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Tendencias en ecología y evolución

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El nuevo árbol de los eucariotas
Fabián Burki,1,2,*,@ Andrés J. Roger,3,4 Mateo W. Brown,5,6 y Alastair GB Simpson4,7,*

Durante 15 años, el Árbol de la Vida eucariota (eToL) se ha dividido en cinco a ocho grupos principales, Reflejos
conocidos como "supergrupos". Sin embargo, el árbol se ha reorganizado profundamente durante El árbol de la vida eucariota (eToL)
este tiempo. El nuevo eToL es el resultado de la aplicación generalizada de la filogenómica y representa la filogenia de todos los
numerosos descubrimientos de los principales linajes de eucariotas, en su mayoría protistas linajes eucariotas, y la gran mayoría de
heterótrofos de vida libre. La evidencia que respalda el árbol ha pasado de una síntesis de filogenética esta diversidad comprende "protistas"
molecular y caracteres biológicos a filogenética puramente molecular. La mayoría de los supergrupos microbianos. Desde principios de la

actuales carecen de características morfológicas o biológicas celulares definitorias, lo que hace que la década de 2000, el eToL se ha resumido
en unos pocos (cinco a ocho)
etiqueta del supergrupo sea aún más arbitraria que antes. Avanzando,
"supergrupos". Recientemente, este
árbol ha sido profundamente
remodelado debido principalmente a la
maduración de la filogenómica y la
El árbol de la vida eucariota adición de numerosos linajes nuevos de
protistas heterótrofos a nivel del reino.
Resolver el árbol evolutivo para todos los eucariotas ha sido un objetivo de larga data en biología. Inferir un
eToL que sea a la vez preciso y completo es un objetivo que vale la pena en sí mismo, pero el eToL también es
El eToL actual se deriva casi
el marco en el que comprendemos los orígenes y la historia de la biología eucariota y los procesos evolutivos exclusivamente de filogenias
que la sustentan. Por tanto, es una herramienta fundamental para estudiar muchos aspectos de la evolución moleculares, en contraste con modelos
de los eucariotas, como la biología celular, la organización del genoma, el sexo y la pluricelularidad. En la era anteriores que eran síntesis de datos
molecular, eToL también se ha convertido en un recurso vital para interpretar datos de secuencias moleculares y otros datos biológicos.
ambientales y así revelar la diversidad y composición de las comunidades ecológicas.
El modelo de supergrupo para el eToL
se ha vuelto cada vez más abstracto
Aunque la mayoría de las especies de eucariotas descritas pertenecen a los grupos multicelulares de animales (metazoos),
debido a la ausencia de características
plantas terrestres y hongos, desde hace tiempo ha quedado claro que estos tres "reinos" representan solo una pequeña
derivadas compartidas conocidas para
proporción de la diversidad de eucariotas de alto nivel. La gran mayoría de esta diversidad, incluidas docenas de taxones los nuevos supergrupos.
existentes de 'nivel de reino', se encuentra dentro de los 'protistas', los eucariotas que no son animales, plantas u hongos.[1–6].
En una primera aproximación, inferir el eToL es resolver las relaciones entre los principales linajes de protistas. Sin embargo, Los estudios basados en cultivos, no los métodos de

esta tarea se complica por el hecho de que los protistas se estudian mucho menos en general que los animales, las plantas o mayor rendimiento, han sido los responsables de la

mayoría de los nuevos linajes importantes

los hongos.[7]. Los datos de secuencias moleculares se han acumulado lentamente para muchos taxones de protistas
agregados recientemente al eToL.
conocidos y numerosos linajes importantes eran completamente desconocidos (o no se cultivaban, por lo tanto, eran difíciles
de estudiar) cuando comenzó la era molecular. Por lo tanto, resolver el eToL ha sido un proceso en el que el descubrimiento a
gran escala de los principales linajes se ha producido simultáneamente con una inferencia filogenética de nivel profundo. Esto 1Departamento de Biología de Organismos,
hace que la tarea en cuestión sea análoga a un rompecabezas, pero en el que falta una gran cantidad desconocida de piezas de Programa de Biología Sistemática, Universidad
de Uppsala, Uppsala, Suecia
la caja y, en cambio, están escondidas debajo de varias piezas del mobiliario.
2Laboratorio Science for Life, Universidad

de Uppsala, Uppsala, Suecia

3Departamento de Bioquímica y Biología

Molecular, Universidad de Dalhousie,
El modelo de supergrupos Halifax, NS, Canadá
A principios de la década de 2000, surgió un modelo del árbol que dividía casi toda la diversidad eucariota conocida 4Centro de Genómica Comparativa y

entre cinco a ocho taxones principales, generalmente denominados "supergrupos". [8–12]. La categoría de Bioinformática Evolutiva, Universidad de
Dalhousie, Halifax, NS, Canadá
supergrupo era puramente informal y denotaba conjuntos extremadamente amplios que contenían, por ejemplo, los
5Departamento de Ciencias Biológicas,
"reinos" tradicionales como Metazoa y Fungi como subclades. Por lo tanto, los supergrupos originales generalmente
Universidad Estatal de Mississippi, Estado de
representaban las colecciones más inclusivas de organismos dentro de los eucariotas para los cuales había evidencia Mississippi, MS, EE. UU.
razonable de que formaban un grupo monofilético. Una lista típica de estos grupos incluía (con algunas diferencias en 6Instituto de Genómica, Biocomputación y
mayúsculas y terminaciones): Archaeplastida (también conocida como Plantae), Chromalveolata, Rhizaria (o Biotecnología, Universidad Estatal de
Mississippi, Estado de Mississippi, MS, EE. UU.
Cercozoa), Opisthokonta, Amoebozoa y Excavata (ver Caja 1 para descripciones cortas). Las principales variaciones
7Departamento de Biología, Universidad
entre los relatos de esa época fueron que algunos unieron Opisthokonta y Amoebozoa como 'unikontos'[12] (mucho
de Dalhousie, Halifax, NS, Canadá
más tarde rebautizado como 'Amorphea' [13]) o no mostró Excavata y/o Chromalveolata resueltos con confianza
@Gorjeo: @fburki (F. Burki).
como clados [10,11]. Para la mitad de los grupos (es decir, Opisthokonta, Amoebozoa y Rhizaria), la principal evidencia
* Correspondencia:
que respalda su unidad fue la filogenia de uno o unos pocos genes.[14–16]. Para los demás, fue una combinación de [email protected],
[email protected]

Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1https://doi.org/10.1016/j.tree.2019.08.008 43

ª 2019 Los Autores. Publicado por Elsevier Ltd. Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
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evidencia filogenética molecular más débil y características biológicas celulares derivadas compartidas.
Archaeplastida y Chromalveolata fueron identificados por la presencia de plástidos similares[17,18], con
secuencias de genomas de plástidos que respaldan un origen endosimbiótico ancestral de los plástidos en
cada grupo [19,20]. Mientras tanto, Excavata se distinguió por la inferencia de que los taxones compartían un
citoesqueleto derivado del aparato flagelar complejo.[21]. En consecuencia, los eToL originales basados en
supergrupos eran síntesis de información diferente en lugar de resúmenes directos de filogenias
moleculares.

El modelo de supergrupo para el eToL se hizo muy popular tanto en la literatura primaria como en los libros de texto,
por varias razones. Primero, el modelo hizo resúmenes convenientes y eficientes de eucariotas, ya que casi todas las
especies caían en estos pocos grupos principales relativamente diversos. Segundo, todos los supergrupos originales,
excepto Rhizaria, tenían al menos una característica biológica distintiva que parecía definirlos ancestralmente (ver
arriba yCaja 1). En tercer lugar, las agrupaciones parecían coincidir con los límites de la resolución filogenética. De
hecho, el modelo general de supergrupo ha seguido siendo la descripción estándar del eToL durante 15 años, a pesar
de los cambios importantes en nuestro conocimiento de la filogenia y la diversidad eucariótica durante ese tiempo.

Recuadro 1. Los supergrupos originales y ¿dónde están ahora?

