Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat.

45(174):208-216, enero-marzo de 2021

doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

Ciencias Naturales

Artículo original

Hongos ingoldianos de la parte media del río Gaira, Sierra

Nevada de Santa Marta, Colombia
Ingoldian fungi of the middle section of the Gaira River,
Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia
Brayan Peñate-Carranza1, Cesar E. Tamaris-Turizo1, Jorge A. Luna-Fontalvo2,*
1
Grupo de investigación en biodiversidad y ecología aplicada, Universidad del Magdalena, Santa Marta,
Colombia
2
Grupo de investigación en manejo y conservación de fauna, flora y ecosistemas estratégicos neotropicales
MIKU, Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia

Resumen
Los hifomicetos acuáticos son hongos microscópicos que han sido poco estudiados en ríos tropicales
y que cumplen un importante papel en la descomposición de la materia orgánica vegetal en los
ecosistemas lóticos. El objetivo de este trabajo fue determinar los hifomicetos acuáticos presentes
en la parte media del río Gaira (norte de Colombia). Se analizaron muestras cualitativas de espuma
del río y de hojas de tres especies vegetales nativas dominantes en el área de estudio (Ficus tonduzii,
Zygia longifolia y Clusia multiflora) almacenadas en el lecho del río. Se identificaron diez géneros
que incluían cuatro especies: Diplocladiella scalaroides, Heliscus submersus, Alatospora acuminata
y Flabellospora crassa. En la parte media del río Gaira se registraron por primera vez los géneros
Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Alatospora, Flabellospora y Heliscus. El
estudio evidenció la gran diversidad de hifomicetos acuáticos de la Sierra Nevada de Santa Marta.
Palabra claves: Hifomicetos acuáticos; Conidia; Espuma; Hojarasca; Sistema lótico.

Citación: Peñate-Carranza B,
Abstract
Tamaris-Turizo CE, Luna-Fontalvo JA. Aquatic hyphomycetes are microscopic fungi that have been poorly studied in tropical rivers. These
Hongos ingoldianos de la parte media fungi play an important role in the decomposition of vegetable matter within lotic ecosystems. The
del río Gaira, Sierra Nevada de Santa objective of this work was to identify the aquatic hyphomycetes of the middle section of the Gaira
Marta, Colombia. Rev. Acad. Colomb. River (northern Colombia). We analyzed qualitative samples of the river foam and submerged leaves
Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, from three dominant native plant species of the study area (Ficus tonduzii, Zygia longifolia, and
enero-marzo de 2021. doi: https://doi. Clusia multiflora). Ten genera and four species were identified: Diplocladiella scalaroides, Heliscus
org/10.18257/raccefyn.1277
submersus, Alatospora acuminate, and Flabellospora crassa. This is the first record of the genera
Editor: Elizabeth Castañeda Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Alatospora, Flabellospora, and Heliscus
in the Gaira River. Our results showed the lack of sampling effort for this biological group in the
*Correspondencia:
middle part of the Gaira River in the Sierra Nevada de Santa Marta.
Jorge A. Luna-Fontalvo;
[email protected] Keywords: Aquatic hyphomicetes; Conidia; Foam; Leave litter; Lotic system.
Recibido: 29 de julio de 2020
Aceptado: 17 de noviembre de 2020
Publicado: 29 de marzo de 2021
Introducción
Los hongos ingoldianos poseen características evolutivas convergentes adaptadas a la vida
acuática; una de las más destacadas es su capacidad de generar esporas dentro del agua, las
cuales se producen en la fase asexual del ciclo de vida del hongo mediante el desarrollo de
diásporas mitóticas conocidas como conidias (Reynolds, 1993; Kendrick, 1991; Webster,
1959; Webster & Davey, 1984). Su identificación se basa en su morfología sigmoide,
Este artículo está bajo una licencia de
Creative Commons Reconocimiento-
tetraradiada, filiforme, fusiforme, enrollada y esférica. Presentan tres o más brazos desde
NoComercial-Compartir Igual 4.0 la parte central, los cuales se alargan en diferentes direcciones; además, cada grupo posee
Internacional un tipo de conidia con una morfología distintiva (Ingold, 1975).

