ENDOSIMBIOSIS A EUCARIOTAThe Number, Speed, Annurev-Arplant-050312-120144 (1) (1) .En - Es

ANUAL Más lejos El número, la velocidad y el
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Patrick J. Keeling
Instituto Canadiense de Investigación Avanzada y Departamento de Botánica, Universidad de
porAcceso proporcionado Universidad Nacional de Colombia el 23/10/15.
Columbia Británica, Vancouver, Canadá V6T 1Z4; correo electrónico: [email protected]

Biol. 2013.64: 583-607. Descargado desde
Annu Rev. Plant Biol. 2013. 64: 583–607 Palabras clave

Publicado por primera vez en línea como una revisión
anticipada sobre fotosíntesis, cloroplasto, algas, orgánulos, filogenia
28 de febrero de 2013
La Revisión Anual de Biología Vegetal está en línea en Resumen
plant.annualreviews.org Los plastidios (cloroplastos) han sido reconocidos por mucho tiempo
como originarios de
El doi de este artículo:
Annu Rev. Plant
endosimbiosis de una cianobacteria, pero su evolución posterior

10.1146 / annurev-arplant-050312-120144
la historia ha resultado compleja porque también se han movido entre eu-
Copyright c 2013 por revisiones anuales. cariotas durante rondas adicionales de endosimio secundario y terciario
Todos los derechos reservados
biosis Gran parte de esta historia ha sido revelada por análisis genómicos,
pero algunos debates siguen sin resolverse, en particular los relacionados
con
plastidios rojos secundarios de los cromalveolatos, especialmente
cryptomon-
anuncios. Aquí, examino varias preguntas y suposiciones fundamentales
sobre endosimbiosis y evolución de plastidios, incluido el número de
eventos endosimbióticos necesarios para explicar la diversidad de los
plástidos, ya sea que
La contribución genética de los endosimbiontes al genoma del huésped
llega lejos
más allá de los genes dirigidos a plastidios, y si los orígenes de los
orgánulos son mejores
visto como una transición singular que involucra un simbionte o como un
gradual
transición que implica una larga línea de alimentos / simbiontes
transitorios. Yo también dis-
Co un posible vínculo entre los transportadores y la evolución de las
nsi proteínas.
der
ar
foc alización en la integración de orgánulos.
583
Contenido últimos 10 años a través de avances tan diversos
como la secuenciación mejorada de alto
INTRODUCCIÓN . . . . . . . . . . . . . . . . . .584
rendimiento y una creciente revalorización del
El endosimbiótico
descubrimiento de especies y la historia natural,
BLOQUES DE CONSTRUCCIÓN DE
es una buena
EVOLUCIÓN PLÁSTIDA. . . . . . . . .584
Múltiples endosimbiosis
secundarias, pero
Acceso proporcionado porUniversidad Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso personal.
¿CUÁNTOS? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 587
Biol. 2013.64: 583-607. Descargado de www.annualreviews.org
LA HIPÓTESIS HACROBIANA. . 588 EL

CROMALVEOLADO
HIPÓTESIS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 588 El
Linaje Plastid y el
Hipótesis de cromalveolado. . . . . 590 El
linaje del anfitrión y el
Hipótesis de cromalveolado. . . . .591
¿CUÁNDO SE PROBARA UNA HIPÓTESIS DE
ENDOSIMMBIOSIS? LA ANCESTRÍA
COMÚN DE LOS PLÁSTIDOS
ALVEOLATE-
ESTRAMENOPILO. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
. . 591
TERCIARIO Y SERIE
SECUNDARIO
ENDOSIMBIOSIS. . . . . . . . . . . . . . .593
EL PROCESO DE
ENDOSIMMBIOSIS Y
ORIGENES PLASTIDAS. . . . . . . . . . . . . .
594 Cuánto cuesta un endosimbionte
Annu Rev. Plant
Contribuir a su anfitrión? . . . . . . . . . 594

que viene primero, transferencia de genes
o fijación celular? . . . . . . . . . . . .596
OBSERVACIONES FINALES: ¿CUÁLES SON
LAS PRÓXIMAS PREGUNTAS
ANTERIORES? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 600
Plastid: Termino
genérico para orgánulos
derivados de
endosimbiosis de INTRODUCCIÓN
a cianobacterias,
Es una percepción errónea común que la
incluidos cloroplastos,
leucoplastos, evolución está yendo a algún lugar en particular,
rodoplastos, cuando en cambio mucho sobre la historia de la
apicoplastos, etc. vida ha sido complicado e impredecible. La
historia evolutiva de los plastidios,
particularmente lo que hemos aprendido en los
eje ptaciones de notable una cianobacteria ahora ha pasado cualquier debate están (Figura 1). Esto se debe a que la evolución
mp importancia, pero serio. Esta endosimiosis inicial fue uno de los de los plástidos ha incluido múltiples capas de
lo: también incluyen eventos más importantes en la evolución de la vida; eventos endosimbióticos.
las reversiones, por sí solo, sin embargo, explica solo una fracción de La endosimbiosis primaria, la última fuente de
tra redundancia y la diversidad de los plastidios porque los plastidios fotosíntesis en eucariotas, se refiere a la captación
nsi desperdicio, se extienden endosimbióticamente a otros eucariotas. y retención de una cianobacteria por un eucariota.
cio complejidades Aquí, reviso brevemente los principales eventos en- Los plástidos de las plantas terrestres y las algas
nes improbables y, a dosimbióticos que condujeron a la diversidad actual verdes, las algas rojas y las algas glaucocitofitas
im menudo, más de los plastidios, incluidas algunas de las preguntas se derivan de la endosimbiosis primaria (Figura
por posibilidades que la pendientes más polémicas, pero también me centro 2). Mucho debate ha llevado a un consenso de
tant necesidad. en el proceso real de endosimbiosis y las que los plastidios primarios se originaron de un
es Muchas de las implicaciones de los diferentes modelos de ancestro común. Este tema no está cubierto aquí
en complejidades de la plastidios. origen en genomas de plantas y algas. porque se ha discutido en detalle en otra parte
la evolución de los (62, 84) (ver también recuadro, Paulinella).
evo plástidos derivan del La endosimbiosis primaria condujo a un
El endosimbiótico
luci hecho de que también plastidio limitado por dos membranas. Es difícil
es una historia de
BLOQUES DE CONSTRUCCIÓN DE
ón rastrear la historia de las membranas a través de
simbiosis. Que los EVOLUCIÓN PLÁSTIDA
incl este proceso, pero basado en la presencia de
uye plástidos surgieron a El factor más confuso en la evolución de los ciertos lípidos y proteínas de membrana (en
n través de la absorción plastidios es el simple hecho de que, aunque los particular
ada en-dosimbiótica de plásmidos pueden estar estrechamente
relacionados, las algas que los contienen no lo
584 Keeling
Acceso proporcionado
por
Annu Rev. Plant
Universidad Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso personal.
S Centrohelids Crisofitos
A
R
Plantas de tierra Opalinidos Stramenopiles
Bilifitas Feofitos
A Katablepharids Rafidofitas
p Criptomonedas Oomicetos
i
c Actinofridas
o
ExcavacionesArqueplastidos
OpisthokontsAmoebozoa
Unikonts
m Charophytes Thraustochytrids
Alga verde
p
l Diplomáticos Mycetozoa
e Mesostigma Laberintulidos
x Clorofitas Bicosoecidos
a
n
o
Euglyphids
s
Thaumato
Vitrel
monads
la
Cercomonad
Colpod
s ellidos
Protaspidos
Chromera
R
h
i
z
a
r
Phaeodare
Dinoflagela
a
i
a dos
Clorarachni
ophytes
C
e
r
c
Alveolatos
o
z
o
a Sindinianos
Fitomixi
dos
Oxirrhis
Ascet
ospor
idos
Perkinsids
Retaria
Foram
inífero
s Colponemidas
Polici
stinas
Ciliados
Acant
haria
Diatomeas
H
a
p
t
o
f
i
t
a
s Bolidofitas
"Hacrobianos"
T
e
l
o
n
e
m
i
d
s Eustigmatofitos
F Hongos angiophytes
l
o jo Microsporidios
r Cianidiophytes Nucleariides
i
Glaucofitas Animales
d
i Coanoflagelados
o Cinetoplastoides Capsaspora
p
h Discoba Heterolobosa
y Diplonemids Ictiosporea
t
a
Euglenidos Corallochytrids
g e
l
s s
a
Apusomonads
r B
o Jakobids
Breviates
Oxymonads
Tubulinidos
Parabasalidas
Vannellinids
Retortamonads Acantopodinidos
M Figura 1
al
Árbol de eucariotas con linajes plástidos. Esta hipótesis para las relaciones entre los principales linajes eucariotas es una
a
w síntesis de muchos estudios basados en grandes análisis filogenómicos o características genómicas raras. Las líneas
i punteadas denotan relaciones particularmente polémicas, y en algunos casos se muestran dos posibilidades en conflicto. Los
m cuadros de colores denotan supergrupos, incluidos los hacrobios más disputados, que se muestran porque todavía no existe
o una alternativa viable. Los cromalveolatos serían equivalentes a los grupos Hacrobia y SAR (estramenopilo-alveolado-
n rizarizado) combinados. La estructura de la membrana y el origen de los plástidos (donde se conocen) se muestran en la
a periferia. Los plastidios primarios con dos membranas se encuentran en los arqueplastidos (verde, rojo y cian), y un segundo
d
plastidio primario independiente se encuentra en el euglyphid rhizarian Paulinella (ver recuadro, Paulinella). Los plastidios
s Archamoebae
Diphyll secundarios se encuentran en organismos SAR, cryptomonads y haptophytes (ambos hacrobian) y excavaciones de euglenid.
eids Los plastidios secundarios muestran el número de membrana y si hay nucleomorfos presentes, y el color indica si se derivan
Ancyromonads
de algas verdes o rojas. Los plástidos en apicomplexanos y perkinsidos se derivan de un alga roja, pero se muestran en
Procariotas
blanco para indicar que ahora no son todos fotosintéticos.
(raíz)
www.annualreviews.org • Endosimbiosis y evolución plastídica 585

