lado externo hacia la izquierda) en corte trans versal (secciones
mencionados, se debe a movimientos morfogenéticos
coronales con respecto al animal). Modificado de Kimmel et al. (2001).
adicionales, en los gnatostomados, los cuales ponen en con
más íntimo y complejo a componentes branquiales en desarrollo realidad, y que en literatura reciente, no se encontraron
como células posmigratorias de cresta neural, mesodermo alusiones a la pérdida de hipotéticos primeros arcos branquiales
cefálico, y epitelios tanto endo como meso dérmicos, en una durante el desarrollo de las lampreas, ni de ningún otro
hipótesis que este grupo ha llamado “lo de afuera hacia adentro cordado, el autor de esta revisión se inclina más por un origen
o Outsidein” (Figura 5 ). En sínte sis, esta hipótesis pone de semiserial de las mandíbulas y hueso hiodes, advirtiendo que
relieve el hecho de que las crestas neurales van migrando en este punto de vista debe ser to mado cautelosamente, pues
un patrón que inicial mente las localiza en la parte lateral de por un lado, y como ya se dijo, solo se cuenta con un grupo
un arco determinado, y que posteriormente, y como (probablemente artifi cial) de agnatos, para probar este tipo
característica exclusi va de los gnatostomados, las células de de hipótesis desa rrolloevolutivas, y por otro lado (ver Tabla
cresta neural se ubican en la porción medial de los arcos, y así 3), en la formación de las estructuras branquiales, no se ve un
desarrollan cartílagos en la disposición topológica típica de los pa trón limpio, de un arco = 1 estructura, sino que están en
vertebrados mandibulados. Esta hipótesis, además de ex plicar sus estados adultos, y especialmente el hueso hiodes, re ciben
estas diferencias topológicas, también pueden ayudar a contribuciones de más de un arco. Siendo congruen te con
explicar la mayor complejidad del aparato branquial en los estas conclusiones simples pero cautelosas, la mayor parte
gnatostomados, lo cual incluye características como la de la literatura también deja la impresión (especial mente
presencia de las articulaciones entre los elementos del Kimmel et al., 2001) de una patente homología serial entre los
esqueleto branquial e incluso da luces sobre los eventos histo branquiómeros de un individuo determi nado y una homología
embriológicos y filogenéticos complejos que acon tecen y evolutiva entre las mismas estructuras de los gnatostomados
sucedieron durante la derivación de la mandíbula a partir del y agnatos, lo cual también incluye a los cordados no
1er. arco branquial. vertebrados, como poseedores de un cesto branquial
(principalmente usado en la alimentación por filtración), que
muy posiblemente fue el antecesor del aparato branquial de
Con respecto a todos estos puntos controvertidos y los vertebrados. Para reforzar, el hecho de que el 1er. arco
teniendo en cuenta que en la ciencia hay más probabili dad branquial forma la
de que las explicaciones simples se acerquen más a la
Tabla 3. Algunos derivados de los arcos branquiales en mamíferos. Según datos de Kardong (1999);
Moore y Persaud (1999); Sadler (2001).
Elemento Cartilaginoso Branquial
Arco par craneal Bolsa Faringea Músculos Derivado
I mandibular Trigémino (V) Trompa • Músculos de la Masticación • Palatocuadrado Cartílago del cuadrado
Faringotimpánica (Temporal, Masetero, • Cartílago
Trompa de Pterigoideos Interno y Externo) • de Meckel C. Meckel (Remanente),
Eustaquio Milohiodeo • Ligamento Esfenomandibular,
Digástrico (V. ant.) • Ligamento Anterior del Martillo, Martillo,
Tensor del Tímpano • Yunque, Alisfenoides.
