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Orígenes de la excitabilidad eucariótica

Kirsty Y. Wan y Gáspár Jékely

royalsocietypublishing.org/journal/rstb
Instituto de Sistemas Vivos, Universidad de Exeter, Stocker Road, Exeter EX4 4QD, Reino Unido

KYW, 0000-0002-0291-328X; GJ, 0000-0001-8496-9836

Todas las células vivas interactúan dinámicamente con un mundo en constante cambio. Los eucariotas, en particular,

Revisar
desarrollaron formas radicalmente nuevas de sentir y reaccionar a su entorno. Estos avances permitieron formas nuevas y más

complejas de comportamiento celular en eucariotas, incluido el movimiento direccional, la alimentación activa, el apareamiento

y las respuestas a la depredación. Pero, ¿cuáles son los eventos e innovaciones clave durante la eucariogénesis que hicieron
Citar este artículo:Wan KY, Jékely G. 2021
posible todo esto? Aquí describimos el repertorio ancestral de excitabilidad eucariota y discutimos cinco importantes
Orígenes de la excitabilidad eucariota.Fil.
innovaciones celulares que permitieron su origen evolutivo. Las innovaciones incluyen un repertorio muy ampliado de canales
Trans. R. Soc. B376:20190758. https:// iónicos, la aparición de cilios y pseudópodos, endomembranas como condensadores intracelulares, una membrana plasmática

doi.org/10.1098/rstb.2019.0758 flexible y la reubicación de la síntesis quimiosmótica de ATP en las mitocondrias. que liberó la membrana plasmática para una

señalización eléctrica más compleja involucrada en la detección y reacción. Conjeturamos que, junto con un aumento en el

tamaño de las células, estas nuevas formas de excitabilidad amplificaron en gran medida los grados de libertad asociados con
Aceptado: 10 de noviembre de 2020
las respuestas celulares, lo que permitió que los eucariotas superaran ampliamente a los procariotas en términos de velocidad y

precisión. Esta nueva perspectiva integral sobre la evolución de la excitabilidad enriquece nuestra visión de la eucariogénesis y

Una contribución de 8 a un número temático 'Cognición enfatiza el comportamiento y la detección como los principales contribuyentes al éxito de los eucariotas. permitiendo que los

basal: herramientas conceptuales y la vista desde la eucariotas superen ampliamente a los procariotas en términos de velocidad y precisión. Esta nueva perspectiva integral sobre la

evolución de la excitabilidad enriquece nuestra visión de la eucariogénesis y enfatiza el comportamiento y la detección como los
célula única'.
principales contribuyentes al éxito de los eucariotas. permitiendo que los eucariotas superen ampliamente a los procariotas en

términos de velocidad y precisión. Esta nueva perspectiva integral sobre la evolución de la excitabilidad enriquece nuestra
Áreas Temáticas:
visión de la eucariogénesis y enfatiza el comportamiento y la detección como los principales contribuyentes al éxito de los

biofísica, biología celular, evolución, eucariotas.

comportamiento Este artículo forma parte del número temático 'Cognición basal: herramientas
conceptuales y la visión desde la célula única'.

Palabras clave:

eucariogénesis, excitabilidad, motilidad, cilios,

membranas, protistas

1. Introducción
Autores para correspondencia: La excitabilidad celular es la capacidad de generar respuestas dinámicas a los
estímulos, a menudo en escalas de tiempo de milisegundos. Una reacción
kirsty y wan
inicialmente débil puede amplificarse de forma no lineal para desencadenar
correo electrónico:
una respuesta fuerte o impulsiva. Tradicionalmente, el término "excitabilidad"
[email protected] Gáspár Jékely
se ha asociado con las neuronas y sus propiedades eléctricas [1], que a
correo electrónico: [email protected] menudo se manifiestan como cambios rápidos en el potencial de membrana y
picos de actividad eléctrica conocidos como potenciales de acción. Sin
embargo, de manera más general, un sistema dinámico excitable es capaz de
admitir no solo respuestas de todo o nada que son independientes de la
amplitud del estímulo, sino también otros tipos de señales. Estos también
pueden propagarse espacialmente, con o sin atenuación. Un sistema excitable
a menudo sufre una excursión característica a través del espacio de estados,
antes de volver a su estado original después de que haya transcurrido un
período refractario.
Durante la eucariogénesis, las células desarrollaron nuevos mecanismos de excitabilidad
para sentir y reaccionar rápidamente a su entorno. En todas las células, la excitabilidad está
respaldada por la termodinámica de las interfaces. Las interfaces están formadas por
biomembranas que unen regiones con diferentes composiciones iónicas. La excitabilidad surge
como una consecuencia biofísica de la separación de carga a través de las membranas
biológicas. Esto está regulado por el paso de iones entre diferentes compartimentos celulares
a través de canales iónicos o señales bioquímicas iniciadas por receptores metabotrópicos.
Estas corrientes iónicas luego regulan los sistemas efectores, incluido el cilio o el aparato de
contractilidad. La homeostasis iónica de los compartimentos se mantiene mediante el bombeo
El material complementario electrónico está disponible
activo de las bombas ATPasa [2]. Se logra la biodetección
en línea en https://doi.org/10.6084/m9.figshare.

c.5252389.
© 2021 Los autores. Publicado por la Royal Society bajo los términos de Creative Commons Attribution

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se acreditan el autor y la fuente.

siempre que esta homeostasis se vea alterada desde su estado de equilibrio o (por ejemplo, productos químicos, luz, temperatura), a los que nos 2
estacionario, por influencias perturbadoras, que luego pueden propagarse referiremos como navegación estocástica, detección espacial y klinotaxis

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rápida y direccionalmente a través de la membrana [3]. helicoidal. Este está inspirado en la clasificación de Dusenbery [5], y
En general, las células eucariotas muestran comportamientos más también similar a la convención adoptada por Álvarezet al.
complejos que los procariotas (arqueas y bacterias). Las diferencias a menudo [6] en el contexto de la quimiotaxis. Buscaremos comprender
no son solo cuantitativas sino también cualitativas. Durante la eucariogénesis, cómo la propensión de procariotas y eucariotas a adoptar
han evolucionado formas radicalmente nuevas de sentir y reaccionar a los diferentes estrategias puede haber surgido de adaptaciones a
estímulos. Esto permitió la navegación determinista en eucariotas, diferentes regímenes físicos.
particularmente el seguimiento directo de gradientes o movimiento junto con Además, existen formas pasivas de orientación, que no
señales vectoriales en tres dimensiones en aguas abiertas (taxis 3D). Muchos discutiremos en detalle aquí. Estos incluyen magnetotaxis en
eucariotas también seleccionan activamente partículas durante la algunas proteobacterias y un alga euglénida [7-9]. Existen otras
alimentación, exploran sustratos o se someten a una fusión celular regulada formas idiosincrásicas de seguimiento ambiental que no se incluyen
durante las relaciones sexuales. La fagotrofia es otra característica que en ninguna de las categorías de navegación anteriores, como la
distingue a los eucariotas de otras formas de vida. regulación activa de la flotabilidad en diatomeas inmóviles para
¿Cuáles son los orígenes evolutivos de estas nuevas formas de moverse hacia arriba y hacia abajo en la columna de agua [10,11].
comportamiento? ¿Existen características universales que podamos Con la llegada de capacidades sensoriales y de navegación
identificar, que distingan claramente a los eucariotas de los mejoradas, los eucariotas se volvieron capaces de secuencias de
procariotas? Aquí intentamos rastrear los orígenes evolutivos de la comportamiento más sofisticadas (resumidas en la figura 1 y la tabla
excitabilidad eucariota invocando una combinación de biología 1). Estos incluyen respuestas no lineales a la estimulación mecánica
celular y principios físicos. y dinámicas de membrana complejas, incluido el engullimiento
Este documento está organizado en dos secciones principales. celular y la fusión célula-célula. Secuencias ordenadas de acciones
Comenzamos con una descripción general completa de los excitables se manifiestan en los procesos cotidianos de la vida de
comportamientos característicos de los eucariotas y los contrastamos con una célula eucariota, por ejemplo, la quimiodetección o el
los exhibidos por los procariotas. Procedemos a argumentar que más allá seguimiento de otras células por quimiotaxis, seguidas de
de los cambios en los complementos genéticos, varias innovaciones engullimiento (fagocitosis) o fusión celular (sexo).
celulares importantes probablemente fueron críticas para el surgimiento
de estas nuevas formas de comportamiento. Todos estos evolucionaron
durante la eucariogénesis y es probable que hayan estado presentes en (a) Navegación estocástica o no orientada
el último ancestro común eucariota (LECA). Las innovaciones La respuesta de un organismo o célula a los estímulos no siempre es
estructurales clave incluyen cambios en el complemento de los canales direccional. En cambionavegación estocásticaestrategias, también
de la membrana, la compartimentación y nuevos tipos de apéndices denominadaskineses—existen (figura 1a).Esta forma de navegación está
generadores de motilidad (cilios/flagelos y seudópodos eucarióticos). más extendida entre los procariotas, pero también ocurre en algunos
Además, un aumento general en el tamaño celular y la eucariotas. La navegación estocástica es una forma de detección
compartimentación podrían haber cambiado fundamentalmente los temporal, durante la cual se detectan cambios en la concentración, por
regímenes biofísicos accesibles a las células eucariotas. ejemplo, de una sustancia química, a medida que la célula se mueve a lo
En este artículo, presentamos una nueva perspectiva de cómo largo de un gradiente. La estrategia más común entre los procariotas
estas innovaciones celulares impulsaron la "nueva física" que puede consiste en carreras rectas seguidas de breves giros [12] o volteretas
haber desbloqueado la evolución de nuevas estrategias sensoriales para reorientar la trayectoria [13]. Durante la quimiotaxis positiva, una
y de respuesta que antes no estaban disponibles para los tasa suficiente de aumento en la concentración de quimioatrayente
procariotas. Hemos organizado el documento a lo largo de líneas suprimirá las caídas, lo que sesgará el movimiento hacia arriba en el
conceptuales claras con el objetivo de brindar un orden de alto nivel gradiente [14]. La quimiotaxis de carrera y caída no implica giros
a un cuerpo de literatura grande, a veces desconectado. Como dirigidos y, por lo tanto, puede denominarse quimiotaxis estadística o
sugirió una vez Henri Poincaré 'Le savant doit ordonner… ' [4]. indirecta [5], oquimiocinesis.Las variaciones incluyen correr y retroceder,
correr, retroceder y mover [15] o correr y detener [16]. Se ha informado
que algunas bacterias flageladas polarmente explotan una inestabilidad
de pandeo para dirigir, produciendo una distribución máxima alrededor
2. Formas de excitabilidad en eucariotas de los ángulos de giro preferidos [17]. Estas estrategias cinéticas
En esta sección, ofrecemos una descripción general de las formas de dependen de la señalización de dos componentes y generalmente se
excitabilidad, detección y respuesta que son características de los eucariotas, y aplican a la quimiotaxis y fototaxis de bacterias y arqueas [18,19]. Las
contrastamos estas estrategias con las que se encuentran en los procariotas. células logran una migración sesgada de acuerdo con procesos
Primero nos enfocamos en las estrategias unicelulares para la navegación generalizados de caminata aleatoria de salto de velocidad [20].
táctica. La auto locomoción, o motilidad, es una hazaña importante que no solo La navegación estocástica de prueba y error por detección temporal
aumenta la eficacia de la exploración ambiental, sino que también permite que también existe entre los eucariotas, pero no está tan bien caracterizada.
las células se muevan hacia entornos más favorables y se alejen del peligro. El Recientemente, se demostró que la aerotaxis (seguimiento de los
control de la motilidad en presencia de gradientes espacio-temporales es un gradientes de oxígeno) en los coanoflagelados se basa en una estrategia
banco de pruebas ideal para evaluar el rendimiento sensorial de una célula. de navegación estocástica [21]. Un mecanismo similar opera durante la
Aparentemente, reglas sensoriomotoras microscópicas muy diferentes fototaxis en el pico-eucariota.Micromonas [22]. Muchos ciliados son
pueden, no obstante, conducir a resultados finales o macroscópicos similares, capaces de múltiples estrategias de detección de gradientes que pueden
a saber, alguna forma de migración neta hacia o desde un estímulo. incluir un componente estocástico, dependiendo de la naturaleza del
estímulo o irritante. Los quimioatrayentes bacterianos también pueden
Entre los organismos móviles, las estrategias de navegación suelen ser estimular la quimiocinesis entetrahimena,lo que conduce a un aumento
diversas y muy específicas para cada organismo. Hay tres estrategias en la velocidad de natación [23]. La capacidad de quimioatrayentes (p. ej.,
principales para que las células sigan los gradientes de señales externas glutamato, folato) y quimiorrepelentes
 (a) navegación estocástica (b) quimiotaxis ameboidea 3

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químico

químico

(C) helicoidal (d) reconocimiento y fusión célula-célula

kilnotaxis luz

apareamiento

(mi) alimentación activa

(gramo) reversión ciliar rápida

captura de presas (F)mecanosensibilidad

líquido

fluye
Escapar

fagocitosis

Figura 1.Las muchas formas de excitabilidad celular. (a)Estrategias de navegación estocástica o no orientada (p. ej., quimiotaxis procariótica), (b)detección por comparación espacial (por ejemplo,

quimiotaxis ameboidea), (C)detección por klinotaxis helicoidal (por ejemplo, fototaxis flagelada), (d)reconocimiento célula-célula como preludio de la fusión (p. ej., conjugación de ciliados y fusión

gamética enClamidomonas), (e)alimentación activa por absorción selectiva de organismos de presa, (f)mecanosensibilidad e interacciones de flujo, y (gramo)respuestas de escape ultrarrápidas e

inversión del latido ciliar por potenciales de acción. (Versión en línea en color.)