Originalmente se propusieron de cinco a seis supergrupos, dependiendo de si Opisthokonta y Amoebozoa se unificaron en
el grupo más grande unikonts. [9,12]. El nombre unikonts (basado en una hipótesis ahora descartada de un ancestro no
flagelado) fue reemplazado más tarde por Amorphea.[13]. La versión de los seis supergrupos correspondía a la siguiente.

- Opisthokonta incluye animales, hongos y varios linajes de protistas que están más estrechamente relacionados con animales u
hongos. Opisthokonta sigue siendo un clado robusto en las filogenias modernas; sin embargo, está anidado dentro de al menos
dos taxones más grandes, Amorphea y Obazoa, que en su lugar se tratan con frecuencia como supergrupos.

- Amoebozoa también sigue siendo un grupo robusto, pero ahora a menudo se lo considera miembro del supergrupo
Amorphea. Amoebozoa incluye formas ameboides de vida libre con pseudópodos lobosos (por ejemplo,Ameba) pero
también más amebas filosas, algunos flagelados y varios mohos mucilaginosos.

- Excavata se propuso originalmente en base a una morfología distintiva, a saber, una forma particular de surco de
alimentación y un sistema de citoesqueleto asociado, que se encuentra en muchos protistas flagelados enigmáticos. La
filogenética y la filogenómica definieron tres subgrupos monofiléticos: Discoba, Metamonada y malawimonads.
– pero no los han colocado consistentemente juntos como un solo clado. El nombre ahora generalmente se restringe a un clado
Discoba-Metamonada (muy posiblemente artificial; ver el texto principal) o se considera que se refiere a un grupo parafilético.

- Archaeplastida se distinguen por la presencia de plástidos primarios, los orgánulos fotosintéticos que se derivan
directamente de las cianobacterias por endosimbiosis. Los tres grupos principales con plástidos primarios son las algas
verdes y las plantas terrestres, las algas rojas (y probablemente su pariente descubierto recientemente).Rhodelphis), y
algas glaucofitas. Hoy en día, Archaeplastida generalmente todavía se considera un supergrupo, aunque la mayoría de
los análisis filogenómicos no respaldan firmemente su monofilia (es decir, los tres linajes anfitriones forman un solo
clado con exclusión de otros supergrupos).

- Chromalveolata contenía grupos con plástidos secundarios derivados de algas rojas (es decir, Alveolata, Stramenopila,
Haptophyta y Cryptophyta). Este grupo se basó en la suposición de que estos plástidos se adquirieron una vez en un
ancestro común, lo que fue respaldado por evidencia de plástidos pero nunca fuertemente desde la perspectiva del
huésped. Se ha demostrado que Chromalveolata es polifilético, con Alveolata y Stramenopila pertenecientes a Sar (en
TSAR), Haptophyta en Haptista y Cryptophyta en Cryptista.

- Rhizaria fue la última incorporación en el momento en que se propuso el modelo de supergrupo. Incluye una amplia
diversidad de amebas (p. ej., foraminíferos, radiolarios, amebas testadas filosas), flagelados, varios parásitos y las algas
clorarachniofitas. A diferencia de todos los demás supergrupos originales, que se distinguían al menos en parte por
caracteres morfológicos, Rhizaria se infirió más o menos exclusivamente utilizando filogenética molecular. Ahora es
parte de Sar (en TSAR) junto con Alveolata y Stramenopila.

44 Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1

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Nuevos métodos y taxones

Los cambios profundos en el eToL provienen del desarrollo de la filogenómica y, concomitantemente, la adición de
muchos linajes de protistas evolutivamente importantes en conjuntos de datos moleculares. A continuación,
presentamos brevemente estos dos aspectos.

filogenómica
El término 'filogenómica' cubre varios enfoques que combinan datos a escala genómica con métodos filogenéticos.
En el contexto de eToL, por lo general se refiere a la estimación de la filogenia del organismo a partir de conjuntos de
datos que contienen de docenas a cientos de alineaciones de genes, la mayoría de las veces genes codificados por
núcleo analizados como secuencias de aminoácidos inferidas.[22]. Los datos provienen de una combinación de
proyectos de secuenciación del genoma y, con frecuencia, del transcriptoma. La introducción de la filogenómica
ofreció la promesa de superar la información limitada proporcionada por genes individuales, que en su mayoría eran
inadecuados para resolver profundas divergencias dentro del eToL.[23]. Sin embargo, las voces advirtieron desde el
principio que la mayoría de los artefactos de análisis que afectan a las filogenias de un solo gen también pueden
aplicarse a la filogenómica.[24]. Los fenómenos que hacen que taxones no relacionados se agrupen en filogenias,
como el sesgo de composición y las altas tasas de divergencia de secuencias, a menudo también afectan a todo el
genoma. Por lo tanto, simplemente agregar genes puede amplificar los artefactos en lugar de anularlos.[25]. La
precisión podría mejorarse mediante el uso de modelos evolutivos más realistas, y especialmente mediante la
elección cuidadosa de los taxones, cuando sea posible (ver más abajo). El examen de múltiples genes también plantea
el espectro de la combinación artificial de diferentes historias genéticas, lo que hace que los controles de calidad
cuidadosos sean esenciales para eliminar asignaciones incorrectas de parálogos, secuencias contaminantes, etc. (ver
Caja 2 para una típica 'tubería filogenómica').

Recuadro 2. Ejemplo de un canal de análisis filogenómico

La construcción de conjuntos de datos para la filogenómica es complicada y requiere un cuidado minucioso para excluir datos
espurios (p. ej., contaminantes, parálogos) y seleccionar taxones adecuadamente. Los análisis filogenómicos de nivel profundo suelen
utilizar secuencias de aminoácidos inferidas de proteínas, y varios grupos de investigación seleccionan conjuntos de cientos de
proteínas ampliamente presentes y/o altamente expresadas. Cuando se agregan nuevos taxones, las secuencias homólogas se
recuperan de sus conjuntos de genes transcriptómicos o predichos, generalmente utilizando herramientas de similitud de alineación
por pares (p. ej., BlastP, Diamond-BlastP) o enfoques basados en perfiles (p. ej., métodos de modelo oculto de Markov como
HMMsearch). Por lo general, se realizan una serie de comprobaciones para excluir secuencias parálogas, a menudo mediante el mejor
éxito recíproco de BlastP en un conjunto de ortólogos seleccionados manualmente. Las proteínas de los nuevos taxones que pasan
estos controles se consideran provisionalmente ortólogas y se alinean con las de los cientos de especies en el conjunto de datos
seleccionados. Los árboles de máxima verosimilitud (ML) luego se estiman para cada alineación de genes, con arranque para evaluar
el soporte de la rama. Estos árboles se examinan para identificar y excluir secuencias con historias evolutivas aparentes o reales que
difieren de la filogenia del organismo, como transferencias laterales de genes, selecciones incorrectas de parálogos y diversos
contaminantes. La contaminación puede ocurrir durante la secuenciación (lo que se conoce como contaminación en el secuenciador/
célula de flujo), durante la preparación de la biblioteca o en el cultivo celular. Estos exámenes de árboles genéticos actualmente
incluyen laboriosas inspecciones a ojo de las filogenias, ya que algunos aspectos aún requieren interpretación y decisiones humanas.
A continuación, se selecciona un subconjunto adecuado de taxones para el análisis real. Esta selección tiene como objetivo cubrir
uniformemente la amplitud filogenética relevante y excluir especies problemáticas (p. ej., aquellas con datos limitados, tasas
evolutivas extremas en muchos genes, etc.). La explosión en el número de especies para las que se dispone de datos ómicos ha
mejorado enormemente la elección en la selección de taxones, así como la detección (y eliminación) de señales no verticales en los
datos (por ejemplo,[54,56,62]).