PAULINELLA Los efectos de algunos de estos genes fueron
dirigidos de regreso al orgánulo integrante en un
El largo debate sobre si los plastidios surgieron de una única proceso casi siempre mediado por una extensión
endosimbiosis primaria se ha centrado casi exclusivamente en los N-terminal llamada péptido de tránsito, que es
plastidios de glaucófitos, algas rojas y algas verdes, pero una ameba reconocido por complejos de proteínas en las
extraña y fascinante tiene mucho que decir sobre este tema. membranas externa e interna del plastidio
Paulinella chro-matophora se caracterizó hace más de un siglo (85, llamado TIC y TOC (para cloroplast de
d eCo lomb iao n1 0 / 23 / 15 .Para u so perso n al
ú n icamen te.
100). Es una ameba de testículo euglyphid (una ameba rizarizada sin membrana interna translocon y cloroplast de
cáscara) pero es diferente de su familia en la posesión de dos membrana externa translocon, respectivamente)
Descargado de www.annualreviews.org
compartimentos fotosinéticos en forma de frijol llamados (136). Basado en la presencia observada de genes
cromatóforos. Los cromatóforos se heredan verticalmente y se similares a Chlamydia en linajes de plantas y
vinculan a la división del huésped (75, 76). Estos fueron algas, también se ha sugerido que el antepasado
reconocidos funcionalmente como plastidios, pero se parecen más a del huésped albergaba otro simbionte bacteriano
la cianobacteria Synechococcus (75, 76), que fue confirmada por relacionado con Chlamydiales (63, 105, 142),
análisis moleculares (90). La pregunta clave de si el cromatóforo pero hay muchas interpretaciones de estos datos.
estaba genéticamente integrado con su huésped (p. Ej., ¿existen Hasta este punto, el origen de los plastidios
proteínas codificadas por el cromatóforo codificadas en el núcleo?) procedió de la misma manera que imaginamos el
fue sugerido por la ausencia de ciertos genes del genoma del origen de las mitocondrias, con una excepción
cromatóforo (113), y estudios recientes sugieren que la focalización importante: mientras que las mitocondrias se
de proteínas puede ocurrir (106, 112, 114). Si esto se demuestra de originaron muy temprano en la evolución
manera concluyente, entonces no hay argumento para no referirse a eucariota y el orgánulo resultante todavía se
esto como un segundo origen independiente de los plastidios. encuentra en todos los linajes eucarióticos
conocidos (132, 148), los plastidios se originaron
algo más tarde. Esto tiene una implicación
importante, a saber, que algunos eucariotas tenían
plastidios y otros no, lo cual es significativo
porque
Annu Biol. 2013.64: 583-607.
Endosimbiosis secundaria:
o proporcionado
Endosimbiosis primaria:
Acces Universidad nacional
origen de plastidio en el que un eucariota toma otro

origen de plastidio en el que un eucariota toma una eucariota que ya contiene un plastidio primario, lo que
Rev. Plant
por
cianobacteria fotosintética, lo que da como resultado un resulta en un plastidio secundario

plastidio primario
Péptido de tránsito:
Extensión de proteína N-terminal que es reconocida por
los complejos TIC / TOC para la importación de
proteínas postraduccionales en plastidios
prot anas de los plástidos "orgánulo". Esta transición a menudo se crea condiciones que favorecen la propagación de
eína primarios representa erróneamente en los diagramas de plastidios entre linajes, un proceso llamado
s de correspondan a las endosimbiosis de los libros de texto, que endosimbiosis secundaria. En este caso, un alga
barr dos membranas de la muestran la cianobacteria con una membrana primaria es tragada por otro eucariota y luego
il célula única y la membrana externa del plastidio reducida e integrada dentro de su nuevo huésped
beta cianobacteriana derivado del fagosoma (p. Ej., 39). de manera superficialmente similar a la
, gramnegativa (21). El modo dominante de evolución en el endosimbiosis primaria (74, 97). Sin embargo,
co Asumiendo que el simbionte en las primeras etapas de la integración hay una diferencia que resulta crítica para la
mo endosimbionte fue fue la reducción, y muchos genes que eran forma en que avanza la integración, que es que la
Toc absorbido por la innecesarios en el nuevo entorno intracelular membrana fagosómica que rodea el plastidio
75) fagocitosis, esto a su simplemente se perdieron. Sin embargo, muchos secundario no se pierde, lo que lleva a los
(69, vez sugiere que la otros genes fueron transferidos del simbionte al plastidios con cuatro membranas: las dos
134 membrana núcleo del huésped (25). Una vez expresado, el membranas plastidiales originales, la membrana
), lo fagosómica que producto plasmática de la alga endosimbiótica y la
más originalmente habría membrana fagosómica del huésped secundario
pro rodeado al nuevo (96). En dos linajes, los di-noflagelados y los
bab endosimbionte se euglenidos, se ha perdido una membrana (muy
le perdió, lo que probablemente la tercera desde adentro,
es probablemente fue correspondiente a la membrana plasmática del
que un evento endosimbionte de algas).
las extremadamente Al igual que con el endosimbionte primario,
dos importante en la se perdieron muchos genes del secundario
me transición de
mbr "comida" a
586 Keeling
Acceso proporcionado personal.
El endosimbionte y muchos otros fueron Se sabe que la

transferidos al núcleo del huésped. Debido a endosimbiosis
que la mayoría de los genes para las proteínas secundaria tuvo lugar
relacionadas con los plastidios ya se habían más de una vez, pero
reubicado en el núcleo primario de algas, en los el número exacto de
Annu Rev. Plant
por
genes secundarios de algas para las proteínas eventos

dirigidas a los plastidios generalmente se han endosimbióticos
movido y sus productos se han reorientado dos

Universidad Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso
secundarios sigue
veces (3, 4, 27, 50). Sin embargo, la retención siendo polémico.
de la membrana fagosómica alrededor de los Sabemos que ocurrió
plastidios secundarios coloca a los plásmidos varias veces porque
secundarios en una posición completamente las algas verdes y
diferente con su huésped: los plastidios rojas han sido
primarios están en el citoplasma, pero los absorbidas en
plastidios secundarios están topológicamente eventos
dentro de la luz del sistema endomembranoso. endosimbióticos
En consecuencia, las proteínas codificadas por secundarios (Figura
plastidios nucleadas en algas secundarias tienen 2) (74, 81, 97).
un sistema de direccionamiento bipartito. Desde una
perspectiva
SECUNDARIO MÚLTIPLE evolutiva, esto es
ENDOSIMBIOSIAS, PERO fortuito porque nos
¿CUÁNTOS? permite comparar los
efe caso de los simbiontes de algas verdes, ahora (Figura 1) (9, 73, 80, 87). Las estructuras de actual, este debate se
cto existe un amplio consenso de todas las pruebas membrana de estos plástidos verdes también centra en dos
s disponibles de que los dos linajes con plastidios son diferentes: los plástidos euglenidos tienen hipótesis
de secundarios verdes, los euglenidos y los tres membranas, mientras que los plástidos de independientes pero
mú clorarachniophytes, adquirieron estos plastidios cloracnofito tienen cuatro y también retienen un potencialmente
ltip de forma independiente. En efecto, núcleo de alga verde relicto llamado compatibles: la
les nucleomorfo (43), que está ausente en los hipótesis hacrobiana
eve euglenidos. y la hipótesis
nto La evolución de los plastidios secundarios cromalveolada.
s de algas rojas es más polémica, principalmente Aunque ambos son
en porque la filogenia del huésped todavía está sin extremadamente
dos resolver, pero también porque hay más linajes y polémicos, sirven un
imi probablemente más eventos antiguos a propósito útil como
óti considerar. Los plastidios secundarios rojos se hipótesis nulas.
cos encuentran en las criptomonas (que también
sec contienen un nucleomorfo rojo), haptófitos,
un estramenopilos y dinoflagelados, todos los
dar cuales también se caracterizan por la presencia
ios única de clorofila c (22, 71). Los plástidos de
ind criptomoneda, haptófito y estramenopilo
epe también comparten una estructura común con
ndi cuatro membranas, la más externa de las cuales
ent está conectada a la endomembrana y la
es envoltura nuclear (23, 24), pero los plástidos
par ellatados con dinoflag están unidos por tres
a membranas (107). El último grupo con un
dif plastidio de algas rojas son los apicomplexanos,
ere un linaje de parásitos intracelulares obligados
nci que incluyen patógenos importantes (p. Ej.,
ar Plasmodium y Toxoplasma). El descubrimiento
los del plastidio apicom-plexan de cuatro
pri membranas hace casi 20 años (83, 98, 150,
nci 151) y el debate subsiguiente sobre si deriva de
pio una alga verde o una alga roja (150) catalizó
s avances en el campo al acelerar la genómica
ge comparativa de los plástidos. Este debate se
ner resolvió finalmente mediante el descubrimiento
ale de nuevos linajes de parientes apicomplexanos
s todavía fotosintéticos (68, 103) (ver más abajo),
de lo que subraya la importancia de continuar el
los descubrimiento de especies basadas en el
eve campo.
nto El debate sobre incluso esta característica
s más básica de la evolución de los plástidos
aisl apicomplexanos es un problema relativamente
ad simple en comparación con el problema más
os. amplio de cuántos eventos endosimbióticos son
En necesarios para explicar toda la diversidad de
el los plástidos secundarios rojos. En su forma
P das a plastidios secundarios, que consisten en un
é péptido señal seguido de un péptido de tránsito
p Péptido de señal: Extensión de proteína N-terminal
ti que es reconocida por la partícula de reconocimiento
d de señal e insertada cotranslacionalmente en el
o sistema endomembranoso
d
e
di
r
e
c
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LA HIPÓTESIS HACROBIANA tal vez las bilifitas) y los haptófitos (tal vez junto
proporciona Universidad Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso personal.
con telonemidas y centolélidos), con las