Tensor del Velo del Paladar
II. Hiodeo Faciales (VII) amígdala palatina • Músculos de la expresión facial • Hiomandibular Estribo, Proceso
(Buccinador, Auricular, Frontal, Estiloideo
Cutáneo del Cuello, Orbiculares de • Ligamento Estilohiodeo •
los Labios y de los Párpados) Ceratohial Cuerno Menor del hueso
• Músculo del Estribo • hioides
Estilohiodeo • • Basihial Porción craneal del cuerpo del hueso
Digástrico (V. Post) • hiodes
tercero
Glosofaríngeo (IX) • Glándula Estilofaríngeo • Cuerno mayor y porción caudal del cuerpo
Paratiroides probablemente constrictores del hiodes
Inferior. superiores de la faringe
• Timo
IV al VI Vago (X) • Glándula • Cricotiroideo • Cartílagos laríngeos (tiroides, cricoides,
paratiroides Elevador del Velo del Paladar aritenoides, corniculados y cuneiforme).
Superior • Constrictores de la Faringe •
• Cuerpo Músculos Intrínsecos de la
Ultimobranquial (V laringe •
bolsa) Músculos Estridados del Esófago
mandíbula, Kimmel et al. (2001) cita varios registros de don Otro concepto importante es el de la homología, el cual
se resalta una lista creciente de características comparadas se refiere al hecho de que dos estructuras comparten esta
(incluyendo genes como Otx, Pax) entre los dominios propiedad entre sí, ya sea que estén ubicadas en el mismo
mandibulares e hiodeos de los gnatostomados, y regiones organismo (homología serial) o en especies diferentes,
similares del aparato branquial de las lampreas, lo cual cuan do se pueden rastrear hasta un origen embriologico
denota el hecho de que estos agnatos pueden estar filogenético común. Relacionado con esto es muy importante
presentes sentando un dominio mandibular. Esto se que haya una relación topológica congruente entre las
complementa con la presencia en estos animales (los estructuras a comparar, pues como ya se dijo, la evolución
agnatos) de una estructura derivada, el velo, que ayuda a la rara vez desarrolla caracteres de cero, por lo cual, al
ventilación y alimentación, y está sostenida por muco comparar una estructura derivada con otra ancestral, la
cartílago (con histología diferente al resto de los arcos conservación de la topología, además de la embriología
branquiales) dispuesto en barras mediales y laterales; este comparada, es importante para el establecimiento de
hecho po dría ser visto como un apoyo a la teoría “afuera homologías. Con respecto a esto, se puede citar el ejemplo,
hacia adentro” de Kimmel et al. (2001), pues muy posiblemen de la homología dudosa entre los branquiómeros de los
te estas barras cartilaginosas sean derivados de crestas agnatos y gnatostomados, lo cual, como ya fue explicado,
neurales, que muestren algún bosquejo de patrón migracional fue resuelto por Kimmel et al . (2001) al demostrar que la
(sin llegar a presentar completamente el com plejo patrón diferencia en la disposición de los elementos cartilaginosos
migracional de los gnatostomados), todo lo cual, entre otros del aparato branquial, entre estos 2 grupos de animales, no
datos, se puede considerar como una “exaptación” para la significó que las relaciones topológicas entre ellos se habían
evolución de las mandíbulas (Kimmel et al., 2001), a partir perdido, sino que las diferencias se beneficiaron a la
de los agnatos que dieron origen a los gnatostomados. complejización de los movimientos morfogenéticos, du rante
el desarrollo del aparato branquial de los gnatostoma dos,
con respecto a los agnatos. Estos, y otros ejemplos citados
consideraciones finales durante esta revisión, demuestran que hace falta mucha
investigación morfológica detallada (y no necesariamente
A partir de esta revisión se pueden sacar varias riamente molecular), y que no se deben guiar las personas
conclusiones generales pero valiosas con respecto a que se enfrentan a estos temas, sólo por la apariencia de
principios evo lutivos, como por ejemplo el hecho de que la las estructuras en las formas adultas de las especies a
selección natural actúa intensamente en material preexistente estudiar, sino que estas se deben poner en una perspectiva
(Langille & Hall , 1989; Wolpert, 2000, entre otros) , y que la embriológicofilogenética.