(toxinas) para inducir efectos cinéticos positivos y negativos en directamente en dos ubicaciones diferentes al mismo tiempo (detección
ciliados incluyendotetrahymenayparamecioestá bien establecido espacial), lo que generalmente requiere al menos dos receptores
[24,25]. Diferentes señales químicas inducen una combinación de espacialmente separados, yklinotaxis,cuando los gradientes se miden
respuestas de movimiento más sutiles, que incluyen klinokinesis secuencialmente en dos momentos diferentes (detección temporal) en el
(reorientaciones aleatorias) y orthokinesis (cambios de velocidad). mismo receptor, mientras el organismo está en movimiento (ver §2c).
Cuando se exponen a GTP extracelular, algunos ciliados exhiben Detección por comparación espacial (figura 1b)es una forma de
movimientos repetitivos de ida y vuelta, una forma más compleja de navegación que es una característica eucariótica, con algunos casos
excitabilidad mediada por el potencial de membrana [26]. excepcionales en procarióticas. La quimiodetección espacial o la
detección de luz se basa en la excitación diferencial de una parte de una
célula junto con el movimiento direccional a lo largo de un gradiente o
(b) Dirección determinista por comparación espacial vector. Entre los eucariotas, la quimiodetección espacial está muy
A diferencia de las kinesias estocásticas, los organismos también pueden extendida en muchos supergrupos y posiblemente se remonta a la LECA.
ajustar su orientación con respecto a una señal. Los impuestos se Se cree que la mayoría de los eucariotas ameboides realizan quimiotaxis
subdividen [27] entropotaxis,cuando se miden los gradientes a través de la detección espacial [28].
 Las células ameboides migran por quimiotaxis direccional hacia Otra forma inusual de detección espacial se encuentra en la 4
bacterias u otras fuentes de alimento. El mecanismo es la detección cianobacteriasinecocistis,que es capaz de seguir señales de luz

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espacial acoplada a la extensión direccional de seudópodos [29]. Tal direccional. Estas células actúan como microlentes esféricas para
quimiotaxis ameboidea se ha demostrado en miembros de muchos enfocar la luz entrante hacia el lado opuesto de la membrana
clados eucarióticos. Células ameboides del ameboflagelado plasmática. Este estímulo localizado induce la motilidad en la
excavadoNaegleria fowleri (Discoba, Heterolobosea) muestran dirección de la luz [56]. Otro ejemplo interesante lo presenta
quimiotaxis hacia las bacterias [30]. Una migración quimiotáctica Pseudoalteromonas haloplanktisyShewanella putrefaciens.Estas
dirigida similar está presente enAcanthamoeba bacterias parecen dirigirse y rastrear algas que nadan libremente
[31],Entamoeba [32],Hartmannella [33],Dictyostelioy células [57]. Sin embargo, el seguimiento puede no deberse a un
ameboides en animales [29]. La quimiotaxis direccional también comportamiento de dirección determinista y puede explicarse por
funciona en formas sincitiales como los plasmodios del moho los efectos de la dinámica de fluidos debido al campo de vorticidad
mucilaginoso.Physarum [34]. de las células de algas [58].
Quimiotaxis enDictyostelioes quizás el mejor estudiado desde una
perspectiva biofísica [35]. En ausencia de gradientes, los seudópodos se
extienden aleatoriamente, pero las extensiones se localizan cuando se (c) Dirección determinista por comparación temporal
detectan gradientes. Las células pueden detectar gradientes de solo el Klinotaxis se basa en comparaciones temporales y automovimiento quiral
2% de adelante hacia atrás y pueden migrar hacia ondas viajeras de (figura 1C).Podría decirse que esta es la más sofisticada de las estrategias
quimioatrayente [36]. En gradientes muy poco profundos, las células de navegación celular y ocurre casi exclusivamente en eucariotas. La
extienden pseudópodos estocásticamente y retienen las orientadas hacia autopropulsión helicoidal con números de Reynolds bajos surge de forma
una fuente de quimioatrayente [37]. Dictyosteliotambién puede natural cuando las asimetrías en la forma de las células se combinan con
reconfigurar su maquinaria de motilidad para migrar contra flujos de patrones de accidentes cerebrovasculares periódicos (p. ej., de cilios y
corte [38,39]. Esta respuesta activa se basa en la detección espacial de flagelos) [59,60]. Los impuestos directos que emplean la detección
fuerzas hidrodinámicas diferenciales; al igual que durante la quimiotaxis, temporal requieren que las trayectorias helicoidales tengan una amplitud
la motilidad direccional del seudópodo ocurre por un mecanismo suficientemente grande, como se encuentra en la mayoría de los
dependiente de la polimerización de actina. eucariotas que nadan libremente. Durante los giros helicoidales en un
Hay otras formas, probablemente más derivadas, de tropotaxes campo de estímulo, la célula rastrea cambios periódicos en el estímulo,
entre los eucariotas. el euglenoidePeranemase desliza sobre las particularmente en la dirección perpendicular al eje de la hélice. Al doblar
superficies y puede moverse de manera eficiente hacia las fuentes la trayectoria helicoidal en la dirección del estímulo, las células pueden
de alimento [40]. Un flagelo anterior largo y un flagelo ventral corto orientarse y migrar de manera determinista. Por lo tanto, la klinotaxis
están unidos a un cuerpo celular alargado, que es capaz de moverse helicoidal es fundamentalmente diferente de la navegación estocástica
como un ameboides en ausencia de los flagelos. El deslizamiento de [5,6],
los cilios está presente en muchas especies y se basa en un Diversos eucariotas de distintos filos usan klinotaxis helicoidal
mecanismo de superficie mediado por interacciones entre las para rastrear gradientes químicos (como la difusión desde una
proteínas transmembrana y el sustrato [41]. Las algas rojas se fuente de alimento) [61]. La klinotaxis helicoidal se ha descrito en
deslizan sobre las superficies y pueden moverse hacia la luz varios ciliados, los gametos de algas pardas y verdes [62,63], el alga
mediante dirección direccional [42,43]. Dado que las algas rojas verde no fotosintéticapolitomella magna [64], esperma animal [65],
generalmente carecen de cilios y natación helicoidal, su movimiento zoosporas fúngicas [66], los flagelados heterótrofos cafetería [61] y
fototáctico puede depender de la detección espacial (sombreado o Euglena [67] y el dinoflageladoPeridiniopsis berolinensis [68]. Los
enfoque por gotas de lípidos) y el crecimiento direccional de las gametos de muchos organismos también se guían por quimiotaxis
protuberancias celulares [44]. Los eucariotas filamentosos con helicoidal para la fertilización externa [69].
paredes celulares muestran orientación dirigida o crecimiento a lo Una forma especial de quimiotaxis es el preludio de la fusión
largo de gradientes químicos, incluidas las hifas fúngicas [45], gamética. La klinotaxis helicoidal de gametos masculinos flagelados hacia
Los procariotas muestran la detección espacial solo muy gametos femeninos es común. Dado que los cilios [70], la meiosis [71] y,
esporádicamente o solo como colectivos. Las comunidades multicelulares por lo tanto, la gametogénesis se remontan a LECA, es posible que los
de algunas bacterias muestran un comportamiento colectivo que gametos de LECA se encontraran entre sí por klinotaxis helicoidal antes
recuerda al seguimiento determinista por comparación espacial. del sexo. Para que los gametos interactúen, a menudo se atraen entre sí
enjambrePseudomonas aeruginosapuede rastrear rastros químicos por mediante feromonas, probablemente alguna sustancia fácilmente
movimiento colectivo, incluso si las bacterias individuales solo se mueven difundible. Esta atracción ha sido ampliamente estudiada en especies de
al azar [48]. Colonias de enjambre de la bacteriaRhodospirillum centum algas pardas. Cuando los gametos femeninos de las algas pardas se
muestran fototaxis direccional a través de un mecanismo de detección de depositan en una superficie, secretan feromonas sexuales (olefínicas C11
dirección desconocido, posiblemente exhibiendo sombreado a nivel de -hidrocarburos) [72,73], que atraen a los gametos masculinos
colonia [49,50]. Myxococcus xanthuslos enjambres en placas de agar se biflagelados, mucho más móviles. Los gametos masculinos pueden nadar
vuelven hacia las perlas de plástico y vidrio al detectar deformaciones en libremente en trayectorias helicoidales tridimensionales o nadar cerca de
la textura de la superficie (elasticotaxia) [51–53]. la superficie, moviéndose en trayectorias circulares bidimensionales
A nivel de una sola célula, los procariotas son demasiado pequeños para (denominadas tigmotaxis). Las feromonas quimioatrayentes influyen en
que la detección espacial sea efectiva (§2f), con pocas excepciones. Algunas el patrón de batido de los flagelos, aumentando la curvatura de la
bacterias vibrioides flageladas bipolares relativamente grandes (2 × 6 µm) trayectoria de natación helicoidal [74]. La klinotaxis helicoidal también es
(identificadas comotioturbo danicus [54]) puede rastrear gradientes adoptada por gametos monoflagelados, incluidas las zoosporas de
pronunciados de oxígeno y realizar giros direccionales, probablemente hongos y los espermatozoides de animales. Los gametos masculinos del
mediante detección espacial [55]. Las células pueden detectar gradientes de hongo acuático.alomycesnadar en un camino helicoidal interrumpido por
oxígeno a una distancia de varios micrómetros a lo largo de su eje longitudinal. 'sacudidas'. Los gametos femeninos muestran poca motilidad y secretan
El giro puede basarse en la rotación más rápida del haz flagelar en el polo de la una feromona (sirenina) que influye en las trayectorias de natación de los
célula expuesto a niveles de oxígeno más altos. gametos masculinos, para guiar su natación direccional [66].
 En otros ejemplos de atracción gamética, aún no está claro si el una de las velocidades de natación más rápidas jamás registradas para una 5
mecanismo implica klinotaxis helicoidal o quimiocinesis estocástica. bacteria [90].tiovulolas células nadan con múltiples flagelos en una hélice hacia