El punto central de la hipótesis hacrobiana
criptomónadas ramificadas con arquetplastos sin

(116) es que dos linajes de algas principales, las
un apoyo estadístico significativo (18). Esto entra
criptomonedas y los haptófitos, comparten un
en conflicto con las filogenias plástidas, que unen
ancestro común, al igual que sus plastidios. Esta
a las criptomonas y los haptófitos con un fuerte
idea surgió de la presencia única compartida de un
apoyo (68).
rpl36 transferido horizontalmente en los plastidios
En conjunto, la hipótesis hacrobiana sigue sin
de cryptomonads y haptophytes (125) junto con el
resolverse y, volviendo al tema central de la
análisis filogenómico que unía estos linajes en
ascendencia común de las criptomonedas y los
árboles nucleares y plastid (49, 68, 119). Estos
haptófitos y sus plastidios, las implicaciones de
datos parecían ofrecer una visión coherente y bien
las señales potencialmente diferentes de las
respaldada, pero este concepto se ha vuelto más
secuencias de plastidios y nucleares requieren una
complejo.
mayor investigación. Todo esto centra la atención
Primero, se agregaron una serie de linajes
en la posición de los cryptomonads como uno de
heterotróficos a esta agrupación hipotética basada
los mayores misterios en el árbol de eucariotas
en análisis filogenómicos nucleares (16, 18): las
katablepharids, telonemids, centrohelids y (18).
biliphytes [las biliphytes o picobiliphytes, se
describieron originalmente como un taxón
fotosintético (111) , pero los datos genómicos
LA HIPÓTESIS DE
do por
Annu.Rev.
unicelulares ahora sugieren que carecen de

Planta
plastidios (155)]. La fuerza de estas asociaciones CROMALVEOLATO

es variable, y solo las katablepharids están La hipótesis del cromalveolado se refiere a la idea
indudablemente relacionadas con cryptomonads de que todos los plastidios secundarios rojos se
(18, 77, 116). La ausencia de plastidios en al remontan a un solo evento endosimbiótico (23).
menos algunos de estos linajes (18, 155) complica En la práctica, esto se ha probado principalmente
la simple visión de que los plastidios hacrobianos al examinar si todos los linajes con plastidios
son monofiléticos. En segundo lugar, recientes secundarios de algas rojas (y todos los linajes
análisis filogenómicos de genes nucleares han demostrados que están estrechamente
cuestionado la monofilia de los linajes del relacionados con alguno de ellos) están
huésped. Específicamente, y en contraste con los estrechamente relacionados tanto en los árboles
análisis iniciales que respaldaron a los de genes nucleares como en los plástidos. Aunque
hacrobianos como grupo (49, 119), este es un buen primer enfoque, una mejor prueba
es examinar si sus sistemas de selección de
plastidios son homólogos, como se hizo para
evaluar la monofilia de las mitocondrias y los
hidrogenosomas (122).
oAcces
−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−-- −−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−−--
Figura 2
Esquema que representa los principales eventos endosimbióticos en la evolución de los plástidos. En la parte superior, los plastidios primarios se
originaron a través de la integración endosimbiótica de una cianobacteria, lo que resultó en plastidios de dos membranas en glaucófitos (que
retienen la pared de peptidoglucano entre las dos membranas de plastidios), algas rojas, algas verdes y sus parientes cercanos, las plantas
terrestres. . Las algas verdes se integraron en dos endosimbiosis secundarias independientes, dando lugar a euglenidos y cloraracniófitos
plastídicos (centro derecha). El origen de los plastidios secundarios de algas rojas (centro izquierda) es más polémico, en particular con respecto
a si los plastidios cryptomonad y haptophyte (líneas rojas discontinuas) se originaron a partir de la misma endosimbiosis que los estramenopilos
y alveolatos (este último consiste en ciliados, apicomplejos y dinoflagelados). Una ronda adicional de endosimbiosis ocurrió en dinoflagelados
(abajo). La endosimbiosis secundaria en serie involucró la integración de otro plastidio primario (un alga verde), lo que resultó en Lepidodinium.
La endosimbiosis terciaria implicaba la integración de otra alga secundaria. El mayor grado de integración implica un haptófito, pero se
adquirieron otros supuestos plastidios terciarios de criptomonedas y diatomeas. Independientemente de toda esta historia, parece estar en marcha
otro io de plastidios en la ameba de testículo de euglyphul Paulinella que involucra una cianobacteria relacionada con Synechococcus (abajo a la
orig derecha). La endosimbiosis terciaria implicaba la integración de otra alga secundaria. El mayor grado de integración implica un haptófito, pero
en se adquirieron otros supuestos plastidios terciarios de criptomonedas y diatomeas. Independientemente de toda esta historia, parece estar en
end marcha otro origen endosimbiótico primario de plastidios en la ameba de testículo de euglyphul Paulinella que involucra una cianobacteria
osi relacionada con Synechococcus (abajo a la derecha). La endosimbiosis terciaria implicaba la integración de otra alga secundaria. El mayor grado
mbi de integración implica un haptófito, pero se adquirieron otros supuestos plastidios terciarios de criptomonedas y diatomeas. Independientemente
ótic de toda esta historia, parece estar en marcha otro origen endosimbiótico primario de plastidios en la ameba de testículo de euglyphul Paulinella
o que involucra una cianobacteria relacionada con Synechococcus (abajo a la derecha).
pri
mar
588 Keeling
Primario endosimbiosis
alga roja Plantas de tierra

porAcceso proporcionado Universidad Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso personal.
Green alGae
Glaucofitas
Endosimbiosis secundaria
Secundario endosymbiosis
Secundario endosimbiosis
Euglenidos Clorarachniophytes
Haptofitas
Criptomonedas
Stramenopiles Ciliados Apicomplexanos Dinoflagelados

Annu Rev. Plant
Primario endosimbiosis
Endosimbiosis terciaria Endosimbiosis terciaria Endosimbiosis terciaria De serie secundario

(cryptomonad) (haptófito) (diatomea) endosimbiosis
(verde alga)
Paulinella
Karlodinium
Durinskia
Dinofisis Lepidodinio

La hipótesis del cromalveolado ha demostrado los plastidios de ninguno de los grupos son
ser extraordinariamente provocativa, pero al fácilmente comparables a los de otros grupos.
polarizar el campo también ha provocado una gran
cantidad de trabajo constructivo sobre la evolución
de la diversidad de algas. Muchos en el campo
nunca han aceptado la monofilia de estos
plástidos; sin embargo, es útil discutir tanto desde
una perspectiva histórica como porque ha surgido

como la hipótesis nula (nos guste o no, este grupo
ha aparecido en la mayoría de los diagramas de

"árbol de eucariotas" en la última década, siendo
la Figura 1 una excepción ) Además, incluso con
mucho escepticismo, no existe una única
alternativa bien respaldada, y la mayoría de las
críticas se derivan de que los datos no respaldan la
hipótesis en lugar de apoyar activamente una
alternativa.
El linaje Plastid y el
Hipótesis cromalveolada
El grupo cromalveolado se propuso inicialmente
para reducir el número de eventos endosimbióticos
secundarios tanto como sea posible (23). Los
plastidios también comparten de forma única la
presencia de clorofila c, y los plastidios
cryptomonad, haptophyte y stramenopile
proporcionado por
Annu Rev. Plant
comparten una topología de membrana

