xPedosphere 27(2): 177–192, 2017

doi:10.1016/S1002-0160(17)60309-6
ISSN 1002-0160/CN 32-1315/P
⃝c 2017 Soil Science Society of China
Published by Elsevier B.V. and Science Press

Interacciones suelo-planta-microbio en la gestión de

la agricultura estresada: una revisión

Shobhit Raj VIMAL1, Jay Shankar SINGH1,∗, Naveen Kumar ARORA1 and Surendra SINGH2
1 Departamento de Microbiología Ambiental, Universidad Babashaeb Bhimrao Ambedkar (Central), Lucknow 226025 (India)

2 Departamento de Botánica, Universidad Hindú Banaras, Varanasi 221005 (India)

(Received August 29, 2016; revised January 12, 2017)

ABSTRACT
El aumento esperado de la temperatura y la disminución de las precipitaciones debido al cambio climático y las actividades
antropogénicas no disminuidas agregan complejidad e incertidumbre a la agroindustria. El impacto del desequilibrio de nutrientes del
suelo, el uso mal administrado de productos químicos, altas temperaturas, inundaciones o sequías, la salinidad del suelo y las
contaminaciones de metales pesados, con respecto a la seguridad alimentaria, se está explorando cada vez más en todo el mundo.
Esta revisión describe el papel de las interacciones suelo-planta-microbio junto con el estiércol orgánico en la resolución de
problemas agrícolas estresados. Se sabe que los microbios beneficiosos asociados con las plantas estimulan el crecimiento de las
plantas y mejoran la resistencia de las plantas a los estreses bióticos (enfermedades) y abióticos (salinidad, sequía, contaminaciones,
etc.). Las rizobacterias promotoras del crecimiento de las plantas (PGPR) y las micorrizas, un componente clave de la microbiota del
suelo, podrían desempeñar papeles vitales en el mantenimiento de la aptitud de las plantas y la salud del suelo en ambientes
estresados. La aplicación de estiércol orgánico como acondicionador del suelo en suelos estresados junto con cepas microbianas
adecuadas podría mejorar aún más las asociaciones planta-microbio y aumentar el rendimiento del cultivo. Una combinación de
plantas, microbios tolerantes al estrés y enmiendas orgánicas representa la asociación tripartita para ofrecer un entorno favorable a
la proliferación de microbios rizosféricos beneficiosos que a su vez mejoran el rendimiento del crecimiento de las plantas en un
agroecosistema alterado. Los patrones de uso de la tierra agrícola con la explotación adecuada de las asociaciones de plantas y
microbios, con agentes microbianos beneficiosos compatibles, podrían ser una de las estrategias más efectivas en el manejo de las
tierras agrícolas en cuestión debido a la resiliencia al cambio climático. Sin embargo, la asociación de tales microbios con plantas
para el manejo de la agricultura estresada aún necesita ser explorada en mayor profundidad.
Palabras clave: microbios beneficiosos, hongos, agentes microbianos, micorrizas, abonos orgánicos, patógenos, salud de las plantas, rizobacterias que
promueven el crecimiento de las plantas.

Citation: Vimal S R, Singh J S, Arora N K, Singh S. 2017. Soil-plant-microbe interactions in stressed agriculture
management: A review. Pedosphere. 27(2): 177–192.

INTRODUCTION La escalada de las preocupaciones ambientales y el

hambre global abren la puerta al interés lucrativo en
El desafío principal en las ciencias agrícolas es tecnologías agrícolas amigables con el medio ambiente,
desarrollar tecnologías que no solo aumenten el sostenibles y climáticamente inteligentes (Singh et al.,
rendimiento de los cultivos, sino que también doten a la 2011; Rashid et al., 2016). Si bien el control de la
seguridad nutricional y la sostenibilidad de la intensificación de la población humana es un proceso
agricultura, especialmente en entornos restringidos lento, la escalada del hambre mundial ha golpeado los
(Gepstein y Glick, 2013; Patel et al., 2015; Hamilton et
cerebros de los investigadores en busca de respuestas
al. al., 2016). Las prácticas agrícolas actuales, que
dependen en gran medida del uso extensivo de adecuadas. Por lo tanto, los aumentos en la
agroquímicos para un alto rendimiento, también productividad agrícola parecen ser la única respuesta
conducen a perturbaciones ambientales (Singh et al., para garantizar la seguridad alimentaria. Sin espacio
2011; Paul y Lade, 2014; Singh, 2015a). Las suficiente para expandir las áreas de cultivo, una
consecuencias del aumento continuo de la población supervisión crítica de la tierra fértil disponible parece
humana, el cambio dramático en el clima global, la ser una buena estrategia para gestionar la productividad
disminución de las tierras agrícolas, la rápida agrícola, garantizar el crecimiento económico, proteger
urbanización y el uso extensivo de agroquímicos han la biodiversidad y satisfacer las crecientes demandas
afectado colectivamente la producción de cultivos en alimentarias de los incesantes aumentos de la población
todo el mundo (Glick, 2014; Rashid et al., 2016).
mundial.
Además, el cambio climático y el clima errático son los
dos problemas más desafiantes que enfrenta la El papel de los microorganismos en la mejora de la
humanidad hoy en día (Ahmed et al., 2015) disponibilidad de nutrientes para las plantas es una
estrategia importante y está relacionada con las
prácticas agrícolas climáticamente inteligentes (Pereg y
McMillan, 2015; Hamilton et al., 2016).
∗
Corresponding author. E-mail: jayshankar [email protected].
17 S. R. VIMAL et al.
8
Se han informado interacciones promueven el crecimiento (Smith y Read,
beneficiosas entre plantas y 2008) como la fijación mejorada de
microorganismos en el medio ambiente y las dinitrógeno (N2) al colaborar con rizobios
funciones derivadas del ecosistema (Cosme (Krapp, 2015), síntesis de compuestos
y Wurst, 2013; Nadeem et al., 2014; Rashid bioactivos (Goicoechea et al., 1997 ), tasas
et al., 2016; Singh et al., 2016a, b , C). Los fotosintéticas mejoradas (Ru´ız-Sanchez et
exudados de raíz son responsables de la rica al., 2011; Hashem et al., 2015), actividad de
diversidad microbiana alrededor de la zona fosfatasa mejorada (Liu et al., 2015), ajustes
de raíz (Singh y Strong, 2016). osmóticos bajo estrés, mejorando así la
Proporcionan nutrición a los microbios que productividad de los marginados suelos (Jain
a su vez respaldan el crecimiento de las et al., 2013; Xun et al., 2015),
plantas utilizando diferentes atributos que desintoxicación de metales (Amir et al.,
promueven el crecimiento (Patel et al., 2013; Zong et al., 2015), y una mayor
2015). Las rizobacterias promotoras del resistencia contra bióticos (Yuan et al., 2016)
crecimiento de las plantas (PGPR) y los y abióticos estreses (Fabbro y Prati, 2014;
hongos micorrícicos son bien conocidos por Hashem et al., 2015). Las interacciones
su capacidad única de promoción del PGPR-micorriza representan la interfaz
crecimiento de las plantas en ambientes íntima con las plantas hospederas y
estresados (Singh et al., 2011; Meier et al., promueven la salud de las plantas al
2012; Singh, 2013; Nadeem et al., 2014; suprimir los patógenos de las plantas en
Kumar et al., 2015; Bach et al., 2016). El ambientes estresados (Kohler et al., 2010;
PGPR facilita el crecimiento de la planta a Barnawal et al., 2014; Sundram et al., 2015 )
través de diversos mecanismos, que El PGPR y las micorrizas exhiben múltiples
incluyen la adquisición de recursos mecanismos y roles para mejorar el
(Bhattacharyya y Jha, 2012), el crecimiento y la salud de las plantas,
mejoramiento de la transformación y la combatir los fitopatógenos y ayudar a hacer
adquisición de nitrógeno (N) (Bell et al., frente en condiciones de estrés abiótico.
2015), la mineralización de fósforo orgánico
(P) (Bhattacharyya y Jha, 2012), producción
de fitohormonas (Kurepin et al., 2015),
sinergismo con otras interacciones bacteria-
planta (Rashid et al., 2016) y mitigación del
estrés de las plantas. (Singh, 2015a; Vimal
et al., 2016). También pueden proteger las
plantas mediante el control de los
fitopatógenos transmitidos por el suelo y las
semillas (Bach et al., 2016) y la inducción
de resistencia sistemática (Jain et al., 2013),
y la producción de compuestos volátiles.
(Bhattacharyya et al., 2015) que pueden
inhibir el crecimiento de microbios
perjudiciales para las plantas. La mayoría
de las plantas vasculares en la tierra forman
asociaciones simbióticas con hongos
micorrícicos (Hashem et al., 2015). Las
asociaciones de micorrizas benefician a los
agroecosistemas utilizando atributos que
SOIL-PLANT-MICROBE INTERACTIONS 17
9
Por lo tanto, las áreas relacionadas con las
El trabajo simultáneo de diversos asociaciones de plantas y microbios para
mecanismos por parte de los microbios combatir los problemas de la agricultura
que promueven el crecimiento de las estresada deben investigarse con mayor
plantas (incluidas las bacterias y los profundidad. También es necesario
hongos) en condiciones naturales no explorar la diversidad de microbios
puede considerarse como su función tolerantes al estrés en relación con las
específica y, por lo tanto, puede diluir el especies de plantas hospedadoras, su
concepto de clasificarlos como hábitat y las ubicaciones geográficas para
mecanismos directos o indirectos (Aro- ra el manejo de la agricultura estresada. Esta
et al., 2013). Las asociaciones de PGPR y revisión resume de manera exhaustiva las
micorrícicas pueden mejorar el posibles interacciones planta-microbio
crecimiento de la planta y, junto con la modificación de los suelos con
simultáneamente, protegerla de abono orgánico para mejorar la aptitud de
enfermedades, incluidas las de la planta y combatir los problemas
fitopatógenos y deficiencias, incluso en agrícolas estresados. En la Fig. 1 se
condiciones de estrés / suelos. muestran los posibles roles de los
Las enmiendas orgánicas son importantes microbios beneficiosos en combinación
en el manejo de nutrientes del suelo, con la enmienda de suelos con abono
incluido el estado macro y micronutriente orgánico en el manejo de la agricultura
de los suelos (Barnawal et al., 2014). Las estresada.
interacciones tripartitas planta-microbio-
estiércol pueden tener papeles vitales en ESTRÉS MEDIOAMBIENTAL Y SALUD
el manejo agrícola sostenible estresado DE LAS PLANTAS
porque tales asociaciones juegan un
papel imperativo en mejorar el Las tensiones abióticas y bióticas afectan
rendimiento de las plantas de cultivo. Se directamente la productividad agrícola. La
ha informado que las inoculaciones de alta salinidad y la temperatura suprimen el
PGPR y micorrizas son útiles para reducir crecimiento de las plantas y reducen el
el uso de agroquímicos y para restaurar rendimiento de los cultivos. Para sobrevivir,
la salud del suelo (Rashid et al., 2016). las plantas tienen que adaptarse y
Los microbios mejoran la eficiencia de los aclimatarse a su entorno, pero las
fertilizantes y el estiércol aplicados y actividades metabólicas se alteran.
también los rendimientos de los cultivos
(Singh et al., 2011; Rashid et al., 2016).
Las enmiendas orgánicas no solo mejoran
el estado fisicoquímico del suelo, sino que
también aumentan la posibilidad de
viabilidad y supervivencia de nuevos
bioinoculantes para la recuperación de la
agricultura estresada y la restauración
ecológica (Rashid et al., 2016). Los
cambios en el uso del suelo y la pérdida
asociada de la diversidad microbiana
beneficiosa son las principales razones
del deterioro de la fertilidad del suelo y la
productividad agrícola (Singh et al.,
2010; Singh y Singh, 2012; Singh, 2014).
Fig. 1 Possible roles of beneficial microbial agents along with organic manure in stressed agriculture and soil management.
PGPR = plant growth-promoting rhizobacteria; EPS = exopolymeric substance; ACC = 1-aminocyclopropane-1-carboxylate; HCN =
hydrogen cyanide; WHC = water-holding capacity.

