Patogenia microbiana: Conceptos básicos en la

interacción hospedero-microorganismo

Microbial pathogenesis: Basic concepts in the

host-microorganism interaction
Edgardo V. Soriano* Celene Salgado-Miranda* Francisco Suárez-Güemes**
Francisco J. Trigo Tavera**

Abstract
In the present paper, basic concepts of the host-microorganism interactions in the microbial pathogenesis are reviewed. The
formal theory of Casadevall and Pirofski, based on the damage done to the host as the outcome of pathologic interactions, is
presented. Furthermore, some additional concepts for a better comprehension of these interactions are proposed. The aim of
the present work is to present unified criteria on basic concepts of microbial pathogenesis used by students and professionals of
veterinary medicine.

Key words: MICROBIAL PATHOGENESIS, BASIC CONCEPTS, INFECTION, PATHOGENICITY, VIRULENCE, DIS-
EASE.

Resumen
En este trabajo se revisan los conceptos básicos de las interacciones entre un hospedero y un microorganismo en el contexto de
la patogenia microbiana. Se presenta la teoría de Casadevall y Pirofski, que se basa en el daño provocado al hospedero como
resultado patológico de la interacción. Además, se proponen algunos conceptos que permiten mejor comprensión de estas inte-
racciones. Se tuvo como propósito unificar criterios respecto de los conceptos básicos de la patogenia microbiana empleados por
estudiantes y profesionales de la medicina veterinaria.

Palabras clave: PATOGENIA MICROBIANA, CONCEPTOS BÁSICOS, INFECCIÓN, PATOGENICIDAD, VIRULEN-

CIA, ENFERMEDAD.

Recibido el 25 de octubre de 2005 y aceptado el 28 de abril de 2006.

*Centro de Investigación y Estudios Avanzados en Salud Animal, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma
del Estado de México, Instituto Literario 100, Col. Centro, 50000, Toluca, Estado de México, México, Tel./Fax: (722) 296-5555, Correo
electrónico: [email protected] y [email protected]
**Departamento de Microbiología e Inmunología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México,
04510, México, D. F., Tel. (55) 5622-5859, correo electrónico: [email protected] y [email protected]