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Cuando ambos socios son móviles, la quimioatracción no necesita la izquierda y pueden rastrear directamente un gradiente de oxígeno doblando
ser unidireccional. en el ciliadoBlefarisma japonicum [75] las células la trayectoria helicoidal en función de los cambios en la concentración [91].
individuales nadan más lentamente con trayectorias cada vez más Grandes grupos detiovulolas células también forman frentes a gran escala
circulares alrededor de concentraciones más altas de gamona. Cada debido a su comportamiento quimiotáctico [92].
pareja puede secretar una feromona diferente, que tiene el
potencial de atraer células del tipo de apareamiento opuesto. En
SpirostomumyEuplotes,Se han descrito rituales característicos de (d) Reconocimiento célula-célula como preludio a la fusión
preconjugación ('cortejo' o incluso danzas de apareamiento) [76,77]. Los ciclos sexuales que consisten en meiosis y fusión célula-célula
completa son exclusivos de los eucariotas. Desde la perspectiva de la
Mientras que los gradientes químicos o térmicos son difusos, otras excitabilidad, las propiedades clave del sexo son la atracción y el
clases de estímulos físicos (como la luz, la gravedad, los flujos) son reconocimiento específicos por parte de los gametos, su fusión completa
inherentemente direccionales. La fototaxis es un ejemplo y la prevención de múltiples rondas de fertilización. Los eucariotas
particularmente sorprendente de klinotaxis helicoidal [78]. experimentan una fusión célula a célula completa durante el acto sexual
Probablemente evolucionó al menos siete veces de forma independiente y organizan este proceso con notable precisión.
durante la evolución eucariótica y es posible que no haya sido una El apareamiento comienza con quimioatracción, a menudo mediada
propiedad de LECA. Sin embargo, como estrategia biofísica, es por feromonas y klinotaxis helicoidal (ver §2c arriba). La adhesión y la
exclusivamente eucariota y fue posible gracias a la organización celular fusión están reguladas por tipos de apareamiento determinados
eucariota, la excitabilidad y el patrón de movimiento. genéticamente [93]. en el ciliadoEuplotes rótula,que expresa seis tipos de
Por ejemplo, el alga biflageladaclamidomonastiene una sola apareamiento y al menos tres feromonas (gamonas) diferentes, se cree
mancha ocular que conduce a una separación de ocho veces en la que esta atracción es combinatoria [94]. El reconocimiento de gametos
intensidad percibida de un lado en comparación con el otro [79]. Un puede ir acompañado de cambios dramáticos en el comportamiento. En
patrón de latido no plano conduce a una trayectoria helicoidal que paramecio,hay una marcada reducción en la velocidad de natación
permite al organismo escanear continuamente el espacio después del reconocimiento [95]. En el alga biflageladaclamidomonas,las
tridimensional y modular el eje de la hélice hacia o desde la luz. Se células de tipo de apareamiento opuesto chocan al azar, antes de
puede encontrar una estrategia similar de fototaxis helicoidal en fusionarse para formar cigotos cuadriflagelados. La adhesión se produce
otros protistas, incluidosEuglena,enjambres de algas pardas y a través de diferentes glicoproteínas específicas del tipo de apareamiento
zoosporas quítridas (revisado en [78]). expresadas en los flagelos (aglutininas) [96].
En el alga colonialVolvox carteri,el movimiento de miles de Los cilios y los flagelos a menudo participan en la fusión célula-célula
flagelos, que operan como individuos, logra la fototaxis a nivel de como orgánulos de apareamiento (figura 1d).EnParamecio aurelia,la
colonia en virtud de su función común de estímulo-respuesta y conjugación comienza con la adhesión de cilios específicos y las células se
distribución posicional en un cuerpo esférico [80]. EnEuglena,la adhieren en el lado anterior-ventral [97]. Luego se produce la fusión de
interacción entre la ubicación del sensor del punto ocular y una membranas, en las superficies donde los cilios degeneran y se forman
estrategia de reorientación dependiente de la intensidad conduce a poros para proporcionar puentes citoplásmicos entre los socios. En
respuestas más complejas a la luz modelada [81,82]. clamidomonas,gametos isógamos de tipos de apareamiento opuestos se
Los ejemplos más extremos de detección de luz en una sola adhieren cabeza a cabeza a lo largo de sus flagelos, con las manchas
célula eucariota se encuentran en ciertos dinoflagelados oculares en el mismo lado de la célula [98]. El tipo de apareamiento
depredadores que tienen "ojos de cámara" grandes y muy inusuales, positivo luego extiende una estructura de apareamiento tubular basada
llamados oceloides, construidos a partir de componentes adquiridos en actina que se fusiona con una estructura más pequeña en el tipo de
endosimbióticamente. Este orgánulo único tiene una óptica de apareamiento negativo. Los dicariones cuadriflagelados temporales
captación de luz superior y puede refractar la luz en una estructura también son fototácticos [99]. Enclamidomonas,La adhesión flagelar
similar a la retina [83,84]. En el dinoflagelado warnowiid también es sensible a la luz, de hecho, la luz se puede cambiar [100], lo
eritropsidinio,el diseño y la sofisticación de su ojo sugieren que que puede explicar la necesidad de luz para la gametogénesis en este
puede hacer más que detectar gradientes de luz (como en la organismo [101]. En las algas pardas oogámicas, los gametos masculinos
mayoría de los otros fotorreceptores protistas) [85]. Los ojos se adhieren al gameto femenino con su flagelo anterior [102]. Después
oceloides incluso son capaces de un movimiento activo de balanceo de que un gameto se fusiona, los otros quedan excluidos. Esto está
o giro [86]. Se sugiere que pueden detectar luz polarizada asegurado por la formación de una barrera de fertilización por la fusión
circularmente, un signo revelador de presas dinoflageladas de vesículas derivadas de Golgi que se encuentran debajo de la
(polarotaxis). Esta extraordinaria capacidad sensorial coincide con membrana plasmática [102]. No está claro si la quimiotaxis inicial y el
un arsenal de armas celulares (ej. arpones, nematocistos) que este contacto aglutinante posterior son procesos separados.
organismo utiliza para empalar a sus presas. El mecanismo de Entre los procariotas, la fusión célula-célula es rara y, en su mayoría,
klinotaxis en este caso debe ser muy refinado, aunque la conexión solo incompleta y reversible. En algunas haloarqueas, el intercambio de
entre la señal y la acción en el patrón de latido flagelar no está clara. material genético puede ocurrir a través de una fusión célula-célula
En contraste con su uso generalizado en eucariotas, la klinotaxis está incompleta, durante la cual las células están conectadas por puentes
ausente en gran medida en los procariotas. Aunque muchos procariotas citoplasmáticos [103]. La selectividad del proceso de apareamiento está
se mueven en forma helicoidal [87,88], esto por sí solo no suele ser regulada por la glicosilación superficial enHaloferax volcanii
suficiente para la klinotaxis, ya que el radio de la hélice debe ser lo [104]. Entre las bacterias, se ha observado una fusión transitoria de
suficientemente grande como para permitir el muestreo de gradientes la membrana externa en el myxobacteriumMyxococcus xanthus
(ver §2e). Quizás el único ejemplo de verdaderos taxis en bacterias ocurre [105]. Entre las células de la espiroquetaborrelia,se observaron fusiones
en la gran proteobacteria oxidante de sulfuro.Thiovulum mayor. tiovulo frecuentes de la membrana externa y fusiones ocasionales de la
las células son inusualmente grandes para una bacteria (5–25 µm) [89] y membrana interna [106]. Un estudio reciente informó una fusión
pueden nadar a una velocidad de hasta 615 µm s−1, completa entre células entre especies con intercambio a gran escala de
componentes celulares entre las bacteriasClostridium camino. Las bacterias depredadoras generalmente infligen lisis 6
ljungdahliiyClostridium acetobutylicum [107]. química a las células presa o atacan colectivamente. Las estrategias

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unicelulares son raras.Bdellovibriocaza bacterias [128] pero el
mecanismo de seguimiento no parece ser quimiosensorial sino más
(e) Alimentación activa por engullimiento selectivo bien dependiente del atrapamiento hidrodinámico [129]. Un
Otro rasgo clave de los eucariotas es la depredación por absorción de células planctomiceto recientemente descrito [130] puede engullir otras
enteras, que a menudo se propone como una de las principales innovaciones bacterias y picoeucariotas, a través de un mecanismo que se parece,
que impulsan la eucariogénesis [108,109], una idea que no está exenta de pero no se cree que sea homólogo, a la fagocitosis eucariota. Sin
críticas [110]. Es posible que las partículas o incluso las células enteras embargo, este es un sistema singular que no se distribuye entre los
preparadas para ser absorbidas deban llevarse primero a una vacuola de procariotas.
alimento mediante intercepción, seguimiento y captura o filtración activa de
corrientes autogeneradas [111].
Los quimioatrayentes funcionan para atraer a los depredadores hacia la (f) Mecanosensibilidad e interacciones de flujo
presa, seguidos de secuencias de actividad específicas y ordenadas antes de Los eucariotas son particularmente susceptibles a los estímulos mecánicos ya
que la presa se trague, que pueden incluir la unión celular y la formación de los cambios en la geometría de la membrana. Muchos eucariotas exhiben
protuberancias celulares especializadas. En el moho del limodictadostelio,un mecanosensibilidad. Esto les permite responder activamente a las señales
receptor acoplado a proteína G (GPCR), el receptor de ácido fólico 1, reconoce hidromecánicas transmitidas de forma remota a través del fluido, sin
tanto los quimioatrayentes difusibles como las moléculas de superficie de las necesidad de contacto directo con un depredador o presa potencial [131–133].
presas bacterianas [112,113]. el dinoflageladoPuerto deportivo de Oxirrhis Los ciliados marinos pueden realizar poderosos saltos en respuesta a las
utiliza una lectina que se une a manosa como receptor de alimentación para corrientes de alimentación inducidas por los depredadores a velocidades de
reconocer presas [114]. corte (magnitud de los gradientes de velocidad del flujo) de 1 a 10 s−1[134,135].
En muchos casos, los depredadores fagotróficos tienen estrategias
de alimentación altamente especializadas. el heliozooSol de Actinophrys Las respuestas más graduadas a las señales mecánicas están controladas
puede interceptar y consumir presas ciliadas tan grandes como él mismo por canales iónicos especializados y se transmiten directamente a través de la
adhiriéndose al ciliado con extensiones de seudópodos llamadas membrana [136]. Estos pueden estar localizados en cilios y flagelos, que
axopodios, que luego se envuelven para encerrar completamente a la muestran una respuesta de carga activa [137,138]. Las extensiones similares a
presa [115]. Muchos protistas poseen estructuras especializadas para cabellos de los cilios (mastigonemas) también están implicadas en la
facilitar la inmovilización y captura de presas [116,117]. Los euglénidos mecanodetección enClamidomonas [139]. Una combinación de reosensores y
fagotróficos palean y manipulan activamente los organismos de presa quimiosensores guía la motilidad de los espermatozoides a través del oviducto
hacia los surcos de alimentación. El euglénido eucariovoro de agua dulce de los mamíferos.Dictyostelioreorienta activamente a flujos de corte, es decir,
Heteronema ha sido descrito para atraparclamidomonascélulas enteras, gradientes en la velocidad del flujo [38].
coordinando la acción de múltiples flagelos cubiertos de moco y con El sentido mecánico también se manifiesta en la gravitaxis, así como
ganchos en el bolsillo flagelar [118]. el euglénidoPeranemautiliza varillas en la girotaxis, la interacción entre la motilidad, la gravedad y los pares
de alimentación para perforar primero las células de presa [119], antes hidrodinámicos en muchos protistas marinos. en el ciliado loxodes,Se
de succionar su contenido directamente en una vacuola de alimentación ( cree que el control activo del potencial de membrana y de los orgánulos
micocitosis).Las especies fotoautótrofas u osmotróficas tienen aparatos similares a los estatocistos determina el signo de la gravitaxis [140,141].
de alimentación mucho más reducidos. Algunos dinoflagelados hacen Algunos protistas también se han adaptado a la vida en el océano
uso de un palio pseudópodo para envolver y engullir presas grandes y de explotando fuertes gradientes verticales y experimentando una
forma extraña (p. ej., diatomeas) [120]. migración balística diel [142]. El mecanismo de detección de la gravedad
La mayoría de los ciliados, a pesar de tener una estructura ordenada sigue sin estar claro, pero es probable que implique un componente
y en gran medida rígida (película), restringen la fagocitosis a una sola mecánico pasivo dependiente de la forma [143], además de mecanismos
cavidad de alimentación expandible. Esta estructura, conocida como reguladores activos.
citostoma, suele estar decorada con un anillo de cilios especializados. Los microorganismos planctónicos muestran una gran
Después de paralizar primero a su presa con tóxicos,didiniopuede resiliencia frente a ecosistemas turbulentos [144]. Para ello
engullir y pasar unparameciocélula tan grande como ella misma a través deben ser capaces de integrar y responder a información
de su citostoma [121,122]. Este proceso está asociado con la actividad multisensorial: como la luz, la química, los flujos y la gravedad.
eléctrica dependiente del calcio [123]. Los ciliados del hipostoma utilizan Tales respuestas unicelulares pueden conducir a estructuras de
una cesta citofaríngea cilíndrica, que se contrae para pasar su presa población a gran escala, como la proliferación de algas, incluso
filamentosa (p. ej., cianobacterias) a una espiral en lo profundo del a la formación de patrones e inestabilidades de bioconvección
citoplasma, a velocidades de hasta 15 µm·s−1[124]. Esto va acompañado fotogirogravitatoria [145,146]. En general, las transiciones de
de una rápida incorporación a la vacuola alimenticia en desarrollo de la comportamiento están mediadas por corrientes iónicas
nueva membrana reciclada de la fusión vesicular. Generalmente, la dependientes de estímulos y una membrana excitable,
cavidad de alimentación debe agrandarse y acidificarse antes de que la acopladas a alguna forma de autolocomoción. Incluso son
presa pueda ser digerida [125]. posibles las respuestas cruzadas (donde un tipo de estímulo
En los filtros alimentadores, conjuntos de cilios y flagelos se provoca un cambio en la respuesta de la célula a otro tipo de
coordinan para bombear fluido a velocidades relativamente altas (hasta 1 estímulo). Los gametos masculinos de las algas pardas cambian
mm s−1), a menudo barriendo partículas direccionalmente hacia un el signo de la fototaxis de positivo a negativo cuando se
aparato de alimentación [126]. En coanoflagelados con collar y ciliados exponen a quimioatrayentes [147].
sésilesvorticella,las partículas de alimentos se clasifican por tamaño. En Los procariotas pueden ser demasiado pequeños para responder
otras especies, la filtración mecánica puede complementarse con activamente a los flujos de cizallamiento. Se ha demostrado que la
superficies adhesivas para aumentar la selectividad de partículas. reotaxis bacteriana (reorientación hacia el flujo de corte) es un fenómeno
El comportamiento depredador también existe en procariotas [127], pero debido pasivo [148]. Sin embargo, las bacterias son capaces de osmorregulación
a su incapacidad para engullir, procede de una manera muy diferente. y poseen canales iónicos que detectan la tensión de la membrana [149], y
mecanosensación enEscherichia colise ha demostrado que depende del Los canales de potasio, que también residen en la membrana, ayudan a 7
flujo de calcio inducido por voltaje [150]. El par producido por el motor restaurar el potencial de reposo de la membrana.

