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LA INFECCIÓN CRUZADA DE HAEMONCHUS

CONTORTUS DE OVINOS A BOVINOS Y EL RIESGO
DE TRANSMISIÓN DE RESISTENCIA
ANTIHELMÍNTICA. UNA REVISIÓN
Guzmán, Maricel1, 2; Fiel, C.1 y Steffan, P.1. 2010. Vet. Arg., Bs. As., 27(272).
1
Área de Parasitología y Enfermedades Parasitarias. Departamento de Sanidad
Animal y Medicina Preventiva. Fac. de Ciencias Veterinarias U.N.C.P.B.A.
Campus Universitario. Pje. Arroyo Seco s/n (7000) Tandil,
Buenos Aires. Argentina. (54)02293-439850 int. 257.
2
Becaria FONCYT.
[email protected]
www.produccion-animal.com.ar
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RESUMEN
Haemonchus contortus es el parásito abomasal que mayores pérdidas provoca en las majadas ovinas en todo
el mundo. Las regiones de clima cálido y húmedo favorecen el desarrollo y dispersión de los estadios de vida libre
incrementando la infectividad de las pasturas. El control de la haemonchosis se ha basado en la aplicación de
drogas antihelmínticas, aunque en la actualidad este nematode es resistente a la mayoría de los principios activos
disponibles en el mercado, generando otra limitante en los sistemas de producción pastoriles. El manejo del
pastoreo surge como una alternativa al control químico para la obtención de pasturas de bajo riesgo parasitario. El
pastoreo mixto ovino-bovino es el más utilizado y su eficacia depende de la especificidad de huésped de los
nematodes presentes en la pastura. Contradictoriamente, Haemonchus contortus no solo puede parasitar ovinos
sino que posee la habilidad de ciclar en bovinos jóvenes. Esta situación fue observada en la provincia de Buenos
Aires (Argentina) donde terneros que pastoreban conjuntamente con ovinos, pudieron ser infectados por
Haemonchus contortus resistente a antihelmínticos con la consiguiente transmisión de resistencia a los bovinos.
Es por ello que resulta de gran importancia el conocimiento de los fundamentos epidemiológicos y del estatus de
la resistencia antihelmíntica, al momento de decidir como controlar los nematodes internos en un sistema de
producción pastoril ovino-bovino.
Palabras clave: Haemonchus contortus, infección cruzada, ovinos, bovinos, resistencia antihelmíntica.

THE CROSS-INFECTIONS OF HAEMONCHUS CONTORTUS BETWEEN SHEEP AND CATTLE

AND THE RISK OF TRANSMISSION OF ANTHELMINTIC RESISTANCE. A REVIEW

SUMMARY
The sheep nematode Hamonchus contortus produces severe economic losses in farms all over the world.
Those warm areas with high rainfalls are propitious for development and spreading of the free larval stages on
pastures and to generate high levels of infection in grazing animals. In practice, the haemonchosis in sheep has
been controlled throughout the use of drug treatments. However, the resistance of Haemonchus contortus to
almost all drugs actually available in the market, has introduced a new and serious issue to overcome. Based on
the fact that nematodes have host specificity the alternate or mixed sheep and cattle grazing of trichostrongyle
infected pastures have been used as an alternative to complement anthelmintic treatments. However, Haemonchus
contortus has proven to complete the parasitic cycle in sheep and in young cattle as well; this short term
adaptation has been the cause of haemonchosis in calves of the Buenos Aires province –Argentina- which were
grazing together with lambs harbouring Haemonchus contortus resistant to benzimidazole derivates. A proper
knowledge of the epidemiological insights and on the status of anthelmintic efficacy in naturally infected sheep
and cattle within each farm, appear to have a great relevance to determine a reliable and sustainable control
programme in those farms were sheep and cattle share grazing pastures.
Key words: Haemonchus contortus, cross-infection, sheep, cattle, anthelmintic resistence.