Vet. Méx., 37 (4) 2006 457

Introduction Introducción

C L
omprehension of interactions between host a comprensión de las interacciones entre un
and microorganism is essential for effica- hospedero y un microorganismo es esencial
ciously prevent and control infectious pro- para la prevención y control eficaz de la mayo-
cesses occurring in different animal species in ría de los procesos infecciosos que trata el médico
veterinary professional practice. For this reason, basic veterinario en la práctica profesional diaria en las
concepts of these interactions are important, and diferentes especies animales. Por esta razón, los con-
draw the attention not only of veterinarians and phy- ceptos básicos de estas interacciones son importantes,
sicians but also of epidemiologists, phytopathologists, y atraen la atención no sólo de médicos sino también
and entomopathologists.1 However, discrepancies de epidemiólogos, fitopatólogos y entomopatólogos.1
are observed many times in the assessment of basic Sin embargo, en muchas ocasiones se han observado
concepts used by both veterinary medicine students discrepancias en el planteamiento de conceptos bási-
and professionals. In some instances, an improper cos, empleados tanto por estudiantes como por profe-
use of technical terms by national and international sionales de la medicina veterinaria. En algunos casos
institutions involved in the public and animal health también se aprecia el uso incorrecto de los términos
is also found. For example, concerning avian influ- por parte de instituciones nacionales e internacio-
enza, viruses causing high morbidity and mortality nales involucradas en la salud pública y animal. Por
rates are referred as “highly pathogenic”.2 As it will ejemplo, cuando se habla de influenza aviar, se hace
be seen forward, highly virulence virus is the correct referencia a cepas virales de “alta patogenicidad”
form. The term virulence was used by Louis Pasteur cuando se mencionan cepas que causan elevada mor-
in his early papers on experimental immunology of bilidad y mortalidad.2 Como se verá más adelante, lo
fowl cholera in a sense of severity of the caused condi- correcto es cepas virales de alta virulencia. Louis Pas-
tion by the etiologic agent (Pasteurella multocida).3,4 At teur usó el término virulencia en los primeros traba-
the end of the 1940’s, it was considered as necessary to jos de inmunología experimental sobre el cólera aviar,
review the terms pathogenicity and virulence. 5 How- en el sentido de severidad de la condición producida
ever, some text books contribute with confusion when por el agente etiológico (Pasteurella multocida).3,4 A
these terms are indistinctly used.6 Similarly, another finales de la década de 1940 se consideró necesario
relevant problem which also raises confusion is the revisar los términos patogenicidad y virulencia. 5 Sin
use of the term infection as a synonym of disease. embargo, algunos libros de texto recientes contri-
Based on similar experiences, Casadevall and buyen a la confusión de estos términos cuando son
Pirofski7 reviewed the definitions of the terms patho- usados de manera indistinta.6 De forma similar, otro
genicity and virulence published in various papers. problema relevante es que las personas emplean la
Other concepts involved in the host-pathogen inter- palabra infección como sinónimo de enfermedad, lo cual
action as microbial commensalism, colonization, también crea confusión.
infection, and disease have also been reviewed. 8 From Con base en experiencias similares, Casadevall y
results of those pieces of work, former authors pro- Pirofski7 revisaron de manera exhaustiva y sistemá-
posed redefining several terms based on the damage tica los términos patogenicidad y virulencia definidos
and immune response in a host. Those papers drove en algunas publicaciones, así como otros conceptos
authors to postulate a new theoretical approach involucrados en la interacción hospedero-patógeno,
of microbial pathogenesis, known as the ‘damage- como comensalismo microbiano, colonización, infec-
response’ framework.9 ción y enfermedad.8 A partir de los resultados en estos
Here, a compendium of the basic concepts of the trabajos, los autores propusieron que se redefinieran
host-microorganism interactions has been proposed varios términos en el contexto del daño producido
by Casadevall and Pirofski,7,8 as well as the authors’ por un microorganismo en un hospedero y en fun-
formal theory based on the pathologic outcome ción de la respuesta inmune. Estos trabajos llevaron
of these interactions is presented.9 Furthermore, a dichos autores a postular la teoría de la respuesta-
additional concepts for the better understanding of daño de la patogenia microbiana.9
microbial pathogenesis are proposed. Thus, the pur- A continuación se presenta un compendio de los
pose of this work is to unify criteria and basic con- conceptos básicos de las interacciones hospedero-
cepts related to the host-microorganism interactions, microorganismo propuestos por Casadevall y Piro-
allowing a common dialogue in both, the public and fski,7,8 así como la teoría formal de estos autores, con
animal health. base en el resultado patológico de estas interaccio-
nes.9 Además, se proponen algunos conceptos que
deben ser considerados para mejor comprensión de