Acceso
sorprendentemente similar en relación con la

endomembrana y la envoltura nuclear (22, 24). A
partir de los datos moleculares, los árboles
basados en genomas de plastidios enteros
generalmente han unido criptomonedas, haptófitos
y estramenopiles, especialmente al analizar genes
relacionados con la fotosíntesis, que tienden a
estar más conservados (51, 68, 126). Pero ha sido
casi imposible evaluar cómo los alveolatos
(dinoflagelados y apicomplejos) encajan en este
árbol debido a la extraña naturaleza de sus
genomas plástidos. Apicomplexanos, como
parásitos intracelulares, Como era de esperar,
tienen genomas de plastidios altamente reducidos
que carecen de genes relacionados con la
fotosíntesis (78, 151). Los dinoflagelados tienen
genomas aún más extraños, ya que trasladaron la
mayoría de sus genes al núcleo y convirtieron el
resto de su genoma a pequeños minicírculos (47,
156). El resultado es que los apicomplexanos y los
dinoflagelados casi no tienen genes en común, y
Este callejón sin fosfato deshidrogenasa (GAPDH) y fructosa- Una encuesta de simbiontes de coral tardíos en
salida fue inicialmente bisfosfato de aldolasa (FBA) (35, 54, 120). La dinoflagelados aisló dos nuevas especies foto-
esquivado mediante el hipótesis nula filogenética para las proteínas sintéticas, y cuando se determinó su posición
análisis de genes dirigidas a plastidios de cromalvelato sería que filogenética, se descubrió que eran parientes de
codificados en el están relacionadas con homólogos de algas rojas apicomplejos de ramificación profunda (103,
núcleo para proteínas que se derivan de cianobacterias. Sin embargo, el 115). Los genomas plástidos de estos organismos,
dirigidas a plastidios, cromalveolado GAPDH y FBA muestran Chromera y Vitrella, se secuenciaron
que sirvieron como diferentes patrones filogenéticos. La GAPDH completamente y se encontró que representan un
sustitutos de los dirigida a plastidios derivada de una duplicación estado mucho menos reducido y derivado que los
propios plastidios. Dos génica de una copia citosólica ancestral (35, 54), y de los apicomplejos o dinoflagelados (68). De
enzimas FBA de plastidios en cromalveolatos derivados de hecho, estos plástidos reúnen características de
proporcionaron el una clase de FBA no homóloga a la encontrada en ambos grupos (incluidas algunas características
primer soporte plastidios de algas verdes y rojas (120). codificadas por núcleos, como el RuBisCO
molecular para la derivado de proteobacterias anteriormente
inclusión de plastidios Un enfoque algo más satisfactorio se hizo restringido a dinoflagelados) y tienen menos
alveolados: posible en los últimos años debido al rarezas que cualquier otro plastidio alveolado
gliceraldehído-3- descubrimiento de nuevos linajes de algas que han conocido (68).
proporcionado nuevos datos críticos de plastidios.
590 Keeling
proporcionado por
pero solo apoyó débilmente los cromalveolatos en su conjunto (68).

También es digno de mención que el análisis de Chromera y
Vitrella efectivamente terminó uno de los debates más confusos y
de larga data que rodean a los cromalveolatos: el origen rojo versus
verde del plastidio apicomplexano. Como era de esperar, el
descubrimiento de que los apicomplexanos parásitos tienen un
plástido inició un debate sobre lo que estaba haciendo allí. Lo
sorprendente fue lo fácil que fue explicar sus funciones (38, 123)
pero lo difícil que fue explicar sus orígenes. Aunque en general se
nnu Rev. Plant Biol. 2013.64: 583-607. Descargado de www.annualreviews.org
aceptó que el apicoplast se originó por endosimbiosis secundaria

(99, 150), había hipótesis contradictorias sobre si se trataba de un
alga roja y posiblemente relacionada con plastidios de
dinoflagelados (42, 149), o un alga verde, que surge de una
endosimbiosis independiente (41, 78). Como se señaló
anteriormente, Los genomas de plastidios de apicomplexano y
dinoflagelado son efectivamente imposibles de comparar
directamente, por lo que este punto muerto solo se resolvió
realmente mediante el descubrimiento de Chromera y Vitrella.
Tanto los análisis filogenéticos como de carácter de estos genomas
junto con los de los apicomplejos o los dinoflagelados han
demostrado individualmente más allá de cualquier duda seria que el
apicoplast se deriva del mismo alga roja que el plastidio
dinoflagelado (68).
El linaje del huésped y la hipótesis

cromalveolada
Probar la hipótesis del cromalveolado utilizando datos de genomas
nucleares ha resultado aún más difícil. Basado en los primeros
Acceso
árboles de un solo gen (144), concatenaciones de pequeños

nú . Con el advenimiento de los grandes análisis de de datos filogenéticos moleculares (19, 108) porque
mer filogenia, cientos de genes nucleares se pusieron en no se ha descrito ninguna característica morfológica
os práctica sobre la cuestión, y rápidamente surgió un única y común. Los primeros análisis filogenómicos
de gran avance: la inclusión de Rhizaria. Rhizaria es un que incluyen representantes de rizarios mostraron una
gen gran grupo de amebas primarias y ameboflagelados fuerte relación con los alveolatos y estramenopiles
es de diversidad asombrosa, tan diversa, de hecho, que (19, 20, 49), y esta relación se ha mantenido constante
(55) el supergrupo se estableció únicamente sobre la base en estudios posteriores que incluyen muchos más
y la datos de muchos taxones rizarianos adicionales (14,
dist 16– 18) Se han observado algunas variaciones en la
ribu forma exacta en que se relacionan estos tres grupos,
ción pero los análisis más fuertemente respaldados indican
de que los alveolatos y estramenopiles son hermanas, con
la rizarios que se ramifican en su base. Este grupo no ha
Rab sido nombrado formalmente, pero es ampliamente
1a conocido como el clado SAR (stramenopile-alveolate-
GT rhizarian).
Pas La hipótesis de cromalveolado no se altera
a sustancialmente por la inclusión de rizarios, porque
(31) simplemente requiere una pérdida más de un plastidio
, la de algas rojas ancestrales (ver más abajo); sin
únic embargo, los análisis filogenómicos de datos
a nucleares de taxones hacrobianos han desafiado la
cara hipótesis. Como se señaló anteriormente, los primeros
cter análisis filogenómicos de datos nucleares inicialmente
ístic respaldaron enérgicamente una unión de
a cryptomonads y haptophytes, pero no resolvieron su
con relación con otros cloromaveolatos. Desde entonces,
sist la monofilia de los hacrobianos también ha sido
ente cuestionada por los datos de genes nucleares (ver
fue arriba), pero, más críticamente, también lo ha hecho
la su relación con los cromalveolatos: en algunos
mo análisis, los haptófitos van con SAR pero las
nofi criptomonedas no (18) , mientras que en otros análisis
lia ninguno va con SAR (7). Este debate sigue sin
de resolverse,
los
alvé
olos ¿CUÁNDO SE PROBARA UNA
y HIPÓTESIS DE ENDOSIMMBIOSIS?
los LA ANCESTRÍA COMÚN DE LOS
men PLÁSTIDOS ALVEOLATE-
opil ESTRAMENOPILO
os El grupo alveolado-estramenopilo que está respaldado
estr por todos los análisis de plastidios y citosólicos.
atos
Unive
rsidad
Biol.
Los datos (ver arriba) capturan la mayor parte de distribución, es importante pensar en la cantidad
la diversidad y controversia de la hipótesis de eventos y no en la cantidad de organismos con
2013.64: 583-607. Descargado de www.annualreviews.org
Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso personal.
cromalveolada. Por ejemplo, si uno acepta que los o sin plastidios. Muchos ciliados pueden carecer
plástidos rojos secundarios relacionados de de plastidios, pero
manera demostrable de estos linajes hospedadores
relacionados de manera demostrable comparten
una ascendencia endosimbiótica común, entonces
los antepasados de los principales linajes no
fotosintéticos como los ciliados (alveolatos) y los
oomicetos (menopilos estratos) deben haber tenido
un plastidio. De hecho, muchas de las
sorprendentes implicaciones de la hipótesis
cromalveolada ya se manifiestan en esta versión
reducida, "cromalveolada-ligera" de la hipótesis,
pero esta relación y sus implicaciones no se
discuten ampliamente y las implicaciones no se
aceptan por completo. Esto lleva a la pregunta,
¿qué se necesitaría para probar un origen
proporcionado por
endosimbiótico ancestral común de tales

Annu Rev. Plant
plastidios?
Acceso
Dada la consistencia de las filogenias

plastidianas y del huésped, existen pocas razones
específicas para cuestionar la ascendencia común
de los plastidios alveolados-estramenopilares.
Pero un tema que requiere discusión es la
abundancia de linajes que carecen de plastidios
dentro de los alveolatos y stra-menopiles y el
hecho de que parecen estar agrupados de forma
basal a linajes que contienen plastidios (p. Ej.,
Ciliados en la "base" de alveolatos y oomicetos en
la "base" de stramenopiles). Esto puede
interpretarse como evidencia de dos orígenes de
plastidios independientes al final de la evolución
de cada linaje (10, 34). Sin embargo, cualquier
interpretación depende de una comprensión
completa de dos cuestiones: la distribución misma
y la probabilidad de eventos que conducen a la
distribución.
A primera vista, la distribución parece obvia:
los organismos tienen plastidios o no. Pero esto no
es tan simple, porque los plástidos crípticos se han
encontrado en una variedad de líneas [por
ejemplo, perkínidos y apicomplejos (37, 98, 140,
151)]. Los alvelatos y estramenopilas aplastidas
mejor estudiados [p. Ej., Los ciliados y oomicetos
mejor estudiados (30, 142)] realmente carecen de
plastidios, pero la mayoría de los demás no han
sido investigados con suficiente detalle para estar
seguros. Al mismo tiempo, al interpretar la
esto podría representar que son basales es cuestionable. En los cómo se originan los plastidios, se ha dicho poco
un evento único de stramenopiles, se conocen los eventos de pérdida concreto sobre por qué o cómo se pierden o qué
pérdida de plastidios, y de plastidios dentro de los linajes que contienen rastros podrían quedar atrás. Además, hay pocos
como tal no es más plastidios (como es el evento de pérdida de casos en los que podamos estar seguros de los dos
improbable que una fotosíntesis), y el número de estos eventos es requisitos previos para concluir que ocurrió la
pérdida de plastidios quizás igual al número necesario para explicar los pérdida de plastidios: que el antepasado de un
de una sola especie. linajes basales (8, 23, 45, 101, 131). En los organismo tenía un plastid y que ese organismo
Examinar la alveolados, la situación es aún más desequilibrada: ahora no lo tiene, uno o ambos a menudo son
distribución de los los cilios no son realmente basales para los preguntas confusas.
eventos de pérdida de apicomplexanos y los dinoflagelados tanto como Por último, si uno acepta la relación
plastidio (o supuesta sus hermanos (Figura 1), y la pérdida de plastidios filogenética entre los componentes huésped y
pérdida de plastidio, ha ocurrido varias veces en los linajes que plastídico de los alveolatos y estramenopilos,
dado que en su conducen a los apicomplexanos (p. Ej., Cryp ¿cuál es la alternativa para concluir que su
mayoría no podemos -tosporidium y Colpodella) y muchas veces más antepasado común tenía el mismo plastidio? El
distinguir la pérdida de en los dinoflagelados (128). único modelo alternativo que es consistente con
la reducción severa) en Interpretar la distribución de eventos también los datos al pie de la letra es que el plastidio se
el árbol alveolado- requiere ponderar la probabilidad de esos eventos, originó en un linaje y posteriormente fue
estramenopilo también pero sufrimos de una falta de comprensión casi transferido al otro por un proceso llamado
revela que la noción de completa sobre el proceso de pérdida de plastidios.
Aunque ha habido mucha especulación sobre
592 Keeling
endosimbiosis terciaria, que se analiza a continuación.
proporcionado
Rev. Plant
por
ENDOSIMBIOSIS SECUNDARIA TERCIARIA Y