El ensamblaje del conjunto de datos es seguido por los análisis filogenómicos reales, en los que cientos de genes se concatenan en
una "supermatriz" filogenómica. Por lo general, se realizan análisis ML y bayesianos. Se emplean varios modelos evolutivos, con
opciones a menudo restringidas por la logística computacional. Los modelos de sitios heterogéneos, en los que el perfil de las
propensiones a la sustitución pueden diferir entre los sitios en el alineamiento, parecen ser particularmente importantes para mejorar
la precisión filogenética. Estos modelos se implementaron por primera vez en la plataforma de inferencia bayesiana PhyloBayes[102],
pero los análisis son computacionalmente intensivos y los problemas de mezcla y convergencia son comunes. Recientemente, las
implementaciones prácticas de ML de modelos heterogéneos de sitio están disponibles en IQ-Tree[103,104]. Con frecuencia, se
realizan análisis subsidiarios para probar si los resultados iniciales son robustos a las perturbaciones de los datos, especialmente
excluyendo los datos que probablemente fomenten una inferencia filogenética incorrecta (p. ej., las especies, sitios o genes de
evolución más rápida).

Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1 45

Tendencias en ecología y evolución

Aunque los estudios filogenómicos pioneros fueron fundamentales para mostrar lo que se podía hacer, solo
contribuyeron marginalmente al modelo de supergrupo original, principalmente porque el muestreo de taxones de
protistas era extremadamente limitado (p. ej., faltaban supergrupos completos, especialmente Rhizaria) [20,26,27].
Sin embargo, esta situación mejoró gradualmente y, a fines de la década de 2000, algunos datos del genoma/
transcriptoma estaban disponibles para la mayoría de los grupos principales conocidos.[28–33]. Desde entonces, el
uso generalizado de la secuenciación de próxima generación, especialmente la transcriptómica multiplexada, ha
acelerado en gran medida las mejoras en el muestreo de taxones dentro de los taxones de protistas más familiares.
[34–44]. Como resultado, los análisis filogenómicos de paneucariotas de conjuntos de datos de más de 120–350 genes
codificados por núcleo se han convertido en la herramienta dominante para inferir el eToL a nivel de los principales
linajes. De manera abrumadora, las representaciones recientes de eToL en su escala más amplia son resúmenes de
tales análisis filogenómicos. Por lo tanto, a diferencia de los árboles supergrupo originales, ahora hay poca o ninguna
integración de otra información (por ejemplo, evidencia biológica celular). Las excepciones más importantes se
refieren a: (i) la ubicación de la raíz del árbol eucariota y; (ii) inclusiones de linajes conocidos solo como secuencias de
ARNr ambientales. La mayoría de los análisis filogenómicos no examinan directamente la raíz, ya que no incluyen
grupos externos a los eucariotas; por lo tanto, la raíz debe inferirse utilizando datos bastante diferentes (Caja 3).

Taxones principales nuevos y redescubiertos

Cuando surgió el modelo de supergrupo, parecía posible que la mayoría de los principales linajes ya se hubieran
descubierto, según varias líneas de evidencia. (i) Muchos de los antiguos 'eucariotas misteriosos' que se habían
examinado utilizando herramientas moleculares (es decir, se conocía al menos una secuencia de ADNr 18S) se habían
asignado a grupos principales existentes; por ejemplo, muchos pequeños flagelados y amebas cayeron dentro de
Rhizaria[14]. (ii) Solo había una pequeña lista de protistas no secuenciados que eran buenos candidatos para
representar linajes principales "nuevos" porque se sabía que tenían una estructura celular inusual.[9]. (iii) Los análisis
cuidadosos de los datos moleculares ambientales habían demostrado que casi todas las secuencias de ARNr
eucariotas disponibles podían asignarse a grupos principales conocidos[45,46]. Sin embargo, desde 2004, se ha
descubierto una cantidad notable de nuevos protistas que podrían ser cruciales para comprender el eToL en los
niveles más profundos y una serie de reaislamientos de taxones conocidos pero no secuenciados que han
demostrado ser igualmente importantes (tabla 1). Casi todos estos son flagelados heterótrofos o amebas de vida
libre. Sorprendentemente, la gran mayoría se aisló y se puso a disposición para el estudio molecular, utilizando
enfoques de cultivo "anticuados" en lugar de los métodos moleculares ambientales de mayor rendimiento que de
otro modo han transformado la investigación sobre la diversidad de protistas (por ejemplo,[47–49]). La mayoría de
estos nuevos linajes de protistas son raros o incluso no detectados en los datos ambientales moleculares de sistemas
bien estudiados como el pelágico marino y/o incluyen solo una pequeña cantidad de especies conocidas (a menudo
solo una o dos). No obstante, la adición de estos taxones a los análisis filogenómicos, principalmente durante los
últimos 5 años, ha transformado el catálogo de ramas que comprenden la estructura de nivel profundo de eToL.[50–
63].

El árbol actual
Al integrar los resultados de los análisis filogenómicos y los principales linajes agregados durante los últimos 15 años,
el árbol de consenso actual se ha barajado hasta el punto de que la mayoría de los supergrupos originales se han
incluido en nuevos taxones o han desaparecido por completo (Figura 1). Los cambios provienen de tres procesos
principales: la escisión de supergrupos antiguos, a menudo seguida de una reorganización en diferentes partes del
árbol; la fusión de taxones aislados en nuevos clados más grandes; y la adición al por mayor de nuevos taxones a
nivel de supergrupo. El resultado es un modelo de eToL que ha conservado una forma general similar a la de los
esquemas amplios anteriores, pero cuyos detalles son muy diferentes. A continuación, presentamos brevemente una
lista actual de supergrupos eucariotas, señalando la solidez de la evidencia que los respalda.

ZAR
El acrónimo TSAR representa a los miembros constituyentes del grupo: telonemids, stramenopiles, alveolates y
Rhizaria. Los últimos tres grupos forman un clado, 'SAR' o 'Sar', que surgió relativamente temprano en la era
filogenómica.[29,30,33] y se ha considerado rutinariamente un 'supergrupo' (reemplazando en parte a los
cromalveolatos; Caja 1). Se ha estimado que Sar comprende hasta la mitad de todas las especies de eucariotas

46 Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1

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Tabla 1. Candidatos a nuevos linajes principales de eucariotas identificados desde 2004 utilizando filogenética moleculara

Grupo Año Original Categoría general datos moleculares filogenómico

identificado descripción fuente confirmación

breves 2004?B 1893? Flagelados heterótrofos CultivoC 2013 [50,56]D

Katablefaridos 2005 [88] 1939 Flagelados heterótrofos Cultivo 2012 [53]

Telonemia 2006 [sesenta y cinco] 1913 Flagelados heterótrofos Cultivo 2009 [51,62]mi

picozoosmi 2007 [89] 2007 Flagelados heterótrofosF PCR ambiental + 2012 [53]gramo

PESCADOgramo

rígidosh 2008 [90]h 2001 Amebas heterótrofas Cultivo 2018 [56]

Palpitomonas 2010 [91] 2010 Flagelados heterótrofos Cultivo 2014 [58]

tsukubamonas 2011 [92] 2011 Flagelados heterótrofos Cultivo 2014 [59]

Mantamonas 2011 [93]I 2011 Flagelados heterótrofos Cultivo 2014 [56,69]I

rappemonads 2011 [94]j 2011 algas unicelulares PCR ambiental + n / Aj

PESCADO

Microheliella 2012 [95] 2012 Amebas heterótrofas Cultivo 2015 [57]k

Ancoracista 2017 [60]yo 2009yo Flagelados heterótrofos Cultivo 2017 [60]

Anaeramoeba 2017 [96] 2017 heterótrofo Cultivo n / Ametro

ameboflagelados

Hemimastigophora 2018 [61] 1893 Flagelados heterótrofos Aislamiento unicelularnorte 2018 [61]