458
Theory of the ‘damage-response’ framework la patogenia microbiana, con el propósito de unificar
of microbial pathogenesis. criterios y conceptos básicos referidos a las interac-
ciones hospedero-microorganismo, que permitan un
In 2003, Casadevall and Pirofski9 proposed the diálogo en común en el quehacer diario de la salud
‘damage-response’ framework of microbial patho- pública y animal.
genesis. It is based on: a) microbial pathogenesis is
the outcome of an interaction between a host and a Teoría de la respuesta-daño de la patogenia
microorganism, b) the pathological outcome of the microbiana
host-microorganism interaction is determined by the
amount of damage to the host, and c) the damage Casadevall y Pirofski9 propusieron en 2003 la teoría
to the host can result from microbial factors and the de la respuesta-daño de la patogenia microbiana. Se
immune response of the host. According to clinical basa en: a) la patogenia microbiana es resultado de la
and experimental evidences in the host-microor- interacción entre un hospedero y un microorganismo,
ganism interaction, authors submit the theory to be b) el resultado patológico en el hospedero, debido a la
tested, having to be also regarded in the veterinary interacción hospedero-microorganismo, se determina
science field. por la cantidad de daño producida en el hospedero, y
c) el daño en el hospedero resulta de factores micro-
Host-microorganism interactions bianos y de la respuesta inmune del hospedero. De
acuerdo con las evidencias clínicas y experimentales
From an evolutive view point, the earlier interaction en la relación hospedero-microorganismo, los autores
between a host and a microbe was the incorporation ponen a prueba esta teoría, que debe ser considerada
of archeabacteria into eubacteria as organels (such también en el campo de las ciencias veterinarias.
as mithochondria, chloroplasts) which gave origin to
eucaryotes.10 In the context of microbial pathogene- Interacciones hospedero-microorganismo
sis, these interactions have a common pathologic out-
come in the host. According to definitions proposed Desde un enfoque evolutivo, la interacción más anti-
by Casadevall and Pirofski7-9 (Table 1), following expo- gua entre un hospedero y un microbio, fue la incor-
sure, a microbial infection is the establishment of a poración de arqueobacterias en eubacterias, como
microorganism (virus, bacterium, fungus or parasite) organelos primordiales (por ejemplo, mitocondrias,
in the host (Figure 1). Exposure, which denotes the cloroplastos) que dieron origen a los eucariotas.10 En
theoretical risk of, or actual contact with a microbe, is el contexto de la patogenia microbiana, estas inte-
generally determined by ascertaining the likelihood racciones tienen en común un resultado patológico
of host-microbe contact.11 Most of the infections are en el hospedero. De acuerdo con las definiciones
followed by microorganism replication, but it is not propuestas por Casadevall y Pirofski7-9 (Cuadro 1),
always the case, as some helminth infections can después de la exposición, la infección microbiana es el
involve a single organism that does not necessarily establecimiento de un microorganismo (virus, bacte-
replicate in the host. 8 The microorganism could be ria, hongo o parásito) en un hospedero (Figura 1). La
immediately eradicated by non-immune mechanisms exposición denota el riesgo teórico o contacto actual
(blinking, tears, urine flow) and afterwards by innate con un microbio, que se expresa como la posibilidad
(polymorphonuclear neutrophil phagocytosis), or de este contacto.11 La mayoría de las infecciones son
adaptive (humoral and cellular immune responses) seguidas por multiplicación del microorganismo en
immunologic mechanisms. As infection has been el hospedero, pero esto no es universal, ya que algu-
associated with disease since antiquity, 8 this definition nas infecciones helmínticas pueden involucrar a un
avoids the use of the terms as synonyms. microorganismo único que no necesariamente se
Infection may progress to a state of disease, which is replica en el hospedero. 8 El microorganismo puede
the clinical outcome of host damage that occurs after ser erradicado inmediatamente por mecanismos no
a threshold amount of damage has occurred. This inmunes (parpadeo, lágrimas, flujo de orina) y luego
definition of microbial disease could be included in a por mecanismos inmunes innatos (fagocitosis por
more general context of disease.12 Infection may also neutrófilos polimorfonucleares) o adaptativos (res-
progress to a state of commensalism, defined as the puesta inmune humoral y celular). Como la infección
host-microorganism interaction that does not result se ha asociado con la enfermedad desde la antigüe-
in host damage afterwards this state is initiated, and dad, 8 esta definición evita la confusión en el uso de
it progresses to a state of mutualism, defined as a state estos términos como sinónimos.
of infection whereby both, host and microorganism La infección puede progresar al estado de enfer-
benefit as a consequence of infection. In this particu- medad, que es el resultado clínico observado en el

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 Cuadro 1
DEFINICIONES DE LOS CONCEPTOS BÁSICOS EN LAS INTERACCIONES
HOSPEDERO-MICROORGANISMO
DEFINITIONS OF THE BASIC CONCEPTS IN THE HOST-MICROORGANISM INTERACTIONS
Term Definition
Microbial adherence Interaction between microbial adhesins and its host cellular ligands.15 Main
pathogenicity mechanism (N. of A.).
Colonization A state of host-microorganism interaction that leads to a variable amount of host
damage, from minimal to great, thereby reflecting host immune responses that
have the capacity to eliminate the microorganism or to promote the development of
another state.8
Commensalism A state of host-microorganism interaction that does not result in host damage after
the state is initiated.9 Microorganism can be the single benefited from this
interaction (N. of A.).
Damage Disruption in the normal homeostatic mechanisms of a host that alter the
functioning of cells, tissues or organs; for microorganisms, disruptions in the
normal mechanisms that enable host entry, replication and/or the ability to
establish residence in a host. The presence of a microbe-specific immune responses
may be indicative of a heretofore unrecognized manifestation of damage.9
Disease A clinical outcome of the host after a threshold amount of damage has occurried.8
Virulence factor Microbial component that can damage a host.20
Host An entity in which microorganisms reside and/or replicate; an entity in which
microbial pathogenesis occurs.9
Microbial infection The acquisition of a microorganism by a host.8
Latency A state of host-microorganism interaction in which a microorganism persists in a
host and can be associated with damage that can be evident at the cellular or tissue
level, but is not associated with disease.8
Pathogenicity mechanism Promotion of an infection into a host by microbial components or structures (N. of
A.).
Symbiotic microbiota Microorganisms in a mutualism or commensal state in a host (N. of A.).
Pathogenic microorganism A microorganism that has the capacity to cause damage in a host.7
Mutualism A state of infection whereby both the host and the microorganism benefit.8
Pathogenicity The capacity of a microbe to cause damage in a host.7
Virulence The relative capacity of a microbe to cause damage in a host.7
Adapted from Casadevall and Pirofski.7-9
N. of A. = Note of the authors.