producción de estructuras totalmente nuevas, rara vez
Se utiliza el término embriológicofilogenético para tocar
sucede. Con respecto a esto, es importante explicar el término “exaptación”
otro punto controvertido en la morfología evolutiva, y ésta
(Gould & Vrba, 1982), el cual se está utilizando últimamente es la ley biogenética de Hackel (discutida ampliamente por
te para reemplazar el de “preadaptación”, para referir al Kardong, 1999). Esta ley, llevada al ex tremo, dice que el
hecho de que una estructura o comportamiento tiene la for desarrollo ontogénico de especies “su periores” recapitula
ma y función necesaria antes de que apareció su papel bio su desarrollo filogenético. Se pone el término superior entre
lógico ( Kardong , 1999); este cambio terminológico se está comillas para realizar el hecho de que cuando Hackel, en el
dando para eliminar la idea de que la evolución va hacia siglo XIX, lanzó su ley filogené tica todavía reinaba, en
algún camino o destino planeado. Sólo se puede decir que parte del mundo científico, la antiquísima idea (más de 2.000
una estructura o comportamiento es una exaptación cuando años) de que el mundo viviente se podía organizar en una
se mira hacia atrás en el tiempo, pero no se puede decir que escala de seres inferiores res a superiores, dentro de los
una estructura con un papel biológico determinado, en el cuales, lógicamente el ser humano ocupaba el escaño más
presente, se constituye en preadaptación para cumplir algún alto. Esta idea fue tomada en una de las primeras teorías de
otro en el futuro , pues como ya se dijo, la evolución no la evolución, la de Lamarck, ya que este científico postuló
obedece a ningún plan. Con respecto a lo que se ha revisado que las especies iban evolucionando de especies inferiores
aquí, se pueden destacar varios casos de exaptación: la a superiores, por un imperante interno que las impulsaba a
capacidad de formación de neuronas a partir del ectodermo “mejorar”, dentro de lo que se conoce como la teoría de
como condición para el desarrollo posterior de placodas y evolución por medio de la herencia de caracteres adquiridos.
crestas neurales; la complejización del primer arco branquial La teoria, que, con algunos desarrollos posteriores se
de los agnatos dentro de un dominio mandibular como acepta hoy en dia, es la de la evolucion por medio de la
exaptación para la evolución de las mandíbulas. seleccion
natural, idea a la cual llegarán casi simultáneamente e Agradecimientos
independientemente dientemente, Alfred R. Wallace y Charles
Darwin, y que este último publicó en su libro “El Origen de las Estoy especialmente agradecido con el Dr. Charles B.
Especies” en 1859. Dentro de esta teoría, y como ya se dijo Kimmel de la Universidad de Oregon, EUA, por los
antes, no se admite que la evolución sigue algún plan o comentarios ilustrativos y constructivos hechos a las figuras
imperativo interno por mejorar, pues este proceso responde de esta revisión y por el valioso material bibliográfico
de al azar. Con este marco queda claro entonces que se debe proporcionado. Otros autores que proporcionan material
ser muy cuidadoso a la hora de entender conceptos como la bibliográfico son: Dr. Anthony Graham del King's College
exaptación, por un lado, y con leyes como la de Hackel. Con London, UK y el Dr. Glenn Northcutt de la Uni versidad of
respecto a este último punto, conviene tener una posición California, San Diego, La Jolla, California, USA. También
menos extremista, y aceptar que el desarrollo embriológico estoy agradecido por los comentarios y la supervisión hecha
de especies derivadas, puede contener procesos y durante el desarrollo de esta revisión, por parte de mis
características parecidas a los de especies me nos derivadas, profesores del Departamento de Morfolo gía de la Universidad
sin olvidar la ubicación de los organismos a comparar, en los del Valle, CaliColombia, en particular a los Dres. Santiago
árboles filogenéticos. Haciendo estas salvedades, se puede Cruz, Martha Isabel Escobar, Carolina Isaza, C. Elizabeth
reconocer entonces el valor de la embriología comparada en Peña, Hernán J. Pimienta y Liliana Salazar. Adicionalmente,
la resolución de problemas filogenéticos, como herramienta las correcciones realizadas por 2 evaluadores anónimos, por
importantísima dentro de la morfología comparada, con parte de la revista de ACCEFYN, mejoraron sensiblemente
respecto a lo cual cabe destacar, por ejemplo, el hecho de este manuscrito.