Rhodelphis 2019 [63] 2019 Flagelados heterótrofoso Cultivo 2019 [63]

aDefinido como taxones que no caen dentro de ningún clado robusto dentro de los eucariotas que fue ampliamente reconocido en 2004.
BInforme de cultivo y primeros datos moleculares de [97], pero mal identificado como archamoeba (Amoebozoa); posiblemente, la primera identificación como un linaje principal probable, aunque
nominalmente dentro de Amoebozoa, por[98].
CAquí y en otros lugares, 'cultivo' indica que las cepas se han cultivado indefinidamente en condiciones de laboratorio sin otros eucariotas, excepto presas de organismos
que consumen otras células eucariotas.
DLa primera investigación filogenómica colocó abreviaturas incorrectamente con (en) Amoebozoa [50]. La ubicación actual en Obazoa se estableció sólidamente más tarde[55].
mi Confirmado como distinto en [51], pero inferencia robusta como informó la hermana de Sar mucho más tarde [62].
FNombrados 'picobilifitas' e identificados como algas cuando se informaron por primera vez [89]. Estudios posteriores, incluido el cultivo transitorio, muestran que son flagelados heterótrofos. [99,100].

gramoPosteriormente, la amplificación del genoma se realizó en células individuales aisladas. [79]; estos datos utilizados para filogenias de siete genes[79] y más tarde en análisis
filogenómicos [53].
hPreviamente estudiado como 'Micronucleariida' [90]; nombre actual 'Rigifilida' introducido en[101].
IConfirmado como distinto en [69]; inferencia robusta de la posición actual en los CRuM establecidos más tarde[56].
jReconocido como distinto y hermano de los haptofitos, sobre la base únicamente de datos de ADNr de plástidos [94]. Se esperan exámenes de datos nucleares.
kCae fuera de los supergrupos actuales en los análisis filogenómicos, pero la posición es muy inestable [57]. Se esperaba un nuevo análisis.
yoPrimero estudió Ancoracista fue identificado erróneamente como un Colponema (Alveolata) y reconocido después del hecho [70]. Nombre introducido en[60].
metroNo se ha publicado ningún análisis filogenómico, aunque en la descripción se observa una posible afinidad con metamónadas basada en análisis no publicados. [96].
norterDNA inicial de subunidad pequeña (SSU) y datos transcriptómicos generados utilizando métodos unicelulares; cultivado posteriormente[61].
oHeterótrofo, pero se deduce que posee un plástido no fotosintético según la información de la secuencia del gen [63].

diversidad [4]. Incluye varios grupos principales de algas microbianas (p. ej., diatomeas, dinoflagelados), algas
marinas grandes (p. ej., algas marinas), protozoos de vida libre ecológicamente importantes (p. ej., ciliados,
foraminíferos, radiolarios) y muchos parásitos protozoarios bien estudiados (p. ej., apicomplejos, oomicetos)[64]. El
grupo hermano de Sar no estaba claro, pero ahora hay buena evidencia de que este es el enigmático taxón flagelado
de vida libre Telonemia, que tiene solo dos especies descritas.[sesenta y cinco]. El clado TSAR fue sólidamente
respaldado en análisis filogenómicos recientes con una calidad y cantidad de secuencia mejoradas[62] y también se
recuperó anteriormente con algunos conjuntos de datos más pequeños [52,53,61].

Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1 47

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amorfea
Archaeplastida
a

An
ro ad Obazoa
do

co
clo + on

pi
r Rh ita f

ra
ta

co
gla op om
on

cis
us
od
s

zo
uc lasti elphis e
Ap ev ok

os
ta
o d ist
fita a br zoa
criptista Palp op o
ito mon oeb
Kata as Am
blefar ida
ida Diphylle CRUMAS
cripto
fita

DE
haptista s
ona
centrohelida Mantam
haptofita
+ Rappemónads Discoba
'Excava'
Telonemia Metamonada
ZAR
Rizaria malawimonadida
Sar
alveolada Ancyromonadida
'Supergrupo' original
Stramenopila Hemimastigophora
Sin datos moleculares en 2004

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Figura 1. El Nuevo Árbol de Eucariotas.

Este resumen se basa en un consenso de estudios filogenómicos recientes. Las agrupaciones coloreadas corresponden a los 'supergrupos' actuales. Los órdenes de ramificación no
resueltos entre linajes se muestran como multifurcaciones. Las líneas discontinuas reflejan incertidumbres menores sobre la monofilia de ciertos grupos. Los símbolos de estrella denotan
taxones que se consideraban como supergrupos en las primeras versiones del modelo de supergrupo; por lo tanto, todos los supergrupos originales, excepto Archaeplastida, han
desaparecido o se han incluido en nuevos taxones. Los círculos muestran los principales linajes que no tenían datos moleculares cuando surgió el modelo de supergrupo, en la mayoría de
los casos porque aún no se habían descubierto. Rappemonads (entre paréntesis) se colocan sobre la base de datos de rRNA de plástidos únicamente. Los supuestos nuevos linajes
principalesMicroheliellayAnaeramoebano se muestran debido a la evidencia limitada de que pertenecen fuera de todos los grupos existentes que se muestran aquí (tabla 1).

haptista
Haptista comprende las algas haptofitas (anteriormente asignadas a cromalveolatos; Caja 1) y centrohélidos. Los
haptofitos, especialmente los cocolitofóridos calcificantes (p. ej.,emiliania huxleyi), juegan papeles cruciales en los
ecosistemas marinos y los ciclos biogeoquímicos globales. Los centrohelidos, por el contrario, son protozoos de vida
libre con pseudópodos en forma de rayos sostenidos por microtúbulos (axopodios), que irradian desde un cuerpo
celular esférico. Haptista generalmente está bien respaldado en estudios filogenómicos recientes. [54,57].

criptista
Cryptista contiene las criptomonas (también ex cromalveolatos; Caja 1), un linaje que ha sido fundamental para el
estudio del origen de los plástidos y se extendió a través de los eucariotas (por ejemplo, Guillardia theta). Cryptista
también incluye los katablepharids y los más recientemente descubiertos palpitomonas, ambos enigmáticos
flagelados heterótrofos (tabla 1). Los estudios filogenómicos respaldan contundentemente la monofilia de Cryptista
[37,53,58].

Archaeplastida
Los tres taxones que componen Archaeplastida son Chloroplastida (algas verdes + plantas terrestres), Rhodophyta
(algas rojas) y Glaucophyta. Los tres linajes tienen plástidos primarios, que son orgánulos fotosintéticos que se
originaron directamente de las cianobacterias. Recientemente, un nuevo grupo -Rodelfis - fue descubierta y se
demostró que se ramifica como hermana de las algas rojas en análisis filogenómicos [63]. Rhodelphis Las células son
flagelados heterótrofos, pero los datos de secuencias de genes sugieren que tienen un

48 Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1

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Recuadro 3. La raíz de eToL

Aunque la posición de la raíz es fundamental para nuestra comprensión del árbol eucariótico, por lo general no se aborda
mediante análisis filogenómicos destinados a resolver ramas profundas dentro del eToL. A principios de la década de 2000,
se usó la presencia o ausencia de varias propiedades moleculares y biológicas celulares discretas en varios supergrupos
para argumentar que la raíz del árbol eucariota se encontraba entre dos clados principales: los 'unikontos' (incluidos
Opistocontos y Amoebozoa; es decir, Amorphea) y los 'bikonts' (casi todos los demás eucariotas)[105,106].
Desafortunadamente, a medida que se dispuso de datos moleculares de diversos protistas, la distribución entre taxones de
estos marcadores moleculares discretos ya no respaldó claramente una raíz unikont/bikont.[107–109]. Los estudios
posteriores que utilizan varios enfoques distintos de la filogenética molecular pura han inferido una variedad de
ubicaciones potenciales de raíces eucariotas que incluyen: (i) entre Archaeplastida y todos los demás eucariotas[110]; (ii)
entre Opisthokonta y otros eucariotas[66]; (iii) jakobids versus otros eucariotas[30]; y (iv) Euglenozoa versus otros
eucariotas[111].