SERIE
Las endosimbiosis secundarias terciarias y seriales agregan aún más
capas de asociaciones después de la endosimbiosis secundaria.
Ambos son conocidos solo en dinoflagelados, que ancestralmente
Acceso Universidad Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso personal.
tenían un plastidio secundario rojo, pero algunos linajes

aparentemente perdieron o redujeron este plastidio y tomaron otro
alga secundaria para formar un plastidio terciario o tomaron otro

alga primario para formar un plastidio secundario en serie.
Generalmente se cree que la endosimbiosis secundaria en serie
ocurrió solo una vez, representada por el género dinoflagelado
Lepido-dinium, donde el plastidio secundario de algas rojas
ancestrales ha sido reemplazado por uno de algas verdes (147). El
genoma del plastidio de Lepidodinium confirma su ascendencia a
partir de un clorofito, y el análisis de sus genes dirigidos a
plastidios codificados en el núcleo muestra que adquirió genes de
una variedad de fuentes (94, 102).
La endosimbiosis terciaria verdaderamente inequívoca solo se
conoce realmente en un linaje de dinoflag-elatos, representados por
los géneros Karenia y Karlodinium, que han perdido su plastidio
ancestral y adquirieron uno nuevo de un haptófito (141). El
haptófito se reduce por completo, de modo que todo lo que queda
es el plastidio, pero desafortunadamente la estructura del plastidio
es poco conocida, por lo que el número y la naturaleza de las
membranas son inciertos. Tampoco se conoce la naturaleza del
Annu
direccionamiento de proteínas, pero, curiosamente, los péptidos de

dire con cualquier péptido de tránsito conocido (121). (130), pero aún existe cierto debate sobre si está
ccio Parece que este sistema utiliza un mecanismo de totalmente integrado o si es un residuo transitorio de
nam orientación con al menos algunos elementos únicos, alimentación llamado cleptoplast (48, 138). Una
ient Otros dos linajes de dinoflagelados tienen situación diferente se encuentra nuevamente en otro
o procesos similares sin precedentes, pero ninguno es linaje de dinoflagelados, representados por
incl tan sencillo. Dinófisis tiene lo que puede ser un Kryptoperidinium y Durinskia, que han adquirido un
uye plastidio terciario derivado de una criptomonad plastidio de diatomeas (26, 29). No hay duda de que
n estos son permanentes y están completamente
un integrados en el ciclo de la célula huésped del
pépt dinoflagelado, pero en este caso la diatomea retuvo su
ido propio núcleo e incluso mitocondrias intactas (29, 65).
señ No está claro si existe alguna integración a nivel de
al transferencia de genes y selección de proteínas; si es
(qu así, desafían cómo se definen más comúnmente los
e orgánulos.
indi Aunque la endosimbiosis terciaria puede ser
ca evolutivamente rara y restringida a un puñado de
que linajes de dinoflagelados, es un proceso
el potencialmente importante para nuestra comprensión
plas de la integración de los orgánulos. Este es el caso
tidi porque los endosimbiontes terciarios ofrecen dos
o ventajas prácticas como sistemas modelo. Primero,
está debido a que los eventos tuvieron lugar relativamente
en recientemente, podrían ofrecer etapas intermedias en
el el proceso de integración, y el tiempo habrá borrado
sist menos pistas, como es inevitable con las
ema endosimbiosis más antiguas. En segundo lugar, las
de identidades filogenéticas de los huéspedes y los
end endosimbiontes son bien conocidas (26, 66, 67, 141).
ome Esto es importante para permitir la identificación
mbr inequívoca de genes derivados de endosimbiontes,
ana) Una mejor comprensión de los casos conocidos de
seg endosimbiosis terciaria también es potencialmente
uid importante para explicar las incongruencias entre las
o de filogenias de genes nucleares y de plásmido.
una Actualmente tenemos una situación insatisfactoria en
sec la que uno tiene la sensación de que muchas personas
uen que trabajan en el campo creen que ciertos plastidios
cia secundarios podrían ser realmente plástidos terciarios
con crípticos, pero hay sorprendentemente pocos casos en
poc los que esto se ha explicado específicamente en la
o o literatura, y incluso aquellos intentan explicar
nad diferentes plastidios por diferentes razones (5, 12,
a en 154). Estas hipótesis generalmente no se derivan de
com activamente contradictorias
ún
filogenias sino más bien filogenias que no logran Durante mucho tiempo ha quedado claro que la
resolver la posición del linaje del huésped. La contribución genética de un endosimbionte a su
endosimbiosis terciaria tampoco se ha observado huésped va más allá

nunca fuera de los dinoflagelados, e incluso allí es
rara, por lo que extenderla a otros linajes debe

basarse en las similitudes observadas. Sin
embargo, lo que sí sabemos sobre la naturaleza de
los plastidios terciarios es inconsistente con lo que
sabemos sobre los plastidios secundarios: por
ejemplo, los plastidios terciarios no parecen
poseer estructuras de membrana plastídica o
sistemas dirigidos a plastidios como los de los
plastidios secundarios (29, 121).
Entonces, aunque la endosimbiosis terciaria
críptica sigue siendo una posibilidad formal de ser
explorada con datos reales, no es una solución
rápida. Los plastidios terciarios conocidos deben
estudiarse con mucho mayor detalle, y la
evidencia directa de contradicciones entre las
filogenias plastidianas y del huésped que apuntan
a un evento terciario específico necesita ser
probada. Lo más importante, los orígenes
proporcionado por
Annu Rev. Plant
evolutivos de los sistemas de selección de

Acceso
plastidios deben explorarse con mucho más

detalle. Ni las filogenias de los genes del huésped
ni las de los genes de los plastidios pueden refutar
formalmente la monofilia o la polifilia de los
cromomaveolatos: las filogenias que favorecen las
endosimbiosis terciarias crípticas pueden explicar
infinitamente los plastidios monofiléticos,
mientras que los que favorecen la pérdida de
plastidios pueden explicar infinitamente los
polifiléticos (o parafiléticos) Hospedadores.
EL PROCESO DE
ENDOSIMBIOSIS Y
ORIGENES PLASTIDOS
Es fácil decir que los plastidios se originaron por
la "en dosimbiosis", pero rara vez nos
preguntamos qué significa eso realmente. Hay
muchas formas posibles de integrar dos células y,
como suele ser el caso con la evolución, el orden
de los eventos en una transición es fundamental
para los detalles de su resultado. A continuación,
cuestiono varios supuestos comunes y sus
implicaciones.
¿Cuánto contribuye un endosimbionte

a su huésped?
solo genes para Comprender este proceso es clave tanto para está estrechamente relacionado con un grupo de
proteínas que se entender cómo entendemos el proceso de algas, por lo que el argumento no es para una en
dirigen de regreso al endosimbiosis como para reconstruir su historia dosimbiosis no reconocida anteriormente, sino
plastidio (p. ej., 93), evolutiva. Esto se debe a que la existencia de un más bien para una endosimiosis conocida que
pero exactamente qué número significativo de tales genes tuvo lugar antes de lo que se pensaba. También es
tan importante puede endosimbióticos en los genomas nucleares del importante tener en cuenta que, por lo general, no
ser esta contribución huésped no solo se ha inferido, sino que también se argumenta que estos genes funcionen en un
adicional es una se ha utilizado como evidencia de una serie de plastidio existente, o incluso que alguna vez
pregunta importante. escenarios evolutivos que se dividen en dos hayan funcionado en un plastidio; en cambio, se
Este problema se categorías: que los eventos endosimbióticos cree que son genes simples con cierta afinidad
vuelve más complejo conocidos pueden ser más antiguos que ellos filogenética por las cianobacterias, los plástidos o
en las endosimbiosis parecen, y que otros eventos endosimbióticos el linaje nuclear de un simbionte secundario (es
secundarias (y crípticos también tuvieron lugar. Estos se revisan decir, "rojo" o "verde").
terciarias), porque los en las siguientes dos secciones. Una de las primeras sugerencias fue que los
genes no plástidos cinetoplastidos en gran medida parásitos (p. Ej.,
derivados en última ¿Qué edad tienen las simbiosis secundarias Trypanosoma) habían contenido una vez el
instancia del simbionte conocidas? plastidio derivado de algas verdes que todavía se
cianobacteriano Se ha argumentado que una serie de linajes no encuentra en su grupo de hermanas, los
pueden haberse fosfintéticos fueron alguna vez fotosintéticos, euglenidos (53, 92). Esto se basó en la conclusión
adquirido además de basados en la presencia inferida de genes de que los genes en try-panosomes mostraron
los genes del linaje codificados en el núcleo que se cree que derivan algún tipo de relación con los genes "verdes" en
nuclear en dosimbionte de un simbionte críptico o perdido (37, 95, 124, las reconstrucciones filogenéticas.
(alga verde o roja). 133, 142). Por lo general, el linaje no fotosintético
594 Keeling
Sin embargo, una inspección más cercana de la mayoría de estos

genes mostró que no apoyaban esta conclusión (es decir, el gen
tripanosoma en realidad no estaba estrechamente relacionado con
un homólogo verde) o eran engañosos debido a un muestreo
deficiente (32, 127). Además, este origen antiguo del plastidio
Annu Rev. Plant
por
verde no fue respaldado por la biología y la distribución de los

plastidios dentro del linaje euglenid, lo que sugirió fuertemente que
el plastid fue adquirido relativamente recientemente, probablemente
debido a la evolución de la euforia-otraphy que ocurre dentro de la

diversificación de euglenidos en lugar de antes (86).