que según Langille & Hall ( 1989) las secuencias evolutivas
pueden ser deducidas por el análisis de secuencias de Bibliografia
desarrollo fundamen tales, principio dentro del cual, y con
Ahlbert PE 1997. Biología evolutiva: cómo mantener la cabeza en orden.
respecto a las estructuras revisadas aquí, estos autores Naturaleza, 385 (6616): 489490.
proponen que durante el origen y desarrollo de los vertebrados
Ahlgren SC y M. BronnerFrasser. 1999. La inhibición de la señalización de
se producen las siguientes secuencias de desarrollo (y por
Sonic Hedgehog in Vivo da como resultado la muerte de células de la
ende evolutivas) fundamentales: el cordamesodermo se dife cresta neural craneofacial. Curr Biol 9(22): 13041314.
rencia e induce la formación del tubo neural, el cual a su vez
Baker CVH & BronnerFraser M. 2000. Establecimiento de identidad neuronal
se diferencia (cefalización) en una porción anterior (prosen,
en placodas neurogénicas de vertebrados. Desarrollo 127: 30453056.
mesen y robencéfalo) y posterior (médula espinal); la
cefalización progresa por medio del desarrollo del llo de las
Baker CVH, Stark MR, Marcelle C. y M. BronnerFraser. 1999.
crestas neurales y placodas, derivados del ectodermo Competencia, Especificación e Inducción de Pax3 en la Placoda del
adyacente al tubo neural. Trigémino. Desarrollo 126: 147156.
Begbie J. y A. Graham. 2001b. Las placodas ectodérmicas: una familia
disfuncional. Philos Trans R Soc B Biol Sci 2001 29 de octubre; 356
Otra conclusión que se puede sacar de esta revisión es
(1414): 16551660.
que cada vez está quedando más claro que las crestas
neurales no son el único factor determinante en el desa rrollo Begbie J., Brunet JF, Rubenstein JLR y A. Graham. 1999.
Inducción de las Placodas Epibranquiales. Desarrollo 126: 895902.
craneofacial de los vertebrados, y en este sentido hace falta
más investigación en las otras estructuras embriológicas de la
cabeza y el cuello, y especialmente en cuanto a las placodas. BronnerFrasser M. 1993. Segregación del linaje celular en la cresta neural.
Curr Opin Genet Dev 3 (4): 641647.
Aunque son muy valiosos los datos moleculares nuevos que
constantemente se están publicando, hace falta, por un lado, BronnerFraser M. 1995. Patrón de la cresta neural de vertebrados.
complementalos con más información morfológica, Perspect Dev Neurobiol 3 (1): 5362.
embriológica, ecológica y evolutiva, pues sólo con una visión Butler AB 2000. Evolución del sistema sensorial en el origen de los cráneos.
multidisciplinaria, se llegará a entender mejor todos estos Philos Trans R Soc Londo B Biol Sci 355 (1401): 13091313.
procesos comple jos, y por el otro lado, es notoria, ante la Couly G. y NM Le Douarin. 1990. Morfogénesis de la cabeza en quimeras
abundancia de información molecular especialmente, la falta aviares embrionarias: evidencia de un patrón segmentario en el
de revisiones que pongan en perspectiva y contexto los ade ectodermo correspondiente a neurómeros. Desarrollo 108(4): 543558.
lantos que se están dando constantemente, y que se acerque
esta información a los que no son expertos en estos temas. Couly G. GrapinBotton a., Coltey P., Ruhin B. y NM Le Douarin.
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