Turbado cuando las intensidades cruzan germinación, el vigor de las plantas y el

el límite (Paul y Lade, 2014). Las rendimiento de los cultivos (Paul y Lade,
tensiones que afectan el crecimiento de 2014), que se vuelve más frecuente,
las plantas incluyen el desequilibrio especialmente en las regiones áridas y
hormonal y nutricional, trastornos semiáridas del mundo. Las altas
fisiológicos como la epinastía, la concentraciones de sal causan un
abscisión, la senescencia y la desequilibrio de iones celulares, lo que
susceptibilidad a las enfermedades resulta en toxicidad iónica, estrés
(Glick, 2014; Paul y Lade, 2014). Bajo osmótico y la producción de especies
ambientes estresados, las plantas reactivas de oxígeno (ROS) (Grover et al.,
producen niveles elevados de etileno 2011).
(C2H4), que a altas concentraciones
imparte efectos drásticos en la salud de
las plantas, incluyendo la defoliación y
otros procesos celulares desequilibrados
(Barnawal et al., 2014; Glick, 2014) .
La salinidad, uno de los factores más
graves que limita la productividad
agrícola, afecta negativamente la
Además, bajo estrés de salinidad, se
produce toxicidad iónica, que se debe
particularmente al exceso de
acumulación de Na + y Cl− que causa
efectos adversos en el crecimiento y
desarrollo de las plantas (Paul y Lade,
2014). El exceso de Na + y, lo que es más
importante, el Cl- afectan las enzimas de
las plantas y causan inflamación celular,
reduciendo la producción de energía
junto con otros cambios fisiológicos
(Nunkaew et al., 2015). La absorción y la
acumulación de Cl - alteran las funciones
fotosintéticas mediante la inhibición de la
actividad de la nitrato reductasa (NR)
(Nadeem et al., 2014). Una vez que se
agota la capacidad de las células para
almacenar las sales, su acumulación en el
espacio intracelular conduce a la
deshidratación celular y la muerte (Kang
et al., 2014). Durante el inicio del estrés
salino dentro de una planta, todos los
procesos principales como la fotosíntesis,
la síntesis de proteínas, la energía y el
metabolismo de los lípidos se ven
afectados (Paul y Lade, 2014; Hashem et
al., 2015). La capacidad fotosintética se
reduce considerablemente debido al
estrés osmótico y la
cierre parcial de estomas (Hashem et al., MICROBIOS EN EL MANEJO DE LA
2015). Las plantas experimentan AGRICULTURA ESTRESADA
desestabilización de la membrana y El estrés ambiental y su variabilidad son los
soportan un desequilibrio ambiental principales factores que influyen en los
(Nadeem et al., 2014). Además, las resultados agrícolas al alterar el
respuestas de las plantas al estrés osmótico
funcionamiento de la rizosfera (Singh,
se reflejan en términos de disminución del
crecimiento y desarrollo celular, área foliar 2015a). Una rizosfera vegetal saludable no
reducida y contenido de clorofila, y solo es útil para la facilitación de nutrientes
defoliación y senescencia aceleradas (Kang y agua para las plantas, sino que también
et al., 2014). proporciona beneficios sostenidos a la
De manera similar, el estrés por sequía diversidad microbiana, que colectivamente
cambia el contenido de clorofila y daña el facilita la salud de la planta. Los genotipos
aparato fotosintético en las plantas (Ortiz et de plantas son los principales responsables
al., 2015). El crecimiento de las raíces se ve de la composición de los exudados de las
gravemente afectado por el suministro raíces que explican el reclutamiento
limitado de agua. Del mismo modo, las
microbiano en la región de la riosfera (Patel
tensiones como la salinidad, los metales
pesados, la deficiencia / exceso de et al., 2015). La composición de la diversidad
nutrientes y el ataque de patógenos microbiana beneficiosa alrededor de las
también causan un impacto negativo en el zonas radiculares que imparten atributos
crecimiento y desarrollo de las plantas de mejorados que promueven el crecimiento de
varias maneras que pueden incluir el la planta incluye rizobacterias, hongos
desequilibrio hormonal y la susceptibilidad micorrícicos y otros microbios (Nadeem et
a las enfermedades. y toxicidad por metales al., 2014; Hamilton et al., 2016). Estos
(Miransari, 2011; Nadeem et al., 2014). microorganismos beneficiosos interactúan
En la naturaleza, las plantas son sensibles a con las raíces de las plantas simbióticamente
los cambios de temperatura y responden a
y apoyan la salud de la planta a través de
las variaciones estacionales y más aún a los
una miríada de mecanismos,
cambios diurnos estacionales. El estrés por
calor en términos del llamado
calentamiento global es una seria amenaza
para la agricultura mundial (Liu et al.,
2016). Una fluctuación en la temperatura
puede conducir a desequilibrios hormonales
en las plantas y también a su crecimiento
(Grover et al., 2011). Los cultivos
estresados por el calor pueden sufrir
deshidratación, crecimiento deprimido y
disminución del rendimiento de la cosecha
(Liu et al., 2016). Como es evidente a partir
de las observaciones mencionadas
anteriormente, los estreses abióticos y
bióticos son perjudiciales para el
crecimiento de la planta. Estas tensiones
afectan el crecimiento y el desarrollo de las
plantas a través de la afectación adversa de
los procesos morfológicos, fisiológicos y
bioquímicos y, en última instancia, el
rendimiento.

