Fecha de entrega: 21 de junio, 2022

CÁNCER GÁSTRICO
Elaborado por Gabriela López Chaves

Generalidades y patología
En todo el mundo, el carcinoma gástrico (CG) es la más común de todas las
neoplasias del aparato digestivo, y representa la segunda causa de mortalidad asociada a
cáncer. Es una neoplasia que se relaciona con factores genéticos y ambientales. (1)

Pólipos y tumores gástricos

Los pólipos son masas o nódulos que se proyectan por encima de la mucosa
circundante. Los pólipos pueden aparecer como consecuencia de la hiperplasia de células
epiteliales o del estroma, por inflamación, ectopia o neoplasia. (2)

Pólipos hiperplásicos
Hasta un 75% de todos los pólipos gástricos son inflamatorios o hiperplásicos. Se
detectan en pacientes con edades entre los 50 y 60 años, y aparecen en pacientes con
antecedentes de gastritis crónica, que inicia la lesión y la hiperplasia reactiva que provoca
el crecimiento del pólipo. Cuando la gastritis se asocia a H. pylori, los pólipos pueden
resolverse al erradicar la bacteria. (2)

La frecuencia de displasia, que es una lesión precancerosa in situ, en los pólipos se

correlaciona con su tamaño; se produce un aumento significativo del riesgo en los pólipos
que superan los 1,5cm. (2)

Adenoma gástrico
Los adenomas gástricos representan hasta el 10% de todos los pólipos gástricos. Se
encuentran, generalmente, en pacientes con masculinos entre los 50 y 60 años. Los
adenomas aparecen casi siempre sobre un fondo de gastritis crónica con atrofia y
metaplasia intestinal. (2)

Todos los adenomas digestivos tienen displasia epitelial, que puede ser alto o bajo
grado. El riesgo de desarrollo de un adenocarcinoma sobre un adenoma gástrico se

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relaciona con el tamaño de la lesión se relaciona con el tamaño de la lesión con el tamaño
de la lesión y resulta especialmente alto en las lesiones que superan 2 cm de diámetro. (2)

Adenocarcinoma gástrico
El adenocarcinoma es el tumor maligno es un tumor maligno más frecuente del
estómago y representa más del 90% de todos los cánceres gástricos. Los adenocarcinomas
gástricos se clasifican en función de su localización dentro del estómago, además de sus
características macroscópicas e histológicas. (2)

Ilustración 1. Clasificación de Lauren. Recuperada de: Guzmán S, Norero E. Cáncer Gástrico. Rev Med Clin Conde.
2014;25(2):106-13.

Los cánceres de tipo intestinal suelen ser voluminosos y están constituidos por
estructuras glandulares similares a los
adenocarcinomas de esófago y colon. Suele
formar un frente de crecimiento amplio
expansivo y da lugar a una masa ulcerada o
exofítica. (2) Se desarrollan a partir de lesiones
que se consideran precancerosas, como la
gastritis atrófica, metaplasia intestinal y displasia.
Es el tipo más frecuente en varones, prevalece en
la población de mayor edad y es la variedad
dominante en zonas donde el cáncer gástrico es
epidémico, lo cual parece relacionarse con
factores ambientales como posibles causas de la
neoplasia como la dieta, el tabaquismo y el
alcoholismo. (3)

Los cánceres gástricos de tipo difuso

crecen de forma infiltrante y están constituidos
por células poco cohesivas, con grandes vacuolas
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de mucina que expanden el citoplasma y desplazan el núcleo hacia la periferia, dando
lugar a una morfología en anillo de sello. (2) El tipo difuso no se origina en todos los casos
en lesiones precancerosas reconocibles y constituye el tipo histológico predominante en
zonas endémicas; se reconoce más a menudo en mujeres y población joven, así como en
personas con sangre tipo A, lo cual sugiere cierta participación hereditaria. (3)

Desde el punto de vista morfológico, el

adenocarcinoma gástrico se describe
de acuerdo con la clasificación de
Bormann. Esta clasificación tiene
implicaciones para el pronóstico. En
90%, las lesiones de tipo 1 son
neoplasias bien diferenciadas; en
cambio, 50% de las neoplasias de tipo
3 muestran escasa diferenciación. Cada
una tiene pronósticos propios. (3)
Ilustración 3. Clasificación de Bormann. Recuperado de: López Basave
HN, Arias Ábrego AT, Padilla Rosciano AE, Lino Silva SL, Aiello Crocifoglio
V, Ruiz Molina JM. Cáncer gástrico. En: Herrera Gómez Á, Ñamendys
Silva SA, Meneses García A, editores. Manual de Oncología [Internet].
6.ª ed. McGraw-Hill; 2018