lar case, for Casadevall and Pirofski, 8 mutualism and hospedero después de que cierta cantidad de daño ha
symbiosis are synonyms. Mutualism is exemplified by ocurrido. Esta definición de enfermedad microbiana
the interaction between a host and its normal flora- puede incluirse en un contexto más general de enfer-
fauna. The host provides nutrients and it is benefited, medad.12 La infección también puede progresar a un
for example, by a competitive exclusion mechanism estado de comensalismo, que se define como la inte-
and bacteriocins secreted by its guests. It is likely that racción hospedero-microorganismo que no resulta
definition of symbiosis may be reconsidered, as some en daño del hospedero después de que este estado es
authors define it as a long-term physical association iniciado, y éste podrá progresar al estado de mutua-

460
 Commensalism Mutualism

Symbiosis Immune and

therapeutic
Eradication

Host-microbe contact
(exposure)

Infection Death

Disease
Elimination

Colonization Persistence
(chronicity and latency) Figura 1: Interacciones hospedero-microorganismo en el
contexto de la patogenia microbiana

Figure 1: Host-microbe interaction in the context of

Modified of Casadevall and Pirofski.8
microbial pathogenesis

between organisms of different species,10 and others lismo, que es definido como el estado de infección en
define it as living together (an intimate and potentially la que ambos, el hospedero y el microorganismo, se
long-lasting association),13,14 which it raises confusion benefician. En este caso, para Casadevall y Pirofski, 8
among the similar terms commensalism, mutualism, mutualismo y simbiosis son sinónimos. El mutualismo
and symbiosis. Conversely to Casadevall and Pirofski, 8 puede ser ejemplificado por la interacción entre un
here it is regarded that infection could lead to a state hospedero y la flora-fauna normal de un individuo.
of symbiosis, that independently comprises the com- El hospedero facilita los nutrimentos y se ve benefi-
mensalism and mutualism (Figure 1). In commensal- ciado; por ejemplo, por un mecanismo de exclusión
ism, the microorganism may be the only benefited of competitiva y por las bacteriocinas secretadas por sus
the interaction with the host (Table 1). Hence, the huéspedes. Es probable que esta definición de sim-
correct term when referring to these microorganisms biosis tenga que ser reconsiderada, ya que otros auto-
is symbiotic microbiota, including bacteria, fungi or res la definen como la asociación prolongada entre
parasites in a mutualistic state or as commensals. organismos de diferente especie,10 o simplemente,
To originate an infection, bacteria, viruses, fungi, vivir juntos (asociación íntima y con potencial a largo
and parasites use several strategies. A common mech- plazo),13,14 lo cual origina confusión entre los térmi-
anism used by these microorganisms is the microbial nos comensalismo, mutualismo y simbiosis. A diferen-
adherence, representing one of the crucial steps of cia de Casadevall y Pirofski, 8 aquí se considera que la
an infection involving a direct interaction between infección puede llevar a un estado de simbiosis, que
microorganism and host surfaces. That interaction is comprende de manera independiente el comensa-
mediated by microbe structures binding specifically to lismo y el mutualismo (Figura 1). En el comensalismo,
ligands on the host cells. Structures that mediate the el microorganismo puede ser el único beneficiado de
microorganism adhesion are called adhesins, while in la interacción con el hospedero (Cuadro 1). Enton-
the host the cellular ligand is called receptor.15 ces, al referirse a estos microorganismos lo correcto
Microbial adherence allows replication, coloni- es nombrarlos microbiota simbiótica, que puede incluir
zation, and invasion of the host. Additionally, the bacterias, hongos o parásitos simbióticos en estado
adhesin-receptor interaction, also has a potential mutualista o como comensal.
practical meaning for the fundamental clinical and Para originar una infección, las bacterias, virus,
biological importance, as this interaction could be hongos y parásitos emplean diversas estrategias. Un
artificially (chemotherapeutics) or naturally (innate mecanismo común empleado por estos microorga-
and adaptive immune responses) neutralized, ending nismos es la adherencia microbiana, que representa
in eradication of the microorganism from the host’s el primer paso crucial de una infección e implica la
tissues (Figure 1). Therefore, the mechanisms that interacción directa entre las superficies del microor-
promote the establishment of pathogenic microor- ganismo y del hospedero. Esta interacción es mediada
ganisms (microbial infection) in a host are the patho- por estructuras que se unen de manera específica a
genicity mechanisms, term proposed here (Table 1). ligandos en las células del hospedero. Las estructu-