INTRODUCCIÓN
Las infecciones por nematodes gastrointestinales constituyen una limitante de importancia en la producción
de rumiantes en pastoreo, con efectos que varían desde pérdidas subclínicas de peso hasta la muerte de los
animales severamente parasitados1. En ovinos de la región pampeana y mesopotámica de Argentina, las mayores
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pérdidas se deben a Haemonchus contortus. Es un parásito hematófago que se localiza en el abomaso de los
rumiantes (especialmente ovinos y caprinos), adaptado a zonas de clima templado-cálido2 que ocasiona altos
porcentajes de mortandad, disminución en la ganancia de peso y pérdidas en la cantidad y calidad del vellón tanto
en animales jóvenes como adultos3, 4, 5, 6. En sistemas de explotación mixta de ovinos y bovinos Haemonchus
contortus es el responsable del 80% de los casos clínicos ovinos en verano, con diferentes categorías expuestas a
lo largo del año7. El manejo del pastoreo, donde la opción más común es el pastoreo alterno o conjunto ovino-
bovino8, surge como una alternativa frente a los métodos de control basados exclusivamente en el uso de drogas
antihelmínticas9; con el objetivo de lograr pasturas seguras desde el punto de vista parasitario y disminuir el
número de dosificaciones.
En el ganado bovino las pérdidas ocasionadas por las parasitosis gastrointestinales son fundamentalmente de
tipo subclínico y los niveles de mortandad son bajos comparados con los que se presentan en ovinos. Los
nematodes de mayor importancia en esta especie son Cooperia spp. y Ostertagia ostertagi, siendo el primero el
género más prevalente y el último el de mayor patogenicidad10. En la región subtropical estudios coprológicos
presentan a Haemonchus spp. como uno de los géneros dominantes, aunque al evaluar la carga parasitaria el
género preponderante es Cooperia spp., seguida por Ostertagia spp. y Trichostrongylus axei y por último
Haemonchus spp.11. Sin embargo los ovinos, aún los adultos, son muy susceptibles a Haemonchus contortus ya
que no logran desarrollar una inmunidad sólida y, en sistemas de pastoreo mixto, podría ser transferido a
categorías de bovinos jóvenes12.
Es así que, recientemente se han detectado consecuencias indeseables, tanto en el control químico como en el
pastoreo ovino-bovino. En el primer caso, la aparición de nematodes resistentes a las drogas antihelmínticas y en
el segundo la transmisión de especies parasitarias entre ovinos y bovinos en pastoreo conjunto o alterno, situación
agravada cuando coinciden ambos sucesos en un sistema productivo. En la región centro-este de la provincia de
Buenos Aires existen antecedentes de pasaje de una cepa de Haemonchus contortus resistente a benzimidazoles,
de ovinos a bovinos susceptibles bajo pastoreo alterno, con presentación clínica en esta última especie13.
Tal situación puede significar un riesgo hasta el momento no contemplado en lo referente a la resistencia
antihelmíntica; si coexisten no solo categorías susceptibles, sino también una población parasitaria de gran
patogenicidad, resistente a los antihelmínticos y con una alta posibilidad de transmisión inter-especie como es
factible en Haemonchus contortus. Es por ello que, el conocimiento de los fundamentos epidemiológicos dentro
de cada zona o región geográfica, complementado con el estatus de resistencia antihelmíntica sería relevante
dentro de un sistema pastoril al momento de planificar éste tipo de medidas de control parasitario.