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flagelar (por lo tanto, la velocidad de rotación) también depende de la Los eucariotas manipulan su potencial de membrana para lograr
carga [151,152]. Otros apéndices (por ejemplo, pili) para el movimiento transiciones entre diferentes comportamientos. Se han registrado
de la superficie son mecanosensores candidatos y pueden reflejar la secuencias bioeléctricas complejas en asociación con comportamientos
adaptación a la adherencia del sustrato para la vida en comunidad y la integrados de alimentación y depredación enFavela
formación de biopelículas [153]. [173]. Los comportamientos repetitivos surgen de los picos rítmicos. En los
ciliados, las despolarizaciones rítmicas controlan la marcha rápida y lenta
mediante cilios compuestos similares a tentáculos llamados cirros [174], lo que
(g) Respuestas de escape y potenciales de acción permite escapar de los callejones sin salida [175] y los rituales de cortejo en la
Los estímulos que tienen el potencial de dañar o matar exigen una conjugación de gametos [77,94]. Enestertor,los potenciales de acción producen
detección más inmediata. Esto es fundamentalmente distinto de la contracciones de todo el cuerpo [176]. Finalmente, los sistemas excitables que
navegación o la exploración, en términos de los plazos disponibles para operan cerca de las bifurcaciones pueden admitir ciclos límite, que se
la respuesta. La mayoría de las especies móviles albergan una forma de manifiestan como picos eléctricos repetitivos o rítmicos y comportamientos
respuesta fóbica o de emergencia distinta de su locomoción de estado repetitivos. En última instancia, esto puede conducir a la habituación [177,178].
estable. Las reacciones de escape no están estrictamente orientadas,
pero comúnmente implican un movimiento hacia atrás, a veces con un En procariotas, se han observado fenómenos similares al potencial
componente geotáctico negativo [154]. Se pueden implementar de acción en biopelículas [179] y también en células individuales. el
estrategias adicionales de autodefensa química, por ejemplo, la extrusión arqueónHalobacterium salinariummuestra una respuesta fotofóbica
de tricoquistes porparamecio [155] o expulsión de extrusomas en otros caracterizada por una inversión de 180° de su dirección de natación
ciliados [156]. inducida por una inversión en la dirección de rotación flagelar. Al menos
En las algas flageladas, los cambios abruptos en la intensidad de la algunos aspectos de esta respuesta probablemente estén mediados por
luz o los estímulos fóticos intensos inducen una inversión flagelar rápida cambios en el potencial de membrana por la bacteriorrodopsina, una
y una natación hacia atrás transitoria [85,157]. En las algas verdes, esta bomba de protones impulsada por la luz [180]. Los fenómenos similares a
acción puede estar mediada por la fibra de la raíz contráctil que altera el los potenciales de acción en procariotas son diferentes de los potenciales
ángulo entre los cuerpos basales [158]. Las células también pueden de acción eucariotas clásicos. Los primeros son menos reproducibles,
reaccionar rápidamente ante estímulos mecánicos inesperados. más lentos y presentan una distribución más amplia en amplitud y
Contracciones de todo orno en el ciliado pedunculadovorticellapuede duración del pulso [150] (tabla 1).
ocurrir a velocidades de 8 cm s−1[159]. En algunas especies de heliozoos,
los axópodos pueden retraerse por completo en 20 ms para atraer presas
atrapadas para la fagocitosis [159,160].
Estas reacciones rápidas suelen ser inducidas por potenciales de 3. Innovaciones celulares y biofísicas que
acción: pulsos eléctricos unidireccionales que implican cambios
regenerativos rápidos en el potencial de membrana. Si bien todas las sustentan la excitabilidad eucariótica
células muestran cierta actividad eléctrica, la evidencia filogenética En esta sección, ofrecemos una descripción general de las innovaciones
sugiere que la capacidad de propagar potenciales de acción puede haber celulares que contribuyeron al surgimiento de nuevas formas de
sido un rasgo eucariótico ancestral respaldado por LECA. Estos pueden excitabilidad durante la eucariogénesis. Estos son (i) un amplio repertorio
haber surgido en respuesta al daño accidental de la membrana y al de receptores de membrana, canales y bombas, (ii) motilidad por cilios y
ingreso repentino de calcio [161]. La señalización bioeléctrica en forma de pseudópodos, (iii) endomembranas y mitocondrias como
potenciales de acción ocurre órdenes de magnitud más rápido que compartimentos iónicos y condensadores intracelulares, (iv) una
cualquier otra modalidad de señalización, por ejemplo, difusión química, membrana flexible y reconfigurable, (v) un tamaño más grande, (vi)
fosforilación de proteínas, etc. nuevas estrategias para la detección. Identificamos estas características
Para iniciar respuestas de escape rápidas, es posible que se hayan como de gran importancia para el origen de la excitabilidad eucariota,
acoplado directamente al aparato de motilidad, en particular a estructuras pero la lista puede no ser exhaustiva. Discutimos cómo estos factores
flexibles de membrana continua, como los cilios y los seudópodos. La pérdida contribuyeron a las nuevas formas de excitabilidad destacadas en las
de los canales de sodio/calcio dependientes de voltaje se correlaciona aún más secciones anteriores y cómo sustentan nuevos regímenes de biofísica
con la pérdida de cilios en muchos taxones. En los protistas, los potenciales de celular a los que solo pueden acceder las células eucariotas.
acción de todo o nada ocurren casi exclusivamente en asociación con las Integraremos nuestras discusiones dentro del marco
membranas ciliares [162-164], con la excepción de algunas diatomeas no generalmente aceptado para la eucariogénesis. Esto comienza
ciliadas [165,166]. Los potenciales graduados ocurren en las amebas, también con un anfitrión archaeal relacionado con el linaje archaeal
para el control del movimiento [167]. Asgard [181]. Este huésped adquirió el simbionte mitocondrial
Enclamidomonas,las corrientes flagelares similares a las de un potencial relacionado con las alfaproteobacterias, por internalización. Hay
de acción inducen respuestas fotofóbicas e inversión de flagelos (a través del varias versiones de este modelo y, desde nuestra perspectiva,
canal de calcio dependiente de voltaje Cav2), mientras que las corrientes de algunos de los detalles más debatidos son menos relevantes (p.
fotorreceptores provocan respuestas mucho más leves [168]. Aquí, un canal ej., qué tan temprano o tarde ya través de qué etapas
mecanosensorial de la familia del potencial receptor transitorio (TRP) (TRP11) intermedias evolucionaron las mitocondrias) [182]. Nos
se localiza en la base ciliar, mientras que Cav2 se localiza solo en las regiones enfocamos aquí solo en las novedades eucariotas clave de la
distales de los cilios [169,170]. Enparamecio,las hiperpolarizaciones aumentan topología de la membrana, la motilidad, las corrientes iónicas y
la frecuencia de los latidos ciliares, mientras que las despolarizaciones tienen el otros ingredientes necesarios para la excitabilidad, y cómo estos
efecto contrario y eventualmente conducen a una reversión ciliar. Las pueden contrastarse con la biología de las células procariotas.
despolarizaciones por encima de un cierto umbral dan como resultado Es de destacar que también hay escenarios alternativos, y en
potenciales de acción, debido a la apertura de los canales Cav ubicados nuestra opinión menos plausibles, de evolución celular para la
exclusivamente en la membrana ciliar [171,172]. eucariogénesis, por ejemplo.
Tabla 1.Las formas de excitabilidad celular en eucariotas se contrastan con las de procariotas. Consulte el texto principal para referencias. 8

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formas de celular
excitabilidad ejemplos procarióticos ejemplos de eucariotas hecho posible por

navegación estocástica quimiotaxis bacteriana y archaeal, aerotaxis de coanoflagelados, cualquier apéndice móvil o motilidad

fototaxis arqueológica quimiocinesis en algunos ciliados y mecanismo

flagelados,Micromonas fototaxis

detección espacial Synechocystis, Thioturbo danicus amebas, ciliados sensor ubicado espacialmente, celda grande

Talla

impuestos temporales tiovulo foto y quimiotaxis helicoidales a través auto-movimiento helicoidal/quiral, motricidad fina

eucariotas control sobre cilios o flagelos,

detección temporal, reconocimiento

fusión celular algunas haloarqueas (incompletas), todos los eventos de fusión gamética de células de memoria, adhesión, en

borrelia (mayormente OM, la mayoría de los eucariotas mediados por

incompleto),Clostridiumsp. cilios/flagelos

(completo)

alimentación activa por algunos planctomicetos muchos fagótrofos eucariotas membrana deformable, célula

hundimiento reconocimiento, a veces por

apéndices especializados, digestión

interna

mecanosensibilidad y osmosensacion muchos eucariotas canales mecanosensoriales

interacciones de flujo (por ejemplo, potencial receptor transitorio),

fluidez de la membrana

respuestas de escape y bacterias del cable, algunas biopelículas muchos eucariotas canales de voltaje y calcio

los potenciales de acción (p. ej., Cav, Nav), a menudo localizado en

cilios/flagelos

(a) Un repertorio ampliado de canales iónicos, bombas y Los niveles de calcio libre son bajos en el citoplasma y
altos en el retículo endoplásmico (ER). Ca intracelular2+
receptores de membrana se mantiene bajo por la acción de la ATPasa transportadora de calcio
En los eucariotas, existe un repertorio muy ampliado de canales de de la membrana plasmática (PMCA), que contrarresta la entrada de
membrana, bombas y receptores, distribuidos en una célula Ca2+en la membrana plasmática. La entrada de Ca2+hacia el RE, a su
altamente compartimentada. La genómica comparativa indica que vez, está controlado por la ATPasa Ca del calcio del retículo
gran parte de esta diversidad evolucionó durante la eucariogénesis endoplásmico/sarcoplásmico.2+bombas (SERCA). Los sistemas de
en eucariotas madre y estuvo presente en LECA (p. ej., [184]). calcio de la membrana plasmática y del RE están interconectados. La
Las diversas corrientes iónicas rápidas y lentas generadas por los activación de los receptores de la membrana plasmática (p. ej.,
receptores y los canales selectivos de iones subyacen a las respuestas de algunos GPCR) a través de segundos mensajeros puede activar el
las células eucariotas a diversos estímulos sensoriales y lesiones. La receptor de trifosfato de inositol (InsP3R) en el RE para inducir Ca2+
regulación de las respuestas de motilidad, contractilidad, liberar. Los niveles de Ca2+en la sala de emergencias luego influye en el Ca
mecanosensación, táctica y temperatura se basan en la excitabilidad de la operado en la tienda2+entrada por la membrana plasmática Ca2+Ca activado
membrana. La complejización y diversificación de los canales iónicos y las por liberación2+(CRAC) canales (con la subunidad de poro ORAI [187]). Las
vías de los receptores fue una de las principales innovaciones que mitocondrias también están involucradas en el Ca2+señalización. Muchos
sustentaron la evolución de las nuevas formas de excitabilidad en los eucariotas albergan un Ca mitocondrial2+uniportador [188].
eucariotas. En los parásitos, esta diversidad puede reducirse El núcleo Ca2+Los sistemas de transporte de ER y los canales y
drásticamente. En los tripanosomas parásitos, los canales activados por bombas de la membrana plasmática tienen homólogos en diversos
voltaje están representados por un tipo, una reducción de diez tipos en eucariotas y probablemente estaban presentes en la LECA. Estos
su pariente de vida libre.Saltans de Bodo [185]. incluyen SERCA, PMCA, InsP3R, canales específicos de cationes
La regulación de la señalización de calcio ilustra la exuberancia de los intracelulares triméricos (TRIC) y ORAI [184,189,190]. Sin embargo,
sistemas eucariotas desarrollados para controlar el flujo de un solo ion. parte de la maquinaria de señalización del calcio evolucionó en el
Su entrada y extrusión están reguladas por varios tipos de Ca2+ ancestro común de Apusozoa, animales y hongos, lo que representa
canales y bombas, incluido el Ca operado por la tienda2+canales [186], Ca una diversificación posterior a LECA de la señalización iónica (por
2+ATPasas y Ca dependiente de voltaje, dependiente de ligando o ejemplo, el CatSper Ca específico del esperma).2+complejo de
mecanosensible2+canales, incluidos los canales TRP. canales) [191].
 La señalización de calcio media diversos fenómenos excitables en taxones citoesqueleto y cilios unidos a la membrana. Los seudópodos están 9
eucariotas. Por ejemplo, en el ciliadotetrahimena, la fagocitosis depende de la involucrados en la motilidad direccional, la alimentación y la detección,