Más recientemente, la posición de la raíz se ha abordado utilizando filogenias moleculares de proteínas concatenadas de
origen mitocondrial o bacteriano en las que los eucariotas parecen particularmente estrechamente relacionados con las
secuencias procariotas del grupo externo. [112–114]. Derelle y Lang[112] analizó 42 genes de origen mitocondrial y
descubrió que sus análisis apoyaban una raíz 'unikont'/'bikont'. Luego élet al. analizó un conjunto distinto, pero
superpuesto, de 37 genes, incluidos algunos transferidos al linaje del tallo eucariota de bacterias antes del último ancestro
común eucariota (LECA) [114]. Sus análisis colocaron la raíz eucariota en la rama entre Discoba y otros eucariotas.
Posteriormente, Derelle y sus colegas impugnaron este resultado, recuperando una raíz entre dos grandes grupos:
'Opimoda', que comprende Amorphea, collodictyonids y malawimonads, y 'Diphoda', que incluye Discoba, Archaeplastida,
cryptomonads y Sar.[113]. Argumentaron que Excavata no puede ser un grupo natural porque ambos 'lados' de esta raíz
incluyen excavates (malawimonads y Discoba, respectivamente). Si es correcta, esta raíz implica que las características de la
estructura celular propuestas como sinapomorfias para Excavata podrían ser propiedades ancestrales de la LECA.
Independientemente de cuál de estos resultados sea correcto, si es que alguno de ellos es correcto, muchos de los nuevos
taxones de protistas colocados recientemente en el eToL (Figura 1 ytabla 1) no estuvieron representados en estos análisis.
Por lo tanto, la posición precisa de la raíz del eToL sigue siendo incierta.

plástido primario no fotosintético. La hipótesis de un origen común de los plástidos primarios unifica
Archaeplastida y, únicamente entre los supergrupos actuales, implica una fuerte sinapomorfia morfológica/
biológica celular. Sin embargo, los análisis filogenómicos más recientes de genes nucleares no recuperan a
Archaeplastida como un clado estricto o lo hacen con escaso apoyo (por ejemplo,[37,62]). Las topologías
alternativas más comunes colocan a Cryptista y, a veces, a Picozoa (ver más abajo) dentro del clado mínimo
verde + rojo + glaucofito.

amorfea
Este taxón agrupa opistocontos (animales, hongos y sus respectivos parientes unicelulares) con los protistas
ameboides de Amoebozoa (p. ej., Ameba y la mayoría de los 'mohos mucilaginosos' entre muchos). Amorphea ahora
también incluye dos pequeños linajes de flagelados heterótrofos, los breviates y los apusomonads, que se agrupan
con los opisthokonts para formar el Obazoa.[34,55]. Amorphea está sólidamente respaldada en la mayoría de los
análisis filogenómicos, con la advertencia de que la posición de la raíz sigue siendo incierta (Caja 3), y en algunos
casos se ha inferido una ubicación dentro de Amorphea [66], lo que haría a Amorphea parafilético.

CRUMAS
Al igual que con TSAR, CRuMs representa un nuevo supergrupo propuesto nombrado como un acrónimo de sus
miembros constituyentes: collodictyonids (syn. diphylleids) + Rigifilida + Mantamonas. Estos tres taxones de
protozoos de vida libre tienen morfologías básicas muy diferentes (flagelados nadadores, células ameboides filosas y
pequeñas células deslizantes, respectivamente) y anteriormente eran 'taxones huérfanos' (ver más abajo), pero se
unieron sólidamente en análisis filogenómicos recientes. [56,61].

Discoba
Discoba incluye Euglenozoa y Heterolobosea (colectivamente 'Discicristata'), más los grupos de
flagelados heterótrofos Jakobida y Tsukubamonas (tabla 1). Euglenozoa incluye el euglenófito

Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1 49

Tendencias en ecología y evolución

algas, parásitos tripanosomátidos y numerosos flagelados heterótrofos parásitos o de vida libre, que
abundan en muchos ecosistemas. Heterolobosea son amebas heterótrofas y flagelados. Se sospechó de
Discoba sobre la base de filogenias seleccionadas de uno o varios genes y se confirmó fuertemente mediante
análisis filogenómicos.[31,59].

Metamonada
Metamonada comprende en su totalidad protistas anaerobios, incluidos varios protozoos de vida libre, simbiontes intestinales
(especialmente de insectos que se alimentan de madera) y muchos parásitos (p. ej., Giardia, Trichomonas). La monofilia de
Metamonada está bien respaldada por análisis filogenómicos contemporáneos. [38,67]. Sin embargo, la ubicación de las
metamónadas en relación con otros taxones ha resultado ser un gran desafío, porque la mayoría de las especies exhiben tasas
muy altas de evolución de secuencias. Los análisis filogenómicos a menudo infieren un clado Metamonada más Discoba (ver
arriba)[34,68,69] correspondiente en gran medida al supergrupo original 'Excavata' (Caja 1); sin embargo, esta topología podría
representar un artefacto de análisis. Algunos análisis filogenómicos, generalmente aquellos que incluyen metamonas de
ramificación más corta, recuperan en cambio una relación específica con el grupo excavado 'huérfano' malawimonads (ver más
abajo)[55,59,68,70].

Hemimastigophora
Los 'hemimastigotes' son protozoos de vida libre con dos filas de flagelos. Se conocían desde el siglo XIX y se les había
otorgado un alto rango taxonómico basado en observaciones de microscopía electrónica.[71] pero nunca se
cultivaron y faltaban datos genéticos. Análisis filogenómicos recientes, basados en transcriptomas de células
seleccionadas a mano de dos géneros, mostraron hemimastigotes como una de las ramas más profundas dentro de
los eucariotas.[61]. No podían colocarse como hermanas de ninguno de los supergrupos 'establecidos' (o de ningún
'huérfano'); en consecuencia, se propuso considerarlos un nuevo supergrupo.

Taxones huérfanos

Además de los grupos enumerados anteriormente, hay varios taxones aparentemente pobres en especies para los
cuales los análisis filogenómicos hasta ahora no han logrado proporcionar una ubicación filogenética convincente.
Estos llamados 'taxones huérfanos' incluyenancoracista, Picozoa, malawimonads y ancyromonads (= planomonads),
todos los cuales son protozoos de vida libre. Algunos o todos estos pueden ramificarse con un grupo establecido; por
ejemplo,Ancoracista puede ser hermana de Haptista [60,62] y malawimonads pueden ser hermanas de Metamonada
(ver arriba; [68]). Sin embargo, es posible que algunos representen linajes aún más divergentes, siguiendo el ejemplo
reciente de Hemimastigophora.

Dado este nuevo marco para la evolución de eucariotas (Figura 1), una pregunta obvia es: ¿pueden estos supergrupos
agruparse aún más de manera confiable? Los análisis filogenómicos más recientes muestran que Cryptista se
ramifica con (o dentro) de Archaeplastida y muchos muestran a Haptista como un pariente cercano de Sar, y ahora
TSAR. [37,53,54,61,62]. 'Diaphoretickes' es un ensamblaje aún más grande que se propone unir estos cuatro
supergrupos con la exclusión de Amorphea, Discoba y Metamonada.[13,56,61,72], mientras que se infiere que CRuMs
es hermana de Amorphea [56]. Es demasiado pronto para decirlo, pero incluso si son confiables, estas inferencias
dependen de suposiciones sobre la posición de la raíz de los eucariotas (Caja 3), lo que se vuelve cada vez más
problemático a medida que se infieren grupos más grandes a partir de árboles filogenéticos sin raíz.