MANEJO DEL PASTOREO COMO ESTRATEGIA PARA EL CONTROL DE LOS PARÁSITOS

GASTROINTESTINALES EN RUMIANTES
El control de los nematodes gastrointestinales en rumiantes en pastoreo puede llevarse a cabo mediante la
combinación de estrategias en el denominado Control Integrado de Parásitos14, donde se pretende asociar el
manejo del pastoreo con criterio parasitológico y el tratamiento antihelmíntico de los animales 15. El objetivo del
manejo del pastoreo es lograr pasturas de bajo riesgo o seguras desde el punto de vista parasitario, con bajos
niveles de infectividad. Para ello se deben conocer los aspectos epidemiológicos, donde las variaciones
estacionales y la disponibilidad de larvas en la pastura son elementos clave12, 14, 16, 17, 18. Las diferentes opciones
son:
1. El descanso de pasturas: busca obtener pasturas seguras utilizando estrategias que favorezcan la mortalidad
de las larvas presentes en las mismas14, por lo que debe realizarse durante el verano y con el forraje corto15.
Posee como limitante que los potreros permanecen clausurados por mucho tiempo, con pérdida de calidad del
forraje, aunque puede ser de utilidad en rotaciones agrícola-ganaderas14.
2. El pastoreo rotativo: busca combinar el aprovechamiento del crecimiento y la productividad de la pastura con
el control de parásitos14. Es aplicable especialmente a nematodes de ovinos ya que en bovinos la supervivencia
de las larvas en la materia fecal se prolonga hasta el año siguiente1. En este sistema la carga instantánea au-
menta en el área de pastoreo, y el período de descanso es relevante para asegurar bajos niveles de infectividad
de la pastura en la siguiente rotación12, 14.
3. El pastoreo alterno: alterna diferentes especies de rumiantes o distintas categorías dentro una misma especie
animal14, 16. El pastoreo alterno con especies de animales diferentes está basado en tres hechos biológicos:
 La especificidad parásito-hospedador: la tendencia de desarrollo de los nematodes es diferente en bovinos
y ovinos14. Las larvas infectivas de parásitos ovinos pueden ser destruidas cuando son ingeridas por bovi-
nos y viceversa19, 20.
 La interrupción del ciclo de la especie parasitaria específica: durante el período que la pastura permanezca
libre del huésped susceptible14.
 La respuesta inmune contra nematodes gastrointestinales: los bovinos adultos pueden bloquear el desarro-
llo de un gran porcentaje de larvas ingeridas -efecto aspiradora- manteniendo bajas cargas parasitarias y
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un bajo nivel de excreción de huevos con la consecuente disminución de la contaminación de las pastu-
ras14, 16.
El manejo del pastoreo mediante la opción del pastoreo alterno permite reducir los niveles de contaminación
de las pasturas y posibilita la combinación con otras estrategias de control parasitario14, 15, 16, 21, 22, 23. Varios
trabajos demostraron que el uso de bovinos fue efectivo para lograr pasturas con mínimos niveles de infección
parasitaria para ovinos susceptibles 18, 22, 24 controlándose especies de alta patogenicidad como H. contortus y T.
colubriformis18, y reduciendo el número de tratamientos antihelmínticos en las ovejas que realizaron pastoreo
mixto14, 16, 21. Como la alternativa ovino- bovino es la más común, resulta importante destacar que la eficacia del
pastoreo alterno depende del grado de infección cruzada de los parásitos presentes en la pastura, ya que los
mismos géneros están representados en ambas especies animales, aunque la predominancia de cada uno de ellos
pueden variar según la categoría de cada huésped8.