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señalización del calcio [192]. En los hongos, los eventos de señalización de como discutimos (en §2b) para el caso de la quimiotaxis enDictyostelio
calcio pulsátil acompañan a los eventos celulares, incluido el contacto célula- [37]. Estas estructuras llenas de actina y su regulación por las proteínas
célula y el crecimiento polarizado [193]. En el moho del limodictadostelio,la WASP y SCAR se remontan a LECA [218]. Aquí nos enfocamos en la
modulación de la velocidad en las células que migran en respuesta a la tensión biología eucariótica única de los cilios (confusamente, también
de cizallamiento depende de la señalización de la proteína G que actúa a través denominados flagelos en sus formas más largas) y discutimos cómo
de los canales de calcio de la membrana plasmática y la liberación interna de contribuyen al comportamiento y la detección.
calcio mediada por IP3 [29,112,194]. En ciliados, Ca dependiente de voltaje2+los Contrastamos brevemente la regulación elaborada, los patrones de
canales regulan la motilidad [162] y las respuestas de temperatura [195]. brazada y el control de la marcha disponibles para la motilidad basada en
cilios, con el control de flagelos y archaellas procarióticos [219–222]. Los
además de ca2+, varios otros iones están involucrados en los tres tipos de apéndices comparten algunas similitudes físicas. Todas son
fenómenos de excitabilidad y están regulados por vías dedicadas. estructuras delgadas que crean anisotropía de arrastre cuando se
por ejemplo, en elparameciomembrana, un estudio informó seis mueven a través de un fluido. La propulsión neta se logra rompiendo la
conductancias iónicas diferentes [196], pero probablemente haya simetría de inversión de tiempo con ondas que se propagan o rotación
muchas más, en función de la gran cantidad de canales iónicos en el quiral. Las interacciones asimétricas también median el deslizamiento y el
genoma [197]. Las diatomeas y los cocolitóforos muestran corrientes gateo [223–225].
catiónicas y aniónicas activadas por voltaje [166,198] Más allá de estas similitudes, los cilios se destacan con una maquinaria
Las vías de los receptores sensoriales responsables de mediar las generadora de propulsión única que es muy diferente a la de los flagelos o
respuestas a las señales externas también se originaron temprano en los archaellas bacterianos. Los flagelos bacterianos y las arqueas arqueales son
eucariotas y es probable que algunas estuvieran presentes en LECA. estructuras extracelulares, compuestas solo por unas pocas proteínas más un
Estos incluyen miembros de las familias TRP y GPCR. Los canales TRP en motor rotatorio y una estructura de base incrustada en la membrana, mientras
la membrana plasmática y en la membrana ciliar median varios que los cilios unidos a la membrana tienen más de 500 proteínas [226]. A
fenómenos excitables. Por ejemplo, los canales TRP están involucrados diferencia de cualquiera de las estructuras procarióticas, que son impulsadas
en la bioluminiscencia inducida por mecanosensación en el por motores rotativos desde un extremo, los motores de dineína pueblan toda
dinoflagelado. Lingulodiniumpolyedra [199]. La reotaxis en el flujo de la longitud de los cilios. Esto se conoce como actuación de fuerza distribuida
corte depende de un canal TRP similar a PKD2 en la amebaDictyostelium [227], en marcado contraste con la actuación límite (desde un solo extremo) en
discoideum [200]. en la excavacionEuglena gracilis,California2+la entrada los apéndices procarióticos.
a través de un canal TRP mecanosensible media la gravitaxis negativa La continuidad de las membranas ciliares como prolongación de la
[201]. en la alga verdeChlamydomonas reinhardtii,hay varios canales de membrana plasmática permite reacciones rápidas. La amplificación activa
TRP involucrados en varios procesos sensoriales. La reacción de evitación en estos lugares reduce los tiempos de transducción del sensor a los
mecanosensorial de las células requiere la expresión de TRP11 localizada actuadores motores (apéndices locomotores), dejando así más tiempo
en la base de los flagelos [169]. Otro canal TRP flagelar, CrPKD2, es para la integración sensorial o el muestreo (ver §2f). En las interfases
importante para el apareamiento dependiente de flagelos [202], mientras excitables, las fluctuaciones espontáneas (debido a los canales iónicos
que TRP1 es un canal termosensible que se abre a temperaturas elevadas ruidosos) del potencial de membrana en reposo pueden amplificarse en
[203]. potenciales de acción. En flagelados y ciliados, esto aparece como
Los procariotas también tienen canales y transportadores inversiones de natación espontáneas, que pueden ocurrir en ausencia de
involucrados en varios aspectos de la señalización y la fisiología estímulos [228,229]. La deciliación artificial abolió la excitabilidad
celular, como la quimiotaxis [204–208]. Estos canales pueden ser dependiente del calcio enparamecio [230,231], destacando aún más el
homólogos a los canales eucariotas, por ejemplo, los canales TRIC se posible origen ciliar de los potenciales de acción eucarióticos [232].
conservan en bacterias, arqueas y eucariotas [209]. Sin embargo, los Aprovechando mutantes defectuosos en la ionización, se demostró que
canales procarióticos suelen ser más simples y están distribuidos varios fosfolípidos estaban localizados exclusivamente en la membrana
esporádicamente. Por ejemplo, la mayoría de los canales activados ciliar deparamecio [233].
por voltaje de eucariotas son tetraméricos, mientras que los canales Mientras que los procariotas pueden manipular el sentido (ya veces
procariotas son monómeros [210,211] (pero véase [166]). El Ca la velocidad) de la rotación de los flagelos, la arquitectura flexible y
mitocondrial2+uniporter está muy extendido en eucariotas, pero solo distribuida de los cilios permite muchos más grados de libertad. La
se encuentra esporádicamente en bacterias [188]. Los eucariotas se actividad de la dineína se puede modular intracelularmente para producir
distinguen así por la diversidad y complejidad de canales, bombas y un espectro de modos de latido dentro de la misma estructura [234]. Por
receptores. ejemplo, en los cilios de las algas verdes, el calcio induce un cambio de un
modo de natación hacia adelante con una forma de onda asimétrica (baja
frecuencia) a un modo inverso con una forma de onda simétrica (alta
(b) Motilidad por cilios y pseudópodos frecuencia) en decenas de milisegundos [228,235]. El patrón de latidos y
Puede haber hasta 18 tipos distintos de motilidad en todas las formas de la asimetría de los flagelos de los espermatozoides están controlados por
vida [212]. Entre estos, las motilidades eucarióticas notables incluyen la el calcio y el AMPc [236,237].
natación libre de los cilios y la migración de los seudópodos. El eucariota La capacidad para el control sutil de la forma y el movimiento ciliar
más antiguo puede haber sido un ameboflagelado que alternaba entre la sustenta el rasgo exclusivamente eucariótico de la klinotaxis helicoidal.
locomoción impulsada por cilios y ameboidea. La transición de Las algas multiflageladas modulan los parámetros de las trayectorias
ameboides a flagelados es común entre los eucariotas y ocurre en helicoidales para realinearse con los gradientes de manera graduada y
Rhizaria [213], Amoebozoa,Naeglería dependiente de la intensidad, duranteclamidomonasfototaxis, los fotones
[214], varios opistocontos que incluyen coanoflagelados [215], filastereos incidentes en la mancha ocular inducen una despolarización transitoria
[216] y hongos de ramificación temprana [217,218]. de la membrana [168] que altera el patrón de latido flagelar [238]. La
Estas nuevas formas de motilidad se basan en la biología celular dirección surge cuando los dos flagelos responden de manera diferente a
de firma eucariota, incluida la actina dinámica y los microtúbulos. esta señal [239,240].
 Por el contrario, duranteE. colicorrer y caer, múltiples flagelos giran ER, la vacuola y las mitocondrias, a menudo con laminillas muy 10
en el mismo sentido durante la natación, pero la desagregación (cuando juntas (p. ej., ER, plástidos). Esta organización estructural sofisticada

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uno o más motores giran en el sentido opuesto) es estocástica. Durante evolucionó durante la eucariogénesis y es fundamental para la
la quimiotaxis estocástica, las células solo pueden controlar la propensión excitabilidad eucariota.
al cambio de dirección, pero no la nueva dirección de natación. Algunas Una innovación estructural importante fue la
procariotas (p. ej.Sinorhizobium meliloti, Rhodobacter sphaeroides) compartimentación de la producción quimiosmótica de ATP. En
también puede controlar la velocidad del motor [241–243]. eucariotas, la síntesis de ATP ocurre en las mitocondrias,
Los eucariotas con múltiples cilios también pueden tener un control comúnmente durante la respiración aeróbica [265]. Por el contrario,
fino sobre la secuencia de movimiento o la marcha. Este control de alto los procariotas usan su membrana plasmática para la síntesis de
nivel requiere el posicionamiento preciso de los centríolos y los cilios ATP, donde los complejos de ATP sintasa usan el gradiente
[244]. La coordinación multiciliar puede invocar medios tanto electroquímico transmembrana de protones o Na+iones [266].
hidrodinámicos como intracelulares, incluida la señalización eléctrica Durante la eucariogénesis, la membrana plasmática original de las
[136] o el acoplamiento del cuerpo basal [245]. El control ciliar dicta la arqueas A0A1La ATP sintasa [266,267] se internalizó y evolucionó
forma de caminar deEuplotes [246], así como diversos aires de natación hacia la vacuolar H+-ATPasa (bomba de protones impulsada por
en flagelados de algas, incluyendo la braza, el trote y el galope. Cilos ATP), que acidifica las vacuolas [268]. Libre de la carga de la
distinguidos en la misma célula se pueden encontrar alternativamente en producción quimiosmótica de ATP, la membrana plasmática
secuencias de excitación o quiescencia [247]. eucariótica ahora puede asumir nuevos roles de señalización.
Debido a su mayor tamaño y coordinación activa, los cilios pueden Otro aspecto importante de la organización de las endomembranas
generar una propulsión y flujos más rápidos. En conjunto, se pueden organizar eucarióticas es la presencia de varios compartimentos cargados con
en escalas [239,248] para tareas específicas. En los ciliados y otros filtradores, distinta composición iónica. Estos distintos compartimentos funcionan
los cilios se diferencian en cilios orales para alimentarse y cilios somáticos para como condensadores celulares cerrados [269,270]. Los compartimentos
nadar. La señalización bioeléctrica controla la ciliatura de la boca para están separados por capas de membrana con baja conductividad que
comportamientos de alimentación complejos, así como la dirección del latido forman una barrera física entre el fluido conductor interno y externo.
ciliar para dirigir los flujos de alimentación [163]. Estos condensadores celulares liberan y reponen cargas activamente,
Los cilios surgieron para apoyar no solo la motilidad eucariótica controlados por canales y bombas, que alteran las diferencias de
sino también la detección [249,250]. La continuidad de la membrana potencial a través de las membranas. En las neuronas, la velocidad de
alrededor del cilio (y otros apéndices eucarióticos) es parte integral propagación de la carga desde una sinapsis es inversamente
de estas funciones duales. Además de los diversos receptores proporcional a la capacitancia específica (Cmetro, capacitancia por unidad
sensoriales localizados en el cilio (discutido en §3a anterior), los cilios de área de la membrana) de la membrana. Para la membrana plasmática
y otros apéndices eucarióticos se mantienen fuera de equilibrio por de las células animales, esto se estima en aproximadamente 1 µF cm−2
ciclos mecanoquímicos dependientes de ATP, que producen firmas [271].
dinámicas únicas [251,252]. Se han observado ciclos de flujo a El RE almacena y libera carga de forma reversible en forma
macroescala en el espacio de fase de patrones de movimiento de Ca2+iones La capacitancia sintonizable del ER depende del
(equilibrio detallado roto) en cilios [251], en haces de células ciliadas flujo de iones externos hacia la celda por Ca capacitivo2+
[253], en patrones motores de nadadores intactos [228] y en redes entrada [272]. La vacuola acidificada está cargada positivamente en
de citoesqueleto reconstituidas [253,254] . Estos exhiben relación con el citosol, manteniendo una capacitancia vacuolar. Las
fluctuaciones activas que son órdenes de magnitud más altas que el mitocondrias y los cloroplastos con sus membranas dobles tienen
ruido térmico y pueden mejorar aún más la percepción sensorial, propiedades capacitivas únicas (figura 2b) [264,273].
Proponemos que en los eucariotas, la presencia de múltiples
Además de los cilios y los pseudópodos, la polarización y el patrón circuitos que consisten en estos condensadores y sus mecanismos de
del citoesqueleto condujeron a otras formas de movimiento altamente activación representa una forma novedosa de almacenamiento de
especializadas [255]. Estos implican la movilización dinámica de información y procesamiento paralelo que no se ve en los procariotas.
protuberancias celulares para la captura o manipulación de presas (ver Estos capacitores, y el control de su carga y descarga rápida por
§2e). Las algas haptofitas tienen un orgánulo único conocido como corrientes activas, forman nuevos tipos de puertas lógicas celulares. La
haptonema, una estructura microtubular delgada distinta de los cilios, organización del sistema de endomembranas eucariotas tiene tres
que se enrolla a gran velocidad para detectar presas y otras señales consecuencias funcionales importantes para la capacitancia celular. En
mecánicas [256]. Envorticellayzoothamnio,las proteínas contráctiles en el primer lugar, la red de membranas delgadas crea una gran superficie
orgánulo del tallo (espasmonema) pueden sufrir ciclos de contracción- para el almacenamiento de carga y una alta capacitancia: las membranas
extensión mecanoquímicos extremadamente rápidos, alimentados por bicapa suelen tener un grosor de solo 5 nm. Para placas paralelas
calcio [257,258]. Los axópodos de Heliozoa, que participan en la (membranas) de áreaAseparados por espesordy constante dieléctrica, ε0,
alimentación y contienen haces de microtúbulos, sufren un rápido la capacitancia esC = ε0Anuncio.Para un condensador esférico de radior,
acortamiento por la catástrofe de los microtúbulos [259,260]. En muchos esto se modifica paraC =4πε0r2/d.La capacitancia de las membranas
ciliados depredadores, los haces ciliares o cirros forman estructuras de comprimibles también es sensible a la compresión mecánica; para una
alimentación especializadas que experimentan cambios drásticos de membrana de 5 nm de espesor, una disminución de 1 nm en el espesor
forma para internalizar a la presa. puede aumentar significativamente la capacitancia [274].
En segundo lugar, la topología de la membrana, que comprende membranas
anidadas o muy próximas, influye en gran medida en la distribución de carga. Cuando
(c) Orígenes de las mitocondrias y las endomembranas como
se apilan varias membranas en paralelo, las resistencias se suman recíprocamente,