INTERACCIONES DE PLANTAS Y
 del ecosistema en todo el mundo a través
tales como el control de patógenos, la de la eutrofización y acidificación
producción de metabolitos secundarios y terrestre y acuática y la creación de
el aumento de la resistencia contra el grandes zonas hipóxicas (Galloway et al.,
estrés (Glick, 2014; Rashid et al., 2016). 2008; Yang et al., 2014). También se
Las redes fúngicas beneficiosas alrededor informa que los microbios juegan un papel
de las zonas de raíz protegen a las importante en el manejo del estrés del
plantas contra diversos patógenos y, por suelo N. La fijación biológica de N2 (BNF)
lo tanto, actúan como agentes potenciales mediada por microbios contribuye 180 ×
de control biológico (Fabbro y Prati, 106 t de N fijo por año a nivel mundial, de
2014). Las redes fúngicas mejoran la las cuales el 80% es aportado por
adquisición de P y la disponibilidad de asociaciones simbióticas y el resto
agua en condiciones de escasez severa de proviene de sistemas de vida libre o
agua (Barnawal et al., 2014). Por lo tanto, asociativos (Graham, 1988). La fijación de
la simbiosis planta-microbio podría ser la N2 es un proceso altamente energético
asociación viable que indudablemente que requiere al menos 16 mol de trifosfato
podría mejorar la adquisición de de adenosina (ATP) por cada mol de N2
nutrientes esenciales y humedad por elemental reducido, y sería ventajoso si el
parte de las plantas, elevar formas carbono bacteriano (C) los recursos se
utilizables de N, liberar hormonas, dirigen hacia la fosforilación oxidativa
enzimas, metabolitos y volátiles orgánicos Lation que favorece la síntesis de ATP, en
que promueven el crecimiento. nutrir la lugar de la síntesis de glucógeno, ya que
salud de las plantas. este último da como resultado el
Plant-N2 fixer symbiosis in soil conditioning almacenamiento de energía como
El nitrógeno es uno de los nutrientes glucógeno (Glick, 2012). Bell y col.
clave necesarios para mejorar el (2015) determinaron que las entradas
crecimiento y el contenido nutricional de de constituyentes orgánicos en la
las plantas (Krapp, 2015). El papel del N rizosfera a través de las secreciones
radiculares
en la biosíntesis y fotosíntesis de clorofila
en las plantas es bien conocido (Zimmer
et al., 2016). Participando activamente en
muchos procesos fisiológicos y
bioquímicos en plantas (Krapp, 2015), se
informa que el N es el principal nutriente
requerido en cantidades suficientes para
mantener el rendimiento y la calidad del
cultivo (Sainju, 2013). Sin embargo, el
uso excesivo de agroquímicos en las
prácticas agrícolas modernas aumenta
drásticamente la carga antropogénica de
N ya que no se consume la mayor
cantidad de N aplicado a las plantas de
cultivo (Yang et al., 2014). Por lo tanto, el
uso excesivo de fertilizantes nitrogenados
no solo es económicamente costoso, sino
que también conduce a una cascada de
impactos ambientales a gran escala,
incluida la amenaza de la sostenibilidad
alterar la diversidad microbiana que simbiosis micorrízica, principalmente
determina la absorción de N de la planta. dicotiledóneas y monocotiledóneas (Smith
En entornos agrícolas, quizás el 80% del y Read, 2008). Los principales grupos de
N biológicamente fijo proviene de micorrizas explorados para formar
Rhizobium, Bradyrhizobium, asociaciones simbióticas con plantas son
Sinorhizobium, Azorhizobium, los siguientes: micorrizas arbusculares,
Mesorhizobium y Allorhizobium de la ectomicorrizas, ectendomicorrizas,
familia Rhizobiaceae en asociación con las micorrizas arbutoides, micorrizas
plantas leguminosas. Rhizobium y ericoides, micorrizas monotropoides y
Bradyrhizobium establecen asociaciones orquideas (2008). La fijación de N2, el
simbióticas con raíces en plantas aporte clave de N para la productividad de
leguminosas como la soja, el guisante, el la planta, es el primer paso en el ciclo del
guisante y la alfalfa, convierten el N2 en N a la biosfera desde la atmósfera
amoníaco y lo ponen a disposición de las (Nadeem et al., 2014). Los hongos
plantas como fuente de N (Badawi et al., muestran un estado de N mejorado cuando
2011). Los PGPR que residen en la parte se inoculan con rizobios (Barrett et al.,
interna de la planta se denominan PGPR 2015), PGPR (Armada et al., 2015) o ambos
intracelulares (i-PGPR). Estos PGPR (Barnawal et al., 2014). La fijación
forman una estructura nodular especial simbiótica de N2 es el proceso bien
para mejorar la tasa de fijación de N2 conocido impulsado exclusivamente por
(Gray y Smith, 2005). Los endofitos, que bacterias, los únicos organismos que
incluyen una amplia gama de géneros poseen la enzima nitrogenasa clave, que
bacterianos del suelo como Allorhizobium, reduce específicamente el N2 a amoníaco
Azorhizobium, Bradyrhi- zobium, en los nódulos de la raíz simbiótica
Mesorhizobium y Rhizobium de la familia (Zimmer et al., 2016). Los genes nif (genes
Rhizobiaceae, generalmente invaden los de nitrogenasa) son genes de fijación de
sistemas de raíces de las plantas de N2 y están presentes en los sistemas
cultivo para formar nódulos (Zimmer et al. simbióticos y de vida libre (Kim y Rees,
, 2016) y estimular el crecimiento de las 1994). Estos genes incluyen genes
plantas, ya sea directa o indirectamente. estructurales, genes involucrados en la
El PGPR encontrado en el rizoplano o activación de proteínas de hierro,
dentro del apoplasto de la corteza
radicular se denomina PGPR extracelular
(e-PGPR). El e-PGPR incluye
Agrobacterium, Arthrobacter,
Azotobacter, Azospirillum, Bacillus,
Burkholderia, Caulobacter,
Chromobacterium, Erwinia,
Flavobacterium, Micrococcous,
Pseudomonas y Serratia (Gray y Smith,
2005). El i-PGPR incluye las especies
endófitas y Frankia, las cuales pueden
simbióticamente fijar N2 en asociación
con las plantas superiores (Badawi et al.,
2011).
Se ha informado que la mayoría de las
plantas forman
 biosíntesis de cofactor de hierro- la superficie de la raíz y, por lo tanto,
molibdeno, y donación de electrones, y permiten que las plantas absorban el agua y
genes reguladores requeridos para la los nutrientes de manera más eficiente del
síntesis y función de las enzimas. En los gran volumen del suelo (Barzana et al., 2012;
diazotrofos, los genes nif se encuentran Kaiser et al., 2015). Los hongos micorrícicos
típicamente en un grupo de alrededor de arbusculares (AM) (AMF) y hongos
20-24 kb con siete operones que codifican ectomicorrícicos (EcM) (EcMF) forman
20 proteínas diferentes (Glick, 2012). La asociaciones simbióticas con la mayoría de las
activación de los genes nif en el plantas terrestres (Porcel et al., 2012). Tanto
simbiótico Rhibobium depende de bajas AMF como EcMF soportan extensas redes de
concentraciones de oxígeno, que a su vez hifas extraradicales que actúan como
está regulado por otro conjunto de genes conducto para el intercambio de nutrientes
de fijación de N2, genes fijos, que son entre las raíces de las plantas y el ambiente
comunes tanto para la fijación de N2 del suelo (Buscot, 2013). Alrededor del 80%
simbiótica como de vida libre. sistemas de las especies de plantas forman
(Kim y Rees, 1994). Las enmiendas asociaciones con hongos glomeromico-
orgánicas utilizadas tradicionalmente por cotanos, que penetran en su corteza
los agricultores para mejorar la radicular y crecen intercelularmente
productividad de los cultivos son más antes de formar estructuras similares a
baratas y fácilmente disponibles, pero no haustorios (arbuscules) (Buscot, 2015).
tan efectivas como las de los Este rasgo lleva a que tales asociaciones
agroquímicos en la promoción de se llamen AMF (Nadeem et al., 2014).
cultivos. La agricultura orgánica es la Los AMF son probablemente los hongos
esperanza para la protección del medio más abundantes comúnmente presentes
ambiente y la restauración del en los suelos agrícolas, y los arbuscules
ecosistema; sin embargo, se ha son los sitios principales para el
argumentado que los sistemas agrícolas intercambio de P, N y otros minerales
orgánicos o agroecológicos son buenos movilizados por las finas hifas fúngicas
para el medio ambiente, pero a menudo en los suelos (Rashid et al., 2016). El
se asocian con rendimientos más bajos en intercambio eficiente de nutrientes (por
comparación con los sistemas agrícolas ejemplo, sacarosa para el hongo y N / P
convencionales (Seufert et al., 2012). Por para la planta) está mediado a través de
lo tanto, se espera que el enriquecimiento arbuscules intracelulares en AMF
de las enmiendas orgánicas con diversas (Rashid et al., 2016.
cepas microbianas eficaces y naturales
sea una tecnología efectiva, segura,
viable, limpia y verde para mejorar la
salud y la sostenibilidad del suelo.
Asociaciones de plantas y microbios en
la absorción de nutrientes.
Los hongos micorrícicos representan una
porción significativa de la flora del suelo e
influyen de manera apreciable en el
crecimiento y desarrollo de las plantas en
suelos estresados por nutrientes. Las
asociaciones simbióticas de los hongos con
las raíces de las plantas aumentan el área de
La capacidad de los hongos para producir 25% de N, el 25% de Zn y el 10% de K en
hifas finas (con una relación superficie / una planta pueden ser entregados por las
volumen más favorable para la absorción hifas externas de AMF (Marschner y Dell,
de nutrientes) y secretar enzimas / ácidos 1994;
orgánicos para movilizar los nutrientes es
la base del mutualismo (Owen et al.,
2015). Su gran área superficial hace que
las hifas finas produzcan más efectividad
que los pelos de las raíces de las plantas
en la absorción de minerales de los suelos
(Cavagnaro et al., 2015). Los AMF son
microbios del suelo ecológicamente
importantes; forman simbiosis obligada
con las raíces de la mayoría de las
plantas terrestres (Smith y Read, 2008).
En simbiosis, las plantas hospedadoras
proporcionan C fijo al AMF y, a cambio,
obtienen varios beneficios, como una
mayor absorción de nutrientes, tolerancia
a la sequía y la sal, alivio del estrés
metálico y resistencia al estrés de
patógenos y bióticos (Smith y Read,
2008) . Por lo tanto, las raíces
micorrícicas pueden explorar más
volumen del suelo porque sus hifas
extramátricas facilitan la absorción y la
translocación de más nutrientes que las
de las plantas no micorrícicas (Ortiz et
al., 2015). El AMF también puede
redistribuir recursos (C, N y P) entre
plantas, alterar sus interacciones
competitivas (Rashid et al., 2016) y, por
lo tanto, impulsar la dinámica de la
población de plantas y los procesos
comunitarios (Smith et al., 2011). La AMF
suministra una enorme cantidad de P
captado por las plantas en suelos pobres
en P (Marschner y Dell, 1994; Cavagnaro
et al., 2015). Además de su importante
papel en la adquisición de P, el AMF
también proporciona otros macro y
micronutrientes como N, potasio (K),
magnesio (Mg), cobre (Cu) y zinc (Zn),
particularmente a los suelos donde estos
están presente en las formas menos
solubles (Smith y Read, 2008). Se ha
informado que hasta el 60% de Cu, el
 Hodge y Storer, 2015). Las micorrizas metabólicamente activo dentro de los
también aumentan los azúcares solubles y ecosistemas del suelo (Kernaghan y
las concentraciones de electrolitos en las Patriquin, 2015). Los sistemas de micelios
plantas huésped. Por ejemplo, la capacidad EcM también son conocidos por ser el
mejorada de osmoregulación en el maíz componente esencial involucrado en la
inoculado con AMF se relacionó con
captura de nutrientes y el recambio de C
concentraciones más altas de azúcar
soluble y electrolitos (Feng et al., 2002; (Smith y Read, 2008). El EcMF desarrolla
Gosling, 2006). Los AMF, como los vainas de hifas (manto) de estructura
intraradices de Glomus, Glomus mosseae y variada alrededor de las raíces y micelios
Glomus calendium, mejoran el rendimiento organizados de manera diferente que
de los cultivos en condiciones de sequía emanan del manto (micelio
(Ortiz et al., 2015) y ayudan a aliviar la sal extramatricial). Los micelios
(Hashem et al., 2015) y pesados. tensiones extramétricos crecen como las hifas
oxidativas inducidas por metales (Zong et simples del manto dispersas en el suelo o
al., 2015; Wu et al., 2016). Las posibles se pueden unir para formar rizomorfos no
interacciones beneficiosas planta-microbio
diferenciados con los más pequeños
y microbio-microbio en la agricultura
sostenible estresada y el manejo del suelo llegando a los órganos en forma de raíz
se han propuesto como en la Fig. 2. altamente organizados (hifas en forma de
vasos) para el transporte eficiente de agua
El EcMF consta de raíces finas y tejidos
y nutrientes. desde la distancia de
fúngicos y crea un hábitat único y
decímetros (Kernaghan y Patriquin, 2015).

