Tesis Madurez Sexual

UNIVERSIDAD NACIONAL DEL LITORAL
Facultad de Bioquímica y Ciencias Biológicas
Tesis para la obtención del Grado Académico de Doctor en Ciencias

Biológicas
“ECOLOGÍA COMPARADA DE SERPIENTES OVÍPARAS Y

VIVÍPARAS EN EL LITORAL FLUVIAL DE LA ARGENTINA”
GISELA BELLINI
Director de Tesis: Dr. Alejandro Giraudo
Lugar de realización: Instituto Nacional de Limnología - CONICET – UNL
- 2013 -
Ecología de las serpientes del litoral argentino
Índice
Agradecimientos 2
Resumen 3
Abstract 5
1. INTRODUCCIÓN 7
1.1 La estructura de las comunidades: dos hipótesis 7
1.2 Modos y estrategias reproductivas 10
1.3 Covariación en los atributos ecológicos de las serpientes 14
1.4 Especies en estudio 16
1.5 Integrando filogenia y ecología 20
Objetivos 21
Hipótesis 22
2. MATERIALES Y MÉTODOS 23
2.1 Área de estudio 23
2.2 Métodos 26
2.2.1 Especímenes 26
2.2.2 Toma de datos 27
2.2.3 Análisis de datos 28
3. RESULTADOS 39
3.1 Morfología 39
3.2 Madurez y dimorfismo sexual 48
3.3 Reproducción 51
3.4 Dieta 64
3.5 Influencia filogenética 80
4. DISCUSIÓN 92
4.1Morfología, madurez y dimorfismo sexual 93
4.2 Reproducción 97
4.3 Dieta 101
4.4 Conclusiones 103
5. BIBLIOGRAFÍA 105
1
Agradecimientos
Quiero agradecer a todos los que han posibilitado este trabajo, ayudándome a formarme
como persona y profesional. En primer lugar a mi director, Alejandro Giraudo, por abrirme
las puertas de su grupo de trabajo, y por todo lo brindado en estos cinco años, su constante
guía, apoyo e inigualables enseñanzas, sin todo lo cual habría sido imposible concretar mi
doctorado. A la Facultad de Bioquímica y Ciencias Biológicas de la UNL y CONICET, por
brindarme la posibilidad de desarrollar mi doctorado. Al INALI por brindarme el espacio
en donde llevar a cabo mi trabajo. A Vanesa Arzamendia por compartir su experiencia y
conocimientos y hacer del box un ambiente de trabajo y amistad. A mis compañeros y
amigos del laboratorio de herpetología: Silvia, Carla, Belén, Eugenia, Maximiliano, Andrés
y Blas, por todos los momentos vividos y su ayuda desinteresada. A los curadores de las
colecciones herpetológicas revisadas: Julián Faivovich (Museo Argentino de Ciencias
Naturales), Beatriz Álvarez (Colección Herpetológica UNNE), Jorge Williams (Museo de
La Plata), Gisela Bahler (Museo Antonio Serrano de Paraná). A Diego Baldo, Arturo Kehr,
Leticia Mesa y Luis Espínola por sus aportes. A mis compañeros del INALI. A Víctor, mi
cómplice de vida, por su paciencia y comprensión, aún cuando no entendía, por alentarme y
darme fuerzas en los momentos de flaqueza. A mi papá y mamá por su amor incondicional,
por contenerme y acompañarme y por juntar víboras para la nena. A mis hermanos por estar
siempre y compartir mis logros y desaciertos. A Luciano por su ayuda y paciencia cuando
se me “moría” la compu, a Pablo, Aldana, mi abuela, mis primos y mi tía por su cariño. A
mis amigas, especialmente a Marisol y Alejandra por tantas charlas y mates de catarsis. A
mis sobrinos, Fausto y Pilar, por tantos momentos de amor y dulzura.
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Resumen
Las comunidades son sistemas complejos y dinámicos que cambian a lo largo del
tiempo. Los primeros intentos por explicar como éstas se estructuraron implicaban
fenómenos contemporáneos como las interacciones ecológicas entre especies (e. g.
competición y predación), dando origen a la Hipótesis de la Competición-Predación (HCP).
Esta se centra en factores recientes, sosteniendo que de estos surgen las diferencias
ecológicas que promueven las interacciones entre las especies de ensambles locales.
Recientemente, surge la Hipótesis de Historia Profunda (HHP), que sugiere que las
divergencias profundas en la historia evolutiva de los organismos resultaron en una serie de
características ecológicas que se mantienen en su mayor parte en las especies que forman
parte de las comunidades actuales. Por lo tanto características ecológicas de las especies
coexistentes pueden predecirse sobre la base de la filogenia, independientemente de la
comunidad en la que las distintas especies residen actualmente. Ambas hipótesis, no son
necesariamente mutuamente excluyentes, ya que tanto la estructura filogenética como las
interacciones ecológicas pueden actuar conjuntamente para determinar la estructura de una
comunidad. El modo y estrategias reproductivas en las serpientes reflejan tres
características: diversidad, plasticidad y covariación con otras características, como la
morfología, la dieta y el uso del hábitat. En los reptiles se reconocen actualmente dos
modos reproductivos: oviparidad y viviparidad. Para explicar la transición oviparidad -
viviparidad se generaron varias hipótesis en términos de “costos” y “beneficios” que
implican ambos modos reproductivos para las serpientes. En este trabajo se evaluó la
incidencia de factores ecológicos y filogenéticos en los sistemas reproductivos ovíparos y
vivíparos de las serpientes neotropicales y su relación con aspectos morfológicos y
ambientales para comprender su historia natural y ecología. Para esto se comparó la
biología reproductiva y dieta de ocho especies ovíparas y siete vivíparas relacionadas y no
relacionadas filogenéticamente (para evaluar incidencia de factores filogenéticos); y que
utilizan diferentes hábitats (incidencia de factores ecológicos). Además se evaluaron
diferentes hipótesis que favorecieron la aparición de la viviparidad en serpientes. Se
estudiaron 1628 ejemplares mediante métodos estandarizados para analizar la morfología,
3
dimorfismo sexual, madurez, reproducción, dieta y superposición de nicho trófico. Para

detectar si existe influencia filogenética en la dieta, reproducción y morfología, se utilizaron
dos técnicas de ordenación. Primero un ordenamiento no canónico mediante un Análisis de
Componentes Principales (PCA) de las variables morfológicas, de dieta y reproducción y
luego un análisis directo mediante el Análisis de Ordenamiento Filogenético Canónico (CPO)
comparando tres matrices de datos ecológicos (Y): una de morfología, una de dieta y otra de
reproducción, con una segunda matriz (X) que contiene la filogenia codificada de todos los
clados del ensamble, cada uno codificado por separado como una variable binaria.
Los datos apoyan las hipótesis sobre la menor frecuencia reproductiva en especies
vivíparas respecto a especies ovíparas; y la denominada de “ambientes impredecibles”, que
indica que en ambientes variables con condiciones cambiantes, las especies vivíparas
deberían presentar un mejor ajuste de su reproducción en relación con las variaciones, es
este caso las hidrológicas del río Paraná, en comparación con las ovíparas. La frecuencia de
reproducción, el potencial reproductivo y la sincronización de las pariciones y posturas con
el ciclo hidrológico y la disponibilidad de presas para alimentar a los neonatos, apoyan la
HCP, debido a que independientemente del grupo filogenético al que pertenecen las
especies estudiadas, las con el mismo modo reproductivo (ovíparas - vivíparas) se
comportan de manera similar, siendo un indicio de que ajustaron su reproducción a ciclos
ambientales. Sin embargo, los CPO indican que la morfología, el modo reproductivo, la
duración del ciclo reproductivo, la fecundidad y la dieta sean características con mayor
influencia filogenética, y por lo tanto más acordes con la HHP. Finalmente, se puede
concluir que en la comunidad estudiada existe un efecto filogenético profundo que explica
la mayor parte de la variación de la morfología y de los atributos reproductivos y
alimentarios, aunque el uso del hábitat influye (en menor medida) en algunas características
reproductivas y dietarias de algunas especies.
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Abstract
Communities are complex and dynamic systems that change over time. The first
attempts to explain how they were structured involving contemporary phenomena like
ecological interactions between species (e.g. competition and predation), giving rise to the
Competition - Predation Hypothesis (CPH). This focuses on recent factors, arguing that
from these arise the differences that promote ecological interactions among species of local
assemblies. Recently, emerges the Deep History Hypothesis (DHH), which suggests that
profound differences in the evolutionary history of organisms resulted in a number of
ecological features that remain largely on species that are part of existing communities.
Thus, ecology of coexisting species can be predicted based on phylogeny, regardless of the
community in which the different species currently reside. Both hypotheses are not
necessarily mutually exclusive, as both phylogenetic structure as ecological interactions can
act together to determine the structure of a community. The mode and reproductive
strategies in snakes reflect three characteristics: diversity, plasticity and covariance with
other features, such as morphology, diet and habitat use. In reptiles are recognized currently
two reproductive modes: oviparity and viviparity. To explain the transition oviparity -
viviparity were generated several hypotheses in terms of "costs" and "benefits" that both
reproductive modes involving for snakes. In this study, I evaluated the impact of ecological
and phylogenetic factors in oviparous and viviparous reproductive systems of Neotropical
snakes and their relationship with morphological and environmental aspects to understand
its natural history and ecology. For this I compared the reproductive biology and diet of
eight viviparous and seven oviparous species, some of them phylogenetically related and
other unrelated (to assess incidence of phylogenetic factors), and that use different habitats
(incidence of ecological factors). I also evaluated different scenarios that favored the
emergence of viviparity in snakes. I studied 1628 specimens using standarized methods to
analyze the morphology, sexual dimorphism, maturity, reproduction, diet and niche
overlap. To detect whether there is phylogenetic influence on diet, reproduction and
morphology, I used two different types of analysis. First I conducted a Principal
Component Analysis (PCA) of morphological variables, diet and reproduction and then a
5
Canonical Phylogenetic Ordination (CPO) comparing three ecological data matrix (Y): one
of morphology, one of diet and another one of reproduction, with a second matrix (X)
containing the coded phylogeny for all clades of the assembly, each separately coded as a
binary variable.
The data support the hypothesis on the lower reproductive rate of viviparous species
over oviparous ones, and the so-called "unpredictable environments", which indicates that
in variable environments with changing conditions the viviparous species, should provide a
better fit of reproduction in relation to the variations, in this case with the Paraná River
hydrological variations, compared with oviparous species. The frequency of reproduction,
reproductive potential and the synchronization of births and postures with the hydrological
cycle and the availability of prey to feed neonates, support the CPH, because regardless of
the phylogenetic group that the species studied belong, those with the same reproductive
mode (oviparous - viviparous) behave similarly, being an indication that they adjusted their
reproduction with environmental cycles. However, the CPO indicate that the morphology,
reproductive mode, the duration of the reproductive cycle, fecundity and diet are more
influenced by phylogenetic characteristics, and therefore more in line with the DHH.
Finally, I can conclude that in the studied community exists a deep phylogenetic effect that
explains most of the variation in the morphology and reproductive and feeding attributes,
although the habitat use influences (to a lesser extent) in some reproductive and dietary
characteristics of some species.
6
1. INTRODUCCIÓN
1.1 La estructura de las comunidades: dos hipótesis

En busca de comprender como actúan los mecanismos de la evolución, se ha tratado
por años de reconstruir la historia de las especies (Paradis, 2006). El comparar
observaciones hechas entre diferentes taxa es una tarea intuitiva y atractiva que ocurre
desde tiempos remotos con el fin de entender la organización de las comunidades en que las
especies coexisten (Harvey y Pagel, 1991; Webb et al., 2002). Durante el desarrollo del
estudio comparado de las comunidades, surgió la siguiente pregunta: ¿qué es lo que
determina la organización de una comunidad en el tiempo y en el espacio? (Cadle y Greene,
1993). Durante el siglo pasado las explicaciones dominantes de la ecología de comunidades
predicaban que la estructuración de éstas resultaba de fenómenos contemporáneos como las
interacciones ecológicas entre especies, tales como la competición y predación (Pianka,
1973; Schoener, 1974; Winemiller y Pianka, 1990). A finales del siglo 20, comienza a
desarrollarse la idea de que la estructura de las comunidades actuales puede tener una
importante influencia filogenética, es decir, puede reflejar interacciones de las especies en
el pasado (Cadle y Greene, 1993; Webb et al., 2002). Losos (1996) sostiene que si las
especies podrían adaptarse rápidamente y sin restricciones, y si cualquier linaje podría
ocurrir en cualquier comunidad, entonces las diferencias estructurales de las comunidades
se deberían solo a factores ambientales. Sin embargo, los linajes difieren en su potencial
evolutivo y están geográficamente restringidos, por lo que la composición de una
comunidad tendría que ver con su historia. Este autor sostiene además que para entender la
estructura contemporánea de las comunidades es necesario un vasto conocimiento de la
historia de las mismas. Debido a que los efectos históricos sobre las comunidades son de
larga data, las preguntas sobre las causas últimas no pueden responderse sólo con el
conocimiento de las condiciones actuales operantes. Más aún, el ignorar la información
histórica que provee la perspectiva filogenética puede llevar a conclusiones erróneas sobre
la estructura de una comunidad (Losos, 1996). Algunos de los trabajos pioneros que
abordaron la influencia filogenética y biogeográfica en la estructuración de las
7
comunidades, se desarrollaron en estudios centrados en comunidades de serpientes

Neotropicales, y fueron publicados por Cadle (1985) y Cadle y Greene (1993), quienes
brindaron una interpretación alternativa a las explicaciones sobre la estructuración de
comunidades de serpientes estudiadas en el nordeste del Brasil por Vitt y Vangilder (1983).
Estos últimos autores atribuyeron la fuerte influencia de factores ecológicos en la
estructuración de una comunidad de serpientes, muy diferente a las que conocían del
hemisferio norte. Dicha comunidad Neotropical se caracterizaba, por ejemplo, por la
abundancia de especies que se alimentaban de anfibios, la escasez de especies fosoriales,
así como la de serpientes que comían invertebrados y mamíferos. Por ejemplo, explicaron
la escasez de serpientes que se alimentan de invertebrados y mamíferos como resultado de
factores ecológicos, incluyendo la competencia con mamíferos insectívoros, la falta de
disponibilidad estacional de presas, la gran disponibilidad de anuros, la mayor cantidad de
predadores sobre serpientes de tamaños más pequeños, la falta de micro-hábitat apropiados
para serpientes fosoriales y las características ambientales desfavorables (Vitt y Vangilder,
1983). Posteriormente, Cadle y Greene (1993), compararon 15 comunidades de serpientes
de selvas húmedas Neotropicales, analizando sus tendencias evolutivas generales en
tamaño, macro-hábitat, actividad diaria y dieta en tres linajes de colúbridos (Colubrinos,
Xenodontinos sudamericanos y Xenodontinos centroamericanos). Estos autores
propusieron que las comunidades Neotropicales se vieron fuertemente moduladas por
eventos históricos (filogenéticos), así, los linajes preexistentes que conformaron las
comunidades impusieron un orden de fuerzas (morfológicas, fisiológicas y
comportamentales) influenciando los roles ecológicos de sus miembros. En consecuencia,
muchas de las relaciones ecológicas entre las especies del presente, sólo pueden ser
entendidas considerando factores filogenéticos o históricos, que influyeron en la
organización de las comunidades de serpientes.
De esta manera el estudio de la ecología de las serpientes Neotropicales ha jugado
un importante rol en la generación de dos hipótesis que intentan explicar las diferencias
ecológicas entre las especies que actualmente componen las comunidades (Vitt and
Vangilder, 1983; Cadle and Greene, 1993; Colston et al., 2010, Bellini et al., 2013): las
denominadas Hipótesis de Competición-Predación (HCP) y la Hipótesis de Historia
8
Profunda (HHP). La HCP se centra en factores recientes, sosteniendo que de estos surgen
las diferencias ecológicas que promueven las interacciones entre las especies de ensambles
locales. Por ejemplo taxones relacionados divergen en el uso de los recursos con el fin de
particionarlos, en respuesta a cambios en su disponibilidad, la competencia entre especies o
la depredación. Esta hipótesis predice que las características ecológicas de especies que
coexisten son independientes de la filogenia y que se producen cambios mayores en sus
preferencias de nicho (dieta, actividad y micro-hábitat), lo que es resultado de la interacción
entre las especies en las comunidades actuales (Vitt & Vangilder, 1983; Colston et al.,
2010).
Por otro lado, la HHP sugiere que las divergencias profundas en la historia evolutiva
de los organismos (en lugar de factores recientes) resultaron en una serie de características
ecológicas que se mantienen en su mayor parte en las especies que forman parte de las
comunidades actuales (Cadle y Greene, 1993; Vitt y Pianka, 2005; Colston et al., 2010).
Por lo tanto características ecológicas de las especies coexistentes pueden predecirse sobre
la base de la filogenia, independientemente de la comunidad en la que las distintas especies
residen actualmente (Colston et al., 2010). Los seguidores de la HHP argumentan que las
diferencias ecológicas en algunos rasgos provienen de diferencias preexistentes, por lo que
la similaridad entre las especies está asociada a un ancestro en común (Webb et al., 2002;
Vitt y Pianka, 2005; Colston et al., 2010). A pesar de que estas dos hipótesis son diferentes,
no son necesariamente mutuamente excluyentes, ya que tanto la estructura filogenética
como las interacciones ecológicas pueden actuar conjuntamente para determinar la
estructura de una comunidad (Vitt et al., 2003; França et al., 2008; Colston et al., 2010). A
pesar de toda esta información disponible, se necesitan más estudios sobre la ecología de
las serpientes neotropicales para poner a prueba estas hipótesis.
La influencia filogenética en la estructura de una comunidad puede ser examinada
en cualquiera de los atributos de las especies que la constituyen (Losos, 1996). Sin embargo
en la mayoría de los estudios de este tipo en reptiles, se ha examinado la dieta o
características asociadas a ellas (Vitt y Vangilder, 1983; Cadle y Greene, 1993; Vitt et al.,
2003; Vitt y Pianka, 2005; Colston et al., 2010), la morfología (França et al., 2008) y el uso
del hábitat (Pizzatto et al., 2007a). En relación con los aspectos reproductivos sólo se
9
cuenta con estudios de la dirección de la evolución de la viviparidad (Lynch y Wagner,

2009; Fenwick, et al., 2012), por lo tanto es escaso el conocimiento de la influencia
filogenética en las características reproductivas de los reptiles.
1.2 Modos y estrategias reproductivas

En los reptiles se reconocen actualmente dos modos reproductivos: oviparidad y
viviparidad (Blackburn, 2006). El modo ovíparo implica una postura de huevos con
cáscara, que contienen embriones poco desarrollados, produciéndose la mayor parte del
desarrollo de las crías fuera de la madre. Por el contrario, la viviparidad implica la parición
de embriones totalmente formados, independientemente de la retención de huevos en el
útero, dándose todo el desarrollo o casi la totalidad dentro de la madre (Pizzatto et al.,
2007). Sin embargo, la diferenciación de estas dos modalidades reproductivas ha generado
una amplia discusión a lo largo de los años. La oviparidad implica hembras que ponen
huevos fertilizados, dándose la mayoría del desarrollo embrionario después de la
deposición del huevo. Sin embargo, algunas especies retienen sus huevos en el útero,
ocurriendo el desarrollo embrionario en huevos (con cáscara) dentro del útero materno por
un determinado período de tiempo antes de la ovoposición. En estos casos los embriones
alcanzan un grado de desarrollo antes de que el huevo sea depositado, y el tiempo de
incubación fuera de la madre puede ser relativamente corto (Shine, 1983; Yaron, 1985).
Para este último modo de reproducción se utilizaba el término ovoviviparidad,
distinguiéndose de la oviparidad y la viviparidad por el desarrollo embrionario en el útero
hasta justo antes de la ovoposición, la presencia de una membrana de la cáscara no
calcificada en cualquier momento del desarrollo y por la ausencia de una placenta y
alimentación placentaria durante la gestación (Amoroso et al., 1979). El término
viviparidad se reservaba para aquellas especies que desarrollan una íntima conexión
fisiológica a nivel uterino entre las hembras reproductoras y sus crías, lo que puede
involucrar placentación, ausencia de calcificación de las membranas del huevo, o
transferencia de nutrientes materno-fetal (Spellerberg, 1976). Aunque la distinción entre
ovoviviparidad y viviparidad puede ser atractiva conceptualmente, es difícil de aplicar en
los reptiles, siendo incluso una distinción artificial e imprecisa según discuten
10
detalladamente algunos autores como Shine (1985) y Yaron (1985). Por tanto el término
ovoviviparidad ha caído en desuso y el modo reproductivo de los reptiles se diferencia
actualmente en ovíparo y vivíparo.
Existe un acuerdo general en que la viviparidad es una forma derivada de la
condición ovípara ancestral (Shine, 1985). Además se conoce que la viviparidad fue
adquirida varias veces e independientemente en distintos grupos, por lo que no tiene un
origen único en los reptiles. Dos análisis independientes concluyeron que la viviparidad se
ha originado más de 90 veces en los reptiles (Blackburn, 1982, 1985), y a medida que se
sigan modificando las filogenias, se irán redefiniendo nuevos orígenes (Blackburn, 2000).
La viviparidad ha evolucionado más frecuentemente en los escamosos que en todos los
otros vertebrados juntos, y es el modo reproductivo de alrededor el 20% de los escamosos
actuales, representando más de 1500 especies (Blackburn, 2006). Sólo en las serpientes, por
ejemplo, la viviparidad habría evolucionado independientemente unas 35 veces (Shine,
1985; Blackburn, 2000; Pizzato et al., 2007). Sin embargo, en algunos grupos como los
Vipéridos, la raíz filogenética de la viviparidad es evidente (Shine, 1985; Blackburn, 2000).
Para explicar esta transición de la oviparidad a la viviparidad se generaron varias hipótesis
en términos de “costos” y “beneficios” que implican ambos modos reproductivos para las
serpientes (ver Shine, 1985; Blackburn, 2000, 2006 para una revisión). Por ejemplo, la
viviparidad puede incrementar la supervivencia de las crías, ya que los huevos en el útero
están a salvo de temperaturas extremas, humedad, ataque de hongos y de algunos
predadores; no obstante, podría determinar “costos” incrementando la mortalidad de
hembras grávidas que se desplazarían más lentamente, siendo más vulnerables a los más
depredadores (Shine, 1985). Shine (1985) compila y categoriza las hipótesis “ecológicas” o
“adaptativas” pudieron favorecer el desarrollo de la viviparidad según estuvieran basadas
en factores ambientales o en las características de las especie. Entre las basadas en factores
ambientales se cuentan: (1) Climas fríos: una de las hipótesis más aceptadas sobre la
viviparidad en reptiles (Tinkle y Gibbons, 1977). Las hembras, al termoregular, tienen
temperaturas más elevadas que el substrato donde depositarían sus huevos, al retenerlos se
desarrollan a mayores temperaturas (Shine 1985). Esta hipótesis no es relevante para las
serpientes aquí analizadas, debido a que se encuentran en climas subtropicales. (2)
11
Ambientes impredecibles: La retención de huevos puede ser más probable en ambientes