208
Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021 Hifomicetos del río Gaira
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

Los hifomicetos acuáticos habitan en zonas templadas y tropicales y se han descrito

cerca de 335 especies (Roldán & Honrubia,1988; Roldán, et al., 1987; Bärlocher, 1992;
Goh & Hyde, 1996; Harrington, 1997; Czeczuga & Orlowska, 1999; Gönczol, et al.,
1999; Prokhorov & Bodyagin, 2007a, 2007b; Shearer, et al., 2007; Duarte, et al., 2015;
Fernández & Smits, 2015). Sin embargo, los registros de hifomicetos en los trópicos son
pocos debido a la falta de estudios, fallas en los métodos de muestreo, a las condiciones
fisicoquímicas inapropiadas en las corrientes de agua y la competencia con otros micro-
organismos por el sustrato vegetal (Graça, et al., 2016). Se conoce que la diversidad y la
abundancia de los hifomicetos varía según el hábitat o bioma y se ha documentado que
en los sistemas tropicales y subtropicales su diversidad es menor en comparación con los
sistemas de temperatura templada (Shearer, et al., 2007; Graça, et al., 2016; Fernández,
et al., 2010).
Un atributo de importancia ecológica de estos hongos es su capacidad para colonizar la
madera y las hojas en los ríos, hecho que los convierte en pioneros en el proceso de descom-
posición del material vegetal inmerso en el agua, sustrato donde, posteriormente, se presenta
una sucesión progresiva que se evidencia en el incremento del número de especies con el
paso del tiempo (Zhou & Hyde, 2002; Sanders & Anderson, 1979; Roldán, et al., 1989).
Se ha documentado que el proceso de descomposición ocurre en tres etapas: lixiviación,
condicionamiento y fragmentación (Gimenes, et al., 2010). La etapa de condicionamiento
es de gran importancia, pues representa la colonización del material vegetal por micro-
organismos – especialmente hongos ingoldianos – que descomponen sustratos sumergidos
produciendo enzimas con actividad celulolítica, lignolítica, pectinolítica y proteolítica
mediante la cual degradan polímeros de células vegetales como la celulosa, la hemice-
lulosa y las pectinas, entre otras (Chamier, 1985; Abdel-Raheem & Ali, 2004). Estos
mecanismos favorecen el ciclo de los nutrientes que posteriormente ingresan en las redes
tróficas al ser adquiridos por parte de los productores primarios (Rosique, et al., 2018).
En muchos ríos tropicales de orden bajo la vegetación ribereña generalmente se
encuentra bien conservada, lo cual genera un aporte importante de material vegetal a estos
sistemas, en especial durante el periodo de sequía cuando se incrementa la senescencia de
las hojas con lo que aumenta el aporte de material vegetal al río (Fontalvo & Tamaris-
Turizo, 2018; Fernández & Smits, 2016; Collantes, et al., 2014; Roldán, et al., 1988).
Por lo tanto, el estudio de los organismos que protagonizan esta actividad es de vital impor-
tancia para obtener información de base sobre su diversidad y el papel que tienen en los
ríos tropicales del norte de Colombia.
Los estudios sobre la diversidad de hongos ingoldianos en Colombia son escasos.
Durante los últimos diez años se han registrado 34 especies distribuidas en tres zonas del
país: en el Caribe se han reportado cinco especies asociadas con la hojarasca presente
en la parte baja del río Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta (Luna, 2009); en la región
amazónica, se encontraron seis especies en muestras de espumas del río Hacha en Floren-
cia, Caquetá (Ruíz & Peláez, 2013), y en el noreste del país, en Floridablanca, Santander,
se han registrado 23 especies en muestras de espuma (Narváez, et al., 2016).
Dada la importancia de este grupo de hongos acuáticos en los procesos de descom-
posición en los ecosistemas lóticos y la escasa información que se tiene de ellos en el
norte de Colombia, el presente trabajo tuvo como objetivo determinar las especies de
hifomicetos acuáticos de la parte media del río Gaira en la Sierra Nevada de Santa Marta.