condensadores intracelulares mientras que las capacitancias se suman linealmente. La colocación de diferentes

La célula eucariota se distingue de las células procariotas por una capacitores en una celda influye en la redistribución de carga, particularmente

topología de endomembrana compleja [261–263]. El sistema de durante fenómenos dinámicos como la motilidad y la alimentación. Los orgánulos

endomembranas contiene varios compartimentos cargados (figura 2 unidos a la membrana pueden estar tan cerca como a 10 nm de la membrana

a)-múltiples estructuras membranosas, incluyendo el plasmática [275].

 (a) (b) 11
Ro Co
motilidad y

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California2+

comportamiento

PRT cilios
canal Rs
canales

cl–/ N / A+/ k+/ Ca2+

[California2+]ª1 mm
alimentación Ri Ci
afluencia
ATPasa
canal bomba
[California2+]ª100 nm
– 60mV
R RC
mitoc SOY
metro

ondria
Califor H+ California2+
iónico
Ri Ci
nia2+
H+
aprox.
unipo 100 m
V
rtador
California2+
flujos V-ATPasa
InsP3R
California2+
vacuola
condensadores
Rs
Urgencias OM

Ro Co
[California2+] ª0,5 mm
Urgencias

(C)
1000
velocidad (metromilisegundo–1)

choque

500 correr

deténgase

0 50 100 150 200 250 300

tiempo (s)

Figura 2.Las membranas eucariotas controlan la señalización intracelular dinámica. (a)La diversificación masiva de lípidos y canales iónicos crea compartimentos y circuitos dentro de un sistema de

endomembranas flexible y excitable. (b)La mitocondria tiene una topología distintiva de dos capas con propiedades capacitivas únicas (IM, membrana interna; OM, membrana externa;Ci,Coson

capacidades IM, OM;Ri,RoyRmetroson resistencias IM, OM y matriz;Rses la resistencia del espacio de la membrana interna; RCes una resistencia de 'derivación' [264] que surge de las crestas que se

extienden a través del espacio intermembrana). (C)La señalización excitable en los cilios se manifiesta como transiciones rápidas o respuestas de escape, como se observa aquí en un protista

octoflagelado [228] que cambia entre tres estados de comportamiento distintos (correr, detenerse y electrocutarse).

Esta proximidad física asegura además que la señalización grados de libertad disponibles para la señalización eléctrica intracelular,
coordinada, o diafonía, pueda ocurrir casi sincrónicamente en lo que hace contribuciones críticas a la excitabilidad y el comportamiento
los diferentes compartimentos. Los cambios en la capacitancia de los eucariotas. Esta función crítica del complejo sistema de
se midieron en macrófagos fagocitantes [275,276]. endomembranas eucariotas como regulador maestro del
La tercera característica del sistema es su capacidad para comportamiento y la fisiología se extiende más allá de sus ventajas
crear y mantener ciclos no lineales de carga y descarga, una bioenergéticas o metabólicas. Por analogía con la electrónica, las células
forma de señalización bioeléctrica rápida. Ilustramos esto con eucariotas constituyen una red compleja y dinámica de resistencias
una membrana bicapa básica (resistenciaR,capacidadC);aquí, la acopladas y condensadores intercalados como fuentes o sumideros de
relación voltaje-corriente está dada por [277,278]V = IR(1 - mi−t/τ carga, que están asociados con múltiples constantes de tiempo.
), donde τ =RCes una constante de tiempo para carga y descarga Colectivamente, estos circuitos y motivos funcionan como
capacitiva. Esto suele ser del orden de 100 ns, pero puede ser de temporizadores, filtros de frecuencia, sintonizadores y puertas lógicas, de
hasta microsegundos para celdas más grandes [279]. Estas donde pueden resultar comportamientos complejos.
corrientes se propagan por toda la célula [280], introduciendo
retrasos temporales y, por lo tanto, controlando la
sincronización de los eventos de señalización, como se ha (d) Membranas flexibles y excitables
demostrado en las células nerviosas [281,282]. Queda por Excepto cuando están cubiertas por una pared celular, como lo están algunas células
explorar experimentalmente la función de los fenómenos fúngicas y vegetales, las células eucariotas son transformables y experimentan
capacitivos multiorgánicos en la excitabilidad. Si tales cambios de forma que no se ven en las procariotas. Uno de los pasos clave de la
fenómenos son importantes, esperaríamos que tuvieran una eucariogénesis fue la pérdida de la pared celular rígida de glicoproteínas de la célula
función reguladora, en particular en células con huésped derivada de las arqueas [285]. En las arqueas, la 'estructura rígida y la
compartimentos iónicos muy juntos, por ejemplo, en el bolsillo adhesión o interdigitación extremadamente estrechas de las paredes celulares de
flagelar y las membranas asociadas (RE, aparato de Golgi, glicoproteínas […]representan un obstáculo invencible» [266, p. 572].
mitocondria, vacuola contráctil) de los tripanosomas [283] , o los La membrana plasmática flexible en los eucariotas fue un
diversos complejos de orgánulos extrusivos, como el sistema requisito previo para la evolución de la fusión celular total, el
pelicular en ciliados, con alvéolos, cilios, engullimiento y la dinámica de la membrana. Se sugiere que el
Concluimos que durante la eucariogénesis, la evolución de los sistema de endomembranas evolucionó rápidamente y que LECA
condensadores compartimentados aumentó significativamente la poseía un elaborado sistema de tráfico de membranas que incluía
RE, endosomas y aparato de Golgi apilado [286]. Esto fue respaldado los rápidos cambios de comportamiento (respuesta de choque) en un 12
por una maquinaria compleja de proteínas que esculpen la alga prasinófita pequeña pueden estar por debajo de 10 pN [228]. Los

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membrana (p. ej., SNARE, GTPasas pequeñas, complejo ESCRT, estímulos mecánicos deben trabajar para abrir los canales de
septinas, coatómero), algunas de ellas con origen en las arqueas de transducción [308]. La cantidad de trabajo requerido es una medida de
Asgard [287,288]. Por ejemplo, según las reconstrucciones de sensibilidad, que es mucho mayor en eucariotas (tabla 2). En haces de
secuencias, LECA puede haber tenido hasta 23 Rab GTPasas [289]. pelo de rana toro, Ca2+puede cambiar la fuerza de activación de un solo
En ausencia de una pared celular protectora, los eucariotas pueden canal en aproximadamente 3 pN (equivalente a 1–2kBT) [313].
haberse vuelto más propensos a lesiones localizadas y ruptura de Las membranas eucariotas son capaces de una reorganización
membranas. Esto podría haber contribuido a la evolución de los topológica significativa, especialmente durante la reparación de heridas,
mecanismos de reparación y reciclaje de la membrana y la la fagocitosis y la fusión célula-célula. Las membranas plasmáticas se
señalización excitable [161]. deforman de forma reversible durante la migración celular o la
Además de su flexibilidad, la membrana plasmática alimentación para sostener estructuras que no minimizan la energía,
alberga la mayor diversidad de canales y receptores en como las protuberancias delgadas [314]. La constante remodelación
eucariotas y, con la inclusión de la membrana ciliar espacio-temporal y la renovación de las membranas es un rasgo
altamente deformable, se convirtió en la superficie más eucariótico. En algunas especies deacanthamoeba,a una tasa de rotación
importante para la excitabilidad. Las membranas eucariotas completa estimada de varias veces por hora [315]. La reorganización de
no solo tienen diversas bombas y canales (ver §3a arriba) la membrana, incluso la fusión, puede ocurrir entre los suctorianos
sino que también tienen miles de especies de lípidos depredadores y sus presas [316].
distintas [290] en comparación con solo cientos en las
membranas procariotas. La misma tendencia de los lípidos
anfipáticos a autoensamblarse en capas ocurre (e) Aumento en el tamaño de la celda

subcelularmente en eucariotas para formar múltiples límites Si se permitiera hablar de una célula eucariota estereotipada, sería un
que delimitan orgánulos individuales. La diversidad de orden de magnitud más grande que una procariota estereotipada. El
lípidos también codifica la identidad organelar (diferentes tamaño celular en los eucariotas unicelulares oscila entre 1 µm [317] y
compartimentos formados por diferentes especies de varios centímetros (algunas macroalgas, comoacetabularia),mientras que
lípidos), evitando así que se unan. los procariotas miden típicamente de 1 a 10 µm y pueden estar limitados
El enriquecimiento en esteroles eucarióticos (particularmente por difracción; los micoplasmas más pequeños miden aproximadamente
colesterol) y esfingolípidos, que forman balsas lipídicas, es un rasgo 0,2 µm [318]. Los eucariotas unicelulares se encuentran en la mayoría de
característico de los eucarióticos [291]. Pequeños cambios en la los filos existentes. El ciliado más grande tiene aproximadamente 106
estructura de los lípidos pueden tener consecuencias dramáticas en la veces el volumen del eucariota más pequeño.
termodinámica de la membrana [292]. Se cree que el agrupamiento y la El tamaño de la celda impone límites fundamentales a la capacidad
clasificación de las balsas preceden al pellizco y la brotación de las de generar y controlar el movimiento propio. Destacamos dos
vesículas, y son fundamentales para el tráfico de membranas y vesículas. consecuencias físicas del aumento de tamaño en la frontera entre
La composición de las membranas plasmáticas reside en un punto crítico procariotas y eucariotas. El primero se refiere a la utilidad del
[293], que se ha propuesto para reducir los costes energéticos de la automovimiento para la migración, mientras que el segundo, la utilidad
compartimentación y reconfiguración de las membranas. Los esteroles de los flujos autogenerados para la alimentación activa o la detección de
también son importantes reguladores de la actividad de los canales nutrientes.
iónicos activados por voltaje, que a su vez funcionan alterando la Prácticamente todos los organismos unicelulares residen en números de
capacitancia y la conductancia de las membranas eucariotas [261,294] Reynolds bajos (Re; tabla 2), donde la viscosidad domina la inercia [319]. A
(ver §3c arriba). Un repertorio de composición diverso asegura además estas escalas no hay deslizamiento inercial, por lo que los organismos se
que las corrientes de fuga se pueden igualar exactamente. detienen instantáneamente cuando dejan de impulsarse. El movimiento propio
La forma de la membrana depende de una interacción compleja de subyace en la navegación, la alimentación activa, el apareamiento y muchas
proteínas y lípidos, y es muy sensible a la distribución heterogénea de los formas de excitabilidad (§2, figura 1). Sin embargo, debido al ruido térmico, las
lípidos [295], que promueve la formación de dobleces y curvaturas [296]. células por debajo de un tamaño crítico no pueden obtener ningún beneficio
La excitabilidad también depende de la fluidez de la membrana [297]. Los absoluto de la autopropulsión, independientemente del mecanismo de
esteroles eucariotas tienen un profundo efecto sobre la fluidez, la locomoción.
permeabilidad de los canales y el grosor [298]. El aumento de la fluidez Para ver por qué, primero considere una celda inmóvil de
de la membrana se asoció directamente con los cambios en la velocidad radioa sumergido en un fluido de viscosidad μ. Estará sujeto al
de natación entetrahimena [299]. En las membranas nerviosas, se sugiere movimiento browniano, sujeto a la difusión de traslación y
que los anestésicos alteren la excitabilidad alterando la fluidez de la rotación. La constante de difusión traslacional viene dada por la
membrana [300]. ley de Stokes-EinsteinD0=kBT/6πμay tiene unidades de longitud2/
La distorsión de una bicapa fluida también proporciona un mecanismo tiempo, dondekBT (≈4,11 × 10−21J a temperatura ambiente) es la
único de detección de fuerza como una forma de mecanosensibilidad de la energía térmica a temperaturatMientras tanto difusión
membrana [301,302]. Las fuerzas de cizallamiento y la tensión pueden activar rotacionalDr=kBT/8πμa3(unidades de rad2/tiempo), da lugar a
los canales mecanosensoriales transmembrana en varios organismos, una escala de tiempo τ = 1/2Drsobre el cual se 'reiniciará' la
desencadenando potenciales de acción [303]. Se ha demostrado que el corte orientación de la celda.
de fluidos activa las proteínas G [304], así como también aumenta la fluidez de Una célula con motilidad activa tendrá una difusión traslacional
la membrana en las células endoteliales [305] y el dinoflagelado productor de efectiva más altaDa, que depende de la estrategia de movimiento
luzpoliedro de lingulodinio (Alveolada) [306]. En otro dinoflagelado,Pyrocystis detallada, o repertorio [13,17,20]. Para run-and-tumble
lúnula, el umbral crítico para la bioluminiscencia se estimó en (reorientaciones aleatorias después de cada caída),Da≈v2τ/3. Para los
aproximadamente 0,1 µN, aproximadamente el triple de la tensión de procariotas, una velocidad típica de carrera esv =10 µm·s−1, y el
cizallamiento en la pared celular [307]. Mientras tanto, la fuerza requerida para tiempo máximo de vuelo libre τ puede estar limitado porDrarriba. El
activar radio Da=D0-v2a4cuantifica el beneficio de la natación activa para
Tabla 2.Resumen de las principales relaciones de escalamiento biofísico. Consulte el texto principal para obtener referencias y *ejemplos raros de procariotas que desafían la tendencia general. 13
(Hemos asumido a lo largo de:kBT =4,11 × 10−21J = 4,11 pN nm y μ/ρ = 10−2cm2s−1es la viscosidad cinemática del agua a temperatura ambiente). Los símbolos se definen en el texto.

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parámetro físico escalada (típico) procariota (típico) eucariota comentarios

número de Reynolds Re = ρUL/μ Re = 10−5–10−3 Re = 10−3–1 eucariotas unicelulares y

(L =1–10 micras, (L =10–1000 micras, tu los procariotas son

tu =10–100 μm·s−1) =10–1000 μm·s−1) Pe = viscosidad dominada

número de peclet Pe =UL/D Pe = 10−2–1 1–103 los procariotas son de difusión-

(fiXre = (L, Ucomo anteriormente) (L, Ucomo anteriormente) limitada y no puede

103micras2s−1para alcance* Pe > 1

molécula pequeña)

constante de difusión D0=kBT/(6πμa) D0= 0,22 micras2s−1 D0= 0,02 micras2s−1 eucariotas 10 veces menos

(pasivo) (a = 1 micra) (a = 10 micras) susceptible a lineal

difusión

difusión rotacional Dputrefacción=kBT/(8πμa3) Dputrefacción= 0,16 rad2s−1 Dputrefacción= 1,6 × 10−4radical2s−1 eucariotas 1000 veces menos

(pasivo) (a = 1 micra) (a = 10 micras) susceptible a la difusión

rotacional

difusión efectiva Da=v2τ/3 Da≈133 micras2s−1 Da≈3,3 × 10−2cm2s−1 empírico:

(activo, depende de (τ =tiempo de vuelo libre, v (v≈20 μm·s−1, t≈1 s) (v≈100 μm·s−1, t≈10 segundos) E. coli: [309]

estrategia de motilidad) = velocidad de carreras) D≈10–100 micras2s−1;

C. reinhardtii: [
310] D≈10−3cm2s−1;

P. caudatum: [
311] D≈10−2cm2s−1

relevante para estocástico desviación angular esperada θvalor eficaz= 32° θvalor eficaz= 1° los procariotas son severamente

navegación en el tiempo τ (para τ = 1 s) (para τ = 1 s) limitado por rotación

θvalor eficaz=√(2Drτ) difusión (no puede dirigir)

relevante para el espacio SNRs a estrategia útil para grandes y estrategia común para
-
demasiado pequeña*

sintiendo SNRt vt células de movimiento lento eucariotas ameboides

relevante para helicoidal R2 demasiado pequeña* estrategia útil para reorientar estrategia común para la libertad
SNRklinotaxis-
klinotaxis v hacia señales vectoriales eucariotas nadadores

sensibilidad a relación de apertura del canal MscS y MscL bacterianas células ciliadas, monocanal 1kBTes de 4 nanómetros2cambiar en

estímulos mecánicos y probabilidades de cierre canales (osmóticos rigidez de apertura: [308] área bajo tensión de

(tensión de la membrana) - - nanoválvulas): [301] aproximadamente 1 mN·m−1 1 mN·m−1

PAGS0 Dmi
¼Exp - 5 aproximadamente Piezo1: [312] tensión lítica de lípido puro
PAGSC kBT
10 mN·m−1 aproximadamente 1,4 mN·m−1 bicapa

ΔE =trabajo realizado para abrir aproximadamente 20 mN·m−1

canal (aprox.
sensibilidad)

difusión pasiva, que mejora rápidamente al aumentar el tamaño y la nadador puede moverse en una cierta dirección antes de una
velocidad. Dusenbery usó esta expresión para estimar que por reorientación de la trayectoria impulsada por el ruido [322]. Para un
debajo de un radio críticoaC≈0,64 µm, la natación activa ya no es útil procariota con un =1 µm,Dr≈0,16 rad2s−1, mientras que para un eucariota
[320]. Esto puede explicar la escasez de bacterias móviles con un con un =10 micras,Dr≈10−4radical2s−1, la difusión rotacional es
radio de menos deaC.Esta brecha de motilidad también está despreciable. La natación activa permite a los eucariotas aumentar varias
presente en el orden de las algas verdes Mamiellophyceae [321], que veces el tiempo de integración sensorial y el autocontrol sobre la
contiene algunos de los eucariotas de vida libre más pequeños persistencia direccional (tabla 2). Por lo tanto, los eucariotas pueden
(picoeucariotas): los no móvilesOstreococo (aprox. 1 µm), y las darse el lujo de moverse a velocidades más altas para lograr el mismo
especies móvilesMicromonas (aprox. 2 µm), que nada con una nivel de discriminación de señales (más en §3f).
velocidad media de aproximadamente 20 µm s−1[22]. La segunda consecuencia física se refiere a cómo el tamaño de la
Por lo tanto, hay una gran ventaja en tener inclusolevemente célula influye en el transporte de solutos. Para un adsorbedor esférico
tamaño más grande. difusión rotacionalDrdetermina cuánto un perfecto de radioa,el número de partículas (presentes en el ambiente
 (a) (C) 14
104
procariotas

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tiempo 1 tiempo 2 flagelados
ciliados
ameboide

103

comparación temporal

102

velocidad de nado (metromilisegundo–1)

101

(b)
posición 1 posición 2
100

comparación espacial

10–1

0,1 micras 1 µm 10 micras 100 micras 1 milímetro 10mm

tamaño (dimensión máx.) de la celda

Figura 3.Los eucariotas desbloquearon nuevos regímenes biofísicos. (a)Las estrategias de detección temporal generalmente implican comparar la señal en dos momentos ligeramente diferentes;

esto puede ser estocástico y de difusión rotacional limitada (como en muchos procariotas), o involucrar autodirección (como en muchos ciliados y flagelados). (b)Las estrategias de detección espacial

implican comparar la señal en dos posiciones diferentes al mismo tiempo (como en la mayoría de las células ameboides). (C)Estas distinciones crean una división entre procariotas y eucariotas con

respecto al comportamiento, como se visualiza aquí en un espacio de fase de tamaño del organismo versus velocidad (escala log-log). Los límites de tres fases dividen este espacio (ver también la

tabla 2), a saber, el número de Reynolds (Re), el número de Péclet (Pe) y la ventaja relativa de la detección temporal frente a la espacial (graficada aquí para un tiempo de integración τ =1 s). Los

puntos de datos se recopilan de la literatura, donde se destacan algunas especies de particular interés. (Ver en particular: ameba [326], flagelados y ciliados [327] y bacterias marinas [328]. El

conjunto de datos completo está disponible como material complementario).

concentraciónC0) que llega a la superficie por unidad de tiempo está dada porJ =4π Es importante destacar que la mayoría de los procariotas no
corriente continua0una.Mientras tanto, las necesidades metabólicas de un organismo pueden dirigirse de manera determinista en el fluido a granel, ni es
escalan mucho más rápido, según el volumen, oa3. Se estima que el costo de energía ventajoso hacerlo debido a la difusión rotacional excesiva. Las
por unidad de volumen de la célula requerida para duplicar el flujo de nutrientes en la excepciones incluyen una bacteria vibrioide [55] y bacterias
superficie de la célula es:metroD2= un4[323]. magnetotácticas, incluida la bilofótrica.Magnetococcus marinus [
Esto significa que, si bien la difusión por sí sola es suficiente para asegurar 330], y los procariotas magnetotácticos multicelulares (MMP; aprox.
que los procariotas estén bien agitados, los eucariotas deben haber adquirido 10 µm) [331]. Estos últimos comprenden múltiples células
medios alternativos de advección de los flujos. Los cilios y los flagelos se indiferenciadas cuyos flagelos exhiben cierto grado de coordinación
utilizan a menudo para crear flujos a gran escala (hasta mm s−1) para la para lograr una natación rápida y un cambio de dirección, con la
alimentación por filtración o para reponer la concentración local de nutrientes ayuda del campo magnético de la Tierra.
alrededor de las células [324,325]. Para una celda con longitud
L,moviéndose a velocidadtu,la importancia de la advección sobre la
difusión es capturada por el número de Péclet Pe =UL/D,la relación entre f) Nuevas estrategias de detección y computación
advectivo (L/U)y escalas temporales difusivas (L2/D).Para un procariota de Todos los organismos móviles más grandes que el límite de tamaño
1 µm con una velocidad típica de 10 µm s−1yD≈ 10−5cm2s−1(moléculas críticoaCpueden acceder a nuevas estrategias para muestrear y sentir su
pequeñas), Pe = 0,01, por lo que ninguna cantidad fisiológica de entorno más allá de la simple difusión. Los procariotas y los eucariotas
movimiento puede mejorar la captación por difusión. Mientras tanto, los utilizan una maquinaria de motilidad fundamentalmente distinta y han
eucariotas alcanzan fácilmente números de Pe del orden de la unidad o desarrollado mecanismos de detección distintos (con raras excepciones).
superiores (figura 3), por lo que la agitación activa es beneficiosa para la Las células son sensores notables, capaces de monitorear señales débiles
redistribución de nutrientes (transferencia de masa) y permite escanear con una precisión cercana a los límites físicos [332]. Los ejemplos
grandes volúmenes de líquido [329]. incluyen la quimiorrecepción en bacterias [333,334] y en
Si bien existen múltiples rutas para aumentar el tamaño y la espermatozoides [65], el conteo de fotones en la visión [335] y la
complejidad, superar el cuello de botella difusivo mediante el transporte discriminación de frecuencia en el oído humano [336]. A menudo, son los
activo puede haber sido un paso clave en la eucariogénesis y la procesos físicos más que los biológicos los que establecen los límites de
multicelularidad. Las motilidades de la firma eucariótica (citoesqueleto la detección y respuesta celular a microescala.
dinámico) también permitieron la redistribución de nutrientes dentro de A continuación, discutimos las leyes de escala que restringen
las células grandes. El aumento de tamaño presenta nuevas inequívocamente la fidelidad sensorial en la microescala. Estos
oportunidades para la creación de orgánulos especializados, como determinan cómo la relación señal-ruido sensorial (SNR) depende de
mitocondrias, aparatos de alimentación y sensores. la estrategia de navegación y la naturaleza del estímulo,
a través de parámetros como el tamaño de la celda, la velocidad de natación y una vez por segundo alrededor de su eje debe tener un diámetro de al 15
el tiempo de integración sensorial. Aquí, nos enfocamos en los límites menos 6 µm para lograr ω≈10Dr. Por lo tanto, la klinotaxis no es