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Pathogenicity and virulence ras que median la adherencia del microorganismo
se llaman adhesinas, y su ligando celular, receptor.15
What is a pathogenic microorganism? As a consensus, La adherencia microbiana permite la multiplicación,
usually it is answered: a microorganism capable of colonización e invasión del hospedero. Además de
causing disease in an individual. It is right etymologi- la importancia clínica y biológica fundamental que
cally. However, it excludes infectious microorganisms representa la interacción adhesina-receptor, tam-
that do not cause apparent clinical signs. Casadevall bién tiene un significado práctico potencial, ya que
and Pirofski7 proposed the definition of pathogen esta interacción puede ser neutralizada de manera
as a microorganism capable of causing host damage, artificial (quimioterapéuticos) o natural (respuestas
such capacity is the pathogenicity. In that sense, the inmunes innatas y adaptativas), llevando a la erradica-
virulence of a microorganism is the relative capac- ción del microorganismo de los tejidos del hospedero
ity to cause damage in a host. Virulence cannot be (Figura 1). Con base en lo anterior, se considera que
an independent microbial variable since it is only las estrategias que promueven el establecimiento de
expressed in a susceptible host.16,17 Virulence results microorganismos patógenos en un hospedero (infec-
from an interaction between host and microorgan- ción microbiana) constituyen los mecanismos de patoge-
ism.18 A microorganism could be highly virulent in nicidad, por lo que se propone dicho término (Cuadro
a susceptible host, but less virulent in an immunized 1).
host against that particular microorganism. From a
microorganism-centred view, microbial pathogenesis Patogenicidad y virulencia
could be explained by the microorganism virulence
characteristics in itself.7 However, virulence differ- ¿Qué es un microorganismo patógeno? Como con-
ences of a same species or strain of microorganism senso, generalmente se responde: un microorga-
are observed in susceptible hosts.19 Those differences nismo que tiene la capacidad de causar enfermedad
are due to expression of different virulence factors, en un individuo. Etimológicamente es correcto; sin
defined as a microbial component that can damage embargo, excluye a los microorganismos infecciosos
a host.20 A gene encoding these components is called que no causan signos clínicos aparentes. Casadevall y
virulence gene.21 A more precise lexicon for microbial Pirofski7 proponen la definición de microorganismo
pathogenesis and infectious diseases could enhance patógeno como aquel con la capacidad de producir
our understanding of pathogenicity and virulence.21 daño en un hospedero. Esta capacidad es la patoge-
nicidad. En este sentido, la virulencia de un microor-
Types of microbial damage ganismo la definen como la capacidad relativa de un
microorganismo de causar daño en un hospedero. La
As mentioned above, damage might be caused by a virulencia no puede ser considerada variable inde-
microorganism components, substances or structures, pendiente, ya que sólo se expresa en un hospedero
and also by the host immune response. Casadevall susceptible.16,17 La virulencia microbiana resulta de la
and Pirofski9 propose five levels of damage (Table 2): interacción entre el hospedero y el microorganismo.18
molecular, cellular, tissue, organ, and organism. Other Este último puede ser altamente virulento en un hos-
authors coincide in the levels of damage, mainly at the pedero susceptible, pero de baja virulencia en un
molecular, cellular, and tissue types.22,23 hospedero inmunizado contra ese microorganismo.
A host adaptive immune response is regarded as an Desde el punto de vista centrado en el patógeno
unrecognized manifestation of damage. 8 In this case, dentro de la patogenia microbiana, las características
an individual exposed to a pathogenic microorgan- del microorganismo, de manera particular, explican
ism, showing only an antibody response without any la virulencia.7 Sin embargo, en hospederos suscepti-
clinical manifestation, is considered infected but not bles se pueden observar diferencias en la virulencia
diseased. However, a microbial-diseased individual is de microorganismos de una misma especie o cepa.19
invariably infected.11 Similarly to HIV, feline immuno- Estas diferencias se deben a la expresión de diferentes
deficiency virus can be an example of this condition.24 factores de virulencia, que se definen como los com-
As mentioned by Casadevall and Pirofski,7 detailed ponentes microbianos que pueden causar daño al hos-
studies and laboratory techniques are required to pedero.20 Un gen microbiano que codifica para estos
evidence host-microorganism relationships in a more componentes se llama gen de virulencia.21 El uso de
precise manner. una terminología más precisa en la patogenia micro-
Examples of microbial conditions causing differ- biana y en las enfermedades infecciosas favorece la
ent levels of damage are presented in Table 2. comprensión de patogenicidad y virulencia.21