La idea desacreditada de que los tripanosomas alguna vez
contenían un plastidio debe tenerse en cuenta al interpretar dichos
datos filogenéticos, porque se han realizado varios casos similares
para varios subgrupos de cromalveolatos. Como se señaló
anteriormente, los cromalveolatos incluyen una serie de linajes no
fotosintéticos. Dentro del marco de la hipótesis de cromalveolado
(o la hipótesis de "luz de cromalveolado"), el antepasado de estos
linajes una vez contuvo un plastidio de algas rojas. En lo que
parecía ser una consecuencia dramática de esta simbiosis, se
informó que el primer genoma de un oomiceto contenía más de 700
genes derivados de simbiontes (142), una proporción sustancial del
genoma. El primer análisis de un genoma ciliado concluyó que no
se había encontrado un número significativo de genes de plastidios
en Tetrahymena (30); sin embargo, un reanálisis concluyó que
Tetrahymena y Paramecium contienen de hecho genes derivados de
sim Crypthecodinium contenían genes inferidos aún conservaba los líderes distintivos de los objetivos
bio filogenéticamente derivados del linaje rojo (64, 129). de plastidios N-terminales (133). En Perkinsus,
ntes Otros dos casos, los parientes de dinoflagelados también se identificaron genes que codifican líderes
, de ramificación profunda y no fotosintéticos N-terminales (37, 46, 95), pero los productos
aun Perkinsus y Oxyrrhis, se destacan porque en ambos proteicos de algunos genes también se han localizado
que géneros, se encontraron genes supuestamente en estructuras discretas unidas a la membrana, lo que
solo derivados de plastidios, pero también se sugirió que constituye una fuerte evidencia para el mantenimiento
se fueran dirigidos a plastidios crípticos. En el caso de de un plastidio relicto , que en este caso parece estar
iden Oxyrrhis, esto se basó en la observación de que involucrado en la biosíntesis de isoprenoides (37, 46,
tific algunos genes que estaban filogenéticamente 95).
aro relacionados con genes dirigidos a plastidios en otros La fuerza de la evidencia para estas conclusiones
n dinoflagelados varía dramáticamente, y desafortunadamente, las más
16 débiles respaldan las más interesantes. En los linajes
(12 donde su posición filogenética ya es un fuerte
4). argumento para un plastidio ancestral, la evidencia de
Del genes reincidentes de plas-tid es relativamente fuerte.
mis Por ejemplo, en Perkinsus, donde ahora incluso hay
mo evidencia del organelo, y en Oxyrrhis y Cryptheco-
mo dinium, donde los genes en cuestión están realmente
do, relacionados con homólogos dirigidos a plastidios, se
se puede concluir justificadamente un antepasado que
des contiene plastidios. Sin embargo, en los principales
cub lomices de oomicetos y cilios no fotosintéticos, los
rió genes en cuestión generalmente no están obviamente
que relacionados con la función plastídica. Si estos genes
los deben interpretarse en el contexto de la simbiosis
gen cromalve-olada, entonces hay una suposición crítica
oma con implicaciones que rara vez se reconocen:
s específicamente, que el antepasado de algas rojas
del donó proteínas citosólicas codificadas por el núcleo a
apic su nuevo huésped. La implicación de esto es que tales
om transferencias deben haber ocurrido en las primeras
plex etapas de la simbiosis, y los genes habrían adquirido
ano una función que condujo a su retención en el ancestro
Cry de todos los cromalveolatos. En consecuencia, los
ptos genes que son realmente reliquias de algas rojas de la
pori simbiosis cromalveolada deberían estar extendidos
diu entre los cromalveolatos existentes, incluidos los
m y fotosintéticos. En otras palabras, si se comparan los
el genes rojos en estos linajes no fotosintéticos, muchos
din deberían ser los mismos genes, deberían estar
ofla relacionados entre sí y deberían tener homólogos en
gela otros grupos cromalveolados. Alternativamente, una
do falta de solapamiento significativo en los genes rojos
no identificados en diferentes enlaces sugiere que el
foto patrón actual no está relacionado con la posible
sint presencia de un endosimbionte ancestral.
étic Sorprendentemente, sin embargo, estos
o
los resultados no se han examinado en su los análisis de todo el genoma de las diatomeas
conjunto, por lo que se desconoce el grado de concluyeron que un gran contingente
superposición.
Todo esto lleva a la pregunta, ¿cuántos genes
se necesitan para distinguir entre la transferencia
génica horizontal y la endosimbiosis? La mayoría
de las filogenias que se han sugerido para soportar
una afluencia de genes desde los núcleos de

endosimbiontes secundarios a los núcleos del
huésped (aparte de las que codifican proteínas

realmente dirigidas al plastidio) parecen estar
basadas más en el ruido filogenético que en la
señal, y donde se han realizado análisis detallados,
quedan relativamente pocos genes supuestamente
derivados de endosimbiontes (15, 28). Sin más
información sobre la proporción general de genes
de estos genomas que parecen ser
filogenéticamente incongruentes con la posición
conocida del huésped, es imposible decir si estos
genes representan un aumento legítimo en la señal
filogenética indicativa de algún relicto de el
evento endosimbiótico
¿Hubo otras endosimbiosis secundarias

crípticas? Hay un segundo problema eso ha
surgido de datos similares, que es la cuestión de si
hubo eventos endosimbióticos crípticos más
proporcionado por
Annu Rev. Plant
antiguos que tuvieron lugar antes del