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impuestos por diferentes estrategias para la quimiodetección y la físicamente accesible para la mayoría de los procariotas. Aquí, la SNR
fotodetección, y discutimos las implicaciones de estos límites para la evolución para la quimiotaxis depende en gran medida del gradiente de la señal y
celular y los orígenes de la excitabilidad eucariota. escala como R2τdonde R y τ son el radio y el período de la hélice,
El ruido térmico está siempre presente y surge de encuentros respectivamente [340,341].
moleculares (entre receptores y ligandos), fotones, ruido en reacciones Las células eucariotas son, en general, varias veces más grandes que
químicas, expresión génica, etc. La detección de señales se reduce al la longitud de onda de la luz visible y pueden usar el cuerpo celular para
recuento estocástico de moléculas de quimioatrayente o fotones (figura 3 enfocar la luz. Por ejemplo, una cepa sin ojos declamidomonas
a).Para simplificar, asumimos que los gradientes decaen [342] o multicelularDictyosteliolas babosas [343,344] pueden
exponencialmente con una escala de longitudℓd. Por lo general, para los enfocarse y alinearse con la luz direccional. En procariotas, este
productos químicos, podemos tenerℓd≈0,1 cm [320]. Para la luz, la escala mecanismo solo se ha descrito en cianobacterias, que operan en
de longitud dependerá más fuertemente del medio. Usaremos la misma el límite físico de enfoque [56,345].
escala de longitud deℓd≈0,1 cm por simplicidad. En realidad, incluso las estrategias de detección espacial tienen un
Para la quimiodetección, las moléculas se difunden de forma independiente. componente temporal [346]. Las celdas miden en un rango de escalas de
entonces el numeronortede moléculas unidas por receptores celulares será tiempo, limitadas por un tiempo de reacción mínimo y un recuerdo de
poissoniana,norte =4πcorriente continua0ta,dóndeDes la constante de difusión,C0la memoria máximo. Esto conduce al procesamiento de la señal de paso de
concentración, τ es el tiempo de integración o medida disponible yaes el radio de la banda, como se ha demostrado en algunas bacterias [347]. Dado que los
celda. Durante la detección espacial de una sustancia química, las células comparan eucariotas pueden acceder a una gama más amplia de escalas de tiempo,
las concentraciones en dos lugares separados por Δx =2una.Aquí está la señalS = (J+−j− pueden responder a una gama más amplia de señales. Para lograr la
)τ =6πcorriente continua0a2τ/ℓd, dónde j±son las corrientes difusivas a dos mitades de misma SNR, un tamaño más grande puede compensar un movimiento
un estacionario más rápido o un tiempo de reacción más corto. Los costos entrópicos y
esfera [320]. Para una sola medición, el ruido es energéticos de realizar cálculos celulares pueden haber promovido
pffiffiffi
norte¼norte(Poissonian), con relación señal-ruido eventualmente la multicelularidad o la vida colonial, en lugar de construir
SNRs¼S=N - un3=2t1=2D1=2C1=20=ℓd. Si en cambio una célula móvil células individuales más grandes y complejas. Tanto en procariotas como
moviéndose a velocidadvrealiza la detección temporal,S = C0Δx/ℓd, en eucariotas, la comunicación célula-célula puede mejorar la detección a
esta vez Δx = vτ (en el régimen ΔX≪ℓd). Aquí, el error de medición se nivel de población [348,349].
reduce tomando múltiples mediciones durante un tiempo τ, de En resumen, los eucariotas desbloquearon nuevas estrategias
modo quenorte = c0(2πcorriente continua0aτ)−1/2[323], y para mejorar la SNR sensorial. Esto se debe principalmente a un
SNRt¼S=N - va1=2t3=2D1=2C1=2 0=ℓd. Del mismo modo, durante la foto- aumento en el tamaño, la polarización de los sensores y una mejor
detección, el conteo de fotonesn = IAfτdepende deYO,la intensidad de la capacidad para controlar la dirección de natación. La estratificación
luz (fotones por unidad de área por unidad de tiempo), el área de conductual resultante que divide a los eucariotas de los procariotas
el sensorA,la absorbancia fraccionariaf (≪1) y el se puede visualizar en un gráfico bidimensional del tamaño y la
pffiffiffi
tiempo de integración τ. Para comparaciones espaciales,norte¼norte, velocidad de las células (figura 3C).
para que SNRs- (IAFt)1=2(2un =ℓd). Mientras tanto, para comparaciones
temporales, SNRt- (IAFt)1=2vt=ℓd.
En todos los casos, la SNR depende fuertemente de τ. Para señales
luminosas o químicas, la SNR relativa entre las dos estrategias escala de 4. Observaciones finales
manera similar (con diferentes prefactores): SNRs=SNRt -a=vt. Se pueden Con un tamaño y una complejidad estructural cada vez mayores, los
derivar expresiones similares para otras señales, como la temperatura, o eucariotas desarrollaron estrategias novedosas para la exploración
para variaciones de esta estrategia sensorial [337]. Por lo tanto, las ambiental. Los diferentes linajes eucarióticos se caracterizan por
células grandes que se mueven lentamente percibirán con mayor eficacia combinaciones únicas de modalidades de alimentación, vías de control y
por comparación espacial, como en los grandes eucariotas ameboides organización de apéndices de motilidad. Las capacidades de la firma
que se arrastran sobre sustratos [29]. eucariota se manifiestan más claramente en los mecanismos emergentes
Por el contrario, las células pequeñas que se mueven rápidamente utilizan la detección temporal de control de la motilidad, en particular de los apéndices unidos a la
[338]. Por debajo de cierto tamaño (aprox. 1 µm), las células se ven gravemente membrana, como los cilios. Los eucariotas, así dotados, se volvieron
limitadas por la difusión rotacional, por lo que las procariotas no pueden capaces de programar respuestas a estímulos complejos de una manera
mantener su orientación durante el tiempo suficiente para dirigirse de forma más afinada. En este artículo, hemos identificado cambios específicos
determinista hacia los gradientes. Tales celdas deben adoptar pero universales en la arquitectura celular y de membrana que
caminatas aleatorias cásticas. Estimamos que en 1 s la esperada proponemos que fueron cruciales para que dichos organismos superaran
pffiffiffiffiffiffiffiffiffiffiffi
desplazamiento angular cuadrático medio, dado por 2Drt, es de unos 30° (tabla muchos de los desafíos asociados con la vida y la supervivencia.
2). Solo las células que son lo suficientemente grandes pueden acceder a la
tercera estrategia: la klinotaxis helicoidal. Aquí, las células que giran alrededor Aunque nuestra lista puede no ser exhaustiva, ofrece una
de un eje pueden mantener una natación helicoidal estable. Los patrones de perspectiva refrescante para rastrear los posibles escenarios de la
trazos periódicos producen trayectorias superhelicoidales durante tiempos eucariogénesis, lo que enfatiza la necesidad de considerar la señalización
prolongados [339]. Las células detectan gradientes perpendiculares al eje de la y el comportamiento a nivel de toda la célula. A medida que los
hélice y se dirigen gradualmente hacia los gradientes ajustando la alineación procariotas evolucionaron hacia la vida colonial (p. ej., biopelículas) para
entre la dirección de natación y el gradiente (corrección de errores). Los superar los cuellos de botella encontrados en la microescala en términos
orgánulos receptores y los sensores se localizan en regiones específicas de la de detección e interacciones de fluidos, los eucariotas unicelulares
célula para aumentar aún más la discriminación de señales durante el pudieron alcanzar un nivel de sofisticación conductual sin igual en los
movimiento activo. Para la velocidad de rotación angular ω, requerimos ω≫Dr procariotas unicelulares. Dada la fuerte escala de tamaño con la difusión
que establece un tamaño de celda mínimo para la klinotaxis helicoidal: por rotacional, encontramos que incluso un modesto aumento de tamaño
ejemplo, una celda que gira puede haber sido suficiente para permitir un mayor autocontrol.
y persistencia del movimiento (figura 3), y por tanto una mejora la computación puede haber sido la base del origen de los dieciséis

significativa en la discriminación de señales y toma de decisiones. sistemas nerviosos y formas más avanzadas de cognición en
Metazoa [351]. Estos conceptos se abordan en otras

royalsocietypublishing.org/journal/rstbFil. Trans. R. Soc. B376:20190758

Tales capacidades probablemente coevolucionaron con
innovaciones celulares y estructurales. contribuciones en este tema y en el siguiente sobre
Sugerimos que la excitabilidad interfacial, la capacidad de cognición basal.
pequeñas diferencias de potencial para retroalimentarse y La "sensibilidad ambiental" aguda de las interfaces de membrana
amplificarse repentinamente, es fundamental para la nueva excitables fue probablemente un rasgo clave de los eucariotas
funcionalidad de las membranas eucariotas. Aunque la cuestión ancestrales. La excitabilidad permitió a los eucariotas moverse, sentir,
de por qué las membranas procarióticas no parecen ser capaces reaccionar, alimentarse y finalmente cumplir el mandato bíblico de
de propagar potenciales de acción reproducibles de multiplicar (parafraseando a Millset al. [352]), en formas radicalmente
milisegundos sigue abierta, es probable que la respuesta resida nuevas. Sería difícil escapar a la conclusión de que la excitabilidad
en la diversificación masiva de proteínas y lípidos en las contribuyó en gran medida al éxito de los eucariotas y les permitió
membranas eucarióticas. Proponemos que la complejización conquistar todos los hábitats del planeta excepto los más extremos. Lo
composicional de las membranas eucariotas confiere que esperamos poder mostrar también es que la brecha que separa a los
excitabilidad a los eucariotas. Esta diversificación mejoró la eucariotas de los procariotas es tan amplia para la excitabilidad y el
precisión con la que se puede ejercer el control sobre el estado comportamiento como para la mayoría de las otras características
termodinámico de la membrana, su capacitancia, fluidez, así celulares. Los modelos futuros de eucariogénesis deberían dar cuenta de
como la identidad y magnitud de los flujos de iones los orígenes de la excitabilidad para pintar una imagen más completa de
transmembrana. En este régimen, esta transición trascendental en la evolución.
En eucariotas, la integración de elementos de motilidad sensorial y
excitable rápidos puede haber desbloqueado nuevos regímenes físicos Accesibilidad de datos.Los datos recopilados de fuentes publicadas se utilizaron
de memoria y procesamiento de información en las células (por ejemplo, para generar la figura 3C.Estos datos se cargan como material complementario

la navegación espacio-temporal requiere una profundidad de bits electrónico.

computacional significativa). La capacidad de controlar y generar con Contribuciones de los autores.KYW y GJ escribieron el artículo.

precisión potenciales de acción, que conducen a respuestas de escape Conflicto de intereses.Declaramos que no tenemos intereses en competencia.

rápidas o transiciones de comportamiento, puede ser una estrategia para Fondos.KYW agradece la financiación del Consejo Europeo de
Investigación (ERC) en el marco del programa de investigación e
la autoprotección contra daños accidentales. El cómputo neuronal
innovación Horizonte 2020 de la Unión Europea en virtud del acuerdo de
unicelular [350] puede haber tenido raíces antiguas que se remontan a
subvención n. 853560: 'Movimiento Evo'—Moverse sin cerebro: evolución
los eucariotas ancestrales que promulgaron un control distribuido sobre de la cognición basal en organismos unicelulares.GJ desea agradecer a
los apéndices móviles [247]. Estos mecanismos de celular Leverhulme Trust por la financiación (RPG-2018-392).

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