Materiales y métodos
Área de estudio
El muestreo se hizo en la parte media del río Gaira (sector nororiental de la Sierra Nevada
de Santa Marta), en una zona conocida como Pozo Azul, localizada entre los 11° 08’ 14,5”
N y los 74° 06’ 16,5” O, a una altitud de 750 m; la temperatura promedio del sitio es de
20,5 °C y la precipitación promedio anual de 2.491 mm (Tamaris-Turizo, et al., 2013).
La vegetación ribereña se encuentra bien conservada y entre las especies de plantas más

209
Peñate-Carranza B, Tamaris-Turizo CE, Luna-Fontalvo JA Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

representativas están Ficus tonduzii, Clusia multiflora y Zygia longifolia (Gutiérrez, et al.,
2010). El cauce presenta zonas de corriente rápida y remansos, con predominio de rápidos.
Cerca del sitio de muestreo se desarrollan actividades no intensivas de agricultura y aguas
abajo del tramo estudiado se encuentra un reconocido balneario.
Toma de muestras
El muestreo se realizó en junio del 2018 durante el inicio de la temporada de lluvias en
la zona. En los puntos de recolección de las muestras se midieron algunos parámetros
fisicoquímicos del agua: pH (6,16), oxígeno disuelto (5,50 mg/L) y temperatura (18,4 °C).
Se tomaron 20 hojas de cada especie (F. tonduzii, Z. longifolia y C. multiflora) que no
exhibieran un estado evidente de descomposición de la hojarasca sumergida en el río en
zonas de rápidos y remansos. Las muestras de hojarasca se guardaron en bolsas plásticas
con cierre hermético y se depositaron en una nevera con hielo.
En el tramo se detectaron zonas en las cuales se formaba espuma entre las rocas y
puntos turbulencia del agua debido a pequeñas cascadas (Narváez, et al., 2016). En estos
sitios se tomaron manualmente cerca de 150 mL de espuma empleando frascos estériles de
250 mL (cinco frascos para diferentes puntos de muestreo en la misma zona) (Figura 1).
Las muestras se preservaron con etanol al 96 % y se mantuvieron refrigeradas (Descals,
2005; Narváez, et al., 2016; Guerrero & Urdiales, 2016) hasta su traslado al laboratorio
de la Universidad del Magdalena para su posterior análisis.
Preparación de muestras e identificación de hifomicetos
Se raspó la superficie de cada hoja con un cepillo de dientes previamente esterilizado; el
producto del raspado se enjuagó con agua destilada sobre una caja de Petri. Terminado el
lavado, se dispusieron las preparaciones microscópicas semipermanentes utilizando lámi-
nas portaobjetos sobre las que se depositaron entre 2 y 3 gotas por lámina, que se dejaron
secar al aire. Luego, las preparaciones se trataron de manera separada con hidróxido de
potasio (KOH) al 5 % y solución de azul de lactofenol al 1 % para determinar las coni-
dias dematiáceas, y fucsina al 1 % para las hialinas (Smits, et al., 2007). Las muestras
de espuma se mezclaron manualmente y se les aplicó el mismo procedimiento para la
tinción, es decir, se tomaron entre 2 y 3 gotas de espuma diluida por lámina (Ulloa &
Hanlin, 2006; Amilcar, et al., 2015; Guerrero & Urdiales, 2016; Fiuza & Gusmão,
2013). Los conidias se observaron en un microscopio Carl Zeiss™ Primo Star™ con 20
X y 40 X. La identificación se hizo mediante la comparación de la morfología de las
conidias utilizando las claves de Ingold (1942, 1975), Von Arx (1981), Santos-Flores
& Betancourt-López (1997) y Gulis, et al. (2005). Además, se consultaron las bases
de datos del National Center for Biotechnology Information - NCBI (https://www.ncbi.

A. B.

Figura 1. (A) Detalle de la espuma localizada en el tramo de muestreo formada por turbulencia y
(B) por pequeñas cascadas

210
Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021 Hifomicetos del río Gaira
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

nlm.nih.gov/), de MYCOBANK (http://www.mycobank.org/) y el INDEX FUNGORUM

(http://www.indexfungorum.org/names/names.asp) para confirmar los nombres de las
especies y las sinonimias.

Resultados
Se determinaron los géneros de hifomicetos acuáticos Campylospora, Diplocladiella,
Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Helicomyces, Clavatospora, Alatospora,
Flabellospora y Heliscus asociados con la espuma y la hojarasca presentes en la parte
media del río Gaira (Tabla 1) y se identificaron cuatro especies: Diplocladiella scalaroides,
Heliscus submersus, Alatospora acuminata y Flabellospora crassa.
Todas los conidias se registraron en las muestras de espuma, en tanto que en las mues-
tras de hojarasca solo se encontraron los géneros Alatospora y Campylospora, específica-
mente en muestras foliares de F. tonduzii (Tabla 2). En las muestras de Z. longifolia y C.
multiflora no se encontraron hifomicetos (Tabla 2).