La naturaleza del modelo de supergrupo

Además de que la lista de supergrupos ha cambiado mucho en los últimos 15 años, la naturaleza típica de esos
grupos también ha cambiado, con importantes consecuencias sobre cómo conceptualizamos el modelo de
supergrupo para describir el árbol. Como se mencionó anteriormente, la mayoría de los supergrupos originales se
distinguían por alguna característica biológica conspicua (Caja 1). Por el contrario, los nuevos supergrupos reflejan
principalmente clados en árboles filogenéticos que carecen de características derivadas compartidas candidatas (
Figura 1). Por ejemplo, bajo el marco original, todas las algas secundarias con plástidos derivados de algas rojas se
asignaron a Chromalveolata, siguiendo el supuesto de que esos plástidos se adquirieron en un ancestro común.[73].
Hoy, sin embargo, la hipótesis cromalveolada no es ampliamente aceptada (aunque ver[70] para una opinión
diferente), en gran parte porque la mayoría de los análisis filogenéticos no muestran relaciones cercanas entre los
linajes anfitriones [74]. Ninguna de las nuevas agrupaciones resultantes de

50 Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1

Tendencias en ecología y evolución

es probable que la desintegración de Chromalveolata (TSAR, Cryptista, Haptista) esté definida ancestralmente por
plástidos secundarios rojos [55]. Se puede hacer una observación similar para Opisthokonta, que sigue
distinguiéndose por tener ancestralmente un solo flagelo posterior en las células móviles, pero ahora generalmente
se considera un subtaxón dentro de Obazoa y Amorphea, ninguno de los cuales tiene características morfológicas
unificadoras.[13,55]. Los supergrupos que todavía se distinguen por una propiedad biológica se encuentran entre los
más inestables, al menos con sus composiciones actuales. Archaeplastida se define por la presencia de plástidos
primarios, pero sigue sin estar respaldado por análisis filogenéticos (por ejemplo, [37,54,62]). De manera similar,
Metamonada se compone completamente de anaerobios, pero es probable que se incluya en un taxón más inclusivo
una vez que se comprendan mejor las relaciones entre los 'excavados'.

Las decisiones sobre qué grupos principales se consideran supergrupos siempre han sido arbitrarias, pero la
creciente ausencia de características biológicas distintivas hace que esto sea más evidente. Paradójicamente,
la resolución mejorada del árbol empeora el problema, no lo mejora. Para ilustrar este problema, tome el
supergrupo CRuM recién identificado[56], que se infirió para ramificarse junto con Amorphea, que contiene
dos taxones a menudo reconocidos como supergrupos, Amoebozoa y Obazoa. La opinión de que esta
colección de taxones representa dos supergrupos (o tres), en lugar de uno, refleja la falta de caracteres
distintivos para la agrupación CRuMs-Amorphea. Esto deja la decisión impulsada por juicios subjetivos sobre:
(i) qué resultados filogenéticos son lo suficientemente sólidos para ser aceptados sin confirmación adicional;
y (ii) la incertidumbre sobre la ubicación de la 'raíz' del eToL (Caja 3). Además, existe una línea borrosa entre
los linajes huérfanos, que a menudo tienen solo unas pocas especies conocidas, y los supergrupos menos
especiosos. Si se demuestra que un huérfano pobre en diversidad no está relacionado evolutivamente con
todos los supergrupos, ¿eso lo convierte en un nuevo supergrupo? Para ser más útil, la noción de
'supergrupo' no debe distinguirse de 'huérfano' por el nivel de diversidad que contiene, sino que debe
reflejar el grado de confianza de que un linaje no está incluido filogenéticamente en un clado existente.

Esperamos que muchos investigadores y educadores sigan encontrando útil dividir la diversidad de eucariotas en un
pequeño número de clados principales y, en última instancia, esto es lo que pretende proporcionar un catálogo de
supergrupos. La investigación futura de genómica comparativa puede identificar apomorfias sólidas para clados
profundos dentro de los eucariotas, lo que a su vez podría ayudar a delinear supergrupos de manera más natural.
Hasta entonces, sin embargo, parece que la mayor parte de las principales subdivisiones de eucariotas seguirán
siendo clados derivados de árboles filogenéticos moleculares. En consecuencia, deberíamos esperar que la lista de
supergrupos sea cada vez más volátil a medida que la comprensión de la diversidad de eucariotas y la resolución del
árbol mejoren (ver más abajo), y más dependiente del autor, ya que no habrá criterios conspicuos para decidir qué
clados son para distinguirse como supergrupos.

¿A dónde vamos?
Los descubrimientos recientes de varias ramas muy profundas en el eToL han permitido una profunda reevaluación
de las principales transiciones evolutivas que ocurrieron hace cientos de millones de años (por ejemplo, [58,60,61]).
Sorprendentemente, estos organismos se identificaron principalmente utilizando enfoques de cultivo clásicos de bajo
rendimiento, y la tasa de tales descubrimientos no muestra signos de disminución (tabla 1). Paralelamente, sin
embargo, estamos viendo una rápida maduración y una mayor accesibilidad de los métodos transcriptómicos y
genómicos de una sola célula, que no se basan en el cultivo[40,41,61,75–77]. Se pueden aislar grandes cantidades de
células.en masa del medio ambiente y luego examinado usando técnicas moleculares para identificar organismos
importantes para su estudio posterior [78–83]; alternativamente, las células objetivo pueden identificarse por
microscopía y seleccionarse individualmente[40,41,61,75]. Tanto la genómica unicelular como la transcriptómica
utilizan técnicas de amplificación y, por lo general, generan ensamblajes relativamente incompletos y
representaciones sesgadas. No obstante, el enfoque transcriptómico, al menos para células más grandes, puede
brindar una muy buena cobertura en conjuntos de datos filogenómicos, que están dominados por genes de
mantenimiento de alta expresión. [41,61].

También se necesita un mayor desarrollo de métodos sistemáticos de mayor rendimiento para explorar la fracción
eucariota microbiana de los ecosistemas. La metagenómica (o metatranscriptómica) ha revolucionado la
investigación sobre procariotas, proporcionando miles de genomas reconstruidos para organismos que pueden

Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1 51

Tendencias en ecología y evolución

nunca se han observado bajo un microscopio. La metagenómica eucariótica aún está en su infancia, pero existen
Preguntas pendientes
señales de que podría ser un enfoque viable para colocar la diversidad genética novedosa en un marco filogenómico.
¿Cuántos linajes eucariotas 'a nivel de reino'
[84,85]. Otro método aplicado recientemente para obtener información genómica de taxones importantes combina
más existentes existen y podemos
metabarcoding y fluorescencia.en el lugar hibridación (FISH) para pasar de las secuencias a las células [86].
encontrarlos? Los descubrimientos más
Independientemente de qué técnica resulte ser la más útil, la liberación de la carga del cultivo significa que la
recientes de los grupos principales utilizaron
amplitud taxonómica y, lo que es más importante, la densidad taxonómica de los conjuntos de datos filogenómicos enfoques basados en la cultura, mientras que
pueden mejorar rápidamente en un futuro próximo. Por lo tanto, los nuevos grupos que son especialmente la secuenciación ambiental de mucho mayor
desafiantes para la cultura pueden identificarse y agregarse por primera vez, lo que a su vez acelera en gran medida rendimiento ha aumentado principalmente la

el logro de un muestreo taxonómico sólido para todos los grupos en el árbol. La disponibilidad de estos datos debería diversidad dentro de los supergrupos

mejorar en última instancia la confiabilidad general de la estimación filogenética, aunque con la advertencia de que el conocidos. Curiosamente, los principales linajes

uso de enfoques libres de cultivo generalmente significa que se pierden algunos aspectos importantes de la biología descubiertos a través del cultivo a menudo no
están bien representados en los estudios
(p. ej., detalles de los ciclos de vida y la morfología).
ambientales; esto sugiere que los métodos de
cultivo e independientes de la cultura
Con estas mejoras anticipadas en el muestreo de taxones para eucariotas, es más importante que nunca desarrollar
accederán preferentemente a diferentes
procesos filogenómicos rigurosos. Esto implica las mejores prácticas al ensamblar los conjuntos de datos, así como
subconjuntos de la diversidad que queda por
modelos de evolución de secuencias lo suficientemente complejos como para describir adecuadamente los procesos caracterizar.
en juego, con implementaciones de software que permitan que estos modelos se utilicen en grandes conjuntos de
¿Podemos refinar las relaciones entre los
datos (Caja 2). Hasta ahora, la filogenómica a gran escala de los eucariotas ha utilizado casi exclusivamente el
principales linajes para obtener un Árbol de la
enfoque de concatenación, pero explorar en profundidad la influencia de genes individuales puede ayudar a
Vida eucariótico (eToL) completamente
identificar más específicamente dónde y cómo se distribuye la señal filogenética.[55,87]. También será informativo
resuelto? ¿Será suficiente la filogenómica que
evaluar los orígenes de las diferentes señales entre diferentes conjuntos de datos para que se pueda desentrañar la
utiliza más taxones de ramificación profunda y
influencia del taxón y el muestreo de genes. Una mejor comprensión de los conjuntos de datos filogenómicos de mejores modelos evolutivos (por ejemplo,
eucariotas, combinada con mejoras en los métodos filogenéticos de última generación, permitirá la recuperación de modelos heterogéneos de sitio) para estabilizar
señales filogenéticas aún más antiguas y difíciles de discernir. todos los nodos principales en el eToL?