INFECCIÓN CRUZADA DE PARÁSITOS DE OVINOS A BOVINOS

La infección cruzada de parásitos entre bovinos y ovinos es factible tanto en infecciones naturales como
experimentales, y se ha demostrado que existen diferentes grados de especificidad de huésped25, 26, 27, 28,
condicionando la posibilidad de transmisión entre especies. Según Morley & Donald8 pueden distinguirse tres
niveles de infección cruzada:
Muy baja, sin reproducción. Comprende los géneros Ostertagia, Oesophagostomun, y Nematodirus.
Reducida, con un corto período de patencia y con riesgo de supervivencia para la especie parasitaria si el huésped
heterólogo pastorea solo consecutivamente. Géneros como Cooperia- Trichostrongylus colubriformis.
Alta, con diferencias menores en infectividad que podrían desaparecer en pocas generaciones de selección.
Los géneros involucrados son Haemonchus contortus, Haemonchus placei y Trichostrongylus axei.
Coincidiendo con esta información, otras investigaciones demostraron que Ostertagia ostertagi está
fuertemente adaptada al bovino; Cooperia oncophora, C. surnabada, C. punctata y Trichostrongylus
longispicularis más adaptado a bovinos que a ovinos; Haemonchus contortus, C. curticei, T. vitrinus, T.
colubriformis, O. trifurcada y Strongyloides papillosus más adaptado a ovinos que a bovinos; Teladorsagia
circumcincta y Oesophagostomun venulosum fuertemente adaptados al ovino; y Trichostrongylus axei sin
preferencia de huésped25.
Para lograr buenos resultados en el control de las parasitosis gastrointestinales en ovinos bajo pastoreo mixto
es importante determinar tanto la permanencia de las diferentes especies animales en el circuito de pastoreo 12, 17, 20,
como también la edad de los mismos, ya que bovinos adultos son más eficaces que las categorías jóvenes por su
mayor resistencia a las infecciones por nematodes gastrointestinales y porque las infecciones cruzadas son
mínimas22, 23, 29, 30. Cuando terneros jóvenes de 4 a 6 meses de edad pastorearon alternativamente con ovinos
jóvenes no fue satisfactorio el control de H. contortus 16, 29, sin embargo bajo el mismo manejo con ovejas y
bovinos de más de dos años Trichostrongylus axei y Haemonchus contortus fueron hallados a la necropsia tanto
en las ovejas que pastorearon alternativamente con los bovinos como en las que no, lo que parece indicar que estas
especies no son eliminadas con este tipo de pastoreo21. Desafortunadamente, no fueron registrados los parámetros
parasitológicos en los bovinos durante el experimento.
Dado que el género Haemonchus tiene la característica de parasitar principalmente a los ovinos y que puede
adaptarse y hospedarse también en los bovinos, es de relevancia considerar la infección cruzada de Haemonchus
contortus entre ambas especies de rumiantes.