Tabla 1. Clasificación taxonómica de hifomicetos acuáticos asociados con la espuma y la hojarasca

en el río Gaira

Clase Orden Familia Género Autor

Pezizomycetes Pezizales Pyronemataceae Actinospora Ingold (1975)
Incertae sedis Incertae sedis Diplocladiella Ingold (1975)
Incertae sedis Incertae sedis Flabellospora Ingold (1975)
Sordariomycetes Microascales Halosphaeriaceae Clavatospora Ingold (1975)
Hypocreales Nectriaceae Heliscus Ingold (1975)
Incertae sedis Hypocreomycetidae Campylospora Ingold (1975)
Incertae sedis
Leotiomycetes Helotiales Leotiaceae Alatospora Ingold (1975)
Helotiales Discinellaceae Lemonniera Ingold (1942)
Dothideomycetes Tubeufiales Tubeufiaceae Helicomyces Goos (1985)
Dothideomycetes Incertae sedis Incertae sedis Triscelophorus Ingold (1975)
incertae sedis
Clasificación taxonómica según Lumbsch & Huhndorf (2007) y Wijayawardene, et al. (2018)

Tabla 2. Géneros de hifomicetos acuáticos asociados con la espuma y la hojarasca en la parte media
del río Gaira. El símbolo + indica la presencia de la especie.

Género Especie Hojarasca Espuma

F. tonduzii Z. longifolia C. multiflora
Actinospora +
Alatospora A. acuminata + +
Campylospora + +
Clavatospora +
Diplocladiella D. scalaroides +
Flabellospora F. crassa +
Helicomyces +
Heliscus H. submersus +
Lemonniera +
Triscelophorus       +

211
Peñate-Carranza B, Tamaris-Turizo CE, Luna-Fontalvo JA Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

Discusión
La riqueza taxonómica de hifomicetos observada en el presente estudio representa un
incremento de ocho géneros nuevos en el departamento del Magdalena (Luna, 2009).
Al comparar estos hallazgos con los estudios de Mathuriau & Chauvet (2002) en la
región andina, de Luna-Fontalvo (2009) en Santa Marta (parte baja del río Gaira) y de
Narváez-Parra, et al. (2016) en Floridablanca, Santander, se pudo establecer que siete
de los géneros son nuevos registros para el norte de Colombia: Actinospora, Alatospora,
Diplocladiella, Flabellospora, Heliscus, Lemonniera y Triscelophorus, y de estos,
Actinospora y Diplocladiella son nuevos registros para Colombia (Tabla 3).
En un estudio anual de evaluación de los hifomicetos de espuma en el río Chirgua
en Venezuela, Fernández, et al. (2009) encontraron 44 especies distribuidas en varios
géneros, de los cuales ocho coincidieron con los encontrados en este estudio, en tanto que
dos fueron propios del río Gaira (Actinospora y Lemonniera). Por otro lado, en Panamá,
Bärlocher, et al. (2010) registraron 34 especies de hifomicetos, de los cuales, los géneros

Tabla 3. Géneros y especies de hifomicetos acuáticos registrados para Colombia

Mathuriau & Chauvet Luna (2009) Narváez-Parra, et al. (2016) Ruíz & Peláez (2013) Presente estudio
(2002) (Santa Marta- parte (Santander- Floridablanca) (Región andino-
(región andina) baja del río Gaira) amazónica)
Alatospora acuminata Clavatospora tentacula Anguillospora Pestalotia Actinospora
pseudolongissima
Anguillospora longissima Clavariopsis aquatica Anguillospora longissima Triscelophorus Alatospora
monosporus
Articulospora atra Campylospora Lemonniera sp. Campylospora Campylospora
chaetocladia chaetocladia
Campylospora chaetocladia Helicomyces sp. Alatospora sp. Campylospora filicladia Clavatospora
Nawawi
Flagellospora curvula Flagellospora curvula Belthrania sp. Mycofalcella calcarata Diplocladiella
Heliscella stellata Campylospora chaetocladia Flabellospora acuminata Flabellospora
Heliscus submersus Scutisporus brunneus Helicomyces
Heliscus tentaculus Campylospora filicladia Heliscus
Lunulospora curvula Flabellospora verticillata Lemonniera
Mycocentrospora sp Triscelophorus acuminatus Triscelophorus
Nawawia filiformis Campylospora párvula
Tetracladium marchalianum Helicomyces sp.1
Phalangispora constricta Triscelophorus curviramifer
Tripospermum camelopardus Helicomyces sp.2
Tripospermum sp. Tripospermum sp.
Triscelophorus konajensis Isthmolongiospora sp.
Phalangispora constricta
Tripospermum porosporiferum
Varicosporium cf. giganteum
Weisneriomyces sp.
Trinacrium sp.
Clavatospora tentacula
Camposporium sp.

212
Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021 Hifomicetos del río Gaira
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

Diplocladiella, Actinospora y Helycomyces, estuvieron presentes en el río Gaira y no en

Panamá. A pesar de que los ríos de Venezuela y Panamá poseen condiciones ambientales
similares a las del río Gaira, se evidenciaron especies exclusivas de este río de la Sierra
Nevada de Santa Marta.
En el Parque Nacional Cajas, de la provincia del Azuay, Ecuador, Guerrero &
Urdiales (2019) identificaron 95 especies en tres microcuencas. Dicho estudio difiere de
este en cuanto a las condiciones ambientales, pues la temperatura de su área de estudio
fluctúa entre los 4 °C y los 14°C, a una altura de más de 3.000 m, en tanto que el
área del presente estudio se localiza a los 750 m con una temperatura de 20,5 °C. Sin
embargo, al comparar los dos estudios, se evidenció que la mayoría de los géneros
registrados en este también se encontraron en Ecuador, con excepción de Actinospora,
lo que permite deducir que estas especies de hongos están presentes en casi todas las
regiones tropicales.
En Cuba, Delgado-Rodríguez & Mena-Portales (2004) recolectaron muestras en
el río San Juan y otras localidades de la Reserva de la Biosfera Sierra del Rosario, en
las cuales identificaron 33 especies de hifomicetos aero-acuáticos y seis ingoldianos
en restos vegetales sumergidos y hojarasca de ambiente terrestre; cuatro de los géneros
(Diplocladiella, Triscelophorus, Diplocladiella, Campylospora) también se encontraron
en nuestro estudio.
En Serra da Jibóia, Brasil, Barbosa, et al. (2013) estudiaron los hifomicetos en ríos
con temperaturas similares a las del presente estudio e identificaron 151 taxones en los
cuales 136 de las especies correspondieron a hongos mitospóricos y 15 a ascomicetos
meiospóricos; entre los hongos mitospóricos, 134 especies correspondían a hifomicetos,
en tanto que el presente estudio solo Helicomycetes coincidió con sus resultados, lo que
evidencia que la coincidencia en las condiciones de temperatura y altitud no basta y que, al
parecer, la distribución geográfica tiene un papel muy importante en la composición de las
comunidades en determinado lugar.
Goh & Hyde (1996) han planteado que la eficiencia de la espuma al atrapar conidias
puede estar relacionada con sus formas geométricas: las conidias tetrarradiadas son atrapa-
das más fácilmente que las conidias sigmoides y ovoides debido a que su forma favorece
la flotabilidad y aumenta el área de contacto con la estructura de la espuma; en cuanto
a las conidias con formas ovoides, esta afirmación se evidenció en el presente estudio,
toda vez que la mayoría de conidias eran tetrarradiadas y correspondían a los géneros
Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Helicomyces, Clavatospora,
Flabellospora y Heliscus.
Luna (2009) realizó un estudio local en la parte baja del río Gaira, en el sector de
Puerto Mosquito, Santa Marta, donde, por primera vez, se registraron cinco especies de
hifomicetos acuáticos para la zona norte de Colombia y solo tres géneros coincidieron
con los encontradas en el presente trabajo: Clavatospora, Campylospora y Helicomyces,
lo que refleja una variación en la composición de los géneros, pues aquí se reportan
diez géneros para la parte media del río Gaira; además, los dos estudios difieren en las
condiciones ambientales dado que uno se hizo en la aparte media y el otro en la parte baja
del mismo río.

Conclusiones
Los muestreos evidenciaron que en la parte media del río Gaira se presenta una importante
riqueza taxonómica de hifomicetos acuáticos, lo cual permitió ampliar el número de
registros de géneros en esta zona del país. En cuanto a los sustratos muestreados (hojarasca
y espuma), en los dos se encontraron conidias, aunque más en la espuma de río, aspecto
que debería explorarse en futuras investigaciones. Se requieren nuevos estudios para
ampliar el conocimiento sobre la diversidad de microrganismos acuáticos, entre ellos los
hifomicetos, en sistemas fluviales y su relación con los procesos de descomposición de la
materia orgánica.

213
Peñate-Carranza B, Tamaris-Turizo CE, Luna-Fontalvo JA Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

Agradecimientos
A Wilson Peñate Barros, por su apoyo financiero para el desarrollo de las actividades de
campo y el acompañamiento técnico para llevar esta investigación a feliz término. A los
integrantes del Grupo de investigación en biodiversidad y ecología aplicada (GIBEA), por
el apoyo en las actividades de campo y laboratorio.

Contribución de los autores

BPC, CETT y JALF diseñaron los métodos de muestreo y participaron en la redacción
del manuscrito. BPC y CETT recolectaron las muestras y las procesaron en el laboratorio.
JALF confirmó la identificación de los organismos.

Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Referencias
Abdel-Raheem, A. M. & Ali, E. H. (2004). Lignocellulolytic enzyme production by aquatic hypho-
mycetes species isolated from the Nile’s delta región. Mycopathologia. 157 (3): 277-286.
Amilcar, C., Castillo, Y. S., Hofmann, A. T. (2015). Hifomicetos acuáticos asociados a hojarasca
sumergida en el río Majagua, Chiriquí, Panamá. Revista mexicana de micología. 42: 65-69.
Barbosa, F. R., Raja, H. A., Shearer, C. A., Gusmão, L. F. P. (2013). Some freshwater fungi from
the Brazilian semi-arid region, including two new species of hyphomycetes. Cryptogamie,
Mycologie. 34 (3): 243-258.
Bärlocher, F. (1992). The ecology of aquatic Hyphomycetes. Berlín: Springer Verlag. 117 p.
Bärlocher, F., Helson, J. E., Williams, D. D. (2010). Aquatic hyphomycete communities across a
land-use gradient of Panamanian streams. Fundamental and Applied Limnology/Archiv für
Hydrobiologie. 177 (3): 209-221.
Chamier, A. C. (1985). Cell-wall-degrading enzymes of aquatic hyphomycetes: a review. Botanical
Journal of the Linnean Society. 91 (1-2): 67-81.
Collantes, A., J. Castellasnos-Barliza., Tamaris-Turizo, C.E. (2014). Caída de hojarasca fina
del bosque ribereño en la cuenca del río Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta – Colombia.
Revista de Investigación Agraria y Ambiental. 5 (1): 171-184.
Czeczuga, B. & Orlowska, M. (1999). Hyphomycetes in the ice of water reservoirs. Roczniki
Akademii Medycznej w Bialymstoku. 44: 64-75.
Descals, E. (2005). Diagnostic characters of propagules of Ingoldian fungi. Mycological Research. 109
(5): 545-555.
Delgado-Rodríguez, G. & Mena-Portales, J. (2004a). Hifomicetos (hongos anamórficos) de la
Reserva Ecológica “Alturas de Banao” (Cuba). Boletín de la Sociedad Micológica de Madrid.
28: 115-124.
Delgado-Rodríguez, G. & Mena-Portales, J. (2004b). Hifomicetos aero-acuáticos e ingoldianos
de la Reserva de la Biosfera Sierra del Rosario (Cuba). Boletín de la Sociedad Micológica de
Madrid. 28: 105-113
Duarte, S., Bärlocher, F., Pascoal, C., Cássio, F. (2016). Biogeography of aquatic hyphomycetes:
current knowledge and future perspectives. Fungal Ecology. 19: 169-181.
Fernández, R. & Smits, G. (2015). Actualización de inventario de especies de hifomicetos acuáticos
en Venezuela. Gestión y Ambiente. 18 (2): 153-180.
Fernández, R. & Smits, G. (2009). Registro de la presencia de hifomicetos acuáticos en ríos de la
Cordillera de la Costa, Venezuela. Interciencia. 34 (8): 589-592.
Fernández, R. & Smits, G. (2016). Hifomicetos acuáticos en la cabecera del río Chirgua, Carabobo
Venezuela. Interciencia. 41 (2): 110-113.
Fernández, R., Smits, G., Pinto, M. (2010). Características e importancia de los hifomicetos acuá-
ticos y registro de especies en Venezuela. Revista faraute de ciencia y tecnología. 5: 1-15.
Fiuza, P. O., & Gusmão, L. F. P. (2013). Ingoldian fungi from semiarid Caatinga biome of Brazil.
The genus Campylospora. Mycosphere. 4 (3): 559-565.
Fontalvo, J.A. & Tamaris-Turizo, C. E. (2018). Calidad del agua de la parte baja del río Córdoba
(Magdalena, Colombia), usando el ICA-NSF. Intrópica. 13 (2):101-111.

214
Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021 Hifomicetos del río Gaira
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

Gimenes, K. Z., Cunha-Santino, M. B. Da., Bianchini Jr. I. (2010) Decomposição de matéria

orgânica alóctone e autóctone em ecossistemas aquáticos. Oecologia australis. 14 (4):
1036-1073.
Goh, T. K. & Hyde, K. D. (1996). Biodiversity of freshwater fungi.  Journal of Industrial
Microbiology. 17 (5-6): 328-345.
Gönczol, J. Revay, A., Csontos, P. (1999). Studies on the aquatic hyphomycetes of the Morgò
stream, Hungary. Archiv für Hydrobiology. 144 (4): 473-493.
Goos, R. D. (1985). A review of the anamorph genus Helicomyces. Mycologia. 77 (4): 606-618.
Graça, M. A., Hyde, K., Chauvet, E. (2016). Aquatic hyphomycetes and litter decomposition in
tropical – subtropical low order streams. Fungal Ecology. 19: 182-189.
Guerrero, J. M., & Urdiales C. L. X. (2016). Variación de las comunidades de hifomicetos acuá-
ticos y tasa de descomposición de hojarasca en tres microcuencas altoandinas del sur del
Ecuador (Bachelor’s thesis, Universidad del Azuay).
Guerrero-Bolaño, F., Manjarrés-Hernández, A., Núñez-Padilla, N. (2003). Los macroinverte-
brados bentónicos de Pozo Azul (cuenca del río Gaira, Colombia) y su relación con la calidad
del agua. Acta Biológica Colombiana. 8 (2): 43-55.
Gulis V., Marvanova L., Descals E. (2005). An illustrated key to the common temperate species of
acuatic hyphomycetes. In: Graça M.A, Bärlocher F, Gessner M.O. (eds), Methods to Study
Litter Decomposition. Dordrecht, Springer, pp. 153-167.
Gutiérrez, Y., Velásquez M. S., Carbonó de la Hoz E. (2010). Composición florística ribereña de
la cuenca del río Gaira, Colombia. Recursos Naturales y Ambiente. 59: 60.
Harrington, J. (1997). Aquatic hyphomycetes of 21 rivers in Southern Ireland. Biology  and 
Environment:  Proceedings of the Royal Irish Academy. 97B (2): 139-148.
Ingold, C. (1942). Aquatic hyphomycetes of decaying alder leaves. Transactions of the British
Mycological Society. 25 (4): 339-417.
Ingold, C. (1975). Guide to Aquatic Hyphomycetes. Freshwater Biological Association. Cumbria,
England. Scientific publication, 30. p. 96.
Kendrick B. (1991). The history of conidial fungi. In: Cole G, Kendrick B (eds), Biology of Conidial
Fungi. Academic Press, New York, pp. 3-18.
Luna, J. (2009). Hongos anamórficos acuáticos asociados a la hojarasca en el río Gaira de la costa
del Caribe Colombiano. Intrópica. 4: 37-43.
Lumbsch, H. T. & S. M. Huhndorf. (2007). Outline of Ascomycota – 2007. Myconet. 13: 1-58.
Mathuriau, C. & Chauvet, E. (2002). Breakdown of leaf litter in a Neotropical stream. Journal of
the North American Benthological Society. 21 (3): 384-396.
Narváez P. E. X., Jerez J. J. H., Santos F. C. J. (2016). Hifomicetos ingoldianos del río Frío
(Floridablanca), Santander, Colombia. Revista Biota Colombiana. 17 (2): 1-11.
Prokhorov, V. & Bodyagin, V. (2007a). The ecology of aero-aquatic hyphomycetes. Moscow
University Biological Sciences Bulletin. 62 (1): 15-20.
Prokhorov, V. & Bodyagin, V. (2007b). Aquatic hyphomycetes from forests-Park Bitsa and
Vorobiovy hills located on territory of Moscow city. Biological Series. 112 (2): 60.
Reynolds D. (1993). The fungal holomorph: an overview. En: Reynolds D, Taylor J (Eds.), the
Fungal Holomorph. CAB International, Wallingford, pp. 15-25.
Roldán A., Descals E., Honrubia M. (1988). Hifomicetos acuáticos de sierra nevada y sierra de los
Filabres. Málaga, España. Acta Botánica Malacitana. 13: 77-90.
Roldán A., Puig M., Honrubia M. (1989). Comunidades fúngicas asociadas a sustratos leñosos en
un río mediterráneo. Annales de Limnologie. 25: 191-195.
Roldán, A., Descals, E., Honrubia, M. (1987). Hifomicetos acuáticos en las cuencas altas del río
Segura y Guadalquirir. Anales de Biología. 13 (3): 3-13.
Roldán, A. & Honrubia, M. (1988). Nuevas citas de hifomicetos acuáticos en la cuenca del río
Segura (España). Anales de Biología. 15 (4): 103-105.
Rosique-Gil, E., Córdova Córdova, I. I., Cappello-García, S., Cid-Martínez, A. (2018). Hongos
ingoldianos de las cascadas del Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, México.  Scientia
fungorum. 47: 3-11.
Ruiz-Chala, G. A., & Peláez-Rodríguez, M. (2013). Registro de hifomicetos acuáticos para la
región andinoamazónica colombiana. Biota Colombiana. 14 (2): 336-339.
Sanders, P. F. & Anderson, J. M. (1979). Colonization of wood blocks by aquatic hyphomycetes.
Transactions of the British Mycological Sociely. 73: 103-107.
Santos-Flores, C. & Betancourt-López, C. (1997). Aquatic and water-borne Hypohomycetes
(Deuteromycotina) in streams of Puerto Rico (including records from other Neotropical
locations). Caribbean Journal of Science Special Publication. 2: 1-116.

215
Peñate-Carranza B, Tamaris-Turizo CE, Luna-Fontalvo JA Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 45(174):208-216, enero-marzo de 2021
doi: https://doi.org/10.18257/raccefyn.1277

Shearer, C. A., Descals, E., Kohlmeyer, B., Kohlmeyer, J., Arvanova, L., Padgett, D., Porter, D.,
Raja, A. H., Schmit, P. J., Thorton, A. H., Voglymayr H. (2007). Fungal biodiversity in
aquatic habitats. Berlin, Germany. Biodiversity and Conservation. 16: 49-67.
Smits, G., Fernández, R., Cressa, C. (2007). Preliminary study of aquatic hyphomycetes from
Venezuelan streams. Acta Botánica Venezuelica. 30: 345-355.
Tamaris-Turizo, C., Rodríguez-Barrios, J., Ospina-Torres, R. (2013). Deriva de macroinverte-
brados acuáticos a lo largo del río Gaira, vertiente noroccidental de la Sierra Nevada de Santa
Marta, Colombia. Caldasia. 35 (1): 149-163.
Ulloa, M. & Hanlin, R. T. (2006). New illustrated dictionary of mycology. Saint Paul (Minesota),
USA: American Phytopathological Society. 672 p.
Von – Arx, J. (1980). The Genera of Fungi Sporulating in Pure Culture. Vaduz, Liechtenstein: J.
Crammer. 424 p.
Webster, J. (1959). Experiments with spores of aquatic hyphomycetes: I. Sedimentation, and impac-
tion on smooth surfaces. Annals of Botany. 23 (4): 595-611.
Webster, J. & Davey, R. A. (1984). Sigmoid conidial shape in aquatic fungi. Transactions of the
British Mycological Society. 83 (1): 43-52.
Wijayawardene, N. N., Hyde, K. D., Lumbsch, H. T., Liu, J. K., Maharachchikumbura, S. S.,
Ekanayaka, A. H., Tian, Q., Phookamsak, R. (2018). Outline of Ascomycota: 2017. Fungal
Diversity. 88 (1): 167-263.
Zhou, D.Q. & Hyde, K.D. (2002). Fungal succession on bamboo in Hong Kong. In: Fungal
Succession (eds. K.D. Hyde and E.B.G. lones). Fungal Diversity. 10: 213-227.

216