¿Podemos encontrar caracteres

Observaciones finales y perspectivas futuras apomórficos que respalden los
El eToL se ha remodelado considerablemente en los últimos 15 años siguiendo el desarrollo de la supergrupos derivados filogenéticamente?
filogenómica y la adición de taxones de protistas evolutivamente clave. El apoyo a los grupos Tradicionalmente, estos caracteres eran

principales ha pasado de ser una síntesis de varias pruebas filogenéticas moleculares y caracteres rasgos biológicos celulares. Con más
genomas secuenciados en toda la amplitud
biológicos a basarse casi por completo en filogenias moleculares multigénicas. Una consecuencia
de la diversidad de eucariotas, es posible
indirecta pero importante de este cambio es que cada vez es más difícil describir el árbol en términos
que se encuentren caracteres de apoyo en
simples, aunque la resolución del árbol en sí ha mejorado mucho y continúa haciéndolo. El eToL
diferentes niveles organizacionales; por
siempre será un 'trabajo en progreso' y con los cambios incrementales a lo largo del tiempo, nuestra
ejemplo, como innovaciones genómicas
comprensión de los avances de las relaciones evolutivas. Con la maduración del enfoque como ganancias y pérdidas de genes.
filogenómico,
¿Cuál es la importancia relativa del
muestreo de genes y el muestreo de
taxones para recuperar las ramas
profundas del árbol? ¿Cuál es el número
mínimo de genes necesarios? ¿Qué taxones
Expresiones de gratitud
son los más fundamentales para estabilizar
La investigación de FB cuenta con el apoyo de una beca de beca de SciLifeLab, una beca de proyecto de investigación
o perturbar las filogenias de todo el
del Consejo Sueco de Investigación (VR-2017-04563), una beca de Future Research Leader de Formas (2017-01197) y eucariota?
una beca posdoctoral de Carl Tryggers Stiftelse. AJR y AGBS cuentan con el apoyo de Discovery Grant 2016-06792 y
¿Cuál es la escala de tiempo de la evolución
2019-298366, respectivamente, del Consejo de Investigación de Ciencias Naturales e Ingeniería de Canadá (NSERC).
de los eucariotas y bajo qué condiciones
La investigación de MWB cuenta con el apoyo de la subvención 1456054 de la División de Biología Ambiental (DEB) de
ecológicas ocurrieron las principales
la Fundación Nacional de Ciencias de EE. UU. (NSF).
transiciones? Las estimaciones moleculares
más recientes de los tiempos de

Referencias divergencia entre todos los eucariotas se

basaron en versiones anteriores de eToL. El
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Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1 53

Tendencias en ecología y evolución

50 Minge, MA et al. (2009) Posición evolutiva de las 70. Cavalier Smith, T. et al. (2018) Filogenia multigénica
amebas breves y la divergencia primaria de y evolución celular del infrareino cromista
eucariotas. proc. Biol. ciencia276, 597–604 Rhizaria: organización celular contrastante de los filos
51. Burky, F. et al. (2009) Los análisis filogenómicos a gran escala hermanos Cercozoa y Retaria. protoplasma 255, 1517–1574
revelan que dos enigmáticos linajes de protistas, Telonemia y 71. Foissner, W. et al. (1988) El Hemimastigophora
Centroheliozoa, están relacionados con los cromalveolatos (Hemimastix amphikineta nov. gen., nov. spec.), un
fotosintéticos. Genoma Biol. Evol.1, 231–238 nuevo filo de protistas de suelos de Gondwanian.EUR. J.
Protistol.23, 361–383
52. Zhao, S. et al. (2012) colodicción – un antiguo linaje en el 72. Burky, F. et al. (2008) La filogenómica revela un nuevo
árbol de los eucariotas. mol. Biol. Evol.29, 1557–1568 "megagrupo" que incluye a la mayoría de los eucariotas
fotosintéticos. Biol. Letón.4, 366–369
53. Burky, F. et al. (2012) La historia evolutiva de 73. Keeling, PJ (2009) Chromalveolates y la evolución de
haptofitos y criptofitos: evidencia filogenómica de plástidos por endosimbiosis secundaria.
orígenes separados. proc. Biol. ciencia279, 2246– J. Eucariota. Microbiol.56, 1–8
2254 74. Burki, F. (2017) La complicada evolución de los
54. Burky, F. et al. (2016) Desenredando la diversificación eucariotas con plástidos complejos. EnAvances en la
temprana de los eucariotas: un estudio filogenómico de investigación botánica, vol. 84,Y. Hirakawa, ed
los orígenes evolutivos de Centrohelida, Haptophyta y (Academic Press), págs. 1–30
Cryptista. proc. Biol. ciencia283, 20152802 75. Krabberød, Alaska et al. (2017) transcriptómica de
células individuales, megafilogenia y la base genética de
55. marrón, microondas et al. (2013) La filogenómica demuestra las innovaciones morfológicas en Rhizaria. mol. Biol.
que los flagelados breves están relacionados con Evol.34, 1557-1573
opisthokonts y apusomonads. proc. Biol. ciencia 76. Kolisko, M. et al. (2014) transcriptómica unicelular para
280, 20131755 eucariotas microbianos. actual Biol.24, R1081–R1082
56. marrón, microondas et al. (2018) La filogenómica coloca a
los linajes de protistas huérfanos en un nuevo 77. Heywood, JL et al. (2010) Captura de la diversidad de
supergrupo eucariota. Genoma Biol. Evol.10, 427–433 protistas heterótrofos marinos: una célula a la vez.
57. Cavalier Smith, T. et al. (2015) Múltiples orígenes de ISME J. 5, 674–684
Heliozoa a partir de ancestros flagelados: nuevo 78. Gawriluk, RMR et al. (2016) Identificación
subfilo criptista Corbihelia, superclase Corbistoma y morfológica y genómica unicelular de
monofilia de Haptista, Cryptista, Hacrobia y diplonemidos marinos. actual Biol.26, 3053–3059
Chromista. mol. Filogeneta. Evol.93, 331–362 79. Yoon, SA et al. (2011) La genómica unicelular revela
58. Yabuki, A. et al. (2014) Palpitomonas bilix representa un linaje interacciones entre organismos en protistas marinos no
de criptistas basales: información sobre la evolución del cultivados. Ciencias 332, 714–717
personaje en Cryptista. ciencia Reps.4, 4641 80. Roy, RS et al. (2014) Análisis del genoma de una sola célula de
59. Kamikawa, R. et al. (2014) Evolución del contenido genético en un stramenopile heterótrofo no cultivado. ciencia Reps.
mitocondrias discobidas deducidas de la 4, 4780
posición filogenética y genoma mitocondrial 81. Seeleuthner, Y. et al. (2018) La genómica unicelular de
completo de Tsukubamonas globosa. Genoma Biol. múltiples stramenopiles no cultivados revela
Evol.6, 306–315 subestimado la diversidad funcional a través de los océanos.
60 Janouskovec, J. et al. (2017) Un nuevo linaje de eucariotas Nat. común9, 310
ilumina la reducción temprana del genoma 82. Sieracki, Estados Unidos et al. (2019) La genómica unicelular produce una
mitocondrial. actual Biol.27, 3717–3724.e5 amplia diversidad de pequeños protistas planctónicos en los principales
61. Laxo, G. et al. (2018) Hemimastigophora es un nuevo ecosistemas oceánicos. ciencia Reps.9, 6025
linaje de eucariotas a nivel supra-reino. Naturaleza 83. Wideman, JG et al. Un genoma unicelular revela una
564, 410–414 ascendencia de cinetoplástido similar a la diplonemida
62. Strassert, JFH et al. (2019) Un nuevo análisis filogenómico del estructura del gen mitocondrial. Filosofía Trans. R. Soc. largo
enigmático phylum Telonemia resuelve aún más el árbol de Ser. B Biol. ciencia (en prensa)
la vida eucariota. mol. Biol. Evol. 84. Oeste, PT et al. (2018) Reconstrucción del genoma para
36, 757–765 eucariotas a partir de microbios naturales complejos
63. Gawriluk, RMR et al. (2019) Los depredadores no comunidadesGenoma Res.28, 569–580
fotosintéticos son hermanos de las algas rojas. Naturaleza 85.Steinegger, M.et al. (2019) El ensamblaje a nivel de proteínas
572, 240–243 aumenta la recuperación de la secuencia de proteínas de
64. Grattepanche, J.-D. et al. (2018) Diversidad microbiana en muestras metagenómicas muchas veces.Nat. Métodos32,
el clado SAR eucariota: iluminando la oscuridad entre la 834
morfología y los datos moleculares. bioensayos 40, 86.Kwong, WKet al. (2019) Un apicomplejo
e1700198 generalizado que infecta corales con genes de
sesenta y cinco. Shalchian-Tabrizi, K. et al. (2006) Telonemia, un biosíntesis de clorofila.Naturaleza568, 103–107
nuevo filo protista con afinidad a los linajes cromistas. 87.Shen, X.-X.et al. (2017) Las relaciones contenciosas en los
proc. Biol. ciencia273, 1833–1842 estudios filogenómicos pueden ser impulsadas por un
66. Katz, LA et al. (2012) Volviendo la corona al revés: la puñado de genes.Nat. Ecol. Evol.1, 126
parsimonia del árbol genético arraiga el árbol de la 88.Okamoto, N. e Inouye, I. (2005) Los katablepharids son
vida eucariótico. sist. Biol.61, 653–660 un grupo hermano lejano de Cryptophyta: una
67. Karnkowska, A. et al. (2016) Un eucariota sin propuesta para Katablepharidophyta divisio nova/
orgánulo mitocondrial. actual Biol.26, 1274–1284 Kathablepharida phylum novum basada en SSU rDNA
68. Heiss, AA et al. (2018) Reexamen morfológico y y beta-tubulina filogenia. protista156, 163–179
filogenómico combinado de
malawimonads, un taxón crítico para inferir la historia 89.No f.et al. (2007) Picobiliphytes: un grupo de algas
evolutiva de los eucariotas. R. Soc. Ciencia abierta. picoplanctónicas marinas con afinidades desconocidas con
5, 171707 otros eucariotas. Ciencias 315, 253–255
69. Cavalier Smith, T. et al. (2014) La filogenia eucariota 90. Cavalier Smith, T. et al. (2008) Planomonadida ord. nov.
multigénica revela los probables ancestros (Apusozoa): afinidad ultraestructural con
protozoarios de los opistocontos (animales, hongos, Micronuclearia podoventralis y profundas
coanozoos) y Amoebozoa. mol. Filogeneta. Evol.81, divergencias dentro Planomonas gen. nov.protista
71–85 159, 535–562