INFECCIÓN CRUZADA DE HAEMONCHUS CONTORTUS DE OVINOS A BOVINOS

La mayoría de los trabajos realizados en los Estados Unidos de América y Australia concluyeron que los
terneros que pastorearon potreros contaminados por H. contortus de origen ovino pudieron ser infectados por este
nematode aunque presentaron una menor carga parasitaria respecto de los corderos sometidos a las mismas
condiciones de pastoreo27, 31, 32. También el pastoreo conjunto de terneros y cabras permitió que los terneros
adquirieran H. contortus33. Algunas investigaciones realizadas en el sur de Brasil, demostraron que es posible la
transmisión de Cooperia spp. y Trichostrongylus axei, aunque no hubo evidencias de que esto ocurriera con
Haemonchus spp.34. Sin embargo, otros estudios en ese país observaron que bovinos jóvenes de razas lecheras que
pastorearon con ovejas presentaron una infección cruzada involucrando mayormente a H. contortus19, (Borba M F
S, Comunicación personal).
Estudios efectuados en la región húmeda –sub húmeda de África informaron que cuando tres especies de
rumiantes (ovinos, caprinos y bovinos) comparten las mismas pasturas, generalmente la infección monoespecífica
con H. contortus ocurre en ovinos, mientras que en bovinos la asociación predominante es Haemonchus placei y
Haemonchus similis. Aunque se encontró H. contortus en el 33% de la población de los bovinos estudiada, solo el
4% del total de la carga parasitaria correspondía a este parásito35. Otros trabajos realizados en la región árida de
este continente manifestaron que las infecciones experimentales con H. contortus fallaron cuando se inocularon
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terneros de razas cebuinas de 8 a 10 meses de edad, mientras que en los hallazgos de campo H. contortus
representó el 16% de la carga parasitaria en el ganado de la misma raza36.
En Argentina, estudios preliminares sobre la infección cruzada de parásitos gastrointestinales entre bovinos y
ovinos fueron realizados en la provincia de Buenos Aires en el año 1988, con el objetivo de evaluar el desarrollo
de parásitos gastrointestinales de origen bovino mediante infecciones naturales en ovinos. Al inicio del pastoreo la
composición relativa de los géneros presentes en la pastura presentó una predominancia de Ostertagia spp. y
Cooperia spp., con Haemonchus spp. en tercer lugar y por último Oesophagostomun spp. y Nematodirus spp. A la
necropsia, las cargas parasitarias de los terneros fueron mayores que los corderos, pero se logró controlar a
Cooperia spp. y Ostertagia spp. que fueron los géneros principales. Aunque Haemonchus representó el 16% de
los géneros de la pastura, la recuperación de ejemplares adultos fue baja en los corderos y en los terneros no fue
hallado ningún especimen26. Sin embargo, datos de Fiel et al evidenciaron la infección cruzada de cepas de H.
contortus de ovinos a bovinos bajo pastoreo alterno13. Observaciones recientes, señalan la considerable presencia
de esta especie en coprocultivos de bovinos de carne de 5-6 meses de edad, provenientes de un sistema de destete
precoz y pastoreo conjunto ovino-bovino (Fiel C y Guzmán M, datos no publicados).
Si bien, la mayoría de los trabajos sostienen que la infección cruzada de nematodes gastrointestinales entre
ovinos y bovinos no es significativa, debido a la especificidad de huésped19, 20, 34, 37, 38 y al rápido desarrollo de
resistencia de los terneros a H. contortus 32, 33, 39, este nematode podría ciclar en bovinos de temprana edad aunque
no esta totalmente dilucidado si suscitaría o no enfermedad 13, 25, 41, 40. A pesar de este interrogante, una
problemática hasta el momento no contemplada en el pastoreo mixto es el riesgo de adquirir resistencia a los
antihelmínticos como consecuencia de la infección cruzada de nematodes gastrointestinales resistentes entre las
especies de rumiantes que comparten la pastura.

RESISTENCIA ANTIHELMÍNTICA
La resistencia antihelmíntica puede definirse como la reducción heredable de la sensibilidad de una población
parasitaria a la acción de una droga, expresada como la disminución de la frecuencia de los individuos que son
afectados en comparación con la frecuencia de aquellos afectados en la exposición inicial42.
El problema de la resistencia antihelmíntica es considerado como una de las amenazas más grandes a la
producción ganadera pastoril43. La resistencia a todas las clases de antihelmínticos ha sido documentada
ampliamente en ovinos y caprinos en todo el mundo42, no solo de una especie de parásito sino de varias a la vez44,
45
. Aunque muchos son los factores que pueden contribuir al desarrollo de resistencia, se consideran como más
importantes la alta frecuencia de las dosificaciones particularmente en regiones de clima cálido y húmedo, la
aplicación de dosis subterapéuticas42, el uso continuo e indiscriminado de los mismos principios activos44, 45 y el
tamaño de la población en refugio14, 42. En el mundo, han sido ampliamente reportados datos de resistencia de
Haemonchus contortus a benzimidazoles, lactonas macrocíclicas, closantel y en menor medida a levamisol 42. En
Uruguay el 92% de los productores presenta algún nivel de resistencia y Haemonchus spp. es la principal especie
parasitaria involucrada con resistencia a las lactonas macrocíclicas, benzimidazoles y closantel 46, 47. En Brasil, más
del 90% de los rebaños ovinos y caprinos no responden a los benzimidazoles48, mientras que en Argentina, la
mayor prevalencia de establecimientos con resistencia se localizó en la provincia de Corrientes con un 95% en el
año 199449. En el año 2003, el 62% de los establecimientos ovinos muestreados en el país presentó resistencia al
menos a un grupo químico de antihelmínticos, el 53% de ellos con resistencia a benzimidazoles, 50% a
ivermectinas, 25% a levamisol y un 16% con Haemonchus contortus resistente a closantel. Este último principio
activo fue evaluado particularmente en la provincia de Corrientes, donde el 22% de los establecimientos presentó
resistencia múltiple a todos los principios activos disponibles en el mercado50.
Como puede advertirse, ésta problemática continúa en aumento y se suma la posibilidad de que, como
consecuencia de la amplia difusión de la resistencia antihelmíntica en los establecimientos ovinos, los parásitos
resistentes como Haemonchus contortus puedan transmitirse a los vacunos que pastoreen en forma conjunta o
alternada, incrementando los casos de resistencia en bovinos, considerados hasta el momento como de menor
gravedad51.