Acceso
establecimiento de plastidios existentes en linajes

fotosintéticos. Específicamente, varios análisis han
sugerido que el plastidio rojo en los
cromalveolatos fue precedido por uno verde, que
desde entonces se ha perdido a excepción de
algunos genes nucleares relictos. Esta idea se
remonta a los primeros estudios genómicos de
cromalveolatos que contienen plastidios en los que
se descubrió que los genes para varias proteínas
dirigidas a plastidios eran filogenéticamente
verdes en lugar de rojos (40, 50, 109, 145). Al
mismo tiempo, los análisis filogenómicos
comenzaron a revelar la relación ahora aceptada
entre rizarios, alveolatos y estramenopiles (ver
arriba). Esto es significativo porque los
clorarachniophytes son rizarianos, y tienen un
plastidio secundario de origen de algas verdes que
contiene muchos genes para proteínas dirigidas a
plastidios derivadas del linaje rojo (3). Finalmente,
de genes verdes se el nuevo análisis de los 1,700 genes verdes lejos y concluyó que solo 23 genes eran
codificaron en el reportados mostró que solo un puñado podía claramente rojos y 9 claramente verdes (15). En
genoma de la diatomea atribuirse con confianza al linaje verde (28). Se general, los datos que respaldan un plástido verde
(104), y se encontraron encontró que el resto estaba mal resuelto, faltaba críptico en la evolución de los cromalveolatos
resultados similares taxones clave (como algas rojas), o más están disminuyendo rápidamente. De hecho, en
para un pariente probablemente como resultado de la transferencia este punto, los datos son indistinguibles de un
fotosintético de horizontal de genes. Del mismo modo, en el caso pequeño número de eventos horizontales de
apicomplexanos, de Chromera, el estudio original señaló que la transferencia de genes, lo que lleva a la predicción
Chromera, donde se señal verde se interpreta mejor como la de que niveles similares de genes extraños que
concluyó que las manifestación de hechos debido a que hay muchos están filogenéticamente afiliados a otros linajes
señales filogenéticas más datos disponibles para los linajes verdes que también se encontrarán en estos genomas. Los
para los genes verde y los rojos (152); Un nuevo análisis utilizando una datos que respaldan un plástido verde críptico en
rojo eran estrategia de búsqueda automatizada ligeramente la evolución de los cromalveolatos están
aproximadamente diferente e inspección manual de los árboles fue disminuyendo rápidamente. De hecho, en este
iguales, con 250 genes aún más lejos y concluyó que solo 23 genes eran punto, los datos son indistinguibles de un pequeño
cada una (152) . claramente rojos y 9 claramente verdes (15). En número de eventos horizontales de transferencia
Sin embargo, una general, los datos que respaldan un plástido verde de genes, lo que lleva a la predicción de que
vez más, si estos genes críptico en la evolución de los cromalveolatos niveles similares de genes extraños que están
verdes en los están disminuyendo rápidamente. De hecho, en filogenéticamente afiliados a otros linajes también
cromalveolatos se este punto, los datos son indistinguibles de un se encontrarán en estos genomas. Los datos que
derivan de un antiguo pequeño número de eventos horizontales de respaldan un plástido verde críptico en la
plástido verde críptico, transferencia de genes, lo que lleva a la predicción evolución de los cromalveolatos están
esperaríamos que los de que niveles similares de genes extraños que disminuyendo rápidamente. De hecho, en este
diversos linajes están filogenéticamente afiliados a otros linajes punto, los datos son indistinguibles de un pequeño
cromalveolados también se encontrarán en estos genomas. Un número de eventos horizontales de transferencia
retengan muchos de nuevo análisis utilizando una estrategia de de genes, lo que lleva a la predicción de que
los mismos genes búsqueda automatizada ligeramente diferente e niveles similares de genes extraños que están
verdes hoy en día, pero inspección manual de los árboles fue aún más filogenéticamente afiliados a otros linajes también
esto no se ha lejos y concluyó que solo 23 genes eran se encontrarán en estos genomas.
demostrado. Lo más claramente rojos y 9 claramente verdes (15). En
importante, sin general, los datos que respaldan un plástido verde
embargo, un cuidadoso críptico en la evolución de los cromalveolatos ¿Qué viene primero, la transferencia
reanálisis de los genes están disminuyendo rápidamente. De hecho, en de genes o la fijación celular?
verdes también ha este punto, los datos son indistinguibles de un Aunque todos podríamos estar de acuerdo en que
sugerido que la pequeño número de eventos horizontales de la endosimbiosis requiere que un simbionte sea
contribución puede ser transferencia de genes, lo que lleva a la predicción ingerido, retenido permanentemente por el
sobreestimada de que niveles similares de genes extraños que huésped, transfiera genes al huésped y desarrolle
dramáticamente por están filogenéticamente afiliados a otros linajes un sistema de selección de proteínas,
análisis filogenéticos también se encontrarán en estos genomas. Un profundizando en los detalles muestra que el
automáticos. En el nuevo análisis utilizando una estrategia de orden
caso de las diatomeas, búsqueda automatizada ligeramente diferente e
inspección manual de los árboles fue aún más
596 Keeling
para uso personal.
23/10/15. Sólo
Descargado de
Colombia el
Universidad
Biol. 2013.64:
Nacional de
583-607.
en el que estos eventos tienen lugar no es tan obvio. gether, que requiere clasificar las proteínas que ya
Aunque generalmente no está expresado, la visión de están en el sistema de endomembranas
la endosimbiosis en los libros de texto también específicamente para el plastidio. Ahora está claro que
implica que los plásmidos se originan de manera en todos los plastidios secundarios, este paso depende
bastante repentina: un heterótrofo ingiere una célula de la información codificada en el péptido de tránsito
de alga pero no logra digerirla. Tal autotrofia por (2, 44, 57, 59, 60, 79, 82) y algún complejo de
indigestión puede ser impactante para ambas partes, proteínas que media el paso a través del tercer
por lo que es razonable comparar las implicaciones miembro. brane En los cromalveolatos, el complejo
del orden de los eventos para ver qué más podría dar proteico es el sistema de maquinaria similar al ERAD
lugar a una descripción justa de la endosimbiosis. A simbionte (SELMA), que se deriva del complejo de
continuación se presentan dos de varias posibilidades, degradación asociada al retículo endoplásmico
en un intento por mostrar cómo el cambio del orden (ERAD) (13, 36, 56, 135). Al menos en
hipotético de eventos cambia tanto la naturaleza de la clorarachniophytes, parece haberse encontrado alguna
transformación como nuestras expectativas sobre otra solución, porque no se codifica en el genoma un
cómo se ven afectadas las células. sistema similar a SELMA específico de plastidio (58).
Acceso proporcionado por
Tampoco está claro cómo la pérdida de la tercera

La endosimbiosis como una transición rápida. En membrana en euglenidos y di-noflagelados habría
Annu Rev. Plant
esto modelo, un depredador heterotrófico envuelve afectado este paso,

una célula presa fitosintética, pero en lugar de ser La existencia de un sistema para importar
digerido, el autótrofo se retiene y sobrevive dentro específicamente proteínas del citosol al endosimbiont
del heterótrofo. Este evento singular desencadena una establece un trinquete evolutivo porque permite que
transformación a largo plazo de ambas células, pero un número creciente de proteínas se dirijan con
principalmente del autótrofo. Uno podría imaginar relativa facilidad. Incluso si la tasa de transferencia de
que se adapta a su entorno intracelular dividiéndose simbionte a huésped permanece sin cambios, la tasa a
con su célula huésped, perdiendo funciones que ahora la que los genes codificados por el huésped hacen que
son redundantes o innecesarias (como la movilidad) y los homólogos codificados con endosimbionte sean
evolucionando transportadores para intercambiar funcionalmente redundantes aumentaría
nutrientes y energía con el huésped. Con el tiempo, dramáticamente simplemente porque hay un
los genes que fluyen desde el endosimbionte al mecanismo para dirigir los productos de genes
huésped (tal vez por lisis, si hay múltiples simbiontes transferidos de regreso a El orgánulo. A nivel
dentro de un huésped) encuentran su camino hacia el genómico, el resultado esperado de este orden de
núcleo y se incorporan a los cromosomas nucleares y eventos es que el núcleo del huésped contiene una
se expresan en los ribosomas citosólicos. gran cantidad de genes derivados de simbiontes, todos
El paso más complejo en dicho esquema sería el los cuales deberían compartir una señal filogenética
establecimiento de un sistema de selección de común que se remonta a un solo endosimbionte.
proteínas. En los endosimbiontes primarios, esto
corresponde a los péptidos de tránsito y al sistema La endosimbiosis como una transición más lenta y
TIC / TOC; El origen de este sistema es oscuro, pero la importancia de los transportadores: la
parece que algunas partes provienen del huésped y modelo de trinquete dirigido. Aunque hay nada
otras del endosym-biont (6, 70, 88). En imposible sobre el orden de eventos anterior, los
endosimbiontes secundarios, la segunda mitad del cambios sutiles que conducen a diferentes
sistema de direccionamiento de proteínas (basado en expectativas son tan plausibles, o posiblemente más.
péptidos de tránsito y el sistema TIC / TOC) ya está Considere, por ejemplo, las implicaciones de
en su lugar en el endosimbionte. El primer paso establecer el direccionamiento de proteínas antes de
requiere la clasificación de la endomema-brana que el endosimbionte se fije permanentemente en el
mediada por un péptido señal, un sistema que ya está huésped. En este modelo (Figura 3), un heterótrofo en
en el host. El obstáculo principal en la endosimbiosis pastoreo comienza a retener transitoriamente
secundaria sería, por lo tanto, vincular estos dos fotosintético.
sistemas de focalización a:
Transportadores apuntados
Asociación transitoria
re re
yo
sol
yo
sol mi
mi
t
t yo
yo norte
norte
proporcionado por
Annu Rev. Plant
Acceso
norte
Transferencia génica y
más focalización
Comiendo
Resultado: muchos genes derivados de

muchos simbiontes transitorios
figura 3
Un modelo o terciaria. En la porción cíclica (arriba), un depredador heterotrófico (púrpura) come y digiere varias presas de algas
de trinquete (abajo a la izquierda). Con el tiempo, el depredador huésped comienza a retener temporalmente las células de presa
dirigido antes de digerirlas (arriba a la izquierda). Para que asociaciones más largas beneficien al huésped, necesitaría adquirir
para el energía de la fotosíntesis sin digerir la presa. Esto podría lograrse dirigiendo específicamente las proteínas
origen transportadoras a las membranas de los simbiontes transitorios, permitiendo la energía no letal y la absorción de
endosimbió nutrientes (arriba a la derecha). La existencia de este objetivo crea un trinquete, permitiendo que un número creciente
tico de los de proteínas se dirija a simbiontes transitorios, lo que a su vez permite que las proteínas codificadas por genes
plástidos adquiridos de simbiontes se dirijan a simbiontes posteriores (abajo a la derecha), impulsando el proceso de
como una integración. En última instancia, el período de retención se alarga hasta el punto de que una alga alimenticia en
asociación particular (o muchas dentro de una población) nunca se digiere y se convierte en el organelo plástido. Sin embargo, la
cíclica a historia de la transferencia de genes y la focalización de simbiontes transitorios significa que los genes "algas" en el
largo plazo huésped no necesariamente se derivan del mismo simbionte que el plastidio (indicado por los muchos genes
con los coloreados en el cromosoma del huésped), incluso si codifican proteínas plastidianas que a su vez permite que las
alimentos proteínas codificadas por genes adquiridos de simbiontes se dirijan a simbiontes posteriores (abajo a la derecha),
fotosintétic impulsando el proceso de integración. En última instancia, el período de retención se alarga hasta el punto de que una
os. Esta alga alimenticia en particular (o muchas dentro de una población) nunca se digiere y se convierte en el organelo
ilustración plástido. Sin embargo, la historia de la transferencia de genes y la focalización de simbiontes transitorios significa que
muestra una los genes "algas" en el huésped no necesariamente se derivan del mismo simbionte que el plastidio (indicado por los
endosimbio muchos genes coloreados en el cromosoma del huésped), incluso si codifican proteínas plastidianas que a su vez
sis permite que las proteínas codificadas por genes adquiridos de simbiontes se dirijan a simbiontes posteriores (abajo a
secundaria, la derecha), impulsando el proceso de integración. En última instancia, el período de retención se alarga hasta el
pero podría punto de que una alga alimenticia en particular (o muchas dentro de una población) nunca se digiere y se convierte en
desarrollars el organelo plástido. Sin embargo, la historia de la transferencia de genes y la focalización de simbiontes transitorios
e un significa que los genes "algas" en el huésped no necesariamente se derivan del mismo simbionte que el plastidio
modelo (indicado por los muchos genes coloreados en el cromosoma del huésped), incluso si codifican proteínas plastidianas
similar para
la
endosimbio
sis primaria
598 Keeling
presa antes de digerirlos [como se sabe que ocurre en la naturaleza

(33, 52, 72, 89)]. Con el tiempo, el período de retención podría
aumentar a medida que el host desarrolla el control sobre la
degradación de la señalización. Pero si el depredador no tiene
medios para extraer la energía y los nutrientes de su comida sin
Annu Rev. Plant
por
digerirla, entonces no hay ventaja en aumentar el tiempo de

retención. Para obtener todos los beneficios de prolongar dicha
asociación, necesitaría transportadores que pudieran extraer la

energía y los nutrientes del simbionte transitorio sin digerirlo.