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Tendencias en ecología y evolución

91. Yabuki, A. et al. (2010) Palpitomonas bilix gen. et sp. nov.: un 102. Lartillot, N. y Philippe, H. (2004) Un modelo de mezcla
nuevo heterótrofo de ramificación profunda posiblemente bayesiano para heterogeneidades entre sitios en el proceso
relacionado con Archaeplastida o Hacrobia.protista161, 523– de reemplazo de aminoácidos. mol. Biol. Evol.
538 21, 1095–1109
92. Yabuki, A. et al. (2011) Tsukubamonas globosa norte. gen., n. sp., 103. Nguyen, L.-T. et al. (2015) IQ-TREE: un algoritmo
una novela flagelada excavada que posiblemente contiene una estocástico rápido y efectivo para estimar filogenias
clave para la evolución temprana en ''Discoba''. de máxima verosimilitud. mol. Biol. Evol.
J. Eucariota. Microbiol.58, 319–331 32, 268–274
93. Glücksman, E. et al. (2011) El nuevo género de zooflagelados 104. Wang, H.-C. et al. (2018) El modelado de la heterogeneidad
marinos deslizantes mantamonas (Mantamonadida ord. n.: del sitio con perfiles posteriores de frecuencia media del
Apusozoa).protista162, 207–221 sitio acelera la estimación filogenómica precisa.sist. Biol.67,
94. kim, e. et al. (2011) Rama portadora de plástidos recientemente 216–235
identificada y diversa en el árbol de la vida eucariótico. proc. 105.Stechmann, A. and Cavalier-Smith, T. (2003) La raíz del
nacional Academia ciencia EE.UU108, 1496– 1500 árbol eucariota señalada con precisión.actual Biol.13,
R665–R666
95. Yabuki, A. et al. (2012) Microheliella maris 106.Richards, TA y Cavalier-Smith, T. (2005) Evolución del
(Microhelida ord. n.), una nueva especie y género de dominio de miosina y la divergencia primaria de
protista axopodial ultraestructuralmente muy eucariotas.Naturaleza436, 1113–1118
distintivo, y la unidad del phylum Heliozoa. protista 107.Kim, Estados Unidoset al. (2006) Relaciones evolutivas de
163, 356–388 apusomonas deducidas de análisis ricos en taxones de 6
96. Taborsky, P. et al. (2017) Familia Anaeramoebidae. genes codificados nucleares.mol. Biol. Evol.23, 2455– 2466
nov., un nuevo linaje de amebas anaeróbicas y
ameboflagelados de posición filogenética incierta. 108.Roger, AJ y Simpson, AGB (2009) Evolución:
protista168, 495–526 revisitando la raíz del árbol eucariota.actual Biol.
97. Stiller, JW et al. (1998) Las amebas amitocondriadas y la 19, R165–R167
evolución del ARN dependiente de ADN 109.Sebé-Pedrós, A.et al. (2014) Evolución y clasificación de
polimerasa II. proc. nacional Academia ciencia EE.UU95, las miosinas, un enfoque de genoma completo
11769–11774 paneucariota.Genoma Biol. Evol.6, 290–305
98. Cavalier Smith, T. et al. (2004) Filogenia molecular 110.Rogozín, IBet al. (2009) El análisis de cambios genómicos
de Amoebozoa y el significado evolutivo del unikont raros no respalda la filogenia unikont-bikont y sugiere
Falansterio. EUR. J. Protistol.40, 21–48 la simbiosis de cianobacterias como el punto de
radiación primaria de los eucariotas. Genoma Biol.
99 Seenivasan, R. et al. (2013) Picomonas judraskeda gen. Evol.1, 99–113
et sp. nov.: el primer miembro identificado del filo 111. Cavalier-Smith, T. (2010) Kingdoms Protozoa y
Picozoa nov., un amplio grupo de picoeucariotas, Chromista y la raíz eozoana del árbol eucariótico.
anteriormente conocido como Biol. Letón.6, 342–345
''picobilifitas.''. Más uno 8, e59565 112. Derelle, R. y Lang, BF (2012) Enraizamiento del árbol
100. Moreira, D. y López-Garcı́a, P. (2014) El auge y la caída de eucariota con proteínas mitocondriales y
las picobilifitas: cómo los supuestos autótrofos bacterianas. mol. Biol. Evol.29, 1277-1289
resultaron ser heterótrofos. bioensayos 36, 468–474 113. Derelle, R. et al. (2015) Las proteínas bacterianas identifican una
única raíz eucariota. proc. nacional Academia ciencia EE.UU
101. Yabuki, A. et al. (2013) Rigifila ramosa norte. gen., n. sp., un 112, E693–E699
apusozoan filoso con una película distintiva, está relacionado 114. el, d et al. (2014) Una raíz alternativa para el árbol
conMicronuclearia. protista164, 75–88 de la vida eucariota. actual Biol.24, 465–470

Tendencias en ecología y evolución, enero de 2020, vol. 35, N° 1 55