Patogenia
Los cánceres gástricos pueden tener etiologías varías, entre ellos se encuentran:

Mutaciones
La mayoría de los cánceres gástricos no son hereditarios, pero se han identificado
mutaciones en la variante familiar. Las mutaciones en la línea germinal de CDH1, que
codifica la E-cadherina, una proteína implicada en la adhesión de las células epiteliales, se
asocian a cáncer gástrico familiar, en general, de tipo difuso. (2)

Los pacientes con Poliposis Adenomatosa Familiar (PAF), que tienen mutaciones en
la línea germinal de los genes de la poliposis adenomatosa del colon (APC) tienen un
riesgo aumentado de desarrollar CA gástrico de tipo intestinal. (2)

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H. pylori:
La gastritis crónica, en general se asocia a infección de H. pylori, determina el
desarrollo y la progresión de los cánceres que pueden ser inducidos por distintas
alteraciones genéticas. (2)

Igual que sucede en otros muchos tipos de inflamación crónica, la gastritis crónica
inducida por H. pylori se asocia a un aumento de la producción de proteínas
proinflamatorias, como interleucina I (IL-I) y factor de necrosis tumoral (TNF). Los genes
que codifican estos factores y potencian la producción de estas citocinas aumenten el
riesgo de desarrollar un CA gástrico asociado a gastritis crónica. (2)

Virus de Epstein-Barr (VEB)

Aproximadamente el 10% de estos adenocarcinomas gástricos se relacionan con
una infección de VEB. Aunque todavía no se sabe el papel exacto que funge este virus en
la génesis adenocarcinomas gástricos, se sabe que los episomas del VEB presentes en
estos tumores son clonales, lo que sugiere que la infección produjo la transformación
neoplásica. (2)

Aunque el adenocarcinoma es el tipo de tumor más común de estómago, existen

otros tipos de tumores malignos y benignos que se pueden encontrar, entre ellos se
encuentran:

Tumores malignos Tumores benignos

- Adenocarcinoma (carcinoma - Pólipo hiperplásico
- Linfoma gástrico primario - Pólipo adenomatoso
- Tumor del estroma gastrointestinal - Leiomioma
- Tumor neuroendocrino - Lipoma
- Schwannoma
- Páncreas heterotópico
Tipos de tumores gástricos. Recuperado de: Roses RE, Dempsey DT. Estómago. En: Brunicardi FC, Andersen DK, Billiar TR, Dunn DL,
Kao LS, Hunter JG, et al., editores. Schwartz Principios de Cirugía [Internet]. 11.ª ed. McGraw-Hill; 2020.

Epidemiología
El cáncer gástrico es el cuarto tipo de cáncer más frecuente y la segunda causa de
muerte por cáncer en todo el mundo. (4) El 70% de los casos nuevos ocurre en países en
desarrollo, pues se asocia a clases socioeconómicas bajas. Las mayores tasas de incidencia
se reportan en Japón, Europa oriental, Chile y Costa Rica, y las menores tasas en
Norteamérica, África y el sudeste asiático. (1,2)

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 Las variaciones regionales representan diferencias en el patrón alimenticio e
infección por Helicobacter pylori. La tasa de incidencia se redujo de manera sustancial en
muchas partes del mundo, en parte debido a factores relacionados con la conservación de
alimentos (disminución de la conservación en sal y otros preservadores), y por la
reducción de la infección crónica por H. pylori. (2)

En general, el cáncer gástrico es una enfermedad de los ancianos y es dos veces

más frecuente en los negros que en los blancos. En pacientes más jóvenes, los tumores
suelen pertenecer a la variedad difusa y tienden a ser grandes, agresivos y poco
diferenciados, afectando a veces todo el estómago (linitis plástica). (4)