Se ha reconocido la importancia de los transportadores en el
origen de los plástidos (143), pero generalmente se ve
ensombrecida por la importancia de la selección de proteínas (11,
23, 91). Ambos son importantes, pero sus orígenes evolutivos
también podrían estar relacionados entre sí: si el depredador puede
atrapar a los transportadores con su presa, no solo tendría un mayor
acceso no letal a la energía producida por la fotosíntesis, sino que
también establecería hasta un poderoso trinquete evolutivo donde la
adquisición de genes adicionales de simbiontes transitorios podría
proporcionar retroalimentación positiva si la focalización de sus
productos prolonga la retención útil y / o control sobre simbiontes.
En otras palabras, la focalización aumentaría el sistema hacia la
fijación, pero la fijación no necesariamente lo hace para establecer
la focalización.
E énfasis de Tyra en la importancia temprana de los El orden de los eventos también tiene otras
ste transportistas en los orígenes de los plástidos (143). implicaciones a nivel celular y genómico. A nivel
mo Pero el vínculo evolutivo entre la focalización y los celular, sugiere que los plástidos dentro de un linaje
delo transportadores (que puede aplicarse a los plastidios de algas pueden derivar de diferentes simbiontes. En
de primarios o secundarios, o a las mitocondrias, para el la práctica, esto sería difícil de reconocer a menos que
trin caso) y el trinquete que crea al principio del proceso se arreglaran tipos muy diferentes de algas en un
quet proporciona un primer impulso plausible hacia la linaje relacionado de huéspedes, pero hay un caso
e integración genética. . intrigante. Los plastidios terciarios derivados de
diri diatomeas están limitados a un pequeño grupo de
gid dinoflagelados relacionados, pero las filogenias
o moleculares han demostrado que los plastidios se
tien derivan tanto de las diatomeas pennatos como
e céntricas. Podrían haber sido reemplazos en serie (61),
vari pero también podrían haberse reparado de forma
os independiente en diferentes pero estrechamente
pas relacionados con los huéspedes de dinoflagelados que
os comen diatomeas.
en A nivel genómico, es posible que los genes de las
com proteínas dirigidas a plastidios dentro de una célula
ún simple no tengan que derivarse todos de los mismos
con linajes que los orgánulos a los que están dirigidos
el [como se señala en el modelo de bolsa de compras
mo (62, 84)]. Si el huésped tiene una preferencia de presa
delo estrecha, entonces la distinción podría ser imposible
de de discernir, pero si el huésped está pastando en una
“bol amplia variedad de presas, entonces se esperaría que
sa los genes para proteínas dirigidas a plastidios se
de derivaran de un Variedad de fuentes. Curiosamente,
com ahora se ha observado que la mayoría de los linajes de
pras algas secundarias contienen un número sustancial de
” de genes para proteínas dirigidas a plastidios que
Lar claramente no se derivan del mismo linaje que el
ku plastid mismo (3, 40, 50, 109, 110). En general, esto
m se atribuye a una única endosimbiosis críptica, o más
para realista a la transferencia horizontal de genes. De
la hecho, es probable que sea imposible distinguir por
evol completo el proceso descrito anteriormente de la
ució transferencia de genes horizontal, pero vale la pena
n de señalar que la transferencia horizontal aleatoria de
los genes debería continuar a lo largo de la evolución de
plás un enlace dado, por lo que deberíamos ver tales genes
tido compartidos por todos los miembros de un linaje en
s algunos casos (un origen antiguo) pero también se
(62, distribuyen estrechamente en otros casos (un origen
84) más reciente). De cualquier manera, los componentes
y de las vías clave de los plástidos provienen de
com diferentes linajes, pero si estos se superpusieron en
part vías ancestrales homogéneas por transferencia
e el horizontal de genes o representan una acumulación
g teoma de los plástidos a partir de un acumulación gradual del proteoma de los plástidos a
r lento pero vale la pena señalar que la partir de un lento pero vale la pena señalar que la
a transferencia horizontal aleatoria de transferencia horizontal aleatoria de genes debería
d genes debería continuar a lo largo de la continuar a lo largo de la evolución de un enlace dado,
u evolución de un linaje dado, por lo que por lo que deberíamos ver tales genes compartidos por
a deberíamos ver tales genes compartidos todos los miembros de un linaje en algunos casos (un
l por todos los miembros de un linaje en origen antiguo) pero también distribuidos
algunos casos (un origen antiguo) pero estrechamente en otros casos (un origen más reciente).
d también estrechamente distribuidos en De cualquier manera, los componentes de las vías
e otros casos (un origen más reciente). De clave de los plástidos provienen de diferentes linajes,
l cualquier manera, los componentes de pero si estos se superpusieron en vías ancestrales
las vías clave de los plástidos provienen homogéneas por transferencia horizontal de genes o
de diferentes linajes, pero si estos se representan una acumulación gradual del proteoma de
p
superpusieron en vías ancestrales los plástidos a partir de un lento
r
homogéneas por transferencia
o
horizontal de genes o representan una
y la integración cíclica de diferentes células de representantes de todos los principales linajes de
presa es una pregunta interesante para reflexionar. algas. Sin embargo, si los últimos años han
Al mismo tiempo, vale la pena recordar que cada revelado algún punto ciego en este campo, es
origen primario, secundario y terciario de nuestra ignorancia de la diversidad natural de
plastidios es un evento único, por lo que diferentes estos linajes, y en particular de los bichos raros
modelos podrían explicar mejor las diferentes que se ramifican cerca de ellos. El descubrimiento
endosimbiosis de plastidios. de parientes fotosintéticos de apicomplejos (103),
23 /10/1 5 . Uso p erso n al ún icamen te.
por ejemplo, ha permitido avances antes

imposibles en nuestra comprensión de este
de www.annualreviews.org
OBSERVACIONES FINALES: capítulo en la evolución plástica. También se han

¿CUÁLES SON LAS PRÓXIMAS identificado nuevos parientes no fotostáticos de
PREGUNTAS ANTERIORES? linajes de algas (111, 116-118, 153, 155). Aunque
La investigación de la compleja historia evolutiva menos apreciado, cada uno de estos
de los plastidios se ha beneficiado enormemente descubrimientos tiene un tremendo potencial para
de las sucesivas revoluciones técnicas que han alterar nuestros puntos de vista establecidos sobre
hecho posible el análisis secuencial de diversos la evolución de los plástidos. En este punto, el
linajes a nivel genómico. De hecho, incluso mayor potencial para el cambio transformador es
podemos estar acercándonos al punto en el que el renacimiento de la historia natural y el
hemos caracterizado sustancialmente los datos descubrimiento de especies.
disponibles para nosotros
PUNTOS RESUMIDOS
Universidad Nacional de Colombia en
1. Los plastidios, o cloroplastos, originados por la absorción endosimbiótica de una cianobacteria

Biol. 2013.64: 583-607. Descargado
que conduce a plastidios primarios (como los de las plantas y las algas verdes y rojas), pero luego se
propagan a otros linajes eucarióticos a través de rondas progresivas de endosimbiosis secundaria e
incluso terciaria.
2. La historia evolutiva de estos eventos endosimbióticos posteriores se está volviendo más clara,
pero aún existe controversia sobre el número de veces que se originaron los plastidios secundarios de
algas rojas.
3. Durante la endosimbiosis, muchos genes se transfieren del simbionte a su nuevo huésped, pero el
alcance de esta contribución (más allá de los genes para las proteínas plastídicas) no está claro. Las
afirmaciones recientes de un número sustancial de genes de "algas" en los núcleos del huésped ahora
parecen ser el resultado de sesgos de muestreo y dificultades con los análisis filogenéticos
proporcionado por
Annu Rev. Plant
automatizados.
Acceso
4. En un modelo de origen de plastidios, la focalización de proteínas evoluciona temprano en el

proceso para apuntar a transportadores a simbiontes fotosintéticos transitorios; Una vez establecido,
crea un trinquete de transferencia de genes que conduce a una integración progresiva y finalmente a la
fijación del orgánulo en la célula.
DECLARACIÓN DE DIVULGACIÓN
El autor no tiene conocimiento de ninguna afiliación, membresía, financiación o tenencia financiera que
pueda percibirse como que afecta la objetividad de esta revisión.
EXPRESIONES DE GRATITUD
Deseo agradecer especialmente a Jan Janouskovec y Fabien Burki por sus útiles discusiones y
comentarios sobre el manuscrito; David Bass y Alastