patógenos

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Listeria monocytogenes Virulencia, resistencia a los

antimicrobianos y persistencia ambiental: una revisión
Lavious Tapiwa Matereke 1,2, * y Anthony Ifeanyi Okoh 1,2, *
1
SAMRC Centro de Monitoreo de la Calidad del Agua Microbiana, Universidad de Fort Hare, Alice 5700, Grupo de
2
Investigación de Microbiología Ambiental y Aplicada de Sudáfrica, Departamento de Bioquímica y Microbiología,
Universidad de Fort Hare, Alice 5700, Sudáfrica
* Correspondencia: [email protected] (LTM); [email protected] (AIO)

Recibido: 5 de mayo de 2020; Aprobado: 20 de junio de 2020; Publicado: 30 de junio de 2020

Abstracto: Listeria monocytogenes es un patógeno oportunista ubicuo responsable de la conocida enfermedad de

la listeriosis. Esta bacteria se ha convertido en un contaminante común de los alimentos y amenaza a la industria de
procesamiento de alimentos. Una vez consumido, el patógeno es capaz de atravesar barreras epiteliales, invasión
celular y replicación intracelular mediante la modulación de factores de virulencia como internalinas y hemolisinas.
Se cree que los elementos genéticos móviles (plásmidos y transposones) y otros mecanismos sofisticados
contribuyen al aumento de la resistencia a los antimicrobianos deL. monocytogenes.
La persistencia ambiental del patógeno se ve favorecida por su capacidad para resistir el estrés ambiental,
como la acidez, el estrés por frío, el estrés osmótico y el estrés oxidativo. Esta revisión busca dar una idea de
L. monocytogenes biología, con énfasis en sus factores de virulencia, resistencia a los antimicrobianos y
adaptaciones al estrés ambiental.

Palabras clave: Listeria monocytogenes; virulencia; biopelícula; resistencia antimicrobiana; estrés ambiental

1. Introducción

Listeria especies son bacilos grampositivos ubicuos que se encuentran en diffnichos ambientales
diferentes. Entre las especies del géneroListeria, Listeria monocytogenes y Listeria ivanovii, son patógenos,
siendo el primero un patógeno humano transmitido por los alimentos que causa listeriosis y está asociado con
otras dolencias humanas como bacteriemia, encefalitis y sepsis [1]. L. monocytogenes fue probado como el
agente causante de la listeriosis luego de un brote en 1989, pero el patógeno había sido detectado ya en 1924 [
2]. Es un patógeno psicrotolerante, capaz de crecer en difftemperaturas actuales (1-45 ◦C), pero la temperatura
óptima oscila entre 30 y 37 ◦C [3]. El patógeno es hábil para cambiar entre saprofitismo y virulencia,
dependiendo del entorno ambiental [4].
Infección por L. monocytogenes resulta en listeriosis gastrointestinal no invasiva entre individuos
inmunocompetentes o listeriosis invasiva entre personas inmunodeprimidas [5,6]. La listeriosis invasiva
provoca abortos en mujeres embarazadas y meningitis en personas inmunodeprimidas [7]. Durante el brote
de listeriosis de 2017-2018 en Sudáfrica, se registró una tasa de mortalidad del 42%, con más de 1000 casos
con fi rmados por laboratorio, y los más infectados fueron bebés y mujeres embarazadas [8]. Las personas que
toman medicamentos que minimizan la acidez gástrica, así como los pacientes con insuficiencia renal crónica y
cirrosis también están en riesgo [9]. También,Listeriainfecciones del tracto urinario relacionadas se informaron
en un incidente en el que L. monocytogenes se detectó en muestras de orina [10].
La principal vía de transmisión a los seres humanos son los alimentos contaminados, principalmente los alimentos listos para el
consumo [11]. Las aguas de riego y los suelos agrícolas también alberganL. monocytogenes que es probable que se propague a los
productos agrícolas frescos, lo que representa una amenaza para la seguridad alimentaria [12]. Las malas prácticas de higiene y la
implementación inadecuada de los procedimientos operativos estándar de saneamiento (SSOP) en la industria de procesamiento de
alimentos han provocado brotes de listeriosis [13]. Además, el patógeno se forma fácilmente

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biopelículas y células persistentes en las superficies, que no pueden eliminarse fácilmente con los protocolos de higiene
estándar [14]. L. monocytogenes se puede encontrar oculto en diffiherramientas de cultivo para limpiar, como rebanadoras,
vehículos de transporte de alimentos y unidades de refrigeración [14]. El patógeno también habita en el tracto
gastrointestinal de humanos y animales; por lo tanto, las prácticas antihigiénicas pueden facilitar su dispersión a través de la
contaminación de los alimentos y el equipo [2].
Las adaptaciones del patógeno al estrés ambiental y la adaptación previa a la exposición a concentraciones
subletales de agentes antimicrobianos han contribuido posteriormente a su resistencia a los antimicrobianos [15,
dieciséis]. Por tanto, comprender los principales mecanismos que gobiernanL. monocytogenes
La supervivencia, virulencia, resistencia a los antimicrobianos y la persistencia en condiciones ambientales
adversas es vital para el manejo y control de este patógeno, así como el desarrollo de nuevos agentes
antimicrobianos contra él.

2. Factores de virulencia

2.1. Hemolisinas

Producción de hemolisinas por Listeria La especie fue demostrada por primera vez por Harvey y Faber en 1941
usando L. monocytogenes [17]. Más tarde se demostró que esta hemolisina es un ortólogo de la estreptolisina O
(SLO) deStreptococcus pyogenes y por eso se denominó listeriolisina O (LLO) [18]. Codificado por elhly
gen, la listeriolisina O es una toxina de pH controlado que se ha demostrado que promueve la infección de varios
nichos dentro del huésped, principalmente el ambiente extracelular, el fagosoma y el citosol [19]. En el entorno
extracelular, LLO facilita la internalización deL. monocytogenes en fagosomas mediante la creación de perforaciones
en la membrana en la célula huésped [20]. LLO induce poros permeables a los iones en la membrana plasmática que
permiten la entrada de calcio en las células huésped, y esto promueve la invasión de las células epiteliales Hep-2 porL.
monocytogenes [21]. LLO también media la apoptosis de células T, linfocitos y células dendríticas [22]. Dentro del
fagosoma, LLO induce la formación de poros para facilitar el escape bacteriano de los fagosomas del huésped (lisis) y
ayuda al patógeno en la replicación intracelular [23]. Las lesiones de la membrana creadas durante el proceso
permiten el paso de fosfolipasas que hidrolizan los fosfolípidos de la membrana, lo que da como resultado la ruptura
completa de la membrana plasmática [17]. LLO también suprime las especies reactivas de oxígeno (ROS) liberadas por
el fagocito en respuesta a la infección, pero el mecanismo aún no se ha entendido [24]. En el citosol, LLO provoca
modificaciones de las histonas del huésped por desacetilación de H4 y desfosforilación de Ser10 en histonas H3 [25].
También mejora la infección al promover la degradación de las proteínas del huésped, aunque aún no se conocen los
mecanismos [19]. En un estudio, el tratamiento del proteoma del huésped con LLO redujo la abundancia de 149
proteínas [26]. LLO causa fragmentación mitocondrial al inducir el flujo de calcio a través de los poros permeables a
los iones en la membrana plasmática [27]. Sin embargo, la sobreexpresión de LLO puede exponer al patógeno a las
defensas inmunitarias del huésped. Esto es el resultado de lesiones de la membrana que conducen a la apoptosis y la
demolición del nicho intracelular del patógeno, exponiendo así al patógeno a la maquinaria de defensa circulante [28,
29]. La degradación proteasomal del huésped de LLO puede ser un mecanismo empleado para limitar su actividad
dentro del citosol del huésped [28]. Otro estudio también reveló agregación y desnaturalización in vitro de LLO a 37◦C
y pH neutro, lo que sugiere que este podría ser otro mecanismo regulador de la actividad de LLO dentro del citosol
del huésped [30].

2.2. Fosfolipasas

L. monocytogenes secreta fosfolipasa C específica de fosfatidilinositol (PI-PLC o PLC-A)

codificado por el plcA gen y fosfotidilcolina fosfolipasa C no específica (PC-PLC o PLC-B) codificada por el plcB
gen [31]. PLC-A (PI-PLC) ayuda al patógeno a salir del fagosoma al citosol [32]. Junto con PC-PLC y LLO, PI-PLC
también facilita la salida del patógeno de la vacuola de doble membrana formada por la propagación de célula
a célula [33]. Ayuda tanto a PI-PLC como a PC-PLC
L. monocytogenes en la subversión del aclaramiento mediado por autofagia mediante la inhibición de la maduración pre-
autofagosomal o el reconocimiento de la diana por la vía degradativa [34]. La autofagia es el proceso mediante
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que hospedan orgánulos disfuncionales intracelulares se degradan y reciclan [35]. La autofagia también se dirige a
los patógenos invasores y, por lo tanto, juega un papel en la inmunidad innata [35]. En un estudio, mutante
L. monocytogenes las cepas incapaces de expresar fosfolipasas eran vulnerables a la autofagia durante la
infección por macrófagos [36].
PC-PLC se expresa inicialmente como un zimógeno que luego es activado por una metaloproteasa de zinc en
ambientes ácidos [37]. Ayuda en el escape vacuolar en tiempos de deficiencia de LLO durante su invasión de células
epiteliales, y su actividad es crucial para la propagación de célula a célula [38]. La actividad enzimática dual de PC-PLC
como fosfolipasa y esfingomielinasa podría ser esencial paraL. monocytogenes dispersión dentro del anfitrión [39].
PC-PLC es un factor de patogenicidad esencial que contribuye aL. monocytogenes listeriosis cerebral murina [40]. Sin
embargo, la descarga prematura de PC-PLC en el citosol de la célula huésped puede ser letal para
L. monocytogenes; por lo tanto, el patógeno tiene un mecanismo de regulación PC-PLC para effipatogenicidad ciente [
41]. Un mutante de PC-PLC mostró baja resistencia contra la muerte intracelular por neutrófilos, lo que sugiere que
PC-PLC puede potenciar la acción de los neutrófilos contraL. monocytogenes [42]. L. monocytogenes
regula la actividad de PC-PLC aumentando el pH dentro de la vacuola de doble membrana [41]. Esto inhibe la
actividad de la metaloproteasa, lo que da como resultado un PC-PLC inactivo [43].

2.3. ActA

Codificado por el actA gen, la proteína actA permite el reclutamiento y polimerización de actina, lo que resulta
en motilidad intracelular basada en actina en patógenos Listeria especie [17]. La actina polimerizada cerca de la
membrana del fagosoma posiblemente ingrese a través de los poros mediados por listeriolisina, y su polimerización
podría ensanchar los poros [44]. Esto da como resultado la interrupción del fagosoma, lo que promueve el escape
bacteriano del fagosoma [44]. La actina impulsaL. monocytogenes a las membranas de la célula huésped, lo que da
como resultado protuberancias alargadas de la membrana (fibromas) que rodean a las bacterias y se extienden a las
células adyacentes que engullen a los fibromas [17]. En las células epiteliales, ActA camufla al patógeno con proteínas
del huésped, protegiéndolo de la autofagia [45]. Utilizando un modelo murino, un estudio demostró que ActA es
crucial para la invasión placentaria porL. monocytogenes y facilita su diseminación vertical al feto [46]. ActA facilita la
agregación enL. monocytogenes a través de interacciones ininterrumpidas ActA-ActA, participa en la formación de
biopelículas y media la colonización intestinal [47]. Los resultados de un estudio demostraron que la motilidad
intracelular basada en actina facilita la salida del patógeno de las membranas autofágicas dentro del citosol de
macrófagos [48].

2.4. Internalinas

Las internalinas son proteínas de superficie codificadas por genes que están asociados con la virulencia en patógenos.
Listeria especies. Internalin A (InlA) e Internalin B (InlB), ambas codificadas por elinlAB operón, fueron las primeras
internalinas en ser caracterizadas de L. monocytogenes [17]. E-cadherina y Met son los receptores de internalinas,
respectivamente, ambos ubicados en las superficies de la célula huésped [49]. Las internalinas median la adhesión e
internalización del patógeno por las células no fagocíticas del huésped [50]. La internalización mediada por InlA está
restringida a una población limitada de células epiteliales, y la internalización mediada por InlB se dirige a varias
células como hepatocitos y células epiteliales y endoteliales [51]. Utilizando una cepa epidémica, un estudio demostró
que InlB mejora la infección del hígado y el bazo alL. monocytogenes [52].
Las internalinas consisten en un péptido señal en el extremo N y repeticiones ricas en leucina de 22
aminoácidos (LRR) [53]. La región N-terminal sola es capaz de mejorar la penetración bacteriana en células
permisivas [54]. Estas regiones LLR son responsables de las interacciones proteína-proteína y están presentes
tanto en células procariotas como eucariotas, donde también facilitan la adhesión [55]. Otras especies de
bacterias patógenas también expresan regiones LLR [50]. Las interacciones entre Internalin A y E-cadherin son
vitales para atravesar las barreras placentarias e intestinales [49]. La novela InlL facilitaL. monocytogenes
apego a superficies abióticas y juega un papel en el establecimiento de biopelículas [56]. La internalina K recluta una
proteína de la bóveda principal (MVP) que camufla al patógeno, protegiéndolo del reconocimiento autofágico [57].
Otras internalinas nuevas (InlP1, InlPq e InlP4) que contribuyen a la virulencia deL. monocytogenes,
ha sido reportado [58].
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3. Resistencia a los antimicrobianos

3.1. Transferencia horizontal de genes

Según se informa, las especies de Listeria son capaces de intercambiar determinantes de resistencia con otras
especies bacterianas. La amplia gama de anfitrionesStreptococcus agalactiae El plásmido IP501, que confiere
resistencia contra macrólidos, lincosamidas, cloranfenicol y estreptograminas, se informó que era transferible a
L. monocytogenes vía conjugación [59,60]. El mismo plásmido fue supuestamente capaz de replicarse dentro de
Listeria especies y transferencia entre different Listeria especies, así como de regreso a Streptococcus [61]. El
plásmido de resistencia a los antimicrobianos pAM Beta I (pAMβ1) se transfirió con éxito desde
Streptococcus faecalis Para algo L. monocytogenes aisla por conjugación [62]. En el mismo estudio, se
encontró que los conjugados se replicaban dentro del hospedador y eran transferibles entreL. monocytogenes
cepas o volver a Streptococcus faecalis. Un estudio demostró la conjugación de la tet (S) gen de
Lactococcus garvieae, un patógeno de peces, para L. monocytogenes [63]. El transposón Tn916 que alberga el
tet (M) gen, originalmente descubierto en Enterococcus faecalis, demostró ser transferible entre Enterococcus
faecalis y Listeria innocua y que era capaz de saltar de un anfitrión a otro entre varios Listeria especie [64].
Otro transposón similar a Tn916, TnFO1, albergado por multirresistentesEnterococcus faecalis, se encontró
que fue transferido de Enterococcus. faecalisa algunas especies, incluyendo Listeria innocua, vía conjugación [
sesenta y cinco].
Se cree que los plásmidos y los transposones median la resistencia a la tetraciclina en Listeria especie [66].
TetM genes descubiertos en dos resistentes a la tetraciclina L. monocytogenes los aislamientos eran análogos a los
previamente descubiertos en Staphylococcus aureus [67]. En el mismo estudio,TetM los genes de los otros dos
aislados tenían secuencias que estaban estrechamente relacionadas con las de una familia de transposones
conjugativos (Tn916-Tn1545). La familia Tn916-Tn1545 está estrechamente relacionada con SHGII, que albergaTetM
genes en Enterococos.

3.2. Persistencia de células y formación de biopelículas

Un mecanismo subyacente a la resistencia a los antimicrobianos en L. monocytogenes es la formación de

células persistentes y biopelículas. Las persistentes son una fracción de la población total de células que se encuentra
en un estado inactivo y sin división, lo que las mejora para resistir los antibióticos bactericidas y las duras condiciones
ambientales [68]. Las células persistentes proporcionan una estrategia de resistencia paraL. monocytogenes, que se
transforma de bacilos a cocos durante la transición [69]. El fenómeno persistente probablemente contribuye a
L. monocytogenes supervivencia frente a los desinfectantes y puede proteger al patógeno del sistema de defensa del
huésped durante períodos más prolongados, lo que explica la ausencia de síntomas clínicos de listeriosis varios días después
de la infección [68]. En un estudio, las células de supervivencia a largo plazo eran extremadamente resistentes a altas
temperaturas y presiones [69]. Estos persistentes también pueden resistir los conservantes utilizados para controlar las
bacterias resistentes al calor durante el procesamiento de alimentos [70].
Una biopelícula es una población de células bacterianas unidas entre sí o en una superficie y encerradas
por una matriz autoproducida de sustancias poliméricas extracelulares (EPS) (proteínas, polisacáridos y ADN
extracelular) [71]. La matriz es un reservorio de nutrientes, facilita la adhesión, actúa como barrera protectora
contra el calor y la desecación, metales pesados, rayos ultravioleta, ácidos, y también inhibe la permeación de
agentes antimicrobianos al restringir su difusión.ffpotenciales de uso [72,73]. Persistente
L. monocytogenes Se encontró que las cepas tienen una capacidad de formación de biopelículas significativamente mejores
que las no persistentes [74]. Según se informa, las biopelículas están detrás de la mayor tolerancia del patógeno a los
compuestos de amonio cuaternario debido a los cambios en la fluidez de la membrana [75]. Las biopelículas también pueden
protegerL. monocytogenes de la acción de los biocidas, pero el mecanismo subyacente de la protección de los biocidas aún
no se ha aclarado [76].

3.3. mifflbombas ux

La mínima susceptibilidad de L. monocytogenes a los agentes antimicrobianos también se atribuye a algunos e

fflbombas ux. El Lde efflSe encontró que la bomba ux estaba asociada con la resistencia a las fluoroquinolonas en
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L. monocytogenes aislado de pacientes con listeriosis [77]. En el mismo estudio, se encontró que la secuencia de
proteínas de la bomba Lde era 44% similar a la de PmrA deSteotococos neumonia, un transportador secundario de
múltiples fármacos de la superfamilia de facilitadores principales (MFS). La evidencia de otro estudio también sugiere
que el Lde efflux pump contribuye a la resistencia a la ciprofloxacina en L. monocytogenes [78]. En el mismo estudio,
las concentraciones inhibitorias mínimas (CMI) del desinfectante cloruro de benzalconio (BC) fueron unaffafectado
por la ausencia del lde gen, lo que indica que el Lde efflEs posible que la bomba ux no confiera resistencia BC. Un
estudio anterior había informado que tanto el Lde como el MdrL efflLas bombas ux pueden conferir resistencia BC a
L. monocytogenes, junto con otros mecanismos [79]. AumentadoL. monocytogenes la tolerancia a BC puede ser el
resultado de la expresión de un EmrE efflbomba ux [80]. El MdrL efflux pump se encarga de la extrusión de agentes
antimicrobianos y metales pesados del patógeno [81]. El MdrM y MdrT efflLas bombas ux permiten la persistencia y
replicación del patógeno dentro del tracto gastrointestinal, contrarrestando el efecto bactericida.ffefectos de la bilis
de mamíferos [82]. El componente biliar ácido cólico induce la expresión de ambas bombas, pero MdrT regula la
extrusión de ácido cólico, que puede ser letal para cepas mutantes que carecen de MdrT efflbomba ux [83].

3.4. Exposición al estrés ambiental

Listeria las especies pueden encontrar concentraciones subletales de agentes antimicrobianos e inhibidores del
crecimiento, por ejemplo, bacteriocinas y desinfectantes (biocidas) en las industrias de procesamiento de alimentos y
agricultura [84]. Tal exposición puede desencadenar la adaptación para resistir concentraciones más altas de estos
antimicrobianos. La adaptación previa a la exposición contribuye posteriormente a la resistencia a los antibióticos deListeria
especie [15]. Co-selección para resistencia a antibióticos deListeria especies resultantes del uso de biocidas y metales
pesados es, según se informa, una preocupación general [85]. Un estudio informó correlaciones significativas entre la
tolerancia a los biocidas y la resistencia a los antibióticos enListeria entre otras especies bacterianas aisladas de mariscos [86].
La exposición ilimitada del patógeno a dosis subletales de cloro puede inducir indirectamente una tolerancia significativa a
los antibióticos, debido a alteraciones en la estructura y morfología celular [87]. La bacteriocina nisina producida por
Lactococcus lactis es uno de los agentes antimicrobianos comúnmente aplicados en la industria de procesamiento de
alimentos. Sin embargo, la resistencia a la nisina porL. monocytogenes Ha sido reportado [88]. La nisina se dirige a la
biosíntesis de la pared celular y la disrupción de la membrana celular, por lo que la resistencia puede surgir de alteraciones
en la composición de la pared celular, lo que dificulta la entrada de bacteriocina en la célula [89].
L. monocytogenes encuentra tensiones ambientales en la cadena de procesamiento de alimentos, y estas tensiones
suelen ser effefectos de los numerosos métodos de conservación de alimentos, como la alta salinidad y el pH ácido [90]. Se ha
informado que la adaptación del patógeno a estas condiciones ambientales estresantes subletales contribuye a la resistencia
a los antimicrobianos [91]. Esto suele ser el resultado de cambios fenotípicos bacterianos, principalmente unffafectando la
pared celular y las estructuras de la membrana, o alteraciones en efflactividad de la bomba ux [92].

4. Adaptación al estrés ambiental

4.1. Acidez

La respuesta de tolerancia al ácido (ATR), la arginina desiminasa (ADI) y el sistema glutamato

descarboxilasa (GAD) son los tres mecanismos empleados por L. monocytogenes para la persistencia en
entornos de pH bajo [93,94]. El sistema ATR se activa mediante la exposición previa a un pH subletal (5-6) y
facilita la resistencia del patógeno en entornos muy ácidos [95]. La vía de dos componentes también protege
al patógeno del estrés osmótico y las altas temperaturas [2].
El sistema ADI es operado por tres enzimas: la arginina desiminasa hidroliza la arginina en citrulina y
amoníaco, la ornitina carbamoiltransferasa cataliza la conversión de citrulina en amoníaco y carbamoilfosfato,
y la carbamato quinasa sintetiza ATP usando carbamoilfosfato y adenosina difosfato.94]. El sistema GAD
promueve la supervivencia y el crecimiento del patógeno en ambientes suaves y extremadamente ácidos [96].
También mejora su paso por el estómago (ambiente gástrico), permitiendo el acceso e invasión de las células
epiteliales intestinales. En condiciones extremadamente ácidas
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condiciones, la enzima glutamato descarboxilasa (codificada por gadA o gadB) descarboxila el ácido glutámico
extracelular importado para γ-aminobutirato (GABA), que consume proteínas intracelulares [97].
Otro mecanismo de tolerancia a los ácidos es el complejo F0F1-ATPasa. La enzima F0F1-ATPasa
tiene dos diffdominios diferentes: una porción catalítica citoplasmática (F1) responsable de la síntesis de ATP o
hidrólisis y el dominio de membrana integral (F0), funcionando como un canal de protones [98]. La enzima
sintetiza ATP aeróbicamente utilizando protones que pasan al citoplasma celular (fosforilación oxidativa).
o hidroliza el ATP cuando los protones salen de la célula, generando una fuerza motriz de protones (PMF) [99].

4.2. Estrés osmótico

L. monocytogenes es capaz de soportar altas concentraciones de sal (NaCl) [100].

En respuesta al estrés osmótico, el patógeno activa dos diffdiferentes mecanismos: las respuestas primarias y
secundarias. Durante la respuesta primaria, hay un fl ujo de cationes de potasio y glutamato en la célula [89].
La captación de osmoprotectores como la glicina betaína y la carnitina sigue [101]. Ambos mecanismos
también ayudan a la bacteria a mantener la turgencia y ayudan a estabilizar la estructura y función de las
proteínas [102]. Dos genes (lmo1078 y lmo2085) son responsables de la modificación de la envoltura celular
como una adaptación al estrés osmótico [103,104]. Una glucosa fosforilasa,
lmo1078, sintetiza UDP-glucosa, la unidad de construcción de los glicolípidos de membrana y la pared celular [103].
lmo2085 es una proteína exterior unida covalentemente a los peptidoglicanos de la pared celular [104]. Las proteínas de
respuesta general al estrés también se expresan en respuesta al choque osmótico y, en ausencia de osmoprotectores, se
expresa la proteína Ctc, que confiere una alta resistencia a la osmolaridad [105].

4.3. Temperaturas bajas (estrés por frío)

Adaptación de L. monocytogenes a bajas temperaturas implica la expresión de proteínas de choque frío (CSP) [
106]. Se trata de pequeñas proteínas que asumen el papel de chaperonas moleculares, lo que permite la replicación,
transcripción, traducción y plegamiento de proteínas a bajas temperaturas [107]. Otro mecanismo de adaptación es la
importación de glicina betaína y carnitina como crioprotectores [90]. El aumento de los niveles de solutos
intracelulares ayuda a reducir la pérdida de agua intracelular en épocas de bajas temperaturas [89]. En una
investigación, un mutanteL. monocytogenes cepa para los sistemas de captación de glicina betaína y carnitina no
logró acumular ni transportar ninguno de los dos y, por lo tanto, no pudo sobrevivir a bajas temperaturas [108].
L. monocytogenes También alteran su estructura de membrana a bajas temperaturas. La rigidez de la membrana
aumenta debido a un aumento en la concentración de ácidos grasos insaturados [109]. Esto evita el desarrollo de una
estructura similar a un gel que puede permitir la fuga del contenido citoplasmático [110].

4.4. Estrés oxidativo

El estrés oxidativo surge de la exposición a ROS (superóxido, radicales hidroxilo y peróxido de hidrógeno) que
pueden generarse durante el procesamiento de alimentos [111]. Las adaptaciones al estrés oxidativo incluyen
sistemas de desintoxicación de ROS como catalasa (Cat), superóxido dismutasa (Sod) y alquil hidroperoxidasa (AhpCF)
[112]. Proteína similar a la ferritina (Vie) supuestamente protege L. monocytogenes del oxidativo effefectos del
peróxido de hidrógeno [113].

5. Conclusiones

L. monocytogenes indudablemente sigue siendo un patógeno transmitido por los alimentos de interés para la salud pública, debido a la
altas tasas de mortalidad y hospitalización causadas por su infección [73]. El brote de listeriosis de 2017-2018 en
Sudáfrica fue una clara evidencia de que, a pesar del desarrollo de tratamientos y agentes de biocontrol para combatir
L. monocytogenes, el patógeno sigue siendo una amenaza para la seguridad alimentaria [114]. Esto se ve agravado
por la creciente tolerancia del patógeno a los agentes de control biológico y antimicrobianos. El estrés ambiental
también tiene un impacto en la fisiología, morfología, patogenicidad, expresión génica y resistencia a los
antimicrobianos del patógeno [91]. Comprender la virulencia del patógeno, los mecanismos de resistencia a los
antimicrobianos y la adaptación al estrés ambiental contribuirá significativamente al desarrollo de nuevos efficient,
cost-effAgentes antimicrobianos efectivos y métodos de biocontrol para combatir el patógeno.
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El monitoreo continuo, la vigilancia estricta y el seguimiento de la fuente también son cruciales para la detección de los
desarrollos de resistencia a los antimicrobianos del patógeno [15].

Contribuciones de autor: LTM realizó la búsqueda bibliográfica y preparó el manuscrito original. AIO proporcionó la
conceptualización, revisión, edición, supervisión y obtuvo los fondos. Todos los autores han leído y aceptado la versión
publicada del manuscrito.

Fondos: Esta investigación fue financiada por el Consejo de Investigación Médica de Sudáfrica (número de subvención: SAMRC / UFH / P790).

Expresiones de gratitud: Los autores agradecen al Consejo de Investigaciones Médicas de Sudáfrica por el apoyo financiero.

Conflictos de interés: Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Referencias

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