Ilustración 4. Estadísticas de incidencia y mortalidad del cáncer gástrico del Global Cancer Observatory, 2018.
Página
Recuperado de: Roses RE, Dempsey DT. Estómago. En: Brunicardi FC, Andersen DK, Billiar TR, Dunn DL, Kao LS,
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Hunter JG, et al., editores. Schwartz Principios de Cirugía [Internet]. 11.ª ed. McGraw-Hill; 2020.
 Cáncer gástrico en Costa Rica
Según el estudio longitudinal Caracterización clínica y epidemiológica de la
población tamizada en el centro de detección temprana de cáncer gástrico, Costa Rica:
período 1996-2015, publicado en el 2018, los varones son el sexo más afectado por el
cáncer gástrico, aunque se ha observado que las mujeres consultan más que los hombres,
especialmente en la mediana y alta edad, y en las zonas rurales. (5)

La edad promedio de los pacientes diagnosticados con cáncer fue de 61,80 años, la
cual es similar a la reportada por algunos países latinoamericanos, en que se hace
referencia a edades promedio de 65 años. (5)

Otros factores de riesgo identificados por el estudio fueron: infección por H. pylori,
tabaquismo, y mostró una asociación protectora entre el ardor y el cáncer gástrico, así
como las cardiopatías.

Ilustración 5. Factores de riesgo y síntomas asociados. Recuperado de: Dávila Meneses A,

Quintanilla Retana F, Castillo Araya K, Sánchez Ortiz L, Barquero Uriarte T, Romero Zúñiga JJ.
Caracterización clínica y epidemiológica de la población tamizada en el centro de detección
temprana de cáncer gástrico, Costa Rica: período 1996-2015. Rev Costarricense de Salud
Pública [Internet]. 2018 Pág i n a 6 | 16
 Los síntomas de vómito, pérdida de apetito y dolor de estómago, fueron los que
presentaron más asociación con el cáncer gástrico. Los hallazgos clínicos más comunes
son: dolor epigástrico, hinchazón o una masa epigástrica palpable; sin embargo, otros
pacientes pueden presentar náuseas y vómitos debido a la obstrucción gástrica, saciedad
temprana por linitis plástica, así como disfagia producto de algún nivel de afectación
cardiaca. Asimismo, signos y síntomas de sangrado gastrointestinal superior debido a
ulceración del tumor y, no en pocos casos, pacientes con cáncer gástrico avanzado pueden
presentar signos clínicos de enfermedad metastásica, como anorexia, pérdida de peso,
ictericia, ascitis y agrandamiento hepático. (5)

Las variables llenura, náuseas, antecedentes familiares de cáncer de estómago y

esófago no mostraron asociación estadística significativa. (5)

En cuanto a los factores protectores, el ardor se considera un factor protector,

debido a que es un motivo de consulta que puede llevar a la realización de una
gastroscopía que permita descubrir el cáncer en estadios tempranos; por su parte, las
cardiopatías, tienen un efecto protector que puede estar asociado al consumo de
antiinflamatorios no esteroideos (AINES) y aspirina en estos pacientes. Basados en
metaanálisis Yang (2015), el consumo de este medicamento de forma prolongada y
frecuente, parece tener un efecto protector en la incidencia de cáncer gástrico. (5)

Manifestaciones clínicas
Signos y síntomas

Ilustración 6. Síntomas más frecuentes en pacientes con cáncer gástrico. Recuperado de: 6.
Mansfield PF. Clinical features, diagnosis, and staging of gastric cancer. En: Tanabe KK,
Kruskal JB, Savarese DM, Grover S, editores. UpToDate [Internet]. Wolters Kluwer; 2021

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 Los síntomas precoces recuerdan a la gastritis crónica, entre ellos la dispepsia,
disfagia y náuseas. Debido a lo poco específicos que son, el cáncer suele diagnosticarse en
estadios evolucionados cuando se empiezan a hacer estudios diagnósticos como
consecuencia de la aparición de síntomas alarmantes, como pérdida de peso, anorexia,
alteraciones en hábitos intestinales, anemia y hemorragia. (2)

La mayoría de los pacientes con CA gástrico cursan con sintomatología. Los

síntomas más comunes para poder hacer el diagnóstico inicial son el dolor abdominal y la
pérdida de peso. (6)