TRANSMISIÓN DE RESISTENCIA ANTIHELMÍNTICA COMO CONSECUENCIA DE LA INFECCIÓN

CRUZADA DE HAEMONCHUS CONTORTUS DE OVINOS A BOVINOS
Bajo ciertas condiciones, H. contortus tendría una potencial importancia en infecciones cruzadas de ovinos y
bovinos, no solo desde el punto de vista patogénico25 sino desde la perspectiva de la transmisión de resistencia
antihelmíntica13. Tales investigaciones han sido efectuadas en la región sudeste de la provincia de Buenos Aires, y
revelaron un pasaje de H. contortus resistente a benzimidazoles, de ovino a bovinos jóvenes en pastoreo alterno.
El uso de este principio activo fue suspendido en la majada en el año 1988 cuando se detectó la resistencia de
Haemonchus spp., pero no ocurrió lo mismo en el rodeo bovino. En el año 2003, terneros al pie de la madre de 4 a
5 meses de edad, cuando fueron desplazados de un lugar a otro, manifestaron signos clínicos inespecíficos (fatiga,
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agitación). Además, presentaron altos niveles de excreción de huevos a las dos semanas posteriores al tratamiento
con benzimidazoles, lo que motivó la introducción de terneros y borregos como trazadores a la pastura
“problema”. La mitad de cada grupo fue tratado con fenbendazole y sacrificados a los 10 días posteriores para
determinar la carga parasitaria. Los animales tratados mostraron bajos porcentajes de reducción: 29% en los
terneros y 0% en los borregos, demostrando la existencia de una población de Haemonchus resistente a
benzimidazoles. Asimismo, se logró identificar la especie mediante discriminación morfométrica de los machos
adultos obtenidos a la necropsia, donde el 100% de los ejemplares correspondió a H. contortus13.

CONSIDERACIONES FINALES
En zonas donde la prevalencia de Haemonchus contortus es alta, el pastoreo conjunto o alterno de ovinos con
categorías jóvenes de bovinos podría representar un riesgo, dada la susceptibilidad de ambos huéspedes y la
facilidad de infecciones cruzadas entre ellos constituyendo un riesgo mayor si la población es resistente a los
antihelmínticos. Por lo tanto, se establece la importancia de valorar los géneros parasitarios prevalentes en cada
región, su capacidad de realizar infecciones cruzadas, y su estatus de resistencia antihelmíntica.
Con vistas al Control Integrado, el concepto de “uso racional” aplicado a las drogas antihelmínticas debería
abarcar también al pastoreo conjunto/alterno. Con el objetivo de no generar o amplificar la resistencia
antihelmíntica en el sistema.
El rol del profesional veterinario resulta imprescindible tanto en la transferencia de tecnología como en la
aplicación criteriosa de las herramientas de control, máxime en un escenario productivo donde la aplicación
inadecuada de los productos antihelmínticos (dosificación errónea, aplicaciones sucesivas) y las prácticas de
manejo posibiliten infecciones cruzadas de parásitos resistentes entre los animales en pastoreo.

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