462
Conclusion Tipos de daño microbiano

Based on the above exposed criteria, microbial patho- Como se mencionó, el daño puede ser ocasionado
genesis is the pathological outcome of the host-micro- por componentes, sustancias o estructuras de los
organism interaction. The pathological outcome has microorganismos, así como por la respuesta inmune
to be identified from a molecular to organism levels, del hospedero. Casadevall y Pirofski9 proponen cinco
and it depends on factors from either the host or the niveles de daño (Cuadro 2): molecular, celular, tisu-
microorganism. Similarly, the clinical manifestation lar, órgano y organismo. Otros autores coinciden en
of a microbial infection depends on the amount of los niveles de daño, principalmente de tipo molecular,
damage in the host. Unification of microbial patho- celular y tisular.22,23

Cuadro 2
TIPOS DIFERENTES DE DAÑO MICROBIANO
DIFFERENT TYPES OF MICROBIAL DAMAGE
Type of Mechanism Example Agent Reference
damage
25
Molecular Mutation Genomic integration Retrovirus
26
Pump dysfunction Toxins Vibrio cholera
27
Antigenic mimicry Rheumatic fever β-haemolytic
streptococci
28
Immunoglobulin cleavage IgA protease Actinobacillus
pleuropneumoniae

29
Cellular Necrosis Infectious pancreatic Aquabirnavirus
necrosis
30
Oncogenesis Oncogenic viruses Herpesvirus
31
Morphological Toxins Bacillus anthracis
oedema toxin
32
Apoptosis Toxins Escherichia coli Shiga
toxin

33
Tissue Inflammation Infectious coryza Avibacterium
(Haemophilus)
paragallinarum
34
Malignancy Hepatocellular Adenovirus
carcinoma
35
Fibrosis Mediastinal fibrosis Histoplasma
capsulatum
36
Cytokine dysregulation Septic shock Bacterial
lipopolysaccharides
(LPS)
37
Organ Ductal obstruction Worm infestation Dirofilaria immitis
38
Psychosis Rheumatic fever β-haemolytic
streptococci
39
Organism Behavior Loss of predator fear; Toxoplasma gondii
hydrophobia
9
Adapted of Casadevall and Pirofski.

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genesis criteria and concepts in animal health will La respuesta inmune adaptativa del hospedero es
allow to establish efficacious preventive and control- considerada como un tipo de daño no reconocido.8
ling strategies of these conditions. En este caso, un individuo expuesto a un microorga-
nismo patógeno, mostrando únicamente la produc-
Acknowledgements ción de anticuerpos sin manifestación clínica alguna,
se considera infectado aunque no enfermo. Sin
The critical reading of this manuscript by Arturo embargo, un individuo con enfermedad microbiana
Casadevall (Department of Medicine [Division of invariablemente está infectado.11 De forma similar al
Infectious Diseases] and Microbiology & Immu- VIH, el virus de la inmunodeficiencia felina puede
nology, Albert Einstein College of Medicine. 1300 ser ejemplo de esta condición.24 Como lo mencionan
Morris Park Ave, Bronx, NY 10461, USA), is gratefully Casadevall y Pirofski,7 se requieren estudios detalla-
acknowledged. dos y técnicas de laboratorio que permitan evidenciar
relaciones hospedero-microorganismo de manera
Referencias más precisa.
En el Cuadro 2 se presentan ejemplos de condicio-
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of non-recidivation and of some other characteristics of entre un hospedero y un microorganismo. El resul-
this disease. Science 1881; 2:126-127. tado patológico debe ser identificado desde el nivel
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