Fig. 2 Posibles interacciones beneficiosas planta-microbio y microbio-microbio en agricultura sostenible estresada y manejo
del suelo. PGPR = rizobacterias promotoras del crecimiento de las plantas; AMF = hongos micorrícicos arbusculares.
La planta huésped tiene el privilegio de descontaminación de suelos (Miransari,
obtener más nutrientes y protección sin el 2011). Los hongos micorrícicos interactúan
gasto de energía adicional debido a las hifas con las plantas en suelos contaminados con
de AMF que tienen acceso a zonas ricas en metales y les permiten sobrevivir en tales
nutrientes. Por lo tanto, el uso de micorrizas suelos (Wu et al., 2016). Las paredes
en suelos pobres en nutrientes y estresados,
celulares fúngicas contienen aminoácidos
es decir, condiciones áridas y semiáridas,
suelos degradados minados y vertederos de libres, hidroxilos, carboxilos y otros grupos
cenizas volantes, se ha convertido en una funcionales que actúan como sitios de unión
opción atractiva desde las asociaciones para la adsorción de ciertos elementos traza.
simbióticas con estos hongos. Permitir a las Los AMF se consideran los hongos
plantas aumentar su absorción de nutrientes ambientales más importantes para la
y el estado del agua y reducir la necesidad de fitorremediación (Wu et al., 2016). Las
aportes externos de agroquímicos para plantas de acumulación de metales en
mejorar la salud de las plantas en entornos asociación con AMF mostraron una mayor
estresados capacidad de absorción y translocación de
Asociaciones planta-microbio en metales (Meier et al., 2012). El AMF mejora
fitorremediación la disponibilidad de P y otros nutrientes para
En las últimas décadas, el aumento de la las plantas en ambientes contaminados
industrialización y la urbanización y la (Rashid et al., 2016). La planta huésped
eliminación inadecuada de los desechos han Solanum nigrum en suelos contaminados con
resultado en un aumento de las Cd puede acumular niveles
concentraciones de metales pesados en los significativamente más altos de cadmio (Cd)
suelos agrícolas (Singh y Singh, 2012; Wu cuando se inocula con un versículo AMF
et al., 2016). La contaminación por metales Glomus (Liu et al., 2015). Meier y col. (2011)
pesados de los suelos y otros ecosistemas se también han sugerido el papel relevante de
amplifica gradualmente debido a las un hongo glomeromycotan, Glomus
intensas actividades antropogénicas y claroideum,
plantea graves problemas de salud y
alteraciones en el funcionamiento del
ecosistema y la cadena alimentaria debido a
las biomagnificaciones (McMichael et al.,
2015). Los hongos micorrícicos son los
componentes importantes del ecosistema
porque aumentan significativamente la
eficiencia de la planta para acumular
nutrientes, incluidos los metales pesados
del suelo (Liu et al., 2015). La
biorremediación (fitorremediación) en
asociación con hongos micorrícicos es una
herramienta emergente para la eliminación
de tales contaminantes del suelo y para
asegurar una agricultura sostenible. La
absorción de contaminantes metálicos
mediada por micorrizas (fitoextracción,
fitodegradación, rizofiltración,
fitoestabilización y fitovolatilización) se ha
utilizado eficientemente para la
 aislados de ambientes contaminados con los estudios de fitorremediación se
Cu en el alivio de la toxicidad del Cu, e ilustran en la Tabla I
indicaron su uso en programas de
Interacciones planta-microbio en el manejo
remediación de suelos contaminados con
de patógenos de plantas
Cu. Ectomycorrhizae hospeda
predominantemente dicotiledóneas, El control mediado por microbios de los
principalmente los árboles de las familias patógenos de las plantas se acepta
Pinaceae, Fagaceae, Dipterocarpaceae y actualmente como una práctica clave para el
Caesalpinoidaceae, distribuidas en manejo de enfermedades destructivas de los
bosques tropicales, subtropicales, cultivos (Romeralo et al., 2015). Las
templados y boreales (Smith y Read, asociaciones planta-AMF reducen el daño
2008). Las redes de hifas causado por los patógenos de plantas
ectomicorrízicas forman la red Hartig, la transmitidos por el suelo (Tabla II). La
interfaz para el intercambio de agua,
absorción de nutrientes de las plantas a través
nutrientes y otros compuestos entre
de sus simbiontes fúngicos de la mañana (por
hongos y plantas (Henke et al., 2015).
Después de la absorción por las células ejemplo, Glorad intraradices y Glomus
fúngicas ectomicorrícicas, los iones de mosseae) mejoró su tolerancia contra las
metales pesados nutricionales se infecciones patógenas (Bach et al., 2016). Una
transportan a la red Hartig, se trasladan mayor biomasa fúngica alrededor de las zonas
fuera de las células fúngicas a las células de raíz de las plantas también mejora las
de la raíz y se transportan a las otras interacciones competitivas con los hongos
partes de la planta huésped con la ayuda patógenos. Estas interacciones se han sugerido
del metal vegetal. transportadores (Luo como los mecanismos a través de los cuales la
et al., 2014). Los mecanismos
AMF reduce la abundancia de hongos
ectomicorrízicos para la desintoxicación y
patógenos en la rizosfera. Chagnon y Bradley
el secuestro de metales pesados han sido
reportados en las plantas asociadas (2015) sugirieron que
(Henke et al., 2015). Los exudados de las
raíces de las plantas juegan un papel
importante en el secuestro de metales
(Meier et al., 2012). La mayor tolerancia
de las plántulas de Pinus densiflora a los
suelos mineros estresados con Cu se
debió principalmente al aumento de la
absorción de nutrientes y la inhibición de
la translocación de metales pesados por
el EcMF Pisolithus sp. (Zong et al., 2015).
Dado que la aplicación de estiércol
orgánico en los suelos contaminados
ayuda a solubilizar metales pesados, el
enriquecimiento del suelo con estiércol y
microbios eficientes puede ofrecer una
herramienta viable para la eliminación de
metales pesados de los suelos agrícolas
estresados (Rashid et al., 2016). Por lo
tanto, la biorremedicación de metales
pesados utilizando asociaciones de
plantas y microbios junto con el estiércol
orgánico puede ser una herramienta
segura y efectiva en el manejo de la
agricultura estresada. Algunos ejemplos
de asociaciones de plantas y microbios en
TABLE I
Plant-microbe associations in phytoremediation studies
Study Plant(s) Microbe(s) Heavy metal(s) Combined effect
Zong et al.
Pinus densiflora, Pisolithus sp., Cenococcum Cu Enhanced heavy metal accumulation
(2015)
Quercus variabilis geophilum, Laccaria laccata in roots, reduced heavy metal
accumu- lation in shoots
Liu et al. Solanum nigrum Glomus versiforme Cd Enhanced phosphatase activity, higher
(2015) heavy metal uptake
Lermen et Cymbopogon Rhizophagus clarus Pb Enhanced productivity of essential oils
al. (2015) citratus from plants
Amir et Alphitonia neocale- Glomus etunicatum Ni Enhanced P uptake and biomass
al. donica, Cloezia pro- duction, reduce heavy metal
(2013) artensis concen- tration in roots and shoots
Meier et Oenothera picensis Glomus claroideum Cu Decreased antioxidant status at diffe-
al. rent heavy metal levels, enhanced
(2011) mycorrhizal colonization
Gonzalez- Sorghum vulgare Glomus caledonium, Glomus Cu Increased heavy metal absorption rate
Chavez claroideum, Glomus mosseae
et al.
(2002)
Punaminiya Chrysopogon ziza- Glomus mosseae Pb Increased plant biomass, heavy
et al. nioides metal uptake by plant roots and its
(2010) translo- cation to plant shoots,
elevated chloro- phyll and thiol
contents
Pongrac et Thlaspi praecox Phialophora verrucosa, Rhizoc- Cd, Pb, Zn Enhanced heavy metal uptake by
al. (2009) tonia sp., Penicillium brevi com- plant roots due to greater densities
pactum, Rhodotorula aurantiaca of myco- rrhizal vesicles and
microsclerotia
Wang et Zea mays Glomus caledonium, Gigaspora Cu, Increased P uptake with higher
al. margarita, Gigaspora decipiens, Zn, Pb, myco- rrhizal covering, promoted
(2007) Scutellospora gilmorei Cd extraction efficiencies of heavy
metals

las interacciones hormonales con los patógenos fungicidas endofíticos son efectivos contra las
juegan un papel importante en la fuerte asociación infecciones por Gremmeniella abietina en las
entre la AMF y las plantas. Las inoculaciones con un plántulas de pino de Alepo (Romeralo et al., 2015).
AMF (Glomus intraradices o Glomus mosseae) Rabiey y col. (2015)
modifican la comunidad bacteriana de la rizosfera
del tomate contra el patógeno del suelo
Phytophthora nicotianae (Lioussanne et al., 2009).
Por lo tanto, parece que los efectos de apoyo de AMF
sobre las bacterias de la rizosfera no están mediados
por los compuestos en los exudados de las raíces de
las plantas micorrícicas, sino por los factores físicos
o químicos asociados con el micelio, los volátiles y / o
raíz sustratos unidos a la superficie.
El AMF también ha exhibido posibles actividades de
biocontrol contra varios nematodos (Vos et al.,
2012). El AMF Glomus mosseae exhibió una potente
resistencia sistémica contra dos nematodos
(Meloidogyne incognita y Pratylenchus penetrans) en
asociación con Lycopersicum esculantum (Vos et al.,
2012). La resistencia a la enfermedad inducida por
micorrizas contra las especies de nematodos se
determinó a medida que la población de nematodos
se redujo significativamente en las raíces
micorrícicas, con una reducción general de 45% y
87% en los casos de Meloidogyne incognita y
Pratylenchus penetrans, respectivamente. Los
 estudió la supresión del patógeno fúngico
Fusarium culmorum o Fusaryum graminearum
que causa la enfermedad de la pudrición de la
corona en Triticum aestivum a través del hongo
endofítico de raíz Pirifor- mospora indica. El
EcMF también suprime varios patógenos de
plantas (Ismail et al., 2011). Los pinos (Suillus
luteus) en asociación con EcMF antagonizan el
efecto de los hongos patógenos (Heterobasidion
irregular y Het- erobasidion annosum) (Sillo et
al., 2015). La aplicación de fertilizante
bioorgánico modificado por Trichoderma
harzianum o Glomus mosseae solo redujo
significativamente la abundancia de Ralstonia
solanacearum en los suelos de la rizosfera; sin
embargo, el tratamiento integrado (Trichoderma
harzianum con Glomus mosseae) tuvo el efecto
inhibidor más fuerte, lo que indica que una mayor
colonización micorrízica y resistencia sistémica a
los patógenos pueden mejorar la biomasa de la
planta (Yuan et al., 2016). Algunos informes
significativos relacionados con los roles de las
interacciones planta-hongos en el control de
patógenos de plantas se enumeran en la Tabla II.
MICROBIO-MICROBIO INTERACCIONES EN LA
GESTIÓN DE AGRICULTURA STRE-SSED
Las interacciones microbio-microbio afectan la salud
de la planta, ya sea de manera mutualista o
antagónica. Los microbios que crecen en entornos
nutricionalmente ricos ejecutan interacciones valiosas
para apoyar la salud de las plantas.
TABLE II
Plant-microbe interactions in controlling plant pathogens in some significant studies
Study Host plant(s) Microbe(s) Pathogen(s) Combined effect
Yuan et al.
Nicotiana tabacum Trichoderma harzianum, Ralstonia solanacearum Reduced disease incidence, en-
(2016)
Glomus mosseae hanced systemic
resistance, improved plant
height, and shoot and
root dry weights
Fabbro and Senecio vernalis, Glomus intraradices, Glo- Pythium ultimum Inhibited pathogen, improved
Prati (2014) Senecio inaequi- mus mosseae, Glomus plant health
dens, Inula conyza, geosporum, Glomus cla-
Conyza canadensis, roideum, Glomus etunica-
Solidago virgaurea, tum
Solidago gigantean
Sennoi et Helianthus tubero- Trichoderma harzianum, Sclerotium rolfsii Reduced disease incidence
al. (2013) sus Glomus clarum
Vos et al. Lycopersicon escu- Glomus mosseae Meloidogyne incognita, Significantly reduced disease
(2012) lentum Pratylenchus development
penetrans
Lioussanne Lycopersicon escu- Glomus mosseae, Glomus Phytophthora nicotianae Plants showing resistance to
et al. lentum intraradices pathogen invasions
(2009)
Al-Askar Phaseolus vulgaris Glomus intraradices, Fusarium solani Significantly enhanced pheno-
and Rashad Glomus mosseae, Glo- lic contents and defensive
(2010) mus clarum, Gigaspora en- zyme activities
gigantea
Khaosaad et Hordeum vulgare Glomus mosseae Inhibited pathogens with dense
al. (2007) mycorrhizal colonization
Gaeumannomyce
s graminis
Jaiti et al. Phoenix dacty- Glomus monosporus, Fusarium oxysporum Improved plant health status,
(2007) lifera Glomus deserticola, shoot height, number of
Glomus clarum leaves, and activities of
defence-related enzymes

El PGPR y los hongos micorrícicos se crear condiciones de estrés desfavorables para los
diversifican en la riosfera vegetal. Las PGPR sistemas agrícolas y los procesos
apoyan mutuamente el crecimiento de hifas y se ecobiotecnológicos y ecosistémicos en general
denominan bacterias auxiliares micorrícicas impulsados por la interacción microbiana (Paul y
(MHB) (Garbaye, 1994). Las redes de hifas Lade, 2014)
inhiben los patógenos del suelo y facilitan el
agua y los nutrientes a las plantas (Sillo et al.,
2015).
PGPR-hongos interacciones en agricultura estresada
Las interacciones microbianas están
determinadas en gran medida por varios abióticos
(pH, temperatura, contenido de materia orgánica,
precipitación / humedad, contenido de cationes
intercambiables, estructura, humus recalcitrante,
densidad aparente, textura, relación C / N,
heterogeneidad de recursos, etc. .) y factores
biológicos (competencia, antagonismo,
depredación, etc.) (Nadeem et al., 2014; Hamilton
et al., 2016). Estas tensiones pueden influir
drásticamente en las actividades microbianas
beneficiosas en los suelos y pueden ser una gran
causa para la reducción del rendimiento de los
cultivos hasta en un 50% -82%, dependiendo del
tipo de cultivos (Kang et al., 2014). Los cambios
climáticos y de uso de la tierra esperados pueden
La influencia negativa de tal estrés en la eficiencia
microbiana se puede reducir mediante la
inoculación combinada de microbios beneficiosos
que pueden ayudar a mejorar la resistencia de los
cultivos contra las condiciones de estrés abiótico.
La inoculación de microbios que producen
sustancias exopoliméricas (EPS), como Pseudonas
mendocina (Kohler et al., 2006), en suelos salinos
acelera la unión del exceso de Na + a los suelos y
reduce el Na + disponible para la absorción de las
plantas. La glicoproteína (glomalina) producida
por la inoculación de AMF puede actuar como un
pegamento insoluble para estabilizar los
agregados del suelo (Rashid et al., 2016). Por lo
tanto, en condiciones de suelo estresante
afectadas por la sal, la coinoculación de
Pseudomonas mendocina y Glomus mosseae fue
un enfoque ecobiotecnológico adecuado para
aumentar la estabilidad de los agregados del suelo
(Kohler et al., 2010). Bajo estrés de sequía, la
reducción de la absorción de agua disminuye el
metabolismo de N y C y finalmente cambia la
fisiología de la planta (Ru´ız-Lozano et al., 2011).
La inoculación de AMF en suelos estresados por la
sequía puede mejorar la actividad antioxidante de
las plantas y, en consecuencia, se observan daños
oxidativos reducidos en tales ambientes
estresados (Hashem et al., 2015; Kumar et al.,
2015). La co-inoculación de PGPR y AMF ha
demostrado ser más útil para mejorar el estado del
agua.
y el contenido de nutrientes de las plantas de arroz capacidad fotosintética, conductancia estomática,
en suelos afectados por la sequía (Ru´ız-S´anchez et contenido de ascorbato, contenido de prolina y, en
al., 2011). En ambientes salinos, PGPR y AMF última instancia, el vigor de las plantas de arroz.
demuestran ser útiles para proporcionar nutrientes a Por lo tanto, la co-inoculación de PGPR y hongos
las plantas sometidas a condiciones de estrés micorrícicos es efectiva para mejorar el
(Nadeem et al., 2014). Esto está respaldado por la crecimiento de las plantas y la fitormedicación en
investigación de Barnawal et al. (2014) sobre la ambientes estresados. Este efecto positivo podría
inoculación de 1-aminociclopropano-1-carboxilato deberse a la combinación de ciertos mecanismos y
(ACC) desaminasa productora de Arthrobacter también al efecto sinérgico de estas poblaciones
protophormiae y Rhizobium leguminosarum con entre sí. Algunos ejemplos de interacciones de
Glomus mosseae en Pisum sativum. Los suelos hongos PGPR en agroecosistemas perturbados que
estresados por la sequía y la solución salina generan funcionan bien se enumeran en la Tabla III.
un exceso de radicales libres, que pueden dañar los
Comunicaciones PGPR-hongos en la función de
lípidos celulares, las proteínas y el ADN y, por lo
la rizosfera
tanto, alterar la fisiología normal de las plantas, lo
Las comunicaciones beneficiosas entre plantas y
que lleva a diversas enfermedades (Ahmed et al.,
microbios en la zona de la raíz son los determinantes
2015). El estudio de Dhawi et al. (2015) sobre la
principales de la salud de las plantas y la fertilidad
inoculación de Glomus spp. con Pseudomonas en Zea
del suelo. Se ha sugerido que las comunidades
mays bajo suelos con estrés metálico mostró que la
microbianas subterráneas albergan una amplia
inoculación micorrízica sola o en combinación con
variedad de mecanismos para apoyar la salud de las
bacterias promotoras del crecimiento de las plantas
plantas y la productividad (Singh et al., 2011; Singh,
(PGPB) regula al alza el metabolismo de glioxilato y
2015b). Las interacciones microbianas inducen el
dicarboxilato y algunos aminoácidos, incluidos los
funcionamiento beneficioso de la rizosfera a través de
que se alimentan en las vías metabólicas. La
la fijación de N2 (Nadeem et al., 2014), solubilización
inoculación de Acinetobacter sp. con Glomus
de nutrientes (Rashid et al., 2016), producción de
intraradices mejora el rendimiento de
fitohormonas (Cosme y Wurst, 2013), eficiencia de la
fitorremediación de Avena sativa en suelos salinos-
fotosíntesis (Hashem et al. , 2015), promoción de
alcalinos contaminados con aceite de petróleo (Xun
et al., 2015). Se puede argumentar que la
colonización de AMF puede mejorar
significativamente el crecimiento del arroz con
mayor biomasa,

TABLE III
Plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR)-fungi interactions in mitigation of agriculture stresses

Study Host plant PGPR Fungi Stress Combined effect on plant health
Sundram et
Elaeis Pseudomonas Glomus intraradices, Biotic Significantly reduced epidemic
al. (2015)
guineensis aeruginosa Glomus clarum rates of diseases in nursery
seedlings
pre-inoculated with a combination
of AMF and PGPR
Xun et al. Avena Acinetobacter Glomus intraradices Petroleum Enhanced antioxidant levels in plant
(2015) sativa sp. leaves, enhanced oil removal and
soil restoration process
Barnawal et Pisum Arthrobacter Glomus mosseae Salt Enhanced plant health, reduced pro-
al. (2014) sativum protophormiae line content and lipid
peroxidation, increased pigment
activity
Hern Carica Pseudomonas Glomus intraradices, Biotic Reduced disease as well as
´andez- papaya sp. Glomus mosseae, Glomus pathogen colonization in
Montiel et etunicatum, Gigaspora seedlings
al. (2013) albida
Zarea et al. Triticum Azospirillum Piriformospora indica Salt Improved plant fresh and dry we-
(2012) aestivum sp. ights, photosynthetic pigments, and
proline accumulation
Ru´ız- S Oriza Azospirillum Glomus intraradices Drought Increased stomata conductance,
´anchez et sativa brasilense photosynthesis, shoots fresh weight,
al. (2011) and plant vigour
Kohler et Lactuca Pseudomonas Glomus mosseae Salt Enhanced plant biomass
al. sativa mendocina
(2010)
Vivas et al. Trifolium Brevibacillus Glomus mosseae Heavy Reduced metal acquisition, increa-
(2006) repens brevis metal sed shoot and root plant biomass,
enhanced nodulation
Marulanda Retama Bacillus thu- Glomus intraradices Drought Enhanced root development and
et al. spha- ringiensis water tolerance
(2006) erocarpa
fitorremediación (Wu et al., 2016) e inducción de agua y nutrientes de manera más eficiente bajo
mecanismos de defensa contra tensiones abióticas ambientes con deficiencia de agua (Ru´ız-S´anchez
(Nadeem et al., 2014) y bióticas (Bach et al., 2016) et al., 2011). Esto puede deberse a una arquitectura
que afectan colectivamente la productividad del de raíz mejorada que resulta en un mejor
cultivo. Muchas bacterias que viven en la rizosfera, crecimiento de la raíz con la formación de raíz
denominadas colectivamente como PGPR, también lateral (Hodge y Storer, 2015).
mejoran el crecimiento de las plantas al involucrar
varios mecanismos (Bhattacharyya y Jha, 2012).
También se ha informado de la capacidad
promotora del crecimiento de algunas bacterias
que son altamente específicas para ciertas
especies de plantas, cultivares y genotipos
(Nadeem et al., 2014; Rashid et al., 2016). El AMF
apoya la nutrición de las plantas mediante la
absorción y translocación de nutrientes minerales
más allá de las zonas de agotamiento de la
rizosfera de las plantas e induce cambios en el
metabolismo secundario para mejorar el
rendimiento de los productos farmacéuticos
(Armada et al., 2015). El AMF secreta fosfatasa
para hidrolizar fosfato a partir de compuestos
orgánicos de P y así mejorar la productividad del
cultivo en condiciones deficientes de P (Smith et
al., 2011). Las hifas micorrícicas también
aumentan la absorción de amonio, micronutrientes
inmóviles (como Cu y Zn) y otros cationes
minerales derivados del suelo (K +, Ca2 +, Mg2 +
y Fe3 +) (Smith y Read, 2008). El PGPR secreta
compuestos que aumentan la permeabilidad
celular y mejoran la tasa de exudación de la raíz de
las plantas (Nadeem et al., 2014). Tales exudados
nutritivos apoyan la colonización fúngica densa y
facilitan la penetración de la raíz (Armada et al.,
2015). Los hongos penetran las raíces de las
plantas, mejoran el área de la superficie de la raíz
y aumentan la adquisición de nutrientes y agua por
las plantas (Barzana et al., 2012). Además, el
PGPR expande los micosimbiontes y facilita la
colonización de AMF (Armada et al., 2015). Por lo
tanto, el PGPR no solo apoya la colonización
micorrízica sinérgica, sino que también mejora las
funciones adicionales de la absorción de
nutrientes. Dos o más cepas de diversos AMF, así
como cepas de rizobacterias, imparten sus efectos
sobre la absorción de nutrientes, la salud de las
plantas y la expresión de genes transportadores
clave involucrados especialmente en la absorción
de N y P. Estas asociaciones se han estudiado en
suelos con baja disponibilidad de N (parcelas no
fertilizadas) o en aquellos con fertilizante orgánico
fácilmente mineralizable. Además de la
fertilización con N, la inoculación con AMF solo o
en combinación con PGPR en la etapa de
macollamiento aumenta la biomasa aérea, que se
debe a la expresión de genes transportadores de
nitrato (Saia et al., 2015). Se ha demostrado que
las plantas inoculadas con PGPR y AMF absorben
Las interacciones PGPR-AMF bajo regímenes microorganismos eficientes pueden contribuir
hídricos extremos también afectan el cambio significativamente a la agricultura y la estabilidad
del flujo de agua a través de las vías ambiental (Singh et al., 2011). La influencia del PGPR
apoplásticas o simplásticas y, por lo tanto, productor de EPS en la agregación de suelos
mejoran la tolerancia al estrés de las plantas adheridos a la raíz ha sido bien descrita bajo
(Barzana et al., 2012). La producción de diferentes tensiones ambientales (Nunkaew et al.,
antibióticos contra hongos fitopatógenos 2015). El EPS microbiano se une a las partículas
(Castillo et al., 2002) y la síntesis de algunos del suelo para formar micro y macroagregados
compuestos bioactivos (Jansa et al., 2013) se junto con hifas fúngicas y así estabiliza los suelos
consideran las otras actividades funcionales de (Grover et al., 2011).
las interacciones PGPR-AMF. Las interacciones
PGPR-EcMF también son importantes para el
funcionamiento del ecosistema (Rinc´on et al.,
2005). Recientemente, Labb´e et al. (2014)
informaron nuevas bacterias auxiliares de
micorrizas. Observaron que las cepas de
Pseudomonas mejoran la colonización de la raíz
y estimulan la formación de ectomicorrizas en
las raíces de Populus deltoides. La colonización
de raíces mejorada ayuda en la formación de la
red Hartct ectomicorrízica (Henke et al., 2015).
Con la ayuda de dichas redes ectomicorrízicas
mejoradas, puede tener lugar el intercambio de
agua y nutrientes entre diferentes árboles
individuales. Esto mejora la estabilidad y la
aptitud de los ecosistemas forestales en
entornos adversos (Luo et al., 2014). Las
interacciones de la rizosfera PGPR-hongos se
han sugerido como una de una complejidad
previamente inimaginable donde PGPR y AMF
interactúan positivamente para proporcionar
beneficios multifuncionales para mejorar la
salud de las plantas y la fertilidad del suelo.
Las interacciones PGPR-AMF mejoran el
funcionamiento de la rizosfera bajo condiciones
de estrés, y tales asociaciones mitigan los
efectos inducidos por el estrés en las plantas a
través de diversos mecanismos y expresiones
genéticas.
Asociaciones de hongos PGPR en la restauración
de tierras degradadas y acondicionamiento del suelo
Las prácticas agrícolas intensivas han deteriorado la
fertilidad y la calidad del suelo. Según una
estimación, tales prácticas agrícolas convertirán
aproximadamente el 30% de los suelos cultivados en
todo el mundo en tierras degradadas para 2020
(Rashid et al., 2016). El agotamiento del suelo fértil
se considera actualmente como uno de los problemas
emergentes debido a la destrucción de la población
mundial, la contaminación y la perturbación de los
recursos naturales. Los factores ambientales
abióticos y su variabilidad están surgiendo como los
principales desafíos que enfrenta el desempeño de la
agricultura. En particular, las reducciones en la
diversidad y actividad microbianas subterráneas
generalmente están asociadas con la degradación de
la tierra (Patel et al., 2015; Singh, 2015a). Los
 Los ambientes estresantes no solo deterioran la
Se ha informado que el PGPR productor de EPS
estructura del suelo, sino que también afectan la
mejora significativamente el volumen de los
macroporos del suelo y la agregación del suelo productividad de los cultivos. Las preocupaciones
de la riosfera, lo que resulta en un aumento en crecientes por un ambiente seguro y el uso
la disponibilidad de agua y fertilizantes para las excesivo y liberador de productos químicos en la
plantas, lo que a su vez ayuda a las plantas a agricultura moderna necesitan buscar alternativas
manejar mejor los efectos adversos de salinidad ecológicas. El PGPR y el AMF ofrecen los
(Upadhyay et al., 2011). Las plantas tratadas atractivos grupos de microflora benéfica para la
con bacterias productoras de EPS exhiben una agricultura sostenible,
mayor resistencia al estrés hídrico debido a las
mejores condiciones del suelo (Sandhya et al.,
2009). El EPS de PGPR se une a los cationes,
incluido el Na +, y se espera que un aumento en
la densidad de población de bacterias
productoras de EPS en la zona de la raíz
disminuya la disponibilidad de Na + para las
plantas y, por lo tanto, ayude a aliviar el estrés
salino en la solución salina. ambientes
(Nunkaew et al., 2015). Las fitohormonas
producidas por PGPR también son efectivas para
promover el crecimiento de las plantas en
ambientes estresados. Sadeghi y col. (2012)
demostraron que una cepa de Streptomyces
mejora el crecimiento del trigo al producir
hormonas promotoras del crecimiento de las
plantas, ácidos indol acéticos (IAA) y auxinas
bajo estrés salino. El AMF se desarrolla
intensamente dentro de las raíces y dentro del
suelo formando una extensa red extraradical que
ayuda a las plantas a explotar
considerablemente los nutrientes minerales y el
agua del suelo (Ortiz et al., 2015). Las
glomalinas insolubles (glucoproteínas)
producidas por AMF juegan un papel importante
en la estabilización de micro y macroagregados
y mejoran la estructura y estabilidad del suelo.
Los AMF también tienen el potencial de influir
en el ciclismo C y N en los pastizales alpinos (Li
et al., 2015). La formación de una red hifal
alrededor de la zona de la raíz por hongos
micorrízicos no solo proporciona agua y
nutrientes a las plantas, sino que también filtra
los alimentos pesados a través de la biofiltración
para restringir su disponibilidad a las plantas
(Miransari, 2011). Se ha descubierto que las
ectomicorrizas son cruciales para la
restauración del ecosistema forestal, mientras
que la AMF para los ecosistemas agrícolas. Se
ha encontrado que la coinoculación de bacterias
y hongos con o sin fertilizante orgánico es más
beneficiosa para restablecer la fertilidad del
suelo y el contenido de materia orgánica que su
inoculación única (Rashid et al., 2016). Las
investigaciones adicionales sobre las
interacciones microbianas ayudarán a
restablecer la fertilidad de los suelos
degradados y también a manejar las demandas
de N del suelo agrícola al antagonizar el impacto
negativo de los fertilizantes químicos.
CONCLUSIONS
y han sido de importancia mundial y han rendimientos de los cultivos. Estos
ganado aceptación en la gestión agrícola microorganismos beneficiosos pueden usarse
estresada y la restauración de tierras como bioagentes eficientes en el manejo de la
degradadas. La aplicación de tales microbios no agricultura estresada.
solo mejora las propiedades fisicoquímicas del
ACKNOWLEDGEMENTS
suelo, sino que también mejora el crecimiento
de las plantas en suelos perturbados y The authors are thankful to Professor D. P.
estresados. Bajo condiciones de estrés, las Singh, Department of Environmental Science,
plantas producen químicos inducidos por el Babasaheb Bhimrao Ambedkar (Central)
estrés, como el C2H4, que afectan University, India for his valuable suggestions during
negativamente el crecimiento de la planta. El writing this article. We al- so wish to thank Dr. S. P.
PGPR tiene la capacidad de reducir los niveles Singh (Emeritus Professor), Department of Botany,
de productos químicos inducidos por el estrés Banaras Hindu University, In-
mediante la producción de enzimas como la
ACC desaminasa y así proteger a las plantas
contra daños. El establecimiento de sumideros
útiles de enzimas de defensa del huésped
utilizando la comunidad PGPR y la reducción de
los niveles de estrés inducen la elongación de
las raíces, estimulan la formación de raíces
ramificadas y minimizan los efectos peligrosos
del estrés para promover el crecimiento y la
viabilidad de las plantas. . Además, las
rizobacterias juegan un papel crucial en las
interacciones entre plantas y microbios debido
a su capacidad para producir fitohormonas y
promover la eficiencia de la fitoestimulación. El
PGPR, un grupo metabólico y funcionalmente
diverso de bacterias que habitan el suelo,
exhibe múltiples mecanismos que suprimen los
fitopatógenos y promueven el crecimiento de
los cultivos. Benefician a las plantas a través de
diversos mecanismos, como la colonización
competitiva de raíces, la solubilización de
fosfato, el secuestro de Fe, la producción de
fitohormonas, la mejora de la absorción de
nutrientes a través de la solubilización mineral
y la síntesis de enzimas líticas antipatógenas.
Las nuevas cepas de PGPR con configuraciones
genéticas multifuncionales podrían ser una
herramienta potente para que las plantas
puedan hacer frente a las duras condiciones
ambientales. Los AMF son un componente clave
de la microbiota del suelo que regula el
crecimiento de las plantas y la absorción de
nutrientes y al mismo tiempo estabiliza los
agregados del suelo, lo que hace que el suelo
sea menos susceptible a la erosión y la
degradación. Los perfiles genéricos de PGPR y
AMF de origen natural abren nuevas
perspectivas para mejorar las comunicaciones
microbianas rizosféricas para la síntesis de
enzimas de defensa del huésped en condiciones
de estrés. Una mejor comprensión de los
diferentes mecanismos involucrados en las
interacciones planta-microbio y microbio-
microbio es un requisito previo para desarrollar
nuevas estrategias para mejorar los
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