con elevada variabilidad debido a que cuanto más impredecible es el ambiente para los
huevos o crías (por razones climáticas, hidrológicas, de predación o de disponibilidad de
recursos) más probabilidades de que una transición al viviparismo se vea favorecida (Tinkle
y Gibbons, 1977). En estos ambientes las hembras pueden tener dificultades para
determinar si, en los sitios en los que pusieron los huevos, se van a mantener condiciones
favorables durante el desarrollo de los mismos o de las crías. La selección podría favorecer
que las hembras retengan sus huevos a lo largo de cierto período, evitando así la pérdida de
su prole (Shine, 1985). Esta hipótesis es relevante para las serpientes bajo estudio, ya que
muchas de ellas habitan ambientes acuáticos en los que se producen inundaciones con
cierta imprevisibilidad. Por ejemplo, en un estudio anterior, Giraudo et al. (2007)
observaron que en ambientes variables del río Paraná Medio, una serpiente acuática y
vivípara (Helicops leopardinus) mostraba una fenología reproductiva diferente a la de otra
ovípara y terrestre (Philodryas patagoniensis), ya que el nacimiento de las crías se producía
a fines de verano y otoño, en perfecta sincronización con el pico histórico de aguas altas del
río Paraná, encontrándose así los neonatos con mayor disponibilidad de hábitats y presas. A
diferencia de esto, las ovíparas ponían sus huevos y tenías sus crías en primavera-principios
del verano, antes de las crecientes. Por tanto, sería esperable que otras especies acuáticas
vivíparas (por ejemplo Thamnodynastes u otras especies de Helicops) tengan una fenología
similar a H. leopardinus y diferente a la de otras especies ovíparas.
Las hipótesis que se basan en características de las especies fueron: (3) Habilidad
defensiva: Se sugirió que la viviparidad pudo evolucionar en especies venenosas grandes,
por ser menos vulnerables a la predación. La retención de los huevos en el útero de éstas
hembras, disminuye la pérdida de la postura (Shine, 1985). (4) Independencia de la
rapidez de movimientos: La viviparidad pudo haberse desarrollado en especies que no
dependen de movimientos rápidos para alimentarse o para escapar de predadores, por lo
que la carga adicional de peso no sería un problema (Fitch, 1970). Sin embargo, las
hembras grávidas comúnmente no se alimentan, por lo que se reduce la importancia de esta
hipótesis (Shine, 1985). (5) Hábitos acuáticos o arbóreos: Las hembras de muchas
especies migran hacia sitios de postura, lo que les genera además de un costo energético
12
adicional, cierto riesgo. Además, en los hábitats acuáticos y arbóreos los sitios adecuados
para oviponer pueden ser escasos, y por tanto, la viviparidad ventajosa. La viviparidad en
serpientes arborícolas fue muy criticada ya que estas necesitan agilidad para desplazarse y
trepar, por lo que el peso de los embriones puede ser poco ventajoso (Shine y Bull, 1979).
(6) Hábitos fosoriales o secretivos: Esta hipótesis se basa en que las hembras de los
reptiles fosoriales o secretivos están menos expuestas a los riesgos de predación debido a
sus hábitos, por lo que la viviparidad no representaría un costo (Fitch, 1970). Esta hipótesis
fue refutada porque: (1) puede ser falso asumir que las especies subterráneas son poco
depredadas, (2) dependen de cuerpos más delgados para desplazarse en cuevas y grietas, (3)
la ventaja térmica de retener los huevos puede verse reducida en especies fosoriales, ya que
la temperatura materna puede llegar a ser muy similar a la del suelo (Huey, 1982; Shine,
1985). (7) Cuidado parental de los huevos: El argumento de esta hipótesis se basa en que
las hembras que cuidan de sus huevos ven reducidas sus oportunidades de alimentarse, y al
retener los huevos éstas podrían seguir alimentándose por un período más prolongado. Sin
embargo la común inanición por parte de hembras grávidas reduce la fuerza de este
argumento (Shine, 1985). (8) Estrategia de termorregulación: Esta hipótesis sostiene que
la viviparidad es más probable que se desarrolle en especies heliotérmicas, o sea que
termorregulen mediante la energía del sol. Estas especies pueden mantener temperaturas
corporales superiores al sustrato en los climas fríos. Sin embargo en las especies
tigmotérmicas, o sea que regulan su temperatura con la del sustrato, las hembras podrían
acelerar el desarrollo de sus huevos siendo ovíparas en vez de vivíparas (Huey, 1982;
Shine, 1985). (9) Frecuencia reproductiva: En las especies vivíparas la energía utilizada
para retener los huevos puede afectar una segunda camada de crías, por lo tanto, la
viviparidad implica una menor frecuencia reproductiva respecto a la oviparidad. Esta
hipótesis sugiere que la viviparidad ha evolucionado en aquellas serpientes que solo
producen una camada por estación (Tinkle y Gibbons, 1977; Shine, 1985). Esta hipótesis
predice que las especies vivíparas deberían mostrar una frecuencia reproductiva más
espaciada que las ovíparas, lo que puede ser testeado en la comunidad de serpientes bajo
estudio.
13
A pesar de que existe una amplia bibliografía sobre los diferentes modos
reproductivos de los reptiles, la mayoría de los intentos por entender las diferencias entre
las serpientes vivíparas y ovíparas son prácticamente teóricos. Por ejemplo, en una revisión
de datos publicados y originales, Shine (1983) intentó determinar las condiciones originales
bajo las cuales evolucionó la viviparidad en reptiles. Luego, en un trabajo posterior, este
mismo autor analiza las estrategias reproductivas en serpientes, pero sin establecer
diferencias específicas entre especies vivíparas y ovíparas (Shine, 2003). Si bien es difícil
obtener información directa sobre la significancia adaptativa del modo reproductivo en
serpientes, las comparaciones entre especies ovíparas y vivíparas cercanamente
relacionadas ofrecen una aproximación inicial muy útil (Blackburn, 2000). Es posible
comparar la producción de descendencia de una hembra ovípara con la de una hembra
vivípara bajo una variedad de condiciones ecológicas paralelas para testear la veracidad de
las hipótesis sobre la evolución de la viviparidad (Shine, 1985). Análisis estadísticos de
datos de numerosas especies son una herramienta poderosa para revelar los patrones de
variación en la historia de vida (Blackburn, 2000). Sin embargo, hay pocos trabajos que
comparen las principales características reproductivas entre especies de serpientes ovíparas
y vivíparas (ver por ejemplo Seigel y Fitch, 1985).
1.3 Covariación en los atributos ecológicos de las serpientes

Además de todo lo expuesto, se conoce que la biología y estrategias reproductivas
de las serpientes reflejan tres características importantes: diversidad, plasticidad y
covariación con otras características (ver Shine, 2003 para una revisión). La covariación es
evidente en relación con las estrategias alimentarias que influencian fuertemente el éxito
reproductivo (Barron y Andraso, 2001; Bonnet et al., 2000) y los patrones de crecimiento
(Madsen y Shine, 1993). La ecología trófica de las serpientes puede verse influenciada por
sus características morfológicas (tamaño del cuerpo, largo y ancho de la cabeza, tamaño de
la mandíbula) que han adquirido a lo largo de la historia (Pough y Groves, 1983;
Rodriguez-Robles et al., 1999), su dimorfismo sexual (Madsen y Shine, 1993; Shine et al.,
2002), los hábitats que frecuentan (Arnold, 1993), la variación geográfica (Rodriguez-
Robles et al., 1999; López y Giraudo, 2008), la estructura etaria y/o variación ontogenética
14
en la dieta (López y Giraudo, 2008), el tamaño de las presas y su disponibilidad (Arnold,

1993; Madsen y Shine, 1993) y las condiciones ambientales (Brown et al., 2002; Shine et
al., 2002). La morfología de las serpientes (e. g. tamaño del cuerpo) también influencia su
capacidad reproductiva. Incluso el dimorfismo sexual puede estar relacionado con aspectos
reproductivos como fue registrado en Philodryas patagoniensis (López y Giraudo, 2008).
Además, la reproducción también está influenciada por factores geográficos, ecológicos y
filogenéticos (Vitt, 1983; Pizzato y Márquez, 2006).
Vitt y Pianka (2005) propusieron que la actual partición de los nichos disponibles
puede estar todavía fuertemente afectada por las habilidades competitivas relativas de las
especies actuales, que retienen diferencias ancestrales. Ellos argumentaron que los efectos
históricos o filogenéticos son mayores y las interacciones entre especies son menores, entre
taxa filogenéticamente distantes; mientras que los efectos históricos son mínimos y las
interacciones entre especies son mayores entre especies filogenéticamente similares que
comparten el mismo ambiente. El desarrollo de la teoría de superposición de nicho ha
demostrado que la partición de recursos es uno de los mayores determinantes de la
diversidad de las especies coexistentes. En las serpientes, la dieta es la dimensión más
importante en la reducción de superposición ecológica entre las especies (Pianka, 1974;
Goodyear y Pianka, 2008). La partición del recurso puede no ser solo consecuencia de la
competencia entre especies, sino que puede responder a: variaciones en las limitaciones
fisiológicas y morfológicas, diferente respuesta a los depredadores, y/o a limitaciones
históricas (Goodyear y Pianka, 2008). Más aún, si un recurso no es escaso, dos o más taxa
pueden compartirlo sin provocar un perjuicio al otro (Pianka, 1974). Considerando los
puntos anteriores, en las especies del litoral fluvial argentino estudiadas en este aporte, sería
expectable encontrar diferencias en la dieta entre especies cogenéricas, aunque similares
características reproductivas, ya que se cree que estas últimas son más conservativas que las
características alimenticias en los linajes filogenéticos (Bailey et al., 2005; Pizzatto et al.,
2008a).
15
1.4 Especies en estudio

Las diversas especies de serpientes, que componen la comunidad del litoral fluvial
argentino, presentan variadas características filogenéticas y ecológicas, incluyendo especies
con distintos hábitos (acuáticos, terrestres, arborícolas y fosoriales) y modalidades
reproductivas (ovíparas y vivíparas), algunas filogenéticamente relacionadas y otras
ecológicamente relacionadas, constituyendo un área de encuentro de varios linajes de
serpientes de áreas tropicales, subtropicales y templadas (Giraudo, 2004; Giraudo et al.,
2004; Giraudo et al., 2007). La elevada heterogeneidad ambiental se traduce en diferentes
situaciones espacio-temporales y hábitats, algunos muy variables como las planicies de
inundación de los grandes ríos, en conjunción con otros más estables (tierras altas),
presentando excelentes oportunidades para contrastar algunas de las hipótesis mencionadas.
Por ejemplo habitan dos especies de Helicops (Fig. 1 y 2) con hábitos acuáticos
(Dipsadidae: Hydropsini), tres especies de Thamnodynastes (Fig. 3, 4 y 5) (Dipsadidae:
Tachymenini), dos con hábitos acuáticos y semi-acuáticos respectivamente (T. strigatus, T.
hypoconia respectivamente) y otra más terrestre (T. chaquensis), y varios Vipéridos
venenosos del género Bothrops (Fig. 6 y 7) (Viperidae), todas especies vivíparas que
permitirán poner a prueba algunas de las hipótesis sobre este tipo de reproducción. Entre las
serpientes ovíparas existen también especies acuáticas como Hydrodynastes gigas (Fig. 8) y
Erythrolamprus semiaureus (Fig. 9) (Dipsadidae: Hydrodinastini y Xenodontini
respectivamente) (Giraudo, 2004; Carrasco et al., 2012; Grazziottin et al., 2012). Entre las
especies arborícolas se encuentra Leptophis (Fig. 10) (Colubridae); y entre las especies más
terrestres Philodryas patagoniensis (Fig. 11) (Dipsadidae: Philodryadini), Xenodon
merremi (Fig. 12) (Dipsadidae: Xenodontini) y Paraphimophis rustica (Fig. 13)
(Dipsadidae: Pseudoboini). Entre las especies fosoriales y secretivas se encuentran una
especie venenosa Micrurus altirostris (Fig. 14) (Elapidae) y Xenodon dorbignyi (Fig. 15)
(Dipsadidae: Xenodontini) (Giraudo, 2004; Grazziottin et al., 2012).
16
Serpientes vivíparas bajo estudio
Figura 1. Helicops infrataeniatus Figura 2. Helicops leopardinus
Figura 3. Thamnodynastes hypoconia Figura 4. Thamnodynastes chaquensis
Figura 5. Thamnodynastes strigatus
Figura 6. Bothrops diporus Figura 7. Bothrops alternatus
17
Serpientes ovíparas bajo estudio
Figura 8. Hydrodynastes gigas
Figura 9. Erythrolamphrus
semiaureus
Figura 10. Leptophis ahaetulla
Figura 11. Philodryas

patagonienis
18
Figura 12. Xenodon merremii
Figura 13. Paraphimophis rustica
Figura 14. Micrurus altirostris
Figura 15. Xenodon dorbingyi
19
1.5 Integrando filogenia y ecología

A medida que los métodos moleculares y analíticos han mejorado, se han
descubierto relaciones filogenéticas de manera más fácil y fiable, otorgándoles a los
ecólogos una dimensión invaluable de información disponible con la que dar sentido a las
diferencias entre las especies y permitiéndoles inferir filogenéticamente la estructura de las
comunidades (Webb et al., 2002). Actualmente, con la creciente disponibilidad de
filogenias completas, es posible evaluar la estructura de una comunidad filogenéticamente e
indagar más aún en la historia de los organismos (Webb et al., 2002; Paradis, 2006). El uso
de filogenias para el análisis de rasgos ecológicos, permitió identificar cambios ecológicos
en y entre clados y organismos, demostrando que algunas características ecológicas tiene
un origen histórico profundo (Colston et al., 2010).
En relación con los aspectos discutidos anteriormente se propone en este aporte
realizar un estudio comparado de serpientes ovíparas y vivíparas, evaluando la incidencia
de factores ecológicos y filogenéticos en especies con ambas modalidades reproductivas y
su relación con aspectos morfológicos y ambientales para comprender su historia natural, y
poner a prueba hipótesis relacionadas con la evolución de estos sistemas reproductivos.
20
Objetivo General
Evaluar la incidencia de factores ecológicos y/o filogenéticos en los sistemas reproductivos
ovíparos y vivíparos en las serpientes neotropicales, considerando el significado y ventajas
adaptativas de ambas modalidades reproductivas (oviparidad y viviparidad) y su relación
con aspectos morfológicos y ambientales para comprender su historia natural y ecología.
Objetivos Específicos
(1) Comparar la biología reproductiva y dieta de especies ovíparas y vivíparas relacionadas

y no relacionadas filogenéticamente (para evaluar incidencia de factores filogenéticos); y
que utilizan diferentes hábitats (incidencia de factores ecológicos).
(2) Evaluar la covariación de características y éxito reproductivo (tamaño de camada,

duración y estacionalidad de la vitelogénesis, época de nacimientos) de especies ovíparas y
vivíparas, en relación con:
• Morfología de las serpientes (tamaño del cuerpo, peso y otras variables morfológicas de
las hembras, grado de dimorfismo sexual).
• Estrategias alimentarias (frecuencia de presas en estómagos, alimentación en hembras

grávidas, tipos de presas consumidas).
(3) Evaluar hipótesis sobre factores ecológicos o adaptativos que favorecieron la aparición
de la viviparidad en serpientes (ambientes impredecibles, frecuencia reproductiva).
21
Hipótesis
Se trabajaran con algunas de las hipótesis planteadas por Shine (1985). La selección de las
hipótesis se basó en la plausibilidad y aceptación general de las mismas (discutido en la
introducción), así como en la relevancia y posibilidades de testearlas en la comunidad
estudiada. Las siguientes predicciones serán puestas a prueba para contrastar las hipótesis
planteadas.
Sobre factores ecológicos o ambientales que favorecieron la viviparidad
1. Ambientes impredecibles favorecieron la viviparidad: Las especies vivíparas deberían

presentar un mejor ajuste de su reproducción en relación con las variaciones hidrológicas
en comparación con las especies ovíparas que habitan en la planicie de inundación del río
Paraná.
2. Frecuencia reproductiva: La frecuencia reproductiva debería ser menor en especies

vivíparas (periodos más largos entre un evento reproductivo y otro), respecto a especies
ovíparas (períodos más cortos).
3. Hábitos acuáticos, arbóreos o fosoriales: Especies con adaptaciones morfológicas

acuáticas, arbóreas o fosoriales deberían ser mayormente vivíparas.
Sobre influencias filogenéticas y/o ecológicas
4. Serpientes relacionadas filogenéticamente (del mismo género, tribu o familia) deberían

mostrar morfología, estrategias reproductivas y alimentarias más similares entre sí, en
relación con especies de diferentes linajes que comparten su hábitats (acuáticos,
arborícolas, terrestres y fosoriales).
5. Serpientes que comparten los mismos hábitats deberían tener convergencia en sus
morfología, estrategias reproductivas y alimentarias independientemente de sus relaciones
filogenéticas.
22
2. MATERIALES Y MÉTODOS
2.1 Área de estudio

Ubicada en el litoral fluvial argentino, se encuentra incluida en la cuenca del Plata,
la cual presenta tres grandes ríos colectores que atraviesan el nordeste de Argentina, que en
orden de importancia son el río Paraná, el Uruguay y el Paraguay (Fig. 16.1). Los dos
primeros concurren para formar el río de La Plata, que constituye la desembocadura y
estuario de la cuenca en el océano Atlántico (Paoli et al., 2000). La evolución de estos
grandes ríos y sus paleocauces, así como la transición entre climas subtropicales a
templados, generó un paisaje heterogéneo, con mosaicos de distintos tipos de vegetación
formados principalmente por sabanas y pastizales húmedos, bosques subtropicales de
húmedos a sub-xerófilos, bosques en galería o riparios, y una amplia variedad de
humedales (ríos, arroyos, lagunas, esteros, bañados) (Cabrera, 1994; Prado, 1993;
Dinerstein et al., 1995). Aspectos fitogeográficos, de estructura y dinámica de la vegetación
de la región fueron tratados por Burkart (1957), Franceschi y Lewis (1979), Neiff (1986),
Prado (1993) Cabrera (1994), Dinerstein et al. (1995), Menalled y Adámoli (1995).
Siguiendo a Cabrera (1994) (Fig. 16.2), se consideran las siguientes formaciones
fitogeográficas: la Provincia Paranaense (Dominio amazónico), representada por el Distrito
de las Selvas Mixtas, que se extienden ampliamente en la provincia de Misiones, y el
Distrito de los Campos, en el sur de Misiones y nordeste de Corrientes y contiene selvas
húmedas pluriestratificadas y sabanas. Las selvas marginales, fluviales o en galería, se
extienden siguiendo los grandes ríos y se van empobreciendo en riqueza de especies, a
medida que aumenta la latitud, desapareciendo progresivamente especies de las selvas
(Arzamendia y Giraudo, 2009). La Provincia Chaqueña (Dominio Chaqueño), representada
por el Distrito del Chaqueño Oriental en el Este de Formosa, Chaco, nordeste de Santa Fe y
nordeste de Corrientes, se caracteriza por los bosques xerófilos dominados por quebracho
colorado (Schinopsis balansae), los palmares de caranday (Copernicia alba), sabanas y
extensos esteros y lagunas. La Provincia del Espinal (Dominio Chaqueño), representada
por el Distrito del Ñandubay, se caracteriza por los bosques xerófilos caducifolios de
23
ñandubay (Prosopis algarrobila) y algarrobo (Prosopis nigra), los palmares de yatay

(Butia yatay), sabanas y estepas graminosas y esteros y lagunas. La Provincia Pampeana
(Dominio Chaqueño) representada en el área de estudio por el Distrito Uruguayense en el
sur de Santa Fe y Entre Ríos y norte de Buenos Aires, se caracteriza por las estepas o
psesudoestepas de gramíneas, denominadas pastizales, aunque esta Provincia y la del
Espinal han sido fuertemente modificadas por la expansión agropecuaria.
Figura 16.1. Área de estudio. A la izquierda se muestra la cuenca del Plata con los tres
grandes ríos colectores: el Paraná, el Uruguay y el Paraguay, y la desembocadura de estos
en el Río de la Plata. A la derecha se muestra en detalle el litoral fluvial argentino,
perteneciente a dicha cuenca.
24
2.2 Métodos
2.2.1 Especímenes
Los datos morfológicos, de dieta y reproductivos se obtuvieron analizando 1628
ejemplares de las especies de serpientes estudiadas, obtenidos principalmente de
especímenes colectados por nuestro grupo de trabajo en muestreos propios (ejemplares de
referencia en el Instituto Nacional de Limnología), y adicionalmente se utilizó material de
colecciones herpetológicas nacionales: MACN: Museo Argentino de Ciencias Naturales
"Bernardino Rivadavia", Buenos Aires, Argentina. CENAI: Centro Nacional de
Investigaciones Iológicas, actualmente depositada en el MACN. CFA: Colección Félix de
Azara, actualmente depositada en la colección MACN. MFA: Museo provincial de
Ciencias Naturales "Florentino Ameghino", Santa Fe, Argentina. MLP: Colección del
Museo de la Plata, Buenos Aires, Argentina. UNNEC: Universidad Nacional del Nordeste,
Corrientes, Argentina.
Los registros propios fueron obtenidos por nuestro grupo de trabajo desde 1991 al presente
en más de 400 campañas que cubrieron toda el área de estudio (ver Giraudo, 2001;
Arzamendia y Giraudo, 2002, 2004, 2009, 2012; Giraudo y Arzamendia 2004; Giraudo et
al., 2007). Entre los años 2009 y 2013 participé y realicé campañas para familiarizarme con
los hábitos de las serpientes en la naturaleza (ver por ejemplo Bellini et al., 2013). Durante
las salidas se utilizaron dos métodos de muestreos (Campbell y Cristman, 1982): 1)
Búsqueda por rutas y caminos, con un vehículo a velocidades bajas y constantes (40-50
km/h); y 2) búsqueda activa de ejemplares a pie, o embarcaciones por los diferentes hábitats
y horas del día, donde se registraron los ejemplares activos y se revisaron posibles refugios de
las serpientes (Di Bernardo, 1998). Este método es denominado también Inventario Completo
de Especies (Scott, 1994). Siempre que fue posible, se capturaron los especímenes para
tomarles medidas morfométricas y obtener algunos ítems presas mediante regurgitación
inducida. Adicionalmente fueron georeferenciados usando un GPS Garmin eTrex Legend,
describiéndose el hábitat, fecha y horario de actividad cada vez que fue posible. Los
ejemplares fueron fijados siguiendo las técnicas propuestas por Scrocchi y Kretzschmar
(1996), y conservados para su posterior análisis.
26
2.2.2 Toma de datos

Morfología: Los ejemplares fueron sexados mediante una incisión caudal en busca de la
presencia de hemipenes. A cada espécimen se les tomaron las siguientes medidas y
caracteres: peso (P); número de escamas ventrales (VEN) y subcaudales (SUB), longitud
hocico cloaca (LHC): desde el extremo de la placa rostral (hocico) hasta el extremo
posterior de la placa anal, longitud de la cola (LC): desde el extremo posterior de la placa
anal (cloaca) hasta la punta de la cola, longitud de la cabeza (LCA): desde el hocico hasta la
articulación mandibular inferior.
Madurez, Dimorfismo Sexual y Reproducción: Para obtener los datos reproductivos
se realizó una incisión medio-ventral a la altura de las gónadas. En los machos se midió el
largo, ancho y alto del testículo derecho, y se registró el aspecto (traslúcido u opaco) y grado
de enrollamiento de los túbulos deferentes (Leite et al., 2009b) (Fig. 17.1). En las hembras se
midió el largo del mayor folículo ovárico (en vitelogénesis primaria o secundaria), los huevos
oviductales, el alto y ancho a la mitad del cuerpo en aquellas que tenían huevos, se registró el
grado de plegamiento del útero y la presencia de cuerpos lúteos (Fig. 17.2 a 17.5). Para
analizar el dimorfismo sexual sólo se consideraron los ejemplares adultos. Las hembras
fueron consideradas adultas cuando tuvieron folículos vitelogénicos secundarios, huevos
oviductales (Pizzatto et al., 2008a; Leite et al., 2009b), o úteros plegados que indican
postura de huevos, reciente o no dependiendo del grado de plegamiento. Los machos se
consideraron adultos cuando tuvieron conductos deferentes enrollados y opacos (Shine,
1978; Pizzatto et al., 2008b; Leite et al., 2009b). Los machos y hembras con LHC mayor al
ejemplar maduro más pequeño de cada sexo, fueron considerados maduros (Hartmann et
al., 2005). Todas las medidas fueron tomadas en milímetros utilizando calibre de vernier.
Dieta: Se examinaron los tractos digestivos de los ofidios y se registraron el tipo y número
de presas ingeridas (Fig. 18). Los ítems alimenticios fueron obtenidos por regurgitación
inducida en especímenes mantenidos en cautiverio y luego liberados, y mediante una
incisión medioventral en especímenes muertos. Los contenidos digestivos fueron extraídos
para su posterior identificación utilizándose lupa o microscopio óptico en los casos que
fuesen necesarios. Se identificaron los ítems presas hasta el menor nivel taxonómico
27
posible mediante comparación con ejemplares de referencia depositados en la colección del

Instituto Nacional de Limnología, consulta con especialistas en cada grupo y claves
científicas. Siempre que su grado de digestión lo permitió, se pesaron las presas y se estimó
el largo total (LTp), de ser necesario mediante comparaciones con especímenes intactos
(Shine, 1977; López y Giraudo, 2008). Los anfibios fueron medidos incluyendo sus patas
estiradas.
Se categorizó la dieta de las serpientes según la proporción en que se alimentan de
diferentes ítems presas, distinguiéndose tres categorías, siguiéndose como valores
indicativos los siguientes (Giraudo et al., 2012):
Especialista: más del 70% de la dieta está conformada por un mismo ítem.
Tendencia a la especialización: un ítem ocupa entre 50 y 70% de la dieta.
Generalista: ningún ítem ocupa más del 49% de la dieta.
2.2.3 Análisis de datos

Los análisis estadísticos, en que no se especifica lo contrario, fueron realizados
mediante el software Infostat versión 5.1 (Di Rienzo et al., 2005) con un nivel de
significancia del 5% para rechazar la hipótesis nula. La asunción de normalidad fue
probada mediante el test Shaphiro-Wilks y la homogeneidad de varianzas mediante el
estadístico F.
Dimorfismo sexual: Fue analizado comparando el LHC, las escamas ventrales y
subcaudales entre sexos mediante test t-student cuando cumplieron es supuesto de
normalidad, y con Kruskal Wallis en caso contrario. Las variables morfométricas que
covarían con el LHC, como peso, largo de cola y de la cabeza, se compararon mediante un
análisis de covarianza (ANCOVA).
Reproducción: El volumen testicular, el cual refleja actividad reproductiva, fue calculado
usando la fórmula del elipsoide (4/3π abc), donde a=largo/2, b=ancho/2 y c=alto/2
(Pleguezuelos y Feriche, 1999; Pizzatto, 2005). Se calculó el índice de dimorfismo sexual
(SSD por sus siglas en inglés) de la siguiente manera (media LHC del sexo más largo) /
(media del sexo más corto) - 1 (Shine, 1994). Este índice es expresado en positivo si las
28
Testículos
Tubulos
enrrollados
Huevos
Figura 17.1. Testículos y túbulos deferentes Figura 17.2. Huevos oviductales de H. gigas
de H. gigas
Vitelo
Crías
Figura 17.3. Cría no parida de Figura 17.4. Crías con resto de vitelo dentro
Thamnodynastes chaquensis de una hembra de T. chaquensis
Folículos
vitelogénicos
Presa
Estómago
Útero
Grasa
Figura 17.5. Folículos vitelogénicos de Figura 18. Presa en estómago de H. gigas

Bothrops alternatus. En la caja de Petri se
observa la grasa extraída. 29
hembras son el sexo más largo, y negativo si son los machos los más largos. La frecuencia
reproductiva fue estimada mediante el porcentaje de hembras maduras reproductivamente
activas en la muestra (con folículos vitelogénicos o huevos). Se contó la cantidad de huevos
(oviductales y puestos) y crías por hembra para estimar la fecundidad (Pizzatto, 2005). Se
estimó el potencial reproductivo, el cuál muestra el número potencial de neonatos por
hembra por año, como sigue: (fecundidad media) × (frecuencia reproductiva) (Bellini et al.,
en prensa). Para determinar la relación entre el tamaño del cuerpo (LHC, ancho y alto del
cuerpo) y la fecundidad se realizó un análisis de correlación, usando el coeficiente de
correlación de Spearman. Para estudiar los ciclos reproductivos masculinos se comparó la
variación testicular entre estaciones, usando el LHC como covariable mediante un
ANCOVA.
Dieta: La importancia relativa de las dimensiones del recurso alimenticio se determinó
mediante la comparación de solapamientos de nicho entre las especies, siguiendo a Pianka
(1973), y utilizando el programa EcoSim 7,0 (Gotelli y Entsminger, 2001). Se utilizaron las
siguientes opciones de EcoSim: índice de solapamiento de nicho de Pianka, algoritmo de
asignación al azar tres (RA3), y 1000 randomizaciones de la matriz original. El algoritmo
RA3 retiene la categoría de presa en la matriz original, pero aleatoriza cuales particulares
estados de recurso se utilizan (Winemiller y Pianka, 1990). Se utilizó este algoritmo porque
se desea mantener la cantidad de especialización para cada especie, pero permitirle a su vez
el uso potencial de otro estado del recurso (Gotelli y Entsminger, 2001). El índice de
solapamiento de nicho de Pianka (1973) varía entre 0 (sin superposición) y 1
(superposición total). La superposición de nicho en la dieta fue evaluada, cuando fue
posible, a dos niveles: grupos superiores (peces, anfibios, reptiles y mamíferos) y familias
taxonómicas. Las dimensiones que tienen una menor superposición identifican las
dimensiones que pueden ser clave en la divergencia fenotípica entre especies y, por lo
tanto, en la diversificación ecológica.
Influencia filogenética: Para detectar si existe influencia filogenética en la dieta,
reproducción y morfología, se utilizaron dos técnicas de ordenación. Primero se realizó un
análisis indirecto u ordenamiento no canónico y luego un análisis directo mediante el Análisis
de Ordenamiento Filogenético Canónico (CPO por sus iniciales en inglés) (Giannini, 2003).
30
Estos dos enfoques son complementarios y se deberían utilizarse ambos para una mejor
comprensión de la estructura del ensamble (Lepš y Šmilauer, 1999). Mediante el cálculo de
la ordenación no canónica primero, uno se asegura de no perder la mayor parte de la
variabilidad en la composición de las especies, pero podría perderse parte de la variabilidad
que se relaciona con la historia filogenética. Mediante el cálculo de la ordenación canónica,
uno se asegura de no perder la mayor parte de la variabilidad explicada por la filogenia, pero
podría perderse la mayor parte de la variabilidad que no está relacionada con esta (Lepš y
Šmilauer, 1999).
Se realizó un ordenamiento no canónico mediante un Análisis de Componentes
Principales (PCA) de las variables morfológicas, de dieta y reproducción (Tabla 1), mediante
el programa Infostat 5.1 (Di Rienzo, 2005). Previamente las variables fueron
estandarizadas.
El CPO es una modificación del Análisis de Correspondencia Canónico (CCA) (Ter
Braak, 1986), y es un método de ordenación restringida que promueve la ordenación de un
conjunto de variables de tal forma que su asociación con un segundo conjunto de variables
sea maximizada. La significancia de la asociación se prueba a través de la asignación al azar
de uno o ambos de los conjuntos de datos. En los análisis de CPO realizados, una de las
matrices (Y) contiene los datos ecológicos de las 15 especies de serpientes que componen el
ensamble, mientras que la segunda matriz (X) consiste en una matriz del árbol filogenético
que contiene todos los clados del ensamble, cada uno codificado por separado como una
variable binaria. Se utilizó el Programa CANOCO 4.5 para Windows (Ter Braak y
Smilauer, 1998) para realizar los análisis de CPO. Se analizaron tres matrices de datos
ecológicos (Y): una de morfología (Tabla 2.1), una de dieta (Tabla 2.2) y otra de
reproducción (Tabla 2.3). Los datos de la matriz de dieta se codificaron en frecuencias de
presas consumidas. Los datos de la matriz morfológica, que en general poseen dimorfismo
sexual, se obtuvieron mediante un promedio hecho entre machos y hembras adultos para cada
variable, salvo para el número de ventrales y subcaudales en que no se distinguió entre
juveniles y adultos, ya que estas variables no varían con la edad. La matriz de reproducción
fue confeccionada solo con datos reproductivos de hembras adultas. Además se realizó un
análisis de CPO con covariable, utilizando la matriz filogenética (X), la matriz de datos
31
reproductivos (Y) y como covariable (E) una matriz de uso de hábitat (Tabla 2.4). La matriz
de uso de hábitat fue confeccionada con datos de observaciones propias y bibliografía (Cadle
y Greene, 1993; Giraudo, 2001; Giraudo et al., 2007; Arzamendia y Giraudo, 2009). La
matriz filogenética (X) combina las filogenias propuestas por: Castoe et al. (2007), Fenwick
et al. (2009), Zaher et al. (2009), Carrasco et al. (2012) y Grazziotin et al. (2012) (Tabla 3).
Para las Botrhrops consideré como tribu lo que Carrasco et al. (2012) considera como grupo
Alternatus y grupo Neuwiedi. Estos análisis consistieron, por tanto, en encontrar el
subconjunto de grupos (columnas de X) que mejor explican la variación en Y, mediante un
Análisis de Correspondencia Canónico (CCA), que es la técnica adecuada cuando los datos
son frecuencias con muchos ceros (Giannini, 2003). Se utilizaron los siguientes parámetros:
escala simétrica, escala biplot, selección automática, 9999 permutaciones, y permutaciones
irrestrictas.
32
Tabla 1. Matriz básica de datos donde se presentan las variables codificadas utilizadas en el PCA. Referencias: Morfología: N°
de escamas ventrales (Ven), N° de escamas subcaudales (Sub), Largo hocico – cloaca (LHC), Largo de la cola (LC), Peso (P);
Dieta: Peces (Pe), Huevos de peces (Hp), Anfibios (An), Reptiles (R), Aves (Av), Huevos de aves (Ha), Mamíferos (M);
Reproducción: Anual (A), Bianual (B), Ovípara (O), Vivípara (V).
Morfología Dieta Reproducción

Especies / Variable Ven Sub LHC LC P Pe Hp An R Av Ha M A B O V
Bothrops alternatus 174 45 835 114 413 0 0 3 0 0 0 97 0 1 0 1
Bothrops diporus 179 46 678 102 207 0 0 29 21 0 0 50 0 1 0 1
Paraphimophis rustica 212 56 813 160 233 0 0 0 50 0 0 50 1 0 1 0
Erythrolamprus semiaureus 179 58 698 144 151 58 0 42 0 0 0 0 1 0 1 0
Helicops infrataeniatus 119 68 474 167 116 69 0 31 0 0 0 0 0 1 0 1
Helicops leopardinus 118 66 408 159 88 62 0 38 0 0 0 0 0 1 0 1
Hydrodynastes gigas 159 68 1379 392 1904 15 1 43 23 3 0 15 1 0 1 0
Leptophis ahaetulla 161 131 737 391 88 0 0 90 0 5 5 0 1 0 1 0
Micrurus altirostris 211 20 653 40 66 0 0 0 100 0 0 0 1 0 1 0
Philodryas patagoniensis 181 99 796 284 199 0 0 18 64 5 0 13 1 0 1 0
Thamnodynastes chaquensis 144 57 424 114 52 0 0 100 0 0 0 0 0 1 0 1
Thamnodynastes hypoconia 145 73 398 141 23 0 0 97 3 0 0 0 0 1 0 1
Thamnodynastes strigatus 140 65 497 148 76 21 0 70 2 0 0 7 0 1 0 1
Xenodon dorbingyi 136 36 373 66 57 0 0 92 8 0 0 0 1 0 1 0
Xenodon merremii 143 37 628 102 221 0 0 100 0 0 0 0 1 0 1 0
33
Tabla 2.1. Matriz de morfología para el Análisis de ordenamiento filogenético canónico. Referencias: Largo Hocico-Cloaca
(LHC); Largo de la cola (LC); Largo de la cabeza total (LCT); estas tres variables fueron medidas en mm.
Especies / Variable Ventrales Subcaudales LHC LC Peso LCT

Bothrops alternatus 174 45 835 114 413 42
Bothrops diporus 179 46 678 102 207 33
Paraphimophis rustica 212 56 813 160 233 26
Erythrolamprus semiaureus 179 58 698 144 151 26
Helicops infrataeniatus 119 68 474 167 116 27
Helicops leopardinus 118 66 408 159 88 25
Hydrodynastes gigas 159 68 1379 392 1904 54
Leptophis ahaetulla 161 131 737 391 88 27
Micrurus altirostris 211 20 653 40 66 18
Philodryas patagoniensis 181 99 796 284 199 30
Thamnodynastes chaquensis 144 57 424 114 52 24
Thamnodynastes hypoconia 145 73 398 141 23 18
Thamnodynastes strigatus 140 65 497 148 76 27
Xenodon dorbingyi 136 36 373 66 57 20
Xenodon merremii 143 37 628 102 221 35
34
Tabla 2.2. Matriz de dieta para el Análisis de ordenamiento filogenético canónico.
Huevos de Huevos de
Especies / Variable Peces Anfibios Reptiles Aves Mamíferos
pez ave
Bothrops alternatus 0 0 0,3 0 0 0 0,97
Bothrops diporus 0 0 0,29 0,21 0 0 0,5
Paraphimophis rustica 0 0 0 0,5 0 0 0,5
Erythrolamprus semiaureus 0,58 0 0,42 0 0 0 0
Helicops infrataeniatus 0,69 0 0,31 0 0 0 0
Helicops leopardinus 0,62 0 0,38 0 0 0 0
Hydrodynastes gigas 0,15 0,01 0,43 0,23 0,03 0 0,15
Leptophis ahaetulla 0 0 0,9 0 0,05 0,05 0
Micrurus altirostris 0 0 0 1 0 0 0
Philodryas patagoniensis 0 0 0,18 0,64 0,05 0 0,13
Thamnodynastes chaquensis 0 0 1 0 0 0 0
Thamnodynasteshypoconia 0 0 0,97 0,03 0 0 0
Thamnodynastes strigatus 0,21 0 0,7 0,02 0 0 0,07
Xenodon dorbingyi 0 0 0,92 0,08 0 0 0
Xenodon merremii 0 0 1 0 0 0 0
35
Tabla 2.3. Matriz de reproducción para el Análisis de ordenamiento filogenético canónico.
Especies / Variable Fecundidad media Ovípara Vivípara Anual Bianual

Bothrops alternatus 18,7 0 1 0 1
Bothrops diporus 9 0 1 0 1
Paraphimophis rustica 8,5 1 0 1 0
Erythrolamprus semiaureus 13,5 1 0 1 0
Helicops infrataeniatus 15 0 1 0 1
Helicops leopardinus 16,5 0 1 0 1
Hydrodynastes gigas 23 1 0 1 0
Leptophis ahaetulla 7,5 1 0 1 0
Micrurus altirostris 5 1 0 1 0
Philodryas patagoniensis 12 1 0 1 0
Thamnodynastes chaquensis 10,5 0 1 0 1
Thamnodynasteshypoconia 7,6 0 1 0 1
Thamnodynastes strigatus 11 0 1 0 1
Xenodon dorbingyi 11 1 0 1 0
Xenodon merremii 16 1 0 1 0
36
Tabla 2.4. Matriz de uso de hábitat para el Análisis de ordenamiento filogenético canónico.
Especies / Variable Acuática Terrestre Arborícola Fosorial

Bothrops alternatus 0 1 0 0
Bothrops diporus 0 1 0 0
Paraphimophis rustica 0 1 0 0
Erythrolamprus semiaureus 1 0 0 0
Helicops infrataeniatus 1 0 0 0
Helicops leopardinus 1 0 0 0
Hydrodynastes gigas 1 0 0 0
Leptophis ahaetulla 0 0 1 0
Micrurus altirostris 0 0 0 1
Philodryas patagoniensis 0 1 0 0
Thamnodynastes chaquensis 0 1 0 0
Thamnodynasteshypoconia 1 0 0 0
Thamnodynastes strigatus 1 0 0 0
Xenodon dorbingyi 0 0 0 1
Xenodon merremii 0 1 0 0
37
Tabla 3. Matriz filogenética para el Análisis de ordenamiento filogenético canónico. Las especies son: Bothrops alternatus (B
alt), B. diporus (B dip), Paraphimophis rustica (P rus), Erythrolamprus semiaureus (E sem), Helicops infrataeniatus (H inf), H.
leopardinus (H leo), Hydrodynastes gigas (H gig), Leptophis ahaetulla (L aha), Micrurus altirostris (M alt), Philodryas
patagoniensis (P pat), Thamnodynastes chaquensis (T cha), T. hypoconia (T hyp), T. strigatus (T str), Xenodon dorbingyi (X
dor), X. merremii (X mer).
ESPECIES GÉNEROS TRIBUS SUBFAMILIAS FAMILIA INFRAORDEN
Thamnodynastes
Erythrolamprus
Hydrodynastini
Paraphimophis
Hydrodynastes
Philodryadini
Xenodontinae
Tachymenini
Pseudoboini
Xenodontini
Dipsadidae
Calliophini
Colubrinae
Colubridae
Hydropsini
Philodryas
Crotalinae
Alternatus
Leptophis
Viperidae
Colubrini
Neuwiedi
Micrurus
Bothrops
Elapinae
Elapidae
Xenodon
Helicops
Serpente
Lagarto
B alt 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 1 0
B dip 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 1 0
P rus 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
E sem 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
H inf 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
H leo 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
H gig 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
L aha 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 1 0
M alt 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 1 0
P pat 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
T cha 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
T hyp 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
T str 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
X dor 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
X mer 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0
38
3. RESULTADOS
3.1 Morfología
La variación de los caracteres morfológicos de los adultos de cada especie se muestra en la
Tabla 4.
Serpientes vivíparas
Bothrops
Se analizaron 139 ejemplares de Bothrops alternatus y 45 de B. diporus. Las hembras de B.
diporus tuvieron más escamas ventrales y subcaudales que las de B. alternatus. Entre los
machos de ambas especies no hubo diferencias significativas en la cantidad de escamas
subcaudales, pero sí en las ventrales, siendo B. diporus la especie con más escamas (Tabla
4). Los juveniles de ambas especies, tanto machos como hembras, no mostraron diferencias
significativas en el largo de la cola y el peso; sin embargo tanto los machos (F = 8.68; P =
0.016) como las hembras (F = 5.50; P = 0.03) juveniles de B. alternatus tuvieron la cabeza
más larga. En cuanto al largo corporal (LHC), las hembras de ambas especies no mostraron
diferencias significativas entre sí; a diferencia de los machos, entre los cuales los juveniles
de B. alternatus fueron los más largos (H = 13.87; P = 0.002). Cuando comparamos entre
los adultos, las hembras de B. alternatus fueron más largas (LHC) y tuvieron cabezas más
largas, pero en el peso no hubo diferencias significativas. Los machos de B. alternatus
fueron más largos y de cabeza más larga, sin embargo para el peso y largo de la cola no
existieron diferencias con los de B. diporus (Tabla 5).
Helicops
Se analizaron 207 ejemplares de Helicops leopardinus y 119 H. infrataeniatus. Los machos
de H. infrataeniatus tuvieron más escamas ventrales y subcaudales que los de H.
leopardinus, también las hembras de H. infrataeniatus tuvieron más ventrales, pero en las
subcaudales no hubo diferencias significativas entre las hembras de ambas especies. Entre
los juveniles, tanto los machos como las hembras de H. leopardinus tuvieron cuerpos
39
(LHC) más largos que sus congéneres de H. infrataeniatus. Para el largo de la cola fueron
las hembras de H. leopardinus y los machos de H. infrataeniatus los de colas más largas
(Tabla 4). Entre las hembras adultas de ambas especies no hubo diferencias significativas
en el peso y largo de la cola, cuerpo y cabeza. Entre los machos adultos la única de estas
variables que mostró diferencias fue el largo del cuerpo (LHC), siendo los de H.
infrataeniatus los más largos (F = 5,04; P = 0,02).
Thamnodynastes
Se analizaron 88 ejemplares de T. chaquensis, 154 de T. hypoconia y 58 de T. strigatus.
Entre los juveniles, los machos de T. strigatus tuvieron colas y cuerpos (LHC) más largos;
mientras que las hembras de T. hypoconia tuvieron colas más largas, y las de T. strigatus
más largo el cuerpo (LHC). Los resultados para los adultos están resumidos en la Tabla 4,
mostrando que T. strigatus es la especie más larga (en LHC y largo de la cabeza) además de
la más pesada (Tabla 6). Thamnodynastes chaquensis fue más pesada y de cabeza más larga
que T. hypoconia, pero ambas son similares en LHC. Thamnodynastes hypoconia tuvo la
cola más larga, seguida por T. strigatus, mientras que T. chaquensis fue la que tuvo cola
más corta de todas (Tabla 6).
Serpientes ovíparas
Paraphimophis rustica
Fueron analizados 34 individuos de Paraphimophis rustica, de ellos 18 fueron machos
maduros (53%), 10 hembras maduras (29%) y 6 hembras juveniles (18%). El rango de LHC
de las hembras juveniles fue de 451 mm a 542 mm (media= 489 mm), y el rango de LC fue
de 63 mm a 89 mm (media= 76 mm) (Tabla 4).
Erythrolamprus semiaureus
Se analizaron 144 especímenes de Erythrolamprus semiaureus, de los cuales 39 fueron
machos adultos (27%), 56 hembras maduras (39%), 13 machos juveniles (9%) y 36
hembras juveniles (25%). En los juveniles el rango de LHC fue de 170 mm a 378 mm en
machos (media= 277 mm) y de 187 mm a 533 mm en hembras (media= 316 mm), y el
40
rango de LC fue de 41 mm a 84 mm en machos (media= 58 mm) y de 35 mm a 120 mm en

hembras (media= 67 mm) (Tabla 4).
Hydrodynastes gigas
Fueron analizados 148 individuos de Hydrodynastes gigas, de ellos 50 fueron machos
maduros (34%), 60 hembras maduras (40%), 20 machos juveniles (14%) y 18 hembras
juveniles (12%). En los juveniles el rango de LHC fue de 165 mm a 800 mm en machos
(media= 467 mm) y de 106 mm a 959 mm en hembras (media= 426 mm), y el rango de LC
fue de 33 mm a 230 mm en machos (media= 129 mm) y de 43 mm a 240 mm en hembras
(media= 116 mm) (Tabla 4).
Leptophis ahaetulla
Se revisaron 97 individuos de Leptophis ahaetulla, de ellos 44 fueron machos maduros
(47%), 33 hembras maduras (35%), 8 machos juveniles (8,5%) y 9 hembras juveniles
(9,5%). En los juveniles el rango de LHC fue de 290 mm a 491 mm en machos (media=
376,62 mm) y de 275 mm a 555 mm en hembras (media= 408,11 mm), y el rango de LC
fue de 215 mm a 470 mm en machos (media= 322,12 mm) y de 259 mm a 480 mm en
hembras (media= 369,12 mm) (Tabla 4).
Micrurus altirostris
Fueron analizados 49 individuos de Micrurus altirostris, de ellos 37 fueron machos
maduros (76%), 4 hembras maduras (8%), 3 machos juveniles (6%) y 5 hembras juveniles
(10%). En los juveniles el rango de LHC fue de 230 mm a 351 mm en machos (media= 280
mm) y de 278 mm a 499 mm en hembras (media= 373,6 mm), y el rango de LC fue de 15
mm a 16 mm en machos (media= 15 mm) y de 17 mm a 31 mm en hembras (media= 26,8
mm) (Tabla 4).
Philodryas patagoniensis
Se revisaron 209 individuos de Philodryas patagoniensis, de ellos 60 fueron machos
maduros (29%), 84 hembras maduras (40%), 21 machos juveniles (10%) y 44 hembras
juveniles (21%). En los juveniles el rango de LHC fue de 175 mm a 404 mm en machos
41
(media= 288,14 mm) y de 175 mm a 634 mm en hembras (media= 424,88 mm), y el rango
de LC fue de 80 mm a 166 mm en machos (media= 124,33 mm) y de 52 mm a 248 mm en
hembras (media= 146,71 mm) (Tabla 4).
Xenodon
Se analizaron 72 ejemplares de X. dorbingyi y 64 de X. merremii. La cantidad de juveniles
de ambas especies fue muy baja para análisis comparativos. Los resultados para los adultos
están resumidos en las Tablas 4 y 7, mostrando que las ventrales en los machos y las
subcaudales, el largo de la cola y el peso en las hembras no mostraron diferencias entre
especies. Además, siempre que hubo diferencias significativas entre X. dorbingyi y X.
merremii fueron estas últimas las con mayores valores.
42
Tabla 4. Caracteres morfológicos de las especies estudiadas. Todas las medidas están en mm. Abreviaturas: M= machos, H= hembras,
VEN= ventrales, SUB= subcaudales, LHC= largo hocico-cloaca, LC= lago cola, P= peso, LCA= largo de la cabeza, N = tamaño
muestral, X= media muestral, DE= desvió estándar.
B. alternatus B. diporus P. rustica H. infrataeniatus H. leopardinus
M H M H M H M H M H
N 61 64 20 21 16 13 44 65 93 95
X 171,36 176,86 175,95 181,14 204,25 220,1 117,84 120,6 117 119
VEN DE 4,15 4,09 4,87 4,97 5,81 2,86 3,53 3,6 6,86 6,47
Rango 163-183 168-191 163-182 171-191 200-211 207-232 113-123 112-134 109-168 110-170
Estadístico *** t = 7,46 *** t = 3,38 *** t = 9,46 *** t=4.57 *** t = 2,54
N 55 54 16 18 18 13 46 63 85 80
X 48,33 40,78 47,630 44,5 61,11 50 76,21 61,31 71 60
SUB DE 3,63 3,02 3,65 2,79 3,42 2,89 8,93 4,9 5,49 5,56
Rango 37-57 28-46 42-54 39-49 55-65 44-54 63-84 51 - 77 53 - 78 40 - 77
Estadístico *** H =66 *** t = -2,83 *** t = -10,55 *** H=65,48 *** t = -12,44
N 58 44 13,00 15 18 10 10.00 21 71 51
X 722,69 982,43 610,46 736,93 772,88 899,5 379,9 518,28 335 510
LHC DE 142,3 154,03 65,43 149,29 210,34 110,47 35,1 97,34 60,08 93,88
Rango 518-985 755-1360 516-751 509-1020 561-983 554-1211 334-454 367 - 725 208 - 480 368 - 755
Estadístico *** H = 23,01 *** t = 2,97 SDS *** t=5,52 *** t = 11,65
N 53 39 12 13 17 8 10 20 68 42
X 116,45 110,85 97,42 105,69 173,41 133,37 172,2 164,6 171 144
LC DE 15,32 16,39 14,76 19,01 25,08 30,56 27,30 36,29 30,66 31,59
Rango 85-150 74-150 62-124 73-137 112-217 103-170 132-220 70 - 219 79 - 210 112 - 251
Estadístico *** F = 131,83 SDS *** F = 54,83 *** F=12,88 *** F = 13,3
N 49 28 12 7 17 9 8 18 52 42
X 250,43 695,5 120 355,57 203,61 290,11 46,37 146,55 37,18 144,96
P DE 107,68 352,43 47,94 142,43 165,93 110,03 11,26 106,8 20,02 76,11
Rango 73-573 271-1551 45-224 161-527 26,5-372 56-538 31-63 36 - 349 9 - 101 13-373
Estadístico *** F = 22,68 *** F = 3,03 SDS SDS *** F = 4,01
N 46 35 13 14 18 8 9 20 59 46
X 36,08 48,9 29,11 36,95 25,06 26,53 20,66 29,34 20,6 29,76
LCA DE 4,33 8,25 3,02 5,99 4,62 2,79 1,53 5,22 2,71 4,79
Rango 24,05-46,3 25,5-67,9 22,4-34,2 29,4-46,9 18,85-30,2 18,5-31,55 19,12-23,.9 15,04 – 36,75 15,85 – 26,5 19,5 - 39
Estadístico *** F = 15,40 *** F = 6,27 SDS *** F=4,61 *** F = 20,4
43
Tabla 4 (continuación).
H. gigas L. ahaetulla E. semiaureus M. altirostris P. patagoniensis
M H M H M H M H M H
N 69 77 50 37 44 90 52 12 78 118
X 156 162,55 158,3 164,72 178,68 179,8 211 215,8 175,59 185,47
VEN DE 5,97 4,40 3,61 3,89 3,86 324 6,7 4,76 3,48 4,84
Rango 133-175 143-174 150 - 166 154 - 175 168-188 122-187 192-213 208-216 162-186 168-186
Estadístico *** H = 67,48 *** t = 8,58 SDS *** t= 3,01 *** H = 110,44
N 65 68 41 33 37 79 53 12 66 88
X 72,62 63,78 131 129,93 57,24 58,06 20,11 19,91 106,85 9395
SUB DE 4,34 4,38 11,88 10,60 2,35 3,13 3,39 2,39 6,32 6.36
Rango 61-80 47-70 98 - 150 102 - 146 53-62 46-65 15-24 15-24 70-110 86-121
Estadístico *** H = 57,9 SDS SDS SDS *** t = -12,48
N 48 58 42 27 39 56 49 5 61 87
X 1307,15 1436,15 773,85 675,07 534,72 790,11 608,5 634,2 671,72 883,43
LHC DE 338,58 302,87 215,55 96,18 122,78 139,64 11,12 2,39 116,78 133,77
Rango 853-2752 925-2360 528 - 1852 560 - 977 315-758 547-1147 350-1150 570-664 411-960 635-1315
Estadístico *** H = 5,51 SDS *** t = 9,21 SDS *** t = 9,98
N 43 48 33 23 31 43 40 5 49 56
X 429,26 357,73 400,84 362,3 124,19 152,74 38,6 41,2 316 268
LC DE 79,67 67,46 51,41 52,40 81,36 29,91 200,51 8,52 48,31 31,57
Rango 255-565 194-510 304 - 506 315 - 501 69-150 113-220 16-63 32-54 207-342 173-380
Estadístico *** F = 27,14 SDS SDS SDS *** F =49,18
N 35 38 37 19 39 49 36 5 35 32
X 1924,31 2040,36 92,52 74,47 83,53 195,57 68,22 63 129,33 173,13
P DE 732,93 869,39 46,69 39,37 51,26 86,51 52,88 26,43 132,56 154,81
Rango 551-3221 512-4548 22 - 260 35-140 37-156 99-411 9-230 47-83 100-552 23-274
Estadístico SDS SDS SDS SDS SDS
N 57 43 42 24 38 55 38 4 53 68
X 54,58 52,31 26,32 25,86 21,1 29,17 17,99 18,29 25,2 28,35
LCA DE 6,94 7,30 4,88 4,53 3,69 4,89 4,32 3,07 7,43 6,63
Rango 31,45-65 39,17-75,2 19,15 - 38,4 20,3 - 38 14,45-27,2 11,45-36,45 9,6-26,6 16,9-19,65 21,55-35,10 17,96-26,75
Estadístico SDS SDS SDS SDS *** F = 6,37
44
T. chaquensis T. hypoconia T. strigatus X. dorbingyi X. merremii

M H M H M H M H M H
N 28 48 78 67 32 16 32 32 25 27
X 145,85 142,29 146,83 143,52 141,18 136,12 137,65 134,84 138,72 144,37
VEN DE 9,05 4,93 3,77 5,50 6,57 4,56 3,93 3,97 3,97 4,14
Rango 113-166 128-149 138-155 135-154 131-155 130-147 133-145 128-142 130-145 136-151
Estadístico *** H = 7,16 *** H = 27,67 *** H = 5,19 *** t = -2,99 *** t = 5,01
N 24 44 74 63 27 15 34 31 24 27
X 62,62 54,31 75,95 69,63 65,51 62,26 38,20 32,64 42,29 33,55
SUB DE 4,67 4,29 4,13 5,14 4,01 4,54 3,35 2,12 4,02 2,69
Rango 54-73 47-67 64-82 53-79 59-75 56-72 31-44 29-37 32-49 29-41
Estadístico *** H = 32,17 *** H = 48,51 *** H = 48,51 *** t = -7,66 *** t = -9,21
N 27 37 67 35 25 8 36 30 26 23
X 422,14 425,4 399,37 395,34 477,8 517,44 353,58 397,06 546,46 689,59
LHC DE 80,13 63,04 66,75 32,87 102,55 153,73 74,2 89,08 142,83 123,13
Rango 315-590 314-619 256-537 341-475 341-685 403-795 221-487 273-590 276-950 503-968
Estadístico SDS SDS SDS *** t = 2,32 *** t = 3,68
N 25 35 63 33 22 9 33 29 24 22
X 124,48 106,88 145,84 136,6 151,54 132,25 67,45 63,86 105,58 101,54
LC DE 24,91 21,08 25,57 37,89 28,39 15,40 14,54 15,00 32,89 20,99
Rango 83-174 69-166 87-193 93-329 95-204 112-158 32-86 37-90 26-162 65-138
Estadístico *** F = 29,43 *** F = 22,18 *** F = 9 *** F = 30,89 *** F = 5,66
N 22 35 62 33 19 7 27 25 24 21
X 43,79 58,09 21,66 25,27 62,27 90,57 42,03 73,06 133,81 286,33
P DE 19,52 19,41 9,00 7,96 30,45 33,53 26,57 55,55 75,88 129,47
Rango 17-91 28,5-105 7-52 9-45 21,75-125 32-134 7-99 29-228 17-320 89-530
Estadístico *** F = 9,45 *** F = 16,76 *** F = 8,36 SDS *** F = 4,40
N 25 35 48 28 20 7 29 24 23 20
X 22,72 24,43 17,63 18,13 26,17 27,82 18,67 20,81 29,68 40,87
LCA DE 2,95 2,37 2,54 1,84 3,79 2,92 2,55 3,30 6,13 6,43
Rango 17-28,1 20,35-29,09 12,85-26,71 14,68-21,86 20,65-35,95 22,83-31,22 14,65-26,32 15,07-27,7 20,05-42,05 31,05-51,95
Estadístico *** F = 10,04 *** F = 5,3 SDS SDS *** F = 14,94
45
Tabla 5. Comparaciones de variables morfológicas entre Bothrops alternatus y B. diporus.
Machos (M), Hembras (H), Escamas ventrales (VEN), Escamas subcaudales (SUB), Largo
hocico- cloaca (LHC), Largo de la cola (LC), Peso (P), Largo de la cabeza (LCA), P < 0.05
(***). Letras diferentes indican diferencias significativas, siendo A<B (P<= 0.05).
VEN SUB LHC LC P LCA

B. alternatus A A B A A B
B. diporus B B A B A A
H
*** *** *** *** ***
Estadístico NS
t = -3,94 H = 16,52 H = 17,82 F = 7,15 F = 3,61
B. alternatus A A B A A B
B. diporus B A A A A A
M
*** *** ***
Estadístico NS NS NS
t = -4,11 H = 13,87 F = 7,55
Tabla 6. Comparaciones de variables morfológicas entre Thamnodynastes chaquensis, T.

hypoconia y T. strigatus. Machos (M), Hembras (H), Escamas ventrales (VEN), Escamas
subcaudales (SUB), Largo hocico- cloaca (LHC), Largo de la cola (LC), Peso (P), Largo de
la cabeza (LCA), P < 0.05 (***). Letras diferentes indican diferencias significativas, siendo
A<B<C (P<= 0.05).

T. chaquensis B A A A B B
T. hypoconia B B A C A A
M T. strigatus A A B B C C
*** *** *** *** *** ***
Estadístico
H = 20,69 H = 70,97 F = 9,05 F = 16,93 F = 54,88 F = 70,82
T. chaquensis B A A A B B
T. hypoconia B C A C A A
H T. strigatus A B B B C C
*** *** *** *** *** ***
Estadístico
H = 17,14 H = 70,91 F = 11,18 F = 20,94 F = 35,32 F = 77,86
46
Tabla 7. Comparaciones de variables morfológicas entre Xenodon dorbingyi y X. merremii.
Machos (M), Hembras (H), Escamas ventrales (VEN), Escamas subcaudales (SUB), Largo
hocico- cloaca (LHC), Largo de la cola (LC), Peso (P), Largo de la cabeza (LCA), P < 0.05
(***). Letras diferentes indican diferencias significativas, siendo A<B (P<= 0.05).

X. dorbimgyi A A A A A A
X. merremii B A B A A B
H
*** *** ***
Estadístico NS NS NS
t = -4,37 H = 34,69 F = 31,38
X. dorbimgyi A A A A A A
X. merremii A B B B B B
M
*** *** *** *** ***
Estadístico NS
H = 34,85 F = 48,28 F = 6,02 F = 2,58 F = 11,51
47
3.2 Madurez y dimorfismo sexual
Los resultados de las variables dimórficas para los machos y hembras adultas de
cada especie se muestran en la Tabla 4.
Bothrops
Las hembras de B. alternatus adquirieron la madurez sexual (LHC = 755 mm) a mayor
largo del cuerpo que los machos (LHC = 518 mm). Sin embargo entre las hembras y
machos de B. diporus no existió diferencia significativamente estadística en el largo
corporal en que adquirieron la madurez sexual, siendo incluso los machos (LHC = 516)
algo más largos que las hembras (LHC = 509). En los adultos de ambas especies, las
hembras tuvieron más ventrales, cabezas más largas y fueron más pesadas y largas (LHC),
y los machos tuvieron más subcaudales (Tabla 4). La única variable que no fue dimórfica
en B. diporus fue el largo de la cola, pero sí lo fue para B. alternatus, siendo los machos los
de colas más largas (Tabla 4). El índice de dimorfismo sexual de B. alternatus fue SSD =
0,36 y el de B. diporus fue SSD = 0,20 probando que las hembras son más largas (LHC)
que los machos en ambas especies.
Helicops
Las hembras adquirieron la madurez sexual (H. infrataeniatus LHC = 367 mm, H.
leopardinus LHC = 368 mm) a mayor largo del cuerpo que los machos (H. infrataeniatus
LHC = 334 mm, H. leopardinus LHC = 208 mm). Ambas especies presentaron un mismo
patrón de dimorfismo sexual entre los individuos adultos. Las hembras tienen más
ventrales, son más largas (LHC) y tienen cabezas más grandes; los machos tienen más
subcaudales y colas más largas, con diferencias significativas en todos los casos. Sin
embargo, no hay dimorfismo en el peso de H. infrataeniatus, mientras que sí lo hay en H.
leopardinus, siendo las hembras las más pesadas (Tabla 4). El índice de dimorfismo sexual
de los adultos de H. infrataeniatus fue SSD = 0,36 y el de H. leopardinus fue SSD = 0,52
probando que las hembras son más largas (LHC) que los machos en ambas especies.
48
Thamnodynastes
En este género las hembras adquirieron la madurez sexual (T. chaquensis LHC = 325 mm;
T. hypoconia LHC = 358 mm; T. strigatus LHC = 403 mm) a mayores tamaños corporales
que los machos (T. chaquensis LHC = 315 mm; T. hypoconia LHC = 256 mm; T. strigatus
LHC = 341 mm). Las tres especies de Thamnodynastes presentaron el mismo patrón para la
mayoría de las variables dimórficas. Los machos tuvieron más escamas ventrales y
subcaudales que sus respectivas hembras con-específicas (Tabla 4). En los individuos
maduros no hubo diferencias significativas en el largo corporal (LHC), sin embargo los
machos mostraron las colas más largas, mientras que las hembras fueron las más pesadas.
Las hembras de T. chaquensis y T. hypoconia tuvieron cabezas más largas que los machos,
pero en T. strigatus no hubo diferencia significativa entre los sexos (Tabla 4). El índice de
dimorfismo sexual para los adultos de T. chaquensis fue SSD = 0,0002; para T. hypoconia
fue SSD = -0,0035; y para T. strigatus fue SSD = 0,082; mostrando que no existen
diferencias en el largo del cuerpo (LHC) en ninguna de estas especies, es decir no existe
dimorfismo sexual para este rasgo.
Los machos y hembras adquirieron la madurez sexual a similares tamaños corporales,
siendo los machos (LHC = 561 mm) apenas más largos que las hembras (LHC = 554 mm),
pero sin diferencias estadísticamente significativas. El dimorfismo sexual se evidenció solo
en tres variables, para las que los machos fueron superiores en número de subcaudales y
largo de cola, mientras que las hembras solo en el número de ventrales. Para el resto de las
variables (peso, largo corporal y de la cabeza) no existieron diferencias significativas entre
los sexos (Tabla 4). El índice de dimorfismo sexual de los adultos fue SSD = 0,16
mostrando que la diferencia en el largo corporal entre los sexos es a favor de las hembras
(aunque en muy baja medida).
Las hembras Erythrolamprus semiaureus adquirieron la madurez sexual (LHC = 547 mm)
con mayor longitud corporal que los machos (LHC = 315 mm). El dimorfismo sexual es
49
solo evidente en el largo corporal, siendo las hembras las más largas. Todas las otras
variables (ventrales, subcaudales, peso, largo de la cola y la cabeza) no mostraron
diferencias significativas entre los sexos (Tabla 4). El índice de dimorfismo sexual de los
adultos fue SSD = 0,47 probando que las hembras son más largas (LHC) que los machos.
Hydrodynastes gigas
Las hembras de H. gigas adquirieron la madurez sexual (LHC = 925 mm) con mayor
longitud corporal que los machos (LHC = 853 mm). Las hembras fueron más largas (LHC)
y con mayor número de ventrales que los machos, sin embargo los machos mostraron colas
más largas y más subcaudales (Tabla 4). En contraste, la longitud de la cabeza y el peso no
mostraron diferencias significativas entre sexos. El índice de dimorfismo sexual de los
adultos fue SSD = 0,099 mostrando que las hembras son más largas (LHC) que los machos.
Leptophis ahaetulla
Los machos y hembras de Leptophis ahaetulla adquirieron la madurez sexual a similares
tamaños corporales, siendo las hembras (LHC = 560 mm) apenas más largas que los
machos (LHC = 528 mm). Solo dos variables fueron dimórficas en los adultos, siendo las
hembras las con mayor número de escamas ventrales y las de cabezas más largas. Para el
resto de las variables (subcaudales, largo corporal, largo de la cola y peso) no se encontró
dimorfismo sexual (Tabla 4). El índice de dimorfismo sexual de los adultos fue SSD = -
0,05 mostrando que la diferencia en el largo corporal es prácticamente inexistente.
Las hembras de Micrurus altirostris adquirieron la madurez sexual (LHC = 570 mm) con
mayor longitud corporal que los machos (LHC = 354 mm). El dimorfismo sexual en esta
especie solo es en el número de ventrales, siendo las hembras las con mayor cantidad. Para
el resto de las variables no se registraron diferencias significativas, aunque puede deberse al
bajo número de hembras registradas (Tabla 4).
Las hembras adquirieron la madurez sexual (LHC = 635 mm) con mayor longitud corporal
que los machos (LHC = 411 mm). El dimorfismo sexual es evidente en la morfología y
50
lepidosis de machos y hembras, salvo en el peso, variable en la que no existió diferencia
significativa. Las hembras tuvieron mayor número de ventrales, cabezas más largas y
cuerpos más largos (LHC) que los machos, sin embargo estos mostraron colas más largas y
más subcaudales (Tabla 4). El índice de dimorfismo sexual de los adultos fue SSD = 0,31
probando que las hembras son más largas (LHC) que los machos.
Xenodon
Las hembras adquirieron la madurez sexual (X. dorbingyi LHC = 273 mm; X. merremii
LHC = 503 mm) a mayores tamaños corporales que los machos (X. dorbingyi LHC = 221
mm; X. merremii LHC = 276 mm). Los machos de ambas especies tuvieron más escamas
ventrales y colas más largas que las hembras, y éstas a su vez tuvieron más ventrales y
fueron más largas. Las hembras de Xenodon merremii fueron además más pesadas y
tuvieron cabezas más largas que sus machos, pero en X. dorbingyi estas dos variables no
fueron dimórficas (Tabla 4). El índice de dimorfismo sexual de los adultos de X. dorbingyi
fue SSD = 0,125 y el de X. merremii fue SSD = 0,29 probando que las hembras son más
largas (LHC) que los machos en ambas especies.
3.3 Reproducción
En la figura 26 se muestra un esquema de los ciclos reproductivos de las hembras de
las especies estudiadas.
Bothrops
El ciclo reproductivo de las hembras de ambas especies fue estacional. En B. alternatus la
vitelogénesis comienza en marzo y se desarrolla durante el invierno y parte de la primavera
(10 – 26 mm), y desde septiembre se registraron huevos oviductales (33 mm). En
noviembre se registró una hembra con 21 embriones desarrollados y en febrero otra con 11.
Los nacimientos (n = 28) comenzaron en febrero (n = 8), alcanzando mayor frecuencia en
marzo (n = 18), y se extendieron hasta abril (n = 2) (Fig. 19.1). Su fecundidad fue alta, con
un tamaño de camada que osciló entre 3 y 37 crías (media = 18,7; DS = 8,1; n = 28); sin
embargo su potencial reproductivo fue bajo, ya que arrojo un resultado de 4,93 crías por
51
hembra por año. Su frecuencia reproductiva (0,29) fue inferior al 50%, por lo que su ciclo
se considera bianual a multianual. Se observaron cópulas en cautiverio en los meses de
mayo y julio. La relación entre el número de crías y el largo corporal de las hembras de B.
alternatus no fue significativa (ρ = 0,25; P =0,48). Además se encontraron hembras
grávidas que se habían alimentado, por ejemplo una con 32 huevos que se comió un roedor.
En B. diporus se encontraron 8 hembras con folículos vitelogénicos desde junio a
septiembre, la única hembra con 11 embriones fue registrada en enero. Los nacimientos
ocurrieron también entre febrero (n = 2) y marzo (n = 6), y el número de crías vivas varió
entre 2 y 18 (media = 9; DS = 6,6; n = 7). La parición de 2 crías incluyó 11 huevos
adicionales no embrionados y otro ejemplar tuvo 39 huevos no embrionados más un huevo
embrionado con desarrollo incompleto. Los machos de ambas especies no mostraron
diferencias significativas en el volumen testicular a lo largo de las estaciones. Además B.
alternatus tubo túbulos deferentes enrollados todo el año (Fig. 19.2), mientras que B.
diporus en primavera, verano y otoño, sin datos para el invierno. Por tanto el ciclo
masculino de las Bothrops se considera continuo.
Figura 19.1. Ciclo reproductivo de Bothrops alternatus en el litoral fluvial argentino.
Referencias: Folículos no vitelogénicos (FNV): círculos verdes, Folículos vitelogénicos
(FV): círculos celestes, Huevos (H): círculos violetas, Nacimientos (N).
40
35
N8 N18 N2
30
25
Tamaño (mm)
20
15
10
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses
FNV H FV
52
Figura 19.2. Ciclo reproductivo de los machos de B. alternatus en el litoral fluvial
argentino. Referencias: Volumen testicular: círculos, Túbulos enrollados: cuadrados;
Túbulos lisos: triángulos.
900
800
Volumen testicular (mm3)
700
600
500
400
300
200
100
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses
Helicops
Los ciclos reproductivos de las hembras fueron estacionales con folículos vitelogénicos
desde marzo, embriones desde noviembre, y nacimientos entre enero-abril. El tamaño de
camada vario entre 7 y 26 crías en H. infrataeniatus (media = 16,5; n = 11), y entre 8 y 23
en H. leopardinus (media = 15; n = 8). La relación entre el número de crías y el largo
corporal de las hembra no fue significativa para ninguna de las dos especies (H.
infrataeniatus: ρ = 0,61; P =0,07; H. leopardinus: ρ = 0,71; P =0,08). La frecuencia
reproductiva de H. leopardinus fue igual al 50% de hembras reproductivas a lo largo de un
ciclo, por lo que su frecuencia es bianual a multianual; su potencial reproductivo es de 7,5
crías por hembra por año. Para esta especie se encontraron hembras grávidas que se habían
alimentado, por ejemplo una con 15 huevos que había ingerido un pez. El ciclo de los
machos de H. leopardinus fue continuo, sin diferencias significativas a lo largo de los
meses en el volumen testicular (ANCOVA F = 0,47; P = 0,70), con conductos deferentes
enrollados y opacos a lo largo del año. Para H. infrataeniatus no se contaron con suficientes
datos para calcular estos últimos parámetros reproductivos, tanto de hembras como de
53
machos, aunque los datos obtenidos apoyan un patrón reproductivo similar al de H.
leopardinus.
Thamnodynastes
El ciclo reproductivo de las hembras fue estacional. Las hembras maduras de T. chaquensis
(n = 38) y de T. hypoconia (n = 35) tuvieron folículos vitelogénicos (5 – 13 mm.) de marzo
a junio, huevos oviductales de Julio a diciembre (14-32 mm) y pariciones en enero (Fig.
7.1). Para Thamnodynastes strigatus se obtuvieron menos datos reproductivos,
registrándose folículos vitelogénicos de febrero a julio, huevos oviductales en agostos y
pariciones en enero (Fig. 20.1). La fecundidad no fue diferente entre las tres especies de
Thamnodynastes (F = 2,67, P = 0,08). El tamaño de camada fue entre 2 y 18 neonatos
(media = 10,5; n = 20) para T. chaquensis, entre 4 y 13 (media = 7,6; n = 12) para T.
hypoconia, y entre 9 y 16 (mean = 11; n = 4) para T. strigatus. La frecuencia reproductiva
fue 0,81 en T. chaquensis, 0,48 en T. hypoconia y 0,5 en T. strigatus, indicando que las dos
últimas especies tienen un ciclo reproductivo bianual mientras que el de la primera es
menos prolongado. En las poblaciones de T. hypoconia y T. strigatus, la ocurrencia
simultanea, y en igual proporciones, de hembras grávidas y hembras maduras sin folículos
vitelogénicos o huevos en la época reproductiva, es evidencia de un ciclo reproductivo
bianual a multianual. El potencial reproductivo fue de 5,87 neonatos para T. chaquensis,
3,22 para T. hypoconia y 8 neonatos para T. strigatus, por hembra por año. La relación
entre el número de crías y el largo corporal de la hembra no fue significante en ninguna de
las especies (T. chaquensis: ρ = 0,30; P = 0,23; T. hypoconia: ρ = -0,17; P = 0,59; T.
strigatus: ρ = 0,79; P = 0,21). En T. hypoconia y T. strigatus se encontraron hembras con
huevos que se habían alimentado, por ejemplo, de la primera se registró una con 7 huevos y
un sapo (Rhinella) en su estómago, y para la segunda una con 8 huevos y un roedor
ingerido. Los machos de T. chaquensis (Fig. 20.2) y T. strigatus mostraron ciclos
continuos, sin diferencias significativas en el volumen testicular a lo largo de las estaciones,
mientras que los machos de T. hypoconia sí mostraron diferencias entre las estaciones, en
primavera tuvieron el mayor volumen testicular y en otoño y verano el menor, el invierno
no fue diferente de las otras estaciones (ANCOVA F = 3,2, gl = 3, P = 0,04, n = 30). Los
machos de las tres especies mostraron testículos túrgidos y conductos deferentes enrollados
a lo largo de todo el año.
54
Figura 20.1. Ciclo reproductivo de Thamnodynastes chaquensis, T. hypoconia, T. strigatus
en el litoral fluvial argentino. Referencias: Folículos T. hypoconia (F): círculos celestes
vacíos, Huevos T. hypoconia (H): círculos llenos celestes, Folículos T. chaquensis (F):
círculos verdes vacíos, Huevos T. chaquensis (H): círculos verdes llenos; Folículos T.
strigatus (F): círculos violetas vacíos, Huevos T. strigatus (H): círculos violetas llenos;
Neonatos: de T. chaquensis (Nc), de T. hypoconia (Nh); Pariciones: de T. chaquensis (PC),
de T. hypoconia (Ph), entre paréntesis se indica la cantidad.
45
Ph(2) Nh(4)
40 Nh(20)
Pc(6)
35 Nc(2)
30
Tamaño (mm)
25
20
15
10
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses
T. hypoconia (F) T. hypoconia (H) T. strigatus (H)
T. strigatus (F) T. chaquensis (F) T. chaquensis (H)
Figura 20.2. Ciclo reproductivo de los machos de T. chaquensis en el litoral fluvial

argentino. Referencias: Volumen testicular: círculos, Túbulos enrollados: cuadrados.
450
400
Volumen testicular (mm )
3
350
300
250
200
150
100
50
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses 55
Se encontraron hembras con folículos vitelogénicos de junio a septiembre (6 – 11 mm), y
una hembra con 2 huevos oviductales (28 mm) en octubre. Debido a que la muestra de
hembras adultas fue pequeña, no se pudo obtener el ciclo reproductivo. Los machos de P.
rustica no mostraron variaciones en el volumen testicular a lo largo de la primavera, verano
y otoño; además de poseer conductos deferentes enrollados en estas estaciones. A pesar de
la falta de datos reproductivos invernales, el ciclo de los machos se considera continuo.
El ciclo reproductivo de las hembras de Erythrolamprus semiaureus se considera
estacional. Aunque las hembras maduras tuvieron folículos vitelogénicos (5 – 25 mm) todo
el año, y solo se registraron huevos oviductales en diciembre, al observarse el ciclo se
aprecia un notable decrecimiento en el tamaño folicular vitelogénico en los meses de otoño
e invierno, incrementándose luego en primavera y verano (Fig. 21). El tamaño de camada
fue entre 10 y 20 huevos (media = 13,5; n = 6) y la frecuencia reproductiva 0,89 indicando
que las hembras de E. semiaureus tienen un ciclo reproductivo anual, ya que prácticamente
todas las hembras maduras están activas durante la época reproductiva. El potencial
reproductivo fue de 12 neonatos por hembra por año. La relación entre el número de crías y
el largo corporal de la hembra no fue significativa (ρ = 0,46; P =0,31). Además se
registraron hembras con huevos oviductales que se habían alimentado, por ejemplo una con
12 huevos que había ingerido un anfibio. El ciclo de los machos fue continuo, sin
diferencias significativas a lo largo de los meses en el volumen testicular (ANCOVA F =
1,20; P = 0,33), con conductos deferentes enrollados y opacos a lo largo de todo el año.
56
Figura 21. Ciclo reproductivo de Erythrolamprus semiaureus en el litoral fluvial argentino.
(FV): círculos celestes, Huevos (H): círculos violetas.
35
30
25
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20
15
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0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses
FNV H FV
Hydrodynastes gigas
Las hembras de Hydrodynastes gigas mostraron un ciclo estacional, con folículos
vitelogénicos (10 mm a 35 mm) desde enero a septiembre y huevos oviductales (45 mm a
77 mm) desde octubre a noviembre, con posturas entre noviembre y diciembre (Fig. 22.1).
Su frecuencia reproductiva (0,71) fue superior al 50%, por lo que su ciclo se considera
anual. Su fecundidad es alta, con un tamaño de camada entre 11 y 36 neonatos (media = 23;
n = 9); al igual que su potencial reproductivo, que arrojo un resultado de 16,33 huevos por
hembra por año. La relación entre el tamaño de camada con el LHC (ρ = 0,6; P = 0,12), el
alto (ρ = 0,75; P = 0,05) y el ancho corporal (ρ = 0,63; P = 0,13) de la hembra no es
significativa en ninguno de los casos. Se registraron hembras con huevos oviductales que se
habían alimentado, por ejemplo una con 11 huevos que se comió 2 peces (Callichthys
callichthys). El ciclo de los machos fue continuo, sin diferencias significativas a lo largo de
los meses en el volumen testicular (ANCOVA F = 0,37; P = 0,939), con conductos
deferentes enrollados y opacos desde marzo a diciembre (Fig. 22.2).
57
Figura 22.1. Ciclo reproductivo de Hydrodynastes gigas en el litoral fluvial argentino.
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FNV FV H Meses
Figura 22.2. Ciclo reproductivo de los machos de H. gigas en el litoral fluvial argentino.
Referencias: Volumen testicular: círculos, Túbulos enrollados: cuadrados; Túbulos lisos:
triángulos.
5000
4500
4000
3500
3000
2500
2000
1500
1000
500
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses
58
Leptophis ahaetulla
Las hembras de Leptophis ahaetulla mostraron un ciclo estacional, con folículos
vitelogénicos (5 mm a 12 mm) desde enero a octubre y huevos oviductales (24 mm a 35
mm) en noviembre. Su frecuencia reproductiva (0,60) fue superior al 50%, por lo que su
ciclo se considera anual. Su fecundidad es baja, con un tamaño de camada entre 6 y 9
neonatos (media = 7,5; n = 4); al igual que su potencial reproductivo, que arrojo un
resultado de 4,5 huevos por hembra por año. La relación entre el número de crías y el largo
corporal de las hembra no fue significativa (ρ = 0,90; P =0,12). Además se encontró una
hembra con 6 huevos que se había con un anfibio (Scinax nasica) en el estómago. El ciclo
de los machos fue continuo, sin diferencias significativas a lo largo de los meses en el
volumen testicular, con conductos deferentes enrollados y opacos todo el año, salvo en el
invierno en donde no hay datos (Fig. 23).
Figura 23. Ciclo reproductivo de los machos de Leptophis ahaetulla en el litoral fluvial
argentino. Referencias: Volumen testicular: círculos, Túbulos enrollados: cuadrados;
Túbulos lisos: triángulos.
600
500
400
300
200
100
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses
Debido al bajo número de hembras no se pudo confeccionar el ciclo reproductivo completo,
pero se encontraron hembras con folículos vitelogénicos entre septiembre y noviembre, y
una puesta de 4 huevos en diciembre. El ciclo reproductivo de los machos de Micrurus
59
altirostris se considera continuo con túbulos deferentes enrollados y volúmenes testiculares
sin variaciones notables en invierno, primavera y verano; del otoño no se obtuvieron datos.
El ciclo reproductivo de las hembras fue estacional. Las hembras maduras tuvieron
folículos vitelogénicos (5 – 22 mm) todo el año, huevos oviductales de octubre a enero (25-
50 mm). El tamaño de camada fue entre 3 y 22 neonatos (media = 12; n = 16) y la
frecuencia reproductiva 0,91 indicando que las hembras de P. patagoniensis tienen un ciclo
reproductivo anual, ya que casi todas las hembras maduras están activas durante la época
reproductiva (Fig. 24). El potencial reproductivo fue de 11 neonatos por hembra por año.
La relación entre el tamaño de camada y el LHC (ρ = 0,69; P = 0,05), el alto (ρ = 0,43; P =
0,28) y ancho (ρ = 0,44; P = 0,28) no fue significativa. Se encontraron hembras con huevos
oviductales y contenido estomacal, por ejemplo una con 17 huevos que se había comido un
reptil (Cercosaura schreibersi). El ciclo de los machos fue continuo, sin diferencias
significativas a lo largo de los meses en el volumen testicular (ANCOVA F= 1,49; P =
0,26), con conductos deferentes enrollados y opacos a lo largo de todo el año.
Figura 24. Ciclo reproductivo de Philodryas patagoniensis en el litoral fluvial argentino.

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H FNV FV Meses
60
Xenodon
El ciclo reproductivo de las hembras fue estacional, con folículos vitelogénicos (5-20 mm)
desde enero en X. dorbingyi y desde febrero en X. merremii, y huevos oviductales (24-33
mm) en octubre y noviembre en ambas especies. El tamaño de camada de X. dorbingyi fue
entre 5 y 19 neonatos (media = 11; n = 3), la frecuencia reproductiva 0,68 indicando un
ciclo reproductivo anual, y el potencial reproductivo de 11 neonatos por hembra por año.
Además la relación entre el número de crías y el largo corporal de las hembras de X.
dorbingyi no fue significativa (ρ = 0,90; P =0,12). En X. merremii se encontraron dos
hembras con 4 y 16 huevos. Los machos de ambas especies mostraron un ciclo continuo
con túbulos enrollados a lo largo de todo el año, y volumen testicular sin diferencias
significativas entre estaciones (X. dorbingyi H = -5,28; P = >0,99; X. merremii H = 1,17; P
= 0,39) (Fig. 25).
Figura 25. Ciclo reproductivo de los machos de Xenodon merremii en el litoral fluvial
argentino. Referencias: Volumen testicular: círculos, Túbulos enrollados: cuadrados.
2400
2200
2000
1800
1600
1400
1200
1000
800
600
400
200
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Meses
61
Cuando comparamos los caracteres reproductivos entre las serpientes ovíparas y las
vivíparas encontramos algunos patrones. Las serpientes ovíparas poseen mayor frecuencia
reproductiva (n = 10; t = 2,34; P = 0,47) y potencial reproductivo (n = 10; t = 2,43; P =
0,41). Todas las serpientes analizadas ovíparas se reproducen anualmente, mientras que las
vivíparas lo hacen bianual a multianualmente. Además, las ovíparas ponen sus huevos a
partir de mediado de la primavera, mientras que las vivíparas empiezan a parir desde el
comienzo del verano. Sin embargo otras variables como la fecundidad media y el índice de
dimorfismo sexual (SSD) no mostraron diferencias significativas entre los diferentes modos
reproductivos. Todas las hembras analizadas, tanto ovíparas como vivíparas, mostraron
ciclos reproductivos estacionales, aunque se diferenciaron en la duración del mismo (Fig.
26).
Los machos de todas las especies, tanto ovíparos como vivíparos, tuvieron ciclos
reproductivos continuos a lo largo del año, sin diferencia en el volumen testicular entre las
estaciones. La excepción fueron los machos de T. hypoconia, los cuales mostraron
deferencias en el volumen testicular entre las estaciones del año.
62
Figura 26. Ciclos reproductivos de las especies estudiadas. En la parte superior se indican
los meses del año por sus iniciales.
Folículos vitelogénicos Huevos oviductales Pariciones o posturas

Posible vitelogénesis Posible huevos oviductales Posibles posturas o pariciones
E F M A M J J A S O N D
Bothrops alternatus
Bothrops diporus
VIVÍPARAS
Helicops infrataeniatus
Helicops leopardinus
Thamnodynastes chaquensis
Thamnodynastes hypoconia
Thamnodynastes strigatus
Xenodon dorbingyi
Xenodon merremii
OVÍPARAS
Hydrodynastes gigas
Leptophis ahaetulla
63
3.4 Dieta
En busca de contenido estomacal e intestinal se disectaron 139 ejemplares de B.
alternatus, 32 de B. diporus, 41 de Paraphimophis rustica, 131 de Erythrolamprus
semiaureus, 21 de Helicops infrataeniatus, 142 de H. leopardinus, 184 de Hydrodynastes
gigas, 70 de Leptophis ahaetulla, 53 de Micrurus altirostris, 176 de Philodryas
patagoniensis, 154 de T. hypoconia, 64 de T. chaquensis, 50 de T. strigatus, 61 de Xenodon
dorbignyi y 96 de X. merremii. La dieta a nivel de grandes grupos (peces, huevos de peces,
anfibios, reptiles, aves, huevos de aves, mamíferos) de las especies analizadas se muestra
en la figura 27. La dieta detallada para estas especies se brinda en la tabla 8.
Figura 27. Dieta de las serpientes analizadas a nivel de grandes grupos.
Xmer
Xdor
Tstr
Thyp
Tcha
Ppat
Malt
Lsem
Laha
Hgig
Hinf
Hleo
Crus
Bdip
Balt
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
Peces Huevos de pez Anfibios Reptiles Aves Huevos de aves Mamíferos
64
Bothrops
Bothrops alternatus se alimentó casi exclusivamente de mamíferos (97%, n = 33), a
excepción de un juvenil macho en el que se encontró un ejemplar de Leptodactylus
chaquensis (3%). Los mamíferos encontrados en B. alternatus pertenecieron a las familias
Didelphidae (3%), Caviidae (18%), Sigmodontinae (3%) y Cricetidae (3%), siendo muchos
mamíferos imposibles de determinar (70%), ya que solo se encontraron restos tales como
pelos (Tabla 8). La dieta de B. diporus se compuso de anfibios (29%), reptiles (21%) y
mamíferos (50%) (Tabla 8). Por lo tanto puede considerarse que B. alternatus es
especialista en mamíferos mientras que B. diporus es una especie con tendencia a la
especialización en mamíferos. Cuando se comparó la dieta de ambas especies a nivel de
grandes grupos, se encontró que la superposición de nicho entre B. alternatus y B. diporus
fue de 0,83 (Fig. 28); sin embargo cuando se realizó la comparación a nivel de familias la
superposición de nicho fue de 0,11 (Fig. 29).
Helicops
La dieta de ambas Helicops está basada en peces (más del 60% de las presas) y en menor
proporción anfibios, por lo tanto ambas especies pueden considerarse con tendencia a la
especialización en peces. En la Tabla 8 se muestra la dieta detallada de H. infrataeniatus y
H. leopardinus obtenida en base a datos propios y datos de los trabajos de Aguiar y Di
Bernardo (2004) y Ávila et al. (2006) realizados en el sureste de Brasil para estas especies.
Cuando se comparó la dieta de ambas especies a nivel de grandes grupos, se encontró que
la superposición de nicho fue de 0,99 (Fig. 28). Sin embargo, el mismo análisis realizado al
nivel de familias taxonómicas, arrojo un valor de 0,31 (Fig. 29). Otra diferencia dietaria
entre estas especies radicó en que, mientras H. leopardinus consume peces de 12 familias
diferentes, H. infrataeniatus consumió peces de solo 7 familias taxonómicas.
Contrariamente, en cuanto a los anfibios, ambas consumieron anuros de las mismas dos
familias (Leptodactylidae e Hylidae).
65
Thamnodynastes
Del total de individuos examinados, 16 % de T. hypoconia, 18 % de T. strigatus y solo 6.25
% de T. chaquensis tuvieron contenido digestivo. La dieta registrada de T. chaquensis se
basó enteramente en estos últimos, aunque la muestra es pequeña (n = 6), T. hypoconia se
alimentó casi exclusivamente de anfibios (97,33 %, n = 34) y ocasionalmente de lagartos
(2,77 %; n = 1), T. strigatus tuvo la dieta más variada, consumiendo anfibios (69,47 %; n =
66), peces (21,05 %; n = 20), mamíferos (7,37 %; n = 7) y lagartos (2,11 %; n = 2) (Tabla
8). Las tres especies podrían considerarse especializadas en consumir anfibios. La
comparación del recurso alimenticio mostró que la superposición de nicho a nivel de
grandes grupos es alta, con la mayor superposición entre las dietas de T. chaquensis y T.
hypoconia (0,99), aunque las superposiciones de T. chaquensis vs. T. strigatus y T.
hypoconia vs. T. strigatus también son muy elevadas (0,94) (Fig. 28). La amplitud de nicho
basada en la composición de la dieta al nivel de familia varía desde alta entre T. strigatus
vs. T. hypoconia (0,87), a baja en los demás contrastes (0,26 para T. chaquensis vs. T.
hypoconia; y 0,20 para T. chaquensis vs. T. strigatus) (Fig. 29).
De los 41 especímenes analizados de P. rustica solo 9 (22%) de ellos contenían presas.
Paraphimophis rustica se alimentó en igual proporción de reptiles escamosos (50%; n = 6)
y de mamíferos roedores (50%; n = 6) (Tabla 8). Dentro de los reptiles se registraron 4
lagartos y 2 serpientes, una de ellas venenosa (B. alternatus). Al consumir la misma
proporción de reptiles que de mamíferos, esta serpiente no puede ser considerada con
tendencia a la especialización en ninguno de estos ítems presa. Cuando se analizó la
superposición de la dieta con las otras especies, esta fue una de las que mostró un uso del
nicho más exclusivo por no superponerse en absoluto con muchas especies y en baja
proporción con otras, tanto a nivel de grandes grupos como a nivel de familia (Fig. 28 y
29).
66
Se encontraron 26 presas en 131 ejemplares disectados de Erythrolamprus semiaureus. La
dieta de esta culebra se basó mayoritariamente en peces (58%) y también en gran medida
en anfibios (42%) (Tabla 8).
Hydrodynastes gigas
De 184 especímenes examinados de H. gigas, 54 ejemplares (29,3%) contenían 70 ítems
presa. Las presas pertenecen a cinco grupos taxonómicos y 10 familias, 4 vertebrados no
fueron identificados (5,7%) (Tabla 8). El ítem presa consumido en mayor proporción fue el
de los anfibios (41,4%, n = 29), luego siguen en orden de importancia los reptiles (20%, n =
14), y los peces (15,7%, n = 11) y los mamíferos (14,3%, n = 10) en proporciones similares.
Último en abundancia se encuentran las aves (2,9%, n = 2), las cuales no se pudieron
identificar. Sin embargo ninguno de los ítems presa supera el 50%, por lo que esta especie
es considerada generalista. Los invertebrados encontrados en el tubo digestivo de esta
serpiente fueron considerados presas secundarias.
Leptophis ahaetulla
La dieta de Leptophis ahaetulla se basó en anfibios (87%), aunque también se registró en su
contenido digestivo huevos de aves (5%), aves (5%) y vertebrados no identificados (3%)
(Tabla 8). Del total de presas (n= 39) ingeridas por esta especie, 69% de ellas pertenecieron
a la familia Hylidae, por lo que esta especie es especialista en anfibios, aunque podría
considerarse directamente especialista en hílidos.
Micrurus altirostris es una serpiente con dieta especializada en reptiles alargados, ya que su
alimentación se baso en ellos (n = 22). Los ítem presa pertenecieron a las familias
Amphisbaenidae (23 %, n = 5), Anomalepidae (32 %, n = 7), Dipsadidae (18 %, n = 4),
Viperidae (4 %, n = 1) y un reptil y tres ofidios no identificados (18 %, n = 4) (Tabla 8).
67
De 176 especímenes examinados de Philodryas patagoniensis, 87 ejemplares (49,4%)
contenían 96 ítems presa. Esta culebra se alimentó tanto de anfibios (17 %), reptiles (58
%), aves (4 %) y mamíferos (12 %), siendo algunas de las presas vertebrados que no se
llegaron a identificar (9 %) (Tabla 8).
Xenodon
Del total de individuos disectados, 28% de X. dorbingyi y 24% de X. merremii tuvieron
contenido digestivo. Ambas especies se alimentaron exclusivamente de anfibios, por lo que
se las considera especialistas (Tabla 8). La superposición de nicho a nivel de grandes
grupos entre estas especies del mismo género es total (Fig. 28), sin embargo a nivel de
familias es baja (0,30) (Fig. 29).
68
Tabla 8. Dieta detallada de Bothrops alternatus (Balt), B. diporus (Bdip), Paraphimophis rustica (Prus), Erythrolamprus semiaureus (Esem),
Helicops infrataeniatus (Hinf), H. leopardinus (Hleo), Hydrodynastes gigas (Hgig), Leptophis ahaetulla (Laha), Micrurus altirostris (Malt),
Philodryas patagoniensis (Ppat), Thamnodynastes chaquensis (Tcha), T. hypoconia (Thyp), T. strigatus (Tstr), Xenodon dorbingyi (Xdor), X.
merremii (Xmer).
Balt Bdip Prus Hinf Hleo Hgig Laha Esem Malt Ppat Tcha Thyp Tstr Xdor Xmer
PRESAS N % N % N % N % N % N % N % N % N % N % N % N % N % N % N %
Vertebrados NI 1 2 4 5,7 1 2,6 1 4,5 9 9,4 4 18
Peces NI 5 10,2 9 34,6 1 1,1
Huevos de peces 1 1,4
Siluriforme 1 2
PECES
Caraciforme 2 4,1
Rivulidae
Rivulidae NI 1 2
Lepidosirenidae
Lepidosiren paradoxa 1 2
Gymnotidae
Gymnotus carapo 1 2 1 3,8
Gymnotus sp. 1 2
Gymnotidae NI 1 2
Hypopomidae
Hypopomus sp. 4 8,2
Sternopygidae
Eigenmania trilineata 1 2
Eigenmania sp. 2 4,1
Cichlidae
1 1,6
Cichlasoma
portalegrense
Cichlidae NI 1 1,6 4 8,2
Doradidae
Doradidae NI 2 4,1
Loricariidae
69
Rineloricaria sp. 1 1,6
Loricariidae NI 6 9,8 1 2
Pimelodidae
Pimelodus maculates 1 1,6 1 2
Microglanis sp. 1 1,6
Rhamdia quelen 1 1,6
Rhamdia sp.
Pimelodidae NI 3 4,9 1 2
Synbranchidae
Synbranchus
marmoratus
2 3,3 1 2 7 10 2 7,7
Callichthydae
Callichthys
callichthys
3 4,3
Corydoras paleatus 1 1,6
Poeciliidae
Poecilia sp. 3 3,2
13 21,3 1 1,1
Phalloceros
caudimaculatus
Erythrinidae
Hoplias malabaricus 3 11,5
Characidae
Characidae NI 1 1,1
Tetragonopterinae NI 4 4,2
8 8,4
Hyphessobrycon
luetkenii
Cheirodon interruptus 4 6,6
70
Cheirodon sp. 1 1,6
Charax stenopterus 1 1,6
cf. Odontostilbe
pequira
1 1,6
Asyanax sp. 4 6,6
Thoracocarax sp. 2 2,1
Anfibio NI 7 11,5 5 10,2 9 13 5 13 6 23,1 3 3,1 1 17 11 29 9 9,5 10 8 6 27
Anfibio NI
(renacuajos)
1 1,6
Hylidae
Hylidae NI 4 8,2 5 13 2 5,3 6 6,3
ANFIBIOS
Hylidae NI
(renacuajos)
1 1,6
Dendropsophus nanus 3 7,7 1 2,6
Dendropsophus sp. 2 5,3
Dendropsophus gr.
microcephalus
1 3,8
Hypsiboas pulchellus 1 3,8 1 2,6 1 1,1
Hypsiboas latistriatus 1 1,1
Hypsiboas cf.
raniceps
1 2,6
Hypsiboas sp. 1 7,1
Scinax fuscovarius 11 12
Scinax aromothyella 2 2,1
Scinax squalirostris 1 2,6
Scinax nasicus 3 6,1 12 31
71
Scinax acuminatus 5 13
Scinax cf. berthae 6 16
Scinax sp. 1 2 1 2,6 5 5,3
Pseudis paradoxa 2 2,9
Hylodidae
Crossodactylus cf.
bokermanni
1 1,1
Microhylidae
Elachistocleis bicolor 3 2
Leptodactylidae
Leptodactylidae NI 2 14 6 9,8 2 2,9 1 2,6 2 7,7 6 6,3 2 5,3 5 5,3 2 1,7
2 4,1
Leptodactylus
podicipinus
Leptodactylus grupo
latrans
2 4,1
cf. Leptodactylus 1 2,0
L. gracilis 2 3,3 2 2,1 1 1,1
3 4,3 1 2,6
Leptodactylus grupo
ocellatus
L. ocellatus 1 1,6 3 4,3 1 3,8 1 17 2 5,3 8 8,4 1 4,5
L. chaquensis 1 2,9 1 17
Leptodactylus sp. 1 2,6 1 1,1 1 1
L. latinasus 2 1,7
1 1,6
Pseudopaludicola
falcipes
Cycloramphidae
1 2,6
Lymnomedusa
macroglossa
Odontophrynus sp. 2 2
72
1 1,1 5 5,3 52 44
Odontophrynus
americanus
Ceratophryidae
Ceratophrys cranwelli 1 4,5
Bufonidae
Rhinella sp. 2 2,1 3 50 1 1,1 3 2 1 4,5
R.arenarum 9 8 2 9
Rhinella icterica 1 1,1
Rhinella gr.
fernandezae
1 1,4 1 4,5
Rhinella cf.
fernandezae
2 2,1 2 5,3
Rhinella aff.
granulosa
1 4,5
Rhinella aff.
fernandezae
3 2
R. fernandezae 7 10 3 2 5 23
R. schneideri 1 7,1 2 2,9
1 1,1
Melanophryniscus
moreirae
Brachycephalidae
Ischnocnema holti 3 3,2
Leiuperidae
Physalaemus sp. 2 5,3 1 1,1
Physallaemus cf.
albonotatus
2 5,3
P.biligonigerus 20 17
Physalaemus cf.
biligonigerus
1 2,6
Physalaemus cuvieri 2 2,1
Physalaemus rodrigoi 1 1,1
73
Reptil NI 1 7,1
Liolaemidae 9 8
Liolemus azarae 1 1
Huevos Liolemus
REPTILES
occipitalis
Gekkonidae
1 1,1
Hemidactylus
mabouia
Gymnophthalmidae
1 7,1 1 8,3 27 28
Cercosaura
schreibersi
Teiidae
Teius sp. 1 1,4
Teius oculatus 1 8,3
Scincidae
Mabuya sp. 1 2,6
Mabuya dorsibittata 1 8,3 5 5,2
Anguidae
Ophiodes intermedius 1 8,3 4 4,2
Lagarto NI 6 6,3
Amphisbaenidae 5 23
Typhlopoidea 1 4,5
Anomalepididae 2 9,1
Liotyphlops sp. 2 9,1
Liotyphlops beui 1 4,5
Typhlopidae 1 4,5
Typhlops sp. 1 4,5
74
Aletinophidia 3 14
Dipsadidae 1 4,5
Dipsadidae NI 2 2,9 11 11
Atractus taeniatus 1 4,5
Atractus reticulatus 1 4,5
Helicops sp. 3 4,3
Helicops leopardinus 2 2,9
1 1,1 1 1
Liophis jaegeri
coralliventris
Liophis dilepis 1 1
Liophis semiaureus 2 2,9
Liophis poecilogyrus 1 7,1 1 1,4
1 1,1
Sibynomorphus
ventrimaculatus
Tomodon ocellatus 1 4,5
1 1,4
Thamnodynastes
hypoconia
1 1,4
Thamnodynastes
strigatus
Xenodon dorbignyi 1 8,3
Viperidae
Bothrops jararaca 1 4,5
Bothrops alternatus 1 8,3
Ave NI 2 2,9 3 3,2
2 5,1
AVES
Huevos NI
Phasianidae
75
Gallus gallus 1 1,1
Emberizidae
1 2,6
Coryphospingus
cucullatus
Zonotrichia capensis 1 2,6
Mamífero NI 24 70 7 50 5 7,1
Didelphidae
Monodelphis cf.
dimidiata
1 3
Rodentia
Rodentia NI 2 17 2 2,9 8 8,4 4 4,2
Caviidae
MAMÍFEROS
Cavia aperea 6 17 1 1,4 1 1

Sigmodontinae 1 3
Cricetidae 1 1,1
Cricetidae NI 4 33 1 1,4
1 1,4 1 1
Holochilus
brasiliensis
Oligoryzomys nigripes 2 2,1
Akodon cf. azarae 1 2,9
cf. Akodon 1 1
TOTAL
34 100 14 100 12 100 61 100 49 100 70 100 39 100 26 100 22 100 96 100 6 100 38 100 95 100 119 100 22 100
76
Al analizar la alimentación de todas las especies a nivel de grandes grupos se

encontró que los mayores valores de superposición de nicho se encontraron entre especies
que hacen uso del mismo tipo de hábitat, además se superpusieron las especies terrestres
con las subterráneas y las acuática con la arborícola L. ahaetulla. En detalle podemos ver
qué P. rustica y M. altirostris que consumen reptiles en alta proporción fueron las dos
especies que menos se superpusieron en la dieta de otras especies, no siendo en ningún caso
total. Ambas especies no tienen superposición alguna con la dieta de H. infrataeniatus, H.
leopardinus, L. ahaetulla, L. semiaureus, T. chaquensis y X. merremii, todas especies que
consumen en gran medida anfibios. Además M. altirostris tampoco se superpone con B.
alternatus. En otras especies el nicho dietario fue igual, siendo L. ahaetulla y T. hypoconia
las con mayor cantidad de superposición total en la dieta con otras especies batracófagas.
Estas dos especies se superponen totalmente con T. chaquensis, X. merremii y X. dorbingyi,
además de hacerlo entre sí. Cuando se realizó la comparación de dietas a nivel de familias
de las presas ingeridas la superposición entre las especies que comparten el mismo hábitat
se diluyó. Ya ninguna especie tiene superposición total del nicho con otra, habiendo solo
seis superposiciones dietarias altas, y siendo la gran mayoría de las superposiciones bajas.
Paraphimophis rustica y M. altirostris siguen sin superponerse en absoluto con las mismas
especies que en la comparación de grandes grupos. Los resultados de las comparaciones a
nivel de grandes grupos se muestra en la figura 28, y las comparaciones a nivel de familia
se muestra en la figura 29.
77
Figura 28. Superposición de nicho a nivel de grandes grupos (peces, huevos de peces,
anfibios, reptiles, aves, huevos de aves, mamíferos) entre las especies: Bothrops alternatus
(Balt), B. diporus (Bdip), Paraphimophis rustica (Prus), Helicops leopardinus (Hleo), H.
infrataeniatus (Hinf), Hydrodynastes gigas (Hgig), Leptophis ahaetulla (Laha),
Erythrolamprus semiaureus (Esem), Micrurus altirostris (Malt), Philodryas patagoniensis
(Ppat), Thamnodynastes chaquensis (Tcha), T. hypoconia (Thyp), T. strigatus (Tstr),
Xenodon dorbingyi (Xdor), X. merremii (Xmer). Los grados de superposición se muestran
en colores: blanco: nula (0), amarillo: baja (0,01 – 0,39), naranja: medio (0,4 – 0,69), rojo:
alta (0,7 – 0,99), bordo: total (1).
Balt Bdip Prus Hleo Hinf Hgig Laha Esem Malt Ppat Tcha Thyp Tstr Xdor Xmer
Balt
Bdip
Prus
Hleo
Hinf
Hgig
Laha
Esem
Malt
Ppat
Tcha
Thyp
Tstr
Xdor
Xmer
Nula (0) Baja (0,01-0,4) Media (0,41-0,7) Alta (0,71-0,99) Total (1)
78
Figura 29. Superposición de nicho a nivel de familias de las presas entre las especies:
Bothrops alternatus (Balt), B. diporus (Bdip), Paraphimophis rustica (Prus), Helicops
leopardinus (Hleo), H. infrataeniatus (Hinf), Hydrodynastes gigas (Hgig), Leptophis
ahaetulla (Laha), Erythrolamprus semiaureus (Esem), Micrurus altirostris (Malt),
Philodryas patagoniensis (Ppat), Thamnodynastes chaquensis (Tcha), T. hypoconia (Thyp),
T. strigatus (Tstr), Xenodon dorbingyi (Xdor), X. merremii (Xmer). Los grados de
superposición se muestran en colores: blanco: nula (0), amarillo: baja (0,01 – 0,39),
naranja: medio (0,4 – 0,69), rojo: alta (0,7 – 0,99), bordo: total (1).
Balt Bdip Prus Hleo Hinf Hgig Laha Esem Malt Ppat Tcha Thyp Tstr Xdor Xmer
Balt
Bdip
Prus
Hleo
Hinf
Hgig
Laha
Esem
Malt
Ppat
Tcha
Thyp
Tstr
Xdor
Xmer
Nula (0) Baja (0,01-0,4) Media (0,41-0,7) Alta (0,71-0,99) Total (1)
79
3.5 Influencia filogenética
Los resultados del análisis de correspondencia no canónico (PCA) de la morfología,

dieta y reproducción muestran que el primer eje o componente principal 1 (CP1) es el más
explicativo, explicando el 38% de la variabilidad de la comunidad de serpientes (Tabla 9).
Los dos componentes principales juntos (CP1 y CP2) explican el 58% de la variabilidad.
Los autovectores (e1 y e2) reportados muestran que el CP1 opone especies ovípara y
anuales a aquellas que son vivíparas y bianuales, en cuanto a la dieta opone a las especies
que consumen reptiles, aves, huevos de aves o peces con las que consumen sobre todo
peces y de manera menos marcada con las que consumen anfibios y mamíferos (Tabla 9).
En cuanto al CP2 podemos ver que correlaciona a las especies con mayor número de
ventrales con las que consumen reptiles, agrupando así a Paraphimophis rustica con
Micrurus altirostris, y oponiéndolas a las especies que consumen anfibios y a las que tienen
valores más altos para las variables largo de cola y número de ventrales (Tabla 9). En la
figura 30 podemos observar que se forma un grupo de serpientes fuertemente
correlacionado con el modo de reproductivo vivíparo y con una frecuencia bianual de
reproducción, formado por las especies Helicops infrataeniatus, H. leopardinus,
Thamnodynastes chaquensis, T. hypoconia y T. strigatus, a su vez influenciados por el tipo
de dieta basada en anfibios y peces. Las dos especies de Bothrops se correlacionan tanto
con las variables reproductivas vivípara – bianual, como con el tipo de dieta basada en
mamíferos.
80
Tabla 9. Análisis de componentes principales: autovalores y autovectores.
Autovalores Autovectores
Proporción
Lambda Valor Proporción Variable e1 e2
Acumulada
1 6,05 0,38 0,38 Ven -0,22 -0,36
2 3,31 0,21 0,58 Sub -0,12 0,44
3 2,62 0,16 0,75 LHC -0,31 -0,02
4 1,76 0,11 0,86 LC -0,25 0,38
5 1,12 0,07 0,93 Peso -0,22 0,06
6 0,66 0,04 0,97 Peces 0,13 0,13
7 0,27 0,02 0,99 H. pez -0,21 0,11
8 0,16 0,01 1 Anfibios 0,08 0,33
9 0,05 2,8 E-03 1 Reptiles -0,2 -0,34
10 0,02 9,7 E-04 1 Aves -0,29 0,29
11 8,9 E-04 5,6 E-05 1 H. ave -0,14 0,34
12 2,2 E-04 1,4 E-05 1 Mamíferos 0,02 -0,23
13 0 0 1 Anual -0,36 -0,08
14 0 0 1 Bianual 0,36 0,08
15 0 0 1 Ovípara -0,36 -0,08
16 0 0 1 Vivípara 0,36 0,08
81
Figura 30. Biplot de los componentes principales de la comunidad de serpientes.

Referencias: Bothrops alternatus (1), B. diporus (2), Paraphimophis rustica (3),
Erythrolamprus semiaureus (4), H. infrataeniatus (5), Helicops leopardinus (6),
Hydrodynastes gigas (7), Leptophis ahaetulla (8), Micrurus altirostris (9), Philodryas
patagoniensis (10), Thamnodynastes chaquensis (11), T. hypoconia (12), T. strigatus (13),
Xenodon dorbingyi (14), X. merremii (15), N° de escamas ventrales (Ven), N° de escamas
subcaudales (Sub), Largo hocico – cloaca (LHC), Largo de la cola (LC), Huevos de peces
(H. pez), Huevos de aves (H. ave).
Los análisis de CCA permiten extraer la variabilidad que es explicada por la

filogenia. El análisis para evidenciar el efecto de la filogenia sobre la morfología arrojo los
siguientes resultados. La variación total (inercia total) de la morfología fue 0,189 (100%),
siendo el 98% (0,185) de esta variabilidad explicada por las relaciones filogenéticas, el 2%
restante corresponde a la variabilidad no explicada (Tabla 10.1). Los dos primeros ejes
explican el 97% de la variabilidad. En el biplot podemos apreciar algunas asociaciones altas
y positivas entre especies y variables, por ejemplo L. ahaetulla con el número de
subcaudales y el largo de la cola, M. altirostris con el número de ventrales e Hydrodynastes
gigas con el peso. Además el largo del cuerpo y de la cabeza no producen asociaciones
muy altas, observándose una nube de especies entre estas variables. Por otro lado las
especies de Helicops, Thamnodynastes y Xenodon se asocian idénticamente a las variables
morfológicas entre especies cogenéricas (Fig. 31). Cuando descomponemos la variabilidad
82
explicada por la filogenia en la morfología, podemos ver que el grupo que más aporta a ella
es Hydrodynastes con el 70%; aunque no es estadísticamente significativo a un α = 0,05 si
lo es al 0,1% (Tabla 10.2). El modelo final propuesto por la selección automática de
variables incorpora además a Leptophis, Xenodontinae, Bothrops, Thamnodynastes,
Helicops, Philodryas, alternatus y Xenodon, aunque no todos estos grupos son
estadísticamente significativos, e incluso algunos no aportan variabilidad (Tabla 10.2).
Tabla 10.1. Análisis Filogenético Canónico para la morfología.
Ejes 1 2 3 4 Inercia total

Eigenvalues 0,152 0,03 0,002 0,001 0,189
Correlaciones Morfología-Filogenia 0,991 0,994 0,934 0,733
Variación porcentual acumulada
de los datos de morfología 80,4 96,6 97,4 97,8
de la relación Morfología-Filogenia 82,2 98,7 99,6 100
Suma de todos los eigenvalues 0,189
Suma de todos los eigenvalues canónicos 0,185
Tabla 10.2. Análisis Filogenético Canónico para la morfología.
Variación Variación
Taxa acumulada individual Variación % F P
Hydrodynastes 0,13 0,13 70 31,48 0,067
Leptophis 0,15 0,02 10 4,52 0,045
Xenodontinae 0,16 0,01 5 4,74 0,014
Bothrops 0,17 0,01 5 4,25 0,02
Thamnodynastes 0,17 0 0 3,2 0,057
Helicops 0,18 0,01 5 2,73 0,086
Philodryas 0,18 0 0 4,44 0,06
alternatus 0,18 0 0 2,54 0,129
Xenodon 0,19 0,01 5 0,67 0,495
83
Figura 31. Biplot de la ordenación filogenética basada en un análisis de correspondencia

canónico (CCA), relacionando las especies (círculos) con las variables morfológicas
(triángulos). Las especies cercanas al centro del gráfico indican tanto una baja asociación
con cualquiera de las variables, como una asociación positiva con una combinación
específica de todas las variables. Las especies en la periferia del gráfico indican una alta
asociación con una variable específica (Ter Braak y Smilauer, 2002). Referencias: Bothrops
alternatus (1), B. diporus (2), Paraphimophis rustica (3), H. leopardinus (4), Helicops
infrataeniatus (5), Hydrodynastes gigas (6), Leptophis ahaetulla (7), Erythrolamprus
semiaureus (8), Micrurus altirostris (9), Philodryas patagoniensis (10), Thamnodynastes
chaquensis (11), T. hypoconia (12), T. strigatus (13), Xenodon dorbingyi (14), X. merremii
(15), N° de escamas ventrales (Ventrales), N° de escamas subcaudales (Subcaudales),
Largo hocico – cloaca (LHC), Largo de la cola (LC), Largo de la cabeza (LCA).
1.5
1.0 9
0.5
Ventrales 2
15 1
14
LHC83
LCT
LCA
0.0
12 Peso
13 11 6
5 4 10
-0.5
Subcaudales
-1.0 7 LC
-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5
En el análisis para conocer el efecto de la filogenia sobre la reproducción podemos

observar que la variación total (inercia total) de la reproducción fue 0,172 (100%), siendo el
99% (0,17) de esta variabilidad explicada por las relaciones filogenéticas, el 1% restante
84
corresponde a la variabilidad no explicada (Tabla 11.1). También se evidencia que con solo
dos ejes se explica toda la variación: el eje 1 está determinado por las variables ovíparas-
anual hacia un extremo, y vivípara – bianual hacia el otro, explicando el 98% de la
variabilidad (Tabla 11.1); mientras que el eje 2 está determinado por la fecundidad (Fig.
32). A su vez se puede descomponer esta variabilidad explicada por la filogenia en la
reproducción, y evidenciar cuales grupos filogenéticos aportan más a ella. En la tabla 11.2
podemos ver que los grupos Thamnodynastes y Helicops son los que aportan mayor
variabilidad (29% cada uno), seguido por Bothrops, Xenodontinae y alternatus, siendo
todos significativos a un α = 0,05. El modelo final propuesto por la selección automática de
variables, incorpora además a Hydrodynastes, Leptophis y Paraphimophis, aunque estos
grupos no aportan a la variabilidad total del modelo y solo Hydrodynastes es apenas
significativa.
Tabla 11.1. Análisis Filogenético Canónico para la reproducción.

Eigenvalues 0,154 0,016 0 0 0,172
Correlaciones Reproducción-Filogenia 0,996 0,960 0 0
de los datos de reproducción 89,1 98,5 0 0
de la relación Reproducción-Filogenia 90,4 100 0 0
Tabla 11.2. Análisis Filogenético Canónico para la reproducción.
Variación % F P
Taxa acumulada individual
Thamnodynastes 0,05 0,05 29 5,06 0,019
Bothrops 0,09 0,04 24 5,18 0,036
Helicops 0,14 0,05 29 23,05 0,002
Xenodontinae 0,16 0,02 12 8,88 0,005
Hydrodynastes 0,16 0 0 4,11 0,049
alternatus 0,17 0,01 6 5,18 0,017
Paraphimophis 0,17 0 0 3,5 0,098
Leptophis 0,17 0 0 3,6 0,091
85

canónico (CCA), relacionando las especies (círculos) con las variables reproductivas
(triángulos). Las especies cercanas al centro del gráfico indican tanto una baja asociación
con cualquiera de las variables, como una asociación positiva con una combinación
específica de todas las variables. Las especies en la periferia del gráfico indican una alta
asociación con una variable específica (Ter Braak y Smilauer, 2002). Referencias: Bothrops
alternatus (1), B. diporus (2), Paraphimophis rustica (3), H. leopardinus (4), Helicops
infrataeniatus (5), Hydrodynastes gigas (6), Leptophis ahaetulla (7), Erythrolamprus
semiaureus (8), Micrurus altirostris (9), Philodryas patagoniensis (10), Thamnodynastes
chaquensis (11), T. hypoconia (12), T. strigatus (13), Xenodon dorbingyi (14), X. merremii
(15), Ciclo reproductivo anual (anual), Ciclo reproductivo bianual (bianual).
1.5
1.0 vivipara
9
ovipara
bianual
anual
0.5 2 7
12
11 13 3
0.0
14 10
4
5 Fecundidad 15 8
-0.5 1
-1.0
-2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
El análisis para conocer el efecto de la filogenia sobre la dieta arrojo resultados

diferentes. La variación total (inercia total) de la dieta fue 1,625 (100%), siendo el 98%
(1,6) de esta variabilidad explicada por las relaciones filogenéticas, el 2% restante
corresponde a la variabilidad no explicada (Tabla 12.1). Los dos primeros ejes explican el
98,5% de la variabilidad. En el biplot podemos ver que con el ítem presa peces tienen una
asociación alta y positiva las dos especies de Helicops y Erythrolamprus, aunque esta
última no tan fuertemente como las primeras. Con los reptiles se asocian alta y
positivamente Micrurus, y en menor grado Philodryas, encontrándose Paraphimophis entre
los reptiles y mamíferos. Con los mamíferos se asocian B. alternatus y en menor grado B.
diporus. Con los anfibios se asocian las tres especies de Thamnodynastes, las dos especies
de Helicops y Leptophis, aunque esta última está algo desplazada hacia los huevos de aves.
Por último se ve a Hydrodynastes ubicada muy en el centro del gráfico, junto a aves y
86
huevos de aves, lo que sugiere una asociación positiva con una combinación específica de
todas las variables (Fig. 33). Cuando descomponemos la variabilidad explicada por la
filogenia en la dieta, podemos ver que los grupos que más aportan a ella son Bothrops,
Micrurus y Helicops con el 21%, 22% y 17,5% respectivamente; además estos son los
únicos grupos estadísticamente significativos a un α = 0,05. El modelo final propuesto por
la selección automática de variables incorpora además a Paraphimophis, Philodryas,
Erythrolamprus, Hydrodynastes, Leptophis, alternatus y Thamnodynastes, explicando entre
todos estos grupos el 41,5% restante de la variabilidad en la dieta por la filogenia, aunque
no siendo grupos estadísticamente significativos (Tabla 12.2).
Tabla 12.1. Análisis Filogenético Canónico para la dieta.

Eigenvalues 0,716 0,424 0,377 0,061 1,625
Correlaciones Dieta-Filogenia 0,999 0,993 0,978 0,996
de los datos de dieta 44,1 70,2 93,4 97,1
de la relación Dieta-Filogenia 44,8 71,2 94,8 98,6
Tabla 12.2. Análisis Filogenético Canónico para la dieta.
Variación % F P
Bothrops 0,34 0,34 21.0 3,42 0,038
Micrurus 0,66 0,32 20.0 3,99 0,045
Helicops 0,94 0,28 17,5 4,39 0,021
Paraphimophis 1,14 0,2 12,5 4,08 0,072
Philodryas 1,32 0,18 11,0 5,23 0,075
Erythrolamprus 1,45 0,13 8,0 5,95 0,066
Hydrodynastes 1,51 0,06 4,0 3,99 0,135
Leptophis 1,57 0,06 4,0 6,44 0,082
alternatus 1,61 0,03 2,0 4,57 0,139
Thamnodynastes 1,61 0 0 0,63 0,554
87

canónico (CCA), relacionando las especies (círculos) con la dieta (triángulos). Las especies
cercanas al centro del gráfico indican tanto una baja asociación con cualquiera de las
variables, como una asociación positiva con una combinación específica de todas las
variables. Las especies en la periferia del gráfico indican una alta asociación con una
variable específica (Ter Braak y Smilauer, 2002). Referencias: Bothrops alternatus (1), B.
diporus (2), Paraphimophis rustica (3), H. leopardinus (4), Helicops infrataeniatus (5),
Hydrodynastes gigas (6), Leptophis ahaetulla (7), Erythrolamprus semiaureus (8),
Micrurus altirostris (9), Philodryas patagoniensis (10), Thamnodynastes chaquensis (11),
T. hypoconia (12), T. strigatus (13), Xenodon dorbingyi (14), X. merremii (15), Huevos de
peces (H. pez), Huevos de aves (H. aves).
2.0
9
1.5
Peces
Reptiles
1.0
4 5
8 10
0.5
H. pez
Aves
0.0 6
3
12
11 Anfibios
-0.5 13
15
7 14
2
-1.0 H. aves
Mamifero
-1.5
1
-2.0
-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
88
El análisis para evidenciar el efecto de la filogenia sobre la reproducción, con el uso

del hábitat como covariable arrojo resultados diferentes al análisis de solo la reproducción.
La variación total (inercia total) de la reproducción fue 0,172 (100%), siendo el 70%
(0,121) de esta variabilidad explicada por las relaciones filogenéticas, 29% (0,051) por el
uso del hábitat que hacen las serpientes y el 1% restante corresponde a la variabilidad no
explicada (Tabla 13.1). Sin embargo, al igual que en el otro análisis de CPO de la
reproducción, los dos primeros ejes explican la totalidad de la variabilidad (Fig. 34).
Cuando descomponemos la variabilidad explicada por la filogenia y el uso del hábitat en la
reproducción, podemos ver que los grupos que más aportan a ella son Thamnodynastes,
Bothrops y Helicops aportando 33%, 33% y 25% respectivamente. Aunque
Thamnodynastes (P = 0,061) es significativa al α = 0,1 (90% de nivel de confianza) pero
Bothrops y Helicops se vuelven significativas solo después de entrar este primer grupo al
modelo. El modelo final propuesto por la selección automática de variables incorpora
además a Micrurus, alternatus, Paraphimophis e Hydrodynastes explicando solo Bothrops
el 9% restante de la variabilidad en la dieta por medio de la filogenia y el uso del hábitat.
Solamente Micrurus (P = 0,051) y alternatus (P = 0,067) son cercanos a la significancia con
α = 0,05 y significativos con α = 0,1(Tabla 13.2).
Tabla 13.1. Análisis Filogenético Canónico para la reproducción, con el uso de hábitat
como covariable.

Eigenvalues 0,11 0,011 0 0 0,172
Correlaciones Reproducción-Filogenia 0,995 0,959 0 0
de los datos de reproducción 89,6 98,4 0 0
de la relación Reproducción-Filogenia 91 100 0 0
89
Tabla 13.2. Análisis Filogenético Canónico para la reproducción, con el uso de hábitat
como covariable.
Variación % F P
Thamnodynastes 0,04 0,04 33 4,01 0,061
Bothrops 0,08 0,04 33 7,61 0,014
Helicops 0,11 0,03 25 15,78 0,001
Micrurus 0,11 0 0 3,54 0,051
Alternatus 0,12 0,01 9 3,64 0,067
Paraphimophis 0,12 0 0 3,62 0,104
Hydrodynastes 0,12 0 0 3,81 0,091

canónico (CCA), relacionando las especies (círculos) con las variables reproductivas
(triángulos), con el uso de hábitat como covariable. Las especies cercanas al centro del
gráfico indican tanto una baja asociación con cualquiera de las variables, como una
asociación positiva con una combinación específica de todas las variables. Las especies en
la periferia del gráfico indican una alta asociación con una variable específica (Ter Braak y
Smilauer, 2002). Referencias: Bothrops alternatus (1), B. diporus (2), Paraphimophis
rustica (3), H. leopardinus (4), Helicops infrataeniatus (5), Hydrodynastes gigas (6),
Leptophis ahaetulla (7), Erythrolamprus semiaureus (8), Micrurus altirostris (9),
Philodryas patagoniensis (10), Thamnodynastes chaquensis (11), T. hypoconia (12), T.
strigatus (13), Xenodon dorbingyi (14), X. merremii (15), Ciclo reproductivo anual (anual),
Ciclo reproductivo bianual (bianual).
90
1.0
ovipara
0.8 9
vivipara
anual
0.6 3 bianual
0.4 12 13
2
0.2 8
0.0
11
7
-0.2 15 10
5
4
Fecundidad
-0.4 6
-0.6 14 1
-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
91
4. DISCUSIÓN
El litoral fluvial argentino alberga aproximadamente el 80% de la ofidiofauna
Argentina, con un total actual de 106 taxones (Giraudo et al. 2007). Esta región posee una
notable diversidad de hábitats, lo que sumado a la convergencia de elementos de distintos
Dominios y Provincias Biogeográficas y el efecto de los grandes ríos como corredores para
serpientes tropicales, resulta en una comunidad ofídica compuesta por diferentes especies
con diferentes requerimientos ecológicos (Arzamendia y Giraudo, 2009). Comprender el
significado adaptativo de la divergencia interespecífica en los rasgos de historia de vida
sigue siendo un gran reto para los biólogos evolutivos. Algunas de las evidencias más
fuertes en este sentido provienen de patrones empíricos de covariación entre morfología,
biología reproductiva y ecología general (Pizzatto et al., 2007b). Estos patrones pueden
permitir fuertes inferencias sobre las fuerzas selectivas que han dado forma a la diversidad
de historia de vida (Williams, 1966; Rose y Lauder, 1996). Es decir, un rasgo que muestra
una asociación consistente con algún otro rasgo ecológico, es probable que sea adaptativo a
algún aspecto de esa condición ecológica, especialmente si tal asociación se repite en
múltiples orígenes evolutivos independientes, (Harvey y Keymer, 1991). Por lo tanto,
amplias comparaciones, con base filogenéticas, entre la historia de vida, la morfología y el
medio ambiente ofrecen una poderosa técnica para identificar este tipo de asociaciones y
sugerir hipótesis sobre las fuerzas selectivas que han generado la diversidad de historia de
vida (Pizzatto et al., 2007b). Por otro lado las convergencias filogenéticamente
independientes generan correlaciones entre la morfología, y los factores ecológicos; lo que
ofrece interesantes oportunidades para aclarar las relaciones entre las variables
reproductivas, la dieta y el uso de hábitats que realiza un animal, con su morfología y sus
rasgos de historia de vida (Pizzatto et al., 2007b). En este sentido, los resultados obtenidos
muestra una asociación importante entre diferentes rasgos de la historia de vida de la
serpientes analizadas, por ejemplo fue evidente la relación entre la filogenia y uso del
hábitat con las variables reproductivas de las serpientes, donde un 70% de la variación
estuvo explicada por la filogenia (que condiciona también la morfología) y un 29 por el uso
del hábitat, donde las especies de Helicops y Thamnodynastes, jugaron un rol significativo
en el modelo, lo que indica que la viviparidad es muy probablemente un rasgo que le
confiere ventajas adaptativas en los ecosistemas acuáticos. Esto puede relacionarse con dos
92
de las hipótesis planteadas sobre la viviparidad, una de ellas que ambientes variables (por
inundaciones) favorecen la viviparidad, y la otra que los ambientes acuáticos en sí mismos
(por la falta de sitios de postura) también lo hacen.
4.1Morfología, madurez y dimorfismo sexual

La evidencia disponible indica que la edad de la madurez sexual en las hembras
podría retrasarse respecto a la de los machos de la misma especie debido a los altos costes
energéticos que significa la reproducción para estas (Shine, 1978, 1994). Por otro lado, el
tamaño corporal de las hembras puede determinar el tamaño de camada sólo si estas pueden
retrasar la reproducción hasta que tengan la energía suficiente para llenar su cavidad
corporal con huevos o embriones (Shine, 2003). En acuerdo con estas premisas, las
hembras de B. alternatus, E. semiaureus, H. leopardinus, H. gigas, M. altirostris, P.
patagoniensis, T. hypoconia, T. strigatus, X. dorbingyi y X. merremii adquirieron la
madurez sexual a mayores tamaños corporales (LHC) que sus machos coespecíficos. Este
patrón ha sido reportado con anterioridad para Pseudoboini (Pizzatto, 2005), Xenodontini
(Pizzatto el al., 2008b), Colubrinae (Leite et al., 2009b), y Crotalinae (Valdujo et al., 2002;
Hartmann et al., 2005). Sin embargo los tamaños corporales de los individuos maduros más
pequeños de las especies B. diporus, P. rustica, H. infrataeniatus, L. ahaetulla y T.
chaquensis fueron similares para machos y hembras. Esto puede ser producto de una
muestra no representativa de machos adultos de éstas últimas especies, salvo para
Leptophis ahaetulla en que la muestra es lo suficientemente grande como para argumentar
que ambos sexos adquieren la madurez sexual a tamaños similares.
Entre las variables morfológicas existe un patrón muy extendido en los ofidios, en el
que los machos poseen colas más largas y mayor número de subcaudales, generalmente
asociado a la presencia de los hemipenes, y las hembras tienen un cuerpo más largo (LHC)
y mayor número de ventrales, asociado a una ventaja en la fecundidad (Shine, 2003).
Siguiendo esta tendencia, una vez adultos, las hembras alcanzaron mayor tamaño corporal
que los machos, con diferencias estadísticas significativas, en la mayoría de las especies.
Las excepciones fueron Paraphimophis rustica, Leptophis ahaetulla, Micrurus altirostris y
las tres especies de Thamnodynastes, en las que no se encontraron diferencias significativas
entre el tamaño corporal que alcanzan las hembras y los machos, aunque en el caso de M.
93
altirostris pueda deberse a la acotada muestra de hembras o más probablemente a la

existencia de combates entre los machos, lo que fue observado por nuestro grupo de trabajo
con dos machos de Micrurus altirostris (Giraudo, obs. pers.). Se cree que las hembras más
largas son favorecidas por la selección sexual debido a que pueden producir huevos más
grandes (en longitud y masa) y / o mayor número de descendencia (Martins et al., 2002;
Leite et al., 2009a). El patrón contrario, es decir, machos mayores que las hembras o
ausencia de dimorfismo en el LHC, se cree que está asociado a serpientes en que los
machos realizan combates o tienen interacciones antagonistas en la época nupcial (Shine,
1994). Sin embargo no se han registrado dichos comportamientos en los machos de las
especies en las que no se obtuvo dimorfismo sexual en el largo corporal, con la excepción
de Micrurus altirostris. Asociado al dimorfismo en el LHC, Fitch (1981) propone que
existe una tendencia en que las hembras vivíparas de zonas templadas sean más largas que
sus machos coespecíficos, comparada con las especies ovíparas. Es decir que el índice de
dimorfismo sexual (SSD) sea más grande, y a favor de las hembras, en las especies
vivíparas. Los resultados del SSD en las especies estudiadas no se condicen con esta teoría,
ya que no se encontraron diferencias significativas para este índice entre las especies con
diferente modo reproductivo. Además, si bien el SSD de las especies de Bothrops y
Helicops es relativamente alto, el de las especies de Thamnodynastes es de los resultados
más bajos. Por otro lado dos de las especies ovíparas mostraron un SSD relativamente alto
(Erythrolamprus semiaureus SSD = 0,47; P. patagoniensis SSD = 0,31). En una revisión,
con datos de 374 especies de serpientes, Shine (1994) tampoco encuentra diferencias
significativas entre el SSD de serpientes ovíparas y vivíparas. Por otro lado, este mismo
autor sostiene que el tamaño corporal de la madre tiene menos efecto en el tamaño de la
descendencia que en el tamaño de camada (Shine, 2003). A pesar de esto, se encontró que
la relación entre el número de embriones y el largo corporal de las hembra no fue
significativa para ninguna de las 11 especies en que pudo realizarse este análisis (Bothrops
alternatus, E. semiaureus, Helicops infrataeniatus, H. leopardinus, H. gigas, Leptophis
ahaetulla, Philodryas patagoniensis, T. chaquensis, T. hypoconia, T. strigatus, X.
dorbingyi), lo que sugiere que otros factores pueden estar influenciando el número de
embriones, en vez de la ventaja en fecundidad asociada al mayor tamaño de la madre. Por
ejemplo en T. hypoconia se encontró que la hembra grávida más larga (LHC = 646 mm)
94
tenía la mitad de huevos oviductales (4) que la hembra grávida más pequeña (LHC = 345
mm; 8 huevos).
Siguiendo el patrón más comúnmente registrado en serpientes, las hembras de 11
especies tuvieron mayor número de ventrales que sus machos coespecíficos, con diferencias
significativas. Las excepciones a esta generalización fueron las tres especies de
Thamnodynastes y X. dorbingyi, siendo los machos los que tuvieron mayor número de
ventrales, con diferencias estadísticas significativas. En las variables de la cola (LC y
número de subcaudales) el dimorfismo fue en general sesgado hacia los machos, también
en acuerdo con el patrón más general en serpientes. Los machos de 12 de las especies
estudiadas tuvieron mayor número de escamas subcaudales que sus hembras coespecíficas,
siendo Erytrholamprus semiaureus, Leptophis ahaetulla y Micrurus altirostris las especies
en las que ambos sexos no mostraron dimorfismo para esta variable. En cuanto al largo de
la cola fueron 11 las especies con dimorfismo sesgado hacia los machos, siendo Bothrops
diporus además de Erytrholamprus semiaureus, Leptophis ahaetulla y Micrurus altirostris
las especies en las que ambos sexos no mostraron dimorfismo.
Aunque la mayoría de las especies estudiadas responden al patrón de dimorfismo
sexual comúnmente registrado en serpientes, algunas de las excepciones pueden explicarse
a la luz de las Hipótesis de Historia Profunda (HHP) y la Hipótesis de Competición-
Predación (HCP). En el caso de las especies de Thamnodynastes siguen un patrón
totalmente distinto y casi opuesto, en que los machos tienen mayor número de ventrales y
subcaudales, y no existen diferencias entre los sexos en el tamaño corporal, lo que ya ha
sido registrado para otras especies del género Thamnodynastes (Franco, 1999;
Franco y Ferreira, 2002; Bailey et al., 2005). Además, cuando se observa el análisis
filogenético se puede preciar que las tres especies de Thamnodynastes se asocian
idénticamente a las variables morfológicas analizadas. Todas estas evidencias sugieren la
existencia de un conservadurismo filogenético para este tipo de dimorfismo sexual
operando en el género Thamnodynastes, consistente con la HHP. Las dos especies de
Helicops por un lado, y las dos de Xenodon por otro, también se asocian idénticamente a las
variables morfológicas en observa el análisis de CPO, sugiriendo algún tipo de
conservadurismo filogenético acorde con la HHP; sin embargo no ocurre esto mismo con
las especies de Bothrops que se asocian distintamente. Esto puede deberse a que, mientras
95
las Helicops, Thamnodynastes y Xenodon pertenecen incluso a la misma tribu (Hydropsini,

Thachymenini y Xenodontini respectivamente) (Grazziotin et al., 2012), las Bothrops no
están tan estrechamente relacionadas ya que pertenecen a dos clados diferentes e incluso
fueron propuestas como géneros diferentes por Fenwick et al. 2009 (Rhinocerophis
alternatus y Bothropoies neuwiedi) (ver luego Carrasco et. al, 2012). En el caso de
Leptophis ahaetulla podemos observar que tanto en el PCA como en CPO tiene una
correlación positiva y alta con el largo de la cola y el número de ventrales, sus diferencias
con el patrón general se pueden explicar si tenemos en cuenta que esta especie es
arborícola. En un estudio previo, Pizzatto y colaboradores (2007b) encuentran que las
serpientes arborícolas poseen colas relativamente más largas y mayor número de
subcaudales que las especies acuáticas o terrestres. Estos autores sugieren que la evolución
de arborealidad fue acompañada por un alargamiento de la cola con respecto al cuerpo y
por lo tanto un aumento en el número de escamas subcaudales. Probablemente, esta
tendencia a poseer colas más largas debido al modo de vida, lo diluya el dimorfismo sexual
es esta parte del cuerpo en L. ahaetulla, estando esta correlación de arborealidad - colas
largas más en línea con la HCP.
Las otras dos variables morfológicas medidas fueron el peso y el largo de la cabeza,
sin embargo fueron solo 7 especies y 8 especies las que presentaron dimorfismo para estas
variables respectivamente, siendo en ambos casos sesgado hacia las hembras. Las hembras
más pesadas que sus machos coespecíficos (B. alternatus, B. diporus, H. leopardinus y X.
merremii) también fueron las más largas, por lo que es lógico que porten más masa
corporal. Sin embargo en las tres especies de Thamnodynastes también fueron las hembras
las más pesadas pero no hubo diferencias significativas en el largo del cuerpo entre los
sexos. En cuanto al largo de la cabeza existen dos teorías encontradas. Por un lado se cree
que el tamaño de la cabeza no se encuentra bajo selección sexual (Shine, 1991), por lo que
las diferencias se atribuyen a factores ecológicos como el consumo de presas de diferente
tamaño (Vicent y Herrel, 2007). Sin embargo, Shine y colaboradores (2007) sugirieron que
en los Elápidos el dimorfismo en el tamaño de la cabeza se debe a la selección sexual,
teniendo los machos cabezas más grandes debido a los combates prenupciales que realizan.
En este estudio no se encontró dimorfismo sexual para esta variable en M. altirostris, ni
diferencias dietarias entre los sexos de esta especie con combates entre machos.
96
4.2 Reproducción
El ciclo de los machos es más difícil de estimar que el de las hembras debido a que
no se puede obtener de manera directa como en estas, mediante la observación de sus
gónadas, sino que se realiza de manera indirecta mediante el análisis del volumen testicular
(Pizzatto et al., 2008b). Aunque los machos de algunas especies de serpientes tropicales
tienen ciclos reproductivos estacionales, la producción de espermatozoides es por lo general
energéticamente menos costosa que la producción de gametas femeninas, siendo esperable
que los machos de zonas tropicales y templadas posean ciclos continuos y permanezcan
reproductivamente activos durante todo el año (Pizzatto, 2005). En este trabajo se encontró
que los ciclos reproductivos de los machos de todas las especies, salvo el de T. hypoconia,
fueron continuos, sin diferencias significativas en el volumen testicular en las diferentes
estaciones del año, y con túbulos deferentes enrollados durante todo el año. En
contraposición, las hembras de todas las especies, tanto ovíparas como vivíparas, mostraron
ciclos reproductivos estacionales, aunque variaron en la duración del mismo. Pizzatto et al.
(2008b) sugirió que en los Xenodontinos sudamericanos la duración de los ciclos
reproductivos femeninos puede ser conservador en muchos linajes. Las especies
cogenéricas de Bothrops, Helicops, Thamnodynastes y Xenodon mostraron ciclos
estacionales muy similares, sugiriendo que la duración del ciclo reproductivo es
filogenéticamente conservado.
Cuando analizamos la frecuencia reproductiva surge una diferencia importante entre
las hembras de especies con diferente modo reproductivo. Las especies ovíparas tuvieron
una frecuencia anual de reproducción, es decir que un mismo individuo puede
potencialmente reproducirse todos los años. En oposición, las hembras de las especies
vivíparas tuvieron una frecuencia reproductiva de bianual a multianual, siendo
prácticamente imposible que una misma hembra se reproduzca dos años consecutivos. Fitch
(1981) sostiene que para compensar esta diferencia en la frecuencia reproductiva, el SSD
sería más grande, y a favor de las hembras, en las especies vivíparas que en las ovíparas.
Así, aunque las vivíparas se reproducen más espaciadamente pueden albergar más crías
debido a su mayor tamaño. Sin embargo, como ya fue expuesto más arriba, los datos
obtenidos en este estudio son contradictorios a la hipótesis de Fitch (1981), ya que índice de
97
dimorfismo sexual no fue disímil entre las especies con diferentes modos reproductivos,
además de la falta de correlación entre un mayor largo corporal de la hembra con una
producción superior de neonatos. En cambio, el potencial reproductivo si fue mayor en las
especies ovíparas que en las especies vivíparas. Esto es lógico, ya que al reproducirse más
frecuentemente, las serpientes ovíparas también aumentan el número potencial de neonatos
que una hembra puede producir por año. Sin embargo la fecundidad media no fue diferente
entre las especies con diferente modo reproductivo. Con estos resultados obtenidos se
refuerza la hipótesis planteada sobre la frecuencia reproductiva, que sostiene que esta
debería ser menor en especies vivíparas (periodos más largos entre un evento reproductivo
y otro), respecto a especies ovíparas (períodos más cortos). Así B. alternatus, B. diporus, H.
infrataeniatus, H. leopardinus, T. hypoconia, T. strigatus y T. chaquensis poseen ciclos
bianuales-multianuales, lo que estaría relacionado con la limitación de reservar energía, en
un período corto, para reproducirse. Estas especies paren sus crías en verano, entre enero y
abril, por lo que el tiempo disponible para acumular energías antes del invierno es muy
corto. Esto determina que en el comienzo del próximo evento reproductivo las hembras no
dispongan de la suficiente energía como para llevarlo a cabo (Shine, 2003; Ibarguengoytía
y Casalins, 2007). Por otro lado están las especies ovíparas, Paraphimophis rustica,
Erythrolamprus semiaureus, H. gigas, L. ahaetulla, M. altirostris, P. patagoniensis, X.
dorbignyi y X. merremii, que tienen un ciclo reproductivo más corto, con posturas en
primavera, por lo que el tiempo para acumular energía para el siguiente período
reproductivo es mucho más largo (desde enero a fines de otoño), posibilitando una postura
anual de huevos.
Una de las hipótesis sobre la evolución de la viviparidad sugiere que se ha
desarrollado en especies con cuidado parental de los huevos, ya que al retener los huevos
las hembras podrían seguir alimentándose por un período más largo, sin embargo Shine
(1985) la refuta argumentando que las hembras grávidas no se alimentan. En este estudio se
encontró que en 8 de las 15 especies las hembras con huevos o crías oviductales se estaban
alimentando. Esta evidencia podría reflotar esta hipótesis de la viviparidad, aunque no se
conozcan casos de cuidado parental en estas especies o sus parientes más cercanos.
Otra de las hipótesis sobre la evolución de la viviparidad es la denominada de
“ambientes impredecibles”, que indica que ambientes variables con condiciones cambiantes
98
podrían haber favorecido la retención de los huevos hasta que se den las condiciones
adecuadas. De ser así es esperable que las especies vivíparas deberían presentar un mejor
ajuste de su reproducción en relación con las variaciones hidrológicas características del río
Paraná y los humedales regionales, en comparación con las especies ovíparas. La
viviparidad puede proporcionar una solución eficaz a la dificultad que constituye oviponer
en lugares secos en estos ambientes muy variables, y así evitar la pérdida de los huevos en
las inundaciones (Giraudo et al., 2007). Estos últimos autores muestran evidencia sobre el
ajuste de la reproducción de Helicops leopardinus (especie vivípara que tiene sus crías
cuando el río está creciendo) y P. patagoniensis (que pone sus huevos en épocas de
bajante). Además indican que en proporción, la comunidad de reptiles del Paraná Medio
posee el doble de especies vivíparas (18%) (13 taxones vivíparos de un total de 71
especies) que los reptiles las especies vivíparas en Argentina (9%) (28 taxones vivíparos de
un total de 313 especies). El máximo nivel hidrométrico histórico registrado para el río
Paraná se da en el mes de marzo (Giraudo et al., 2007). En coincidencia con estos últimos
autores, los datos obtenidos apoyan esta hipótesis ya que otra especie de Helicops, tres
especies de Thamnodynastes y las dos Bothrops, todas vivíparas, parieron sus crías entre
enero y abril, cuando el río comienza y desarrolla su período de creciente. Además, 5 de las
7 especies vivíparas estudiadas son especies acuáticas por lo que es probable que las
hembras grávidas de estas serpientes y sus neonatos encuentren una mayor disponibilidad
de ambientes acuáticos durante los períodos de inundación, optimizando así sus
posibilidades de encontrar áreas de refugio y alimento. Por otro lado, las especies ovíparas,
aquí analizadas, pusieron sus huevos entre noviembre y octubre, cuando el río Paraná esta
en aguas bajas, por lo que sus posturas podrían sufrir menores pérdidas y les da tiempo a
los huevos a eclosionar antes de que suba el nivel del agua. Algunos autores han sugerido
que los ciclos reproductivos estacionales podría ser una respuesta a la disponibilidad de
presas potenciales (Marques et al., 2000; Valdujo et al., 2002). Esto fue cierto sobre todo
para las especies batracófagas (Erythrolamprus semiaureus, H. infrataeniatus, H.
leopardinus, L. ahaetulla, T. hypoconia, T. strigatus, T. chaquensis, X. dorbignyi y X.
merremii) y las que consumieron reptiles en altas proporciones (Paraphimophis rustica, M.
altirostris y P. patagoniensis), ya que estas presas son ectotermas y por tanto son muy
99
abundante en los meses cálidos, que son en los que ocurren las posturas y pariciones de
estas especies de serpientes.
La frecuencia de reproducción, el potencial reproductivo y la sincronización de las
pariciones y posturas con el ciclo hidrológico y la disponibilidad de presas para alimentar a
los neonatos, están más en línea con la Hipótesis de Competición-Predación (HCP). Esta
conclusión deviene de que independientemente del grupo filogenético al que pertenezcan
estas serpientes, todas las especies que tienen el mismo modo reproductivo (ovíparas -
vivíparas) se comportan de manera similar, por lo que sería este un indicio de que especies
de diferentes clados ajustaron su reproducción a ciclos ambientales. Sin embargo es
probable que la fecundidad media sea una característica con mayor influencia filogenética,
y por tanto más acorde a la HHP. Esto surge de la observación de que, además de no
apreciarse un patrón distintivo entre los diferentes modos reproductivos, los tamaños de
camada de las especies cogenéricas (Helicops, Thamnodynastes, Xenodon) son muy
similares, a excepción de las Bothrops en las que puede estar influyendo la diferencia de
tamaño más marcada entre sus especies. Aunque en algunos casos también puedan existir
factores ecológicos que determine el tamaño de camada. Por ejemplo Lillywhite y
Henderson (1993) especularon que la forma del cuerpo delgado de las serpientes arbóreas
puede limitar la capacidad de la hembra para llevar los huevos. Luego de controlar el efecto
filogenético en especies emparentadas, ellos encontraron que las especies arbóreas tuvieron
nidadas más pequeñas que las especies terrestres y acuáticas, sin embargo, el tamaño de la
descendencia no difirió entre los grupos, lo que refleja un conservadurismo filogenético
sobre el tamaño de las crías (Vitt 1986). La selección natural para la forma del cuerpo
delgado en las serpientes podría imponer la selección en el tamaño de la camada (Pizzatto
et al., 2007b). En este estudio Leptophis ahaetulla, la única especie arborícola, fue una de
las dos especie con menor tamaño de camada; la otra fue Micrurus altirostris, en la que el
bajo número de huevos también podría explicarse por el uso del hábitat que hace, ya que
esta especie es fosorial y le favorecería poseer un cuerpo más delgado para desplazarse en
cuevas y grietas.
100
4.3 Dieta
Los estudios sobre la dieta son de importancia central para nuestra comprensión de
la ecología a nivel individual, poblacional y de la comunidad, y pueden dar una idea de la
evolución y la dinámica contemporánea de los sistemas biológicos (Rodríguez-Robles,
2002). Esta información no solo es valiosa por acercarnos al conocimiento de la biología de
las especies de serpientes, sino que aporta datos fundamentales para conocer el papel de
estos depredadores en los ecosistemas naturales (Carreira, 2002). Por su función como
depredadores, las serpientes merecen mayor atención por parte de ecólogos involucrados en
el estudio de dinámica del ecosistema (Akani et al., 2003). Incluso, algunas especies como
Hydrodynastes gigas, llegan a ser de los depredadores tope más importante en los
ecosistemas en que habita en la región subtropical de Sudamérica, debido a que la mayoría
de los grandes mamíferos como Panthera onca y Pteronura brasiliensis se han extinguido
(Giraudo et al., 2007). Además, la información sobre la alimentación es uno de los factores
que incide en la determinación de la vulnerabilidad de una especie (Carreira, 2002). Sin
embargo la mayoría de los estudios sobre la ecología de la alimentación de serpiente son
generalizaciones y algunos autores han observado diferencias entre los estudios generales y
los que analizan muestras representativas de especies (Giraudo et al, 2004.; López y
Giraudo, 2004; Bellini et al.; 2013).
Entre las especies estudiadas encontramos diferentes grados de especialización en la
dieta y en diferentes tipos de presas, estando correlacionada la alimentación más con el uso
del hábitat y la historia filogenética, que con el modo reproductivo de las especies. Esto es
particularmente evidente cuando se observa la superposición del nicho alimenticio entre las
especies estudiadas. En el análisis a nivel de grandes grupos se ve que las mayores
superposiciones se dan entre especies que comparten el mismo hábitat, dándose incluso
superposición entre especies terrestres y fosoriales por un lado, y acuáticas y arborícola por
otro. Las especies cogenéricas también se superponen en este nivel debido a que hacen uso
del mismo tipo de hábitat. El análisis a nivel de familia muestra sin embargo resultados
muy distintos, con poca superposición en general, siendo los valores más altos entre
distinto géneros, salvo en un caso de dos especies cogenéricas (Thamnodynastes). Estos
resultados apoyan la hipótesis de Vitt y Pianka (2005), que sugiere que el efecto histórico
es mayor y la interacción entre especies es menor entre especies filogenéticamente lejanas,
101
mientras que los efectos históricos son menores y las interacciones entre especies se ven
potenciadas entre especies filogenéticamente cercanas que comparten el mismo ambiente.
Adicionalmente, Pianka (1974) afirmó que las especies simpátricas con altos niveles de
superposición a lo largo de una dimensión del nicho, a menudo se superponen
relativamente poco a lo largo de otra de las dimensiones, reduciendo la sobreposición
global efectiva de nicho. Por ejemplo, aunque L. ahaetulla se superpone altamente con dos
especies de Thamnodynastes, incluso al nivel de familia, no comparten el mismo tipo de
hábitat. Por otro lado, este mismo autor, sugirió que si un recurso no es escaso, dos
organismos pueden compartirlo sin perjudicar uno al otro. Los anuros, que son el grupo que
consumen en mayor proporción las especies que se superponen a nivel de familias, son un
recurso abundantes en los humedales de la región.
Las especies terrestres se alimentaron principalmente de mamíferos y reptiles (B.
alternatus, B. diporus, P. rustica y Philodryas patagoniensis) aunque en diferentes
proporciones, siendo solo una especialista en anfibios (X. merremii). Ambas especies de
Bothrops se alimentan de mamíferos, sin embargo, mientras B. alternatus es especialista, la
dieta de B. diporus está compuesta en un 50% por otros tipos de presas, por lo que se la
considera una especie generalista. Estudios que analizaron un elevado número de
individuos de B. alternatus, indican una dieta especializada en mamíferos (roedores y
marsupiales) (Martins et al., 2002; Nunes, 2006; Giraudo et al., 2008), sin embargo en este
estudio se registró un anfibio en el estómago de un juvenil. Si bien alternatus pertenece a
un sub-clado con especies principalmente especializadas en mamíferos, este dato muestra
cierta capacidad de ingerir anfibios (abundantes en sus hábitat), un carácter considerado
ancestral y ampliamente distribuido filogenéticamente en el género Bothrops (Martins et
al., 2002).
Las especies acuáticas se alimentaron principalmente de peces (E. semiaureus, H.
infrataeniatus, H. leopardinus) y anfibios (T. chaquensis, T. hypoconia, T. strigatus),
siendo H. gigas la única especie generalista, lo cual esté asociado probablemente a su gran
tamaño corporal, que le posibilita consumir todo tipo de presas. A su vez la mayoría de
presas identificadas para esta última especies son exclusivamente acuáticas o
semiacuáticas, lo que se correlaciona que el tipo de hábitat que usa (ver para mayor detalle:
López y Giraudo, 2004). La única especie arborícola consumió casi exclusivamente
102
anfibios arborícolas (Hyla y Scinax) y algunas aves y huevos. Por último las especies
fosoriales se alimentaron de reptiles alargados (M. altirostris) y anfibios terrestres (X.
dorbingyi).
4.4 Conclusiones
A la luz de todos los resultados encontrados en este estudio, las hipótesis sobre las
influencias filogenéticas (HHP) cobra mayor peso. Queda demostrado que las serpientes
relacionadas filogenéticamente tienen morfología, estrategias reproductivas y alimentarias
más similares entre sí, en relación con especies de diferentes linajes que comparten su
hábitats. Por ejemplo, H. gigas y las dos especies de Helicops, y las tres de
Thamnodynastes, a pesar de compartir el tipo de hábitat (son todas especies acuáticas), no
tienen el mismo modo ni fenología reproductiva (H. gigas ovípara, Helicops y
Thamnodynastes vivíparas), ni el mismo tipo de dieta que varía en relación con los géneros,
siendo Thamnodynastes batracófaga, Helicops principalmente piscívora e Hydrodynastes
omnicarnívora.
Por otro lado, la influencia ecológica sobre algunos atributos de las serpientes pudo
ser observada. Algunas serpientes que comparten los mismos hábitats mostraron ciertas
convergencias, particularmente en las estrategias alimenticias, por ejemplo E. semiaureus y
las dos especies de Helicops, que son acuáticas, incluyeron peces (y en menor proporción
anfibios) como parte importante de sus dietas, mientras que la mayoría de las especies de
Erythrolamprus (antes Liophis), tienen una dieta basada casi exclusivamente en anfibios
(Giraudo et al., 2007); sin embargo el rol de la filogenia sigue siendo el mayor
determinante en la estructuración de esta comunidad de ofidios. Acorde a esto, se puede
agregar que, aunque los análisis de influencia filogenética en la morfología, reproducción y
dieta muestran que prácticamente la totalidad de la variación de estos atributos puede ser
explicada mediante las relaciones filogenéticas de las especies, cuando realizamos un
análisis con la covariación de otra matriz ecológica como el uso del hábitat, se puede
apreciar que este último atributo influye (aunque en mucho menor medida) en las
características reproductivas de una especie. Estudios anteriores han sugerido que las
principales características ecológicas de las serpientes (por ejemplo, la dieta, el modo de
reproducción, uso de hábitat) han cambiado durante la historia de la evolución del clado
103
(Martins et al., 2002). Aunque algunos de estos rasgos han experimentado pocos cambios
durante la historia de un linaje, lo que resulta en un grupo de serpientes con poca variación
contemporánea en estos caracteres, otros rasgos son menos conservadores y difieren
ampliamente entre un clado (Pizzatto et al., 2008a). Como se había esperado, las
características reproductivas son en su mayoría conservativas y están más en línea con la
HHP, salvo la frecuencia y el momento de las posturas y pariciones que lo están más con la
HCP. La dieta también fue conservativa, explicándose mediante la HHP, aunque mostró un
poco más de flexibilidad dentro de las especies cogenéricas, como se mostró para Bothrops,
Helicops, Thamnodynastes y Xenodon. Conociendo que la estructura de una comunidad
refleja tanto las interacciones ecológicas de los individuos que la componen, como la
historia de los linajes que la integran (Vitt et al., 2003; França et al., 2008; Colston et al.,
2010), podemos explicar que ciertos rasgos morfológicos o atributos ecológicos de la dieta
y reproducción de las especies estudiadas estén más en línea con la HPC, mientras que
otros se explican mejor bajo la HHP. Como indica França et al. (2008) estas hipótesis no
son mutuamente excluyentes.
Ahora podemos responder por lo menos en parte la pregunta que se hicieron Cadle y
Greene (1993) sobre qué es lo que determina la organización de una comunidad en el
tiempo y en el espacio, indicando que en la comunidad estudiada un efecto filogenético
profundo explica la mayor parte de la variación de la morfología y de los atributos
reproductivos y alimentarios, aunque el uso del hábitat influye (en menor medida) en
algunas características reproductivas y dietarias de algunas especies.
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115

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UNIVERSIDAD NACIONAL DEL LITORAL

Facultad de Bioquímica y Ciencias Biológicas

Tesis para la obtención del Grado Académico de Doctor en Ciencias

“ECOLOGÍA COMPARADA DE SERPIENTES OVÍPARAS Y

dimorfismo sexual, madurez, reproducción, dieta y superposición de nicho trófico. Para

1.1 La estructura de las comunidades: dos hipótesis

comunidades, se desarrollaron en estudios centrados en comunidades de serpientes

cuenta con estudios de la dirección de la evolución de la viviparidad (Lynch y Wagner,

1.2 Modos y estrategias reproductivas

Ambientes impredecibles: La retención de huevos puede ser más probable en ambientes

1.3 Covariación en los atributos ecológicos de las serpientes

en la dieta (López y Giraudo, 2008), el tamaño de las presas y su disponibilidad (Arnold,

1.4 Especies en estudio

Serpientes vivíparas bajo estudio

Figura 1. Helicops infrataeniatus Figura 2. Helicops leopardinus

Figura 3. Thamnodynastes hypoconia Figura 4. Thamnodynastes chaquensis

Figura 5. Thamnodynastes strigatus

Figura 6. Bothrops diporus Figura 7. Bothrops alternatus

Serpientes ovíparas bajo estudio

Figura 8. Hydrodynastes gigas

Figura 10. Leptophis ahaetulla

Figura 11. Philodryas

Figura 12. Xenodon merremii

Figura 13. Paraphimophis rustica

Figura 14. Micrurus altirostris

Figura 15. Xenodon dorbingyi

1.5 Integrando filogenia y ecología

(1) Comparar la biología reproductiva y dieta de especies ovíparas y vivíparas relacionadas

(2) Evaluar la covariación de características y éxito reproductivo (tamaño de camada,

• Estrategias alimentarias (frecuencia de presas en estómagos, alimentación en hembras

Sobre factores ecológicos o ambientales que favorecieron la viviparidad

1. Ambientes impredecibles favorecieron la viviparidad: Las especies vivíparas deberían

2. Frecuencia reproductiva: La frecuencia reproductiva debería ser menor en especies

3. Hábitos acuáticos, arbóreos o fosoriales: Especies con adaptaciones morfológicas

Sobre influencias filogenéticas y/o ecológicas

4. Serpientes relacionadas filogenéticamente (del mismo género, tribu o familia) deberían

2.1 Área de estudio

ñandubay (Prosopis algarrobila) y algarrobo (Prosopis nigra), los palmares de yatay

2.2.2 Toma de datos

posible mediante comparación con ejemplares de referencia depositados en la colección del

2.2.3 Análisis de datos

Figura 17.5. Folículos vitelogénicos de Figura 18. Presa en estómago de H. gigas

Morfología Dieta Reproducción

Especies / Variable Ventrales Subcaudales LHC LC Peso LCT

Tabla 2.2. Matriz de dieta para el Análisis de ordenamiento filogenético canónico.

Tabla 2.3. Matriz de reproducción para el Análisis de ordenamiento filogenético canónico.

Especies / Variable Fecundidad media Ovípara Vivípara Anual Bianual

Especies / Variable Acuática Terrestre Arborícola Fosorial

ESPECIES GÉNEROS TRIBUS SUBFAMILIAS FAMILIA INFRAORDEN

rango de LC fue de 41 mm a 84 mm en machos (media= 58 mm) y de 35 mm a 120 mm en

T. chaquensis T. hypoconia T. strigatus X. dorbingyi X. merremii

VEN SUB LHC LC P LCA

Tabla 6. Comparaciones de variables morfológicas entre Thamnodynastes chaquensis, T.

VEN SUB LHC LC P LCA

VEN SUB LHC LC P LCA

Figura 20.2. Ciclo reproductivo de los machos de T. chaquensis en el litoral fluvial

Figura 24. Ciclo reproductivo de Philodryas patagoniensis en el litoral fluvial argentino.

Folículos vitelogénicos Huevos oviductales Pariciones o posturas

Figura 27. Dieta de las serpientes analizadas a nivel de grandes grupos.