La pérdida de peso se asocia a una absorción calórica insuficiente, más que con un
aumento del catabolismo, y puede ser atribuible a anorexia, náuseas, dolor de abdomen,
sensación de saciedad temprana y disfagia. Mientras que, el dolor abdominal suele a ser
epigástrico, vago y aparece tempranamente en la enfermedad, y progresa a ser más
severo con forme la enfermedad avanza. (6)

La disfagia es un síntoma que se presenta comúnmente en pacientes con cáncer en

el estómago proximal o en la unión gastroesofágica. El síndrome de pseudoacalasia puede
ocurrir como resultado de que se afecte el plexo de Auerbach por una extensión local o
por una obstrucción cercana a la unión gastroesofágica. (6)

El sangrado gastrointestinal oculto, con o sin deficiencia de hierro, no es raro,

mientras que los SIA (melena o
hematemesis) son menos frecuentes de
ver. La presencia de masas abdominales,
aunque no es común, es un hallazgo físico
y generalmente indica que se trata de un
caso de cáncer avanzado. (6)

Los pacientes pueden, además, presentar

signos o síntomas de enfermedad
metastásica. Los sitios más comunes
donde se pueden encontrar enfermedad
metastásica son el hígado, las superficies
peritoneales o los nódulos linfáticos. En
menor medida, se puede encontrar en ovario, SNC, hueso, intratorácico (pleura o
parénquima). La metástasis a tejidos blandos, que puede ocurrir en pacientes con invasión
linfática, se puede observar en el examen físico, en forma de nódulos como: el nodo de
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Virchow, que es un nodo supraclavicular izquierdo (es el hallazgo más común en el
examen físico cuando hay enfermedad metastásica), el nódulo de la hermana María José,
que es un nódulo periumbilical o el nódulo de Irish (nodo en la axila izquierda). (6)

La metástasis a peritoneo se presenta con un ovario agrandado (tumor de

Krukenberg) o una masa en el sac-de-cul en el tacto rectal (escudo de Blumer), mientras
que el signo de la ascitis suele ser la primera indicación de metástasis al peritoneo. (6)

Hallazgos en estudios de
imagen
El TAC da información sobre el
tumor primario, y también permite
visualizar ascitis de bajo volumen,
metástasis peritoneal, metástasis a hígado
y nódulos perigástricos o en otros sitios.

Los estudios con Bario pueden

identificar tanto ulceraciones gástricas
malignas como lesiones infiltrantes, y
algunos cánceres gástricos tempranos.
Este estudio tiene un alto porcentaje de
falsos negativos, por lo que casi no se
Ilustración 8. Cáncer gástrico detectado con estudios con Bario.
utiliza y se prefiere recurrir a estudios Recuperado de: Mansfield PF. Clinical features, diagnosis, and
staging of gastric cancer. En: Tanabe KK, Kruskal JB, Savarese DM,
como el TAC o la endoscopía. (6) Grover S, editores. UpToDate [Internet]. Wolters Kluwer; 2021

Diagnóstico
Diagnóstico temprano
La cromoendoscopia es un estudio que consiste en la aplicación transendoscópica
de una tintura llamada índigo-carmín, o la aplicación intravenosa de fluoresceína, con el
objetivo de teñir lesiones pequeñas que se encuentran en la mucosa gástrica y hacerlas
visibles en la endoscopía. Este método permite el diagnóstico de lesiones muy pequeñas,
aun cuando sean planas. Este método se implementa en Japón. (1)

Diagnóstico por gastroscopia

En los países occidentales, la mayoría de pacientes con cáncer gástrico se
presentan al médico después de cierto tiempo de haber padecido molestias, sin respuesta

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 al tratamiento médico, y de varios episodios de
recidiva de uno o más signos y síntomas
(dispepsia, dolor epigástrico, plenitud gástrica
precoz, náusea, vómito, disfagia, hematemesis,
melena, distensión abdominal, síndrome de
obstrucción pikórica, anemia ferropénica,
anemia normocítica-normocrónica, astenia,
adinamia, anorexia, pérdida de peso, sangre
oculta en heces). (1)

El diagnóstico del cáncer gástrico es

clínico y requiere estar muy atento para
detectarlo cuando se manifieste. El diagnóstico
de certeza se logra mediante una endoscopia
gástrica. La sensibilidad y especificidad de estos
diagnósticos son altas. (1)
Ilustración 9. Endoscopía de úlcera maligna y úlcera
benigna. Recuperado de: Mansfield PF. Clinical features,
La staging
diagnosis, and endoscopía gástrica
of gastric cancer. permite
En: Tanabe KK, localizar
Kruskal JB, Savarese DM, Grover S, editores. UpToDate
anatómicamente
[Internet]. Wolters Kluwer;el2021
tejido afectado y
diagnosticar el cáncer. El uso temprano de las endoscopías en pacientes con molestias
gastrointestinales pueden estar asociados con un mayor índice de detección temprana de
cánceres gástricos. (6)

Diagnóstico de cáncer gástrico hereditario

En el artículo Cáncer Gástrico de Guzmán y Norero (2014), se aporta una tabla
resumen de los requisitos para el diagnóstico de cáncer hereditario. En la práctica, esta
posibilidad debe tenerse presente cada vez que uno se enfrente a un paciente con CG que
tenga menos de 40 a 50 años, con un cáncer difuso o bien cuando se documenta este
diagnóstico en más de un integrante de una misma familia, especialmente si son menores
de 50 años y su parentesco es de primer grado. (7)

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 Ilustración 10. Requisitos para el diagnóstico de cáncer hereditario.
Recuperado de: Guzmán S, Norero E. Cáncer Gástrico. Rev Med Clin Conde.
2014;25(1):106-13.

Etapificación
La etapificación o estudio del grado de avance de la enfermedad tiene dos
propósitos fundamentales: precisar el mejor plan terapéutico en cada caso, y precisar lo
mejor posible el pronóstico del paciente. (7)

En el mundo, esta etapificación se realiza, a nivel mundial (excepto en Japón) con

el sistema propuesto por la UICC (Union Internationale Contre le Cancer) en conjunto con
la AJCC (American Joint Comission on Cancer). (7)

La clasificación T N M tiene como significado lo siguiente:

 T: Se refiere a tumor en sus grados de profundidad de invasión.

 N: Linfonodos.
 M: Presencia o ausencia de metástasis.

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 Ilustración 11. Sistema de etapificación T N M para cáncer gástrico.
C: clasificación; Y: etapificación si ha habido neoadyuvancia; P:
etapificación anatomopatológica. Recuperado de: Guzmán S, Norero
E. Cáncer Gástrico. Rev Med Clin Conde. 2014;25(1):106-13.

Tratamiento
Tratamiento endoscópico
La resección mucosa endoscópica y la disección submucosa endoscópica pueden
considerarse en pacientes con carcinoma in situ (Tis), lesiones bien o moderadamente
diferenciadas de 2 cm o menos, en lesiones confinadas a la mucosa (T1a) sin evidencia
de ulceración, metástasis ganglionares o invasión linfovascular y márgenes bien
delimitados. (3)

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 Esta técnica ha desplazado
prácticamente a la resección mucosa y
permite la resección completa del
tumor, lo que se debe confirmar
mediante un estudio
anatomopatológico completo de la
pieza. En caso de compromiso de
alguno de los bordes o de compromiso
en profundidad debe procederse en
segunda instancia a la resección
quirúrgica, dado que el riesgo de
Ilustración 12. Criterios para tratamiento endoscópico del cáncer
gástrico. Recuperado de: Guzmán S, Norero E. Cáncer Gástrico. Rev Med recurrencia o de metástasis
Clin Conde. 2014;25(1):106-13.
ganglionares linfáticas. (7)

De igual manera, este tratamiento obliga al seguimiento endoscópico periódico para el

diagnóstico oportuno de un segundo primario en el estómago o una recurrencia. (7)

Tratamiento quirúrgico
La cirugía es el tratamiento primario del cáncer gástrico temprano con el objetivo
de realizar una resección completa con márgenes negativos (R0 o sin tumor residual). En
él, se busca la resección quirúrgica del tumor y del territorio linfático potencialmente
comprometido. La gastrectomía subtotal es la técnica de preferencia para el cáncer
gástrico distal (antro o mitad distal del cuerpo), con resultados similares comparados con
la gastrectomía total, pero con una tasa de complicaciones menor. (3, 7)

La gastrectomía radical con márgenes microscópicos negativos es preferida para

los tumores resecables T1b-T3, mientras que los T4 requieren la resección en bloque de
las estructuras involucradas. Se consideran tumores irresecables cuando existe evidencia
de compromiso peritoneal (incluida la citología peritoneal positiva), metástasis distantes o
enfermedad local avanzada (N3 o N4 e invasión vascular mayor, con exclusión de los vasos
esplénicos). La resección gástrica limitada, aun con márgenes positivos, es aceptable para
tumores resecables con fines de paliación (obstrucción o sangrado) y la disección linfática
no se requiere en estos casos. (3)

Terapia sistémica (neoadyuvante y adyuvante)

A pesar de lograr una resección completa, la recaída local, regional y distante es lo
habitual. Por ello, se ha intentado la terapia adyuvante en diferentes modalidades. (3) La
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evidencia actual indica que los resultados obtenidos con la cirugía en términos de curación
y sobrevida se benefician si se incorporan al tratamiento protocolos de adyuvancia o de
neoadyuvancia. (7)

La neoadyuvancia tiene por objeto reducir en el preoperatorio la carga tumoral,

especialmente ante la evidencia de metástasis linfáticas o de tumores avanzados, con
compromiso de serosa, facilitando así la operación de carácter RO y puede, según
protocolo, complementarse con quimioterapia en el postoperatorio. (7)

Tratamiento de tumores irresecables

Se ha instituido el tratamiento con radioterapia como modalidad única en
personas con tumores avanzados e irresecables, pero la terapia combinada con
quimiorradioterapia produce mejores resultados en relación con la supervivencia. (3)

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 Referencias
1. López Carrillo L, Oñate Ocaña LF, Méndez Sánchez N. Cáncer gástrico. En:
Gastroenterología [Internet]. 3.ª ed. McGraw-Hill; 2018 [citado 18 de junio de 2022].
Disponible en: https://accessmedicina.mhmedical.com/content.aspx?
bookid=2369&sectionid=184727881
2. Kumar V, Abbas AK, Aster JC, editores. Cavidad oral y tubo digestivo. En: Robbins
Patología Humana. 10.ª ed. Elvesier; 2018. p. 603-7.
3. López Basave HN, Arias Ábrego AT, Padilla Rosciano AE, Lino Silva SL, Aiello Crocifoglio
V, Ruiz Molina JM. Cáncer gástrico. En: Herrera Gómez Á, Ñamendys Silva SA,
Meneses García A, editores. Manual de Oncología [Internet]. 6.ª ed. McGraw-Hill;
2018 [citado 18 de junio de 2022]. Disponible en:
https://accessmedicina.mhmedical.com/content.aspx?
bookid=2306&sectionid=180363690
4. Roses RE, Dempsey DT. Estómago. En: Brunicardi FC, Andersen DK, Billiar TR, Dunn DL,
Kao LS, Hunter JG, et al., editores. Schwartz Principios de Cirugía [Internet]. 11.ª ed.
McGraw-Hill; 2020 [citado 18 de junio de 2022]. Disponible en:
https://accessmedicina.mhmedical.com/content.aspx?
bookid=2958&sectionid=250640139
5. Dávila Meneses A, Quintanilla Retana F, Castillo Araya K, Sánchez Ortiz L, Barquero
Uriarte T, Romero Zúñiga JJ. Caracterización clínica y epidemiológica de la población
tamizada en el centro de detección temprana de cáncer gástrico, Costa Rica: período
1996-2015. Rev Costarricense de Salud Pública [Internet]. 2018 [citado 18 de junio de
2022];27(2). Disponible en: https://www.scielo.sa.cr/pdf/rcsp/v27n2/1409-1429-rcsp-
27-02-68.pdf
6. Mansfield PF. Clinical features, diagnosis, and staging of gastric cancer. En: Tanabe KK,
Kruskal JB, Savarese DM, Grover S, editores. UpToDate [Internet]. Wolters Kluwer;
2021 [citado 18 de junio de 2022]. Disponible en:
https://www.uptodate.com.uh.remotexs.xyz/contents/clinical-features-diagnosis-
and-staging-of-gastric-cancer?search=Gastric
%20cancer&source=search_result&selectedTitle=1~150&usage_type=default&display
_rank=1
7. Guzmán S, Norero E. Cáncer Gástrico. Rev Med Clin Conde. 2014;25(1):106-13.
Disponible en:
https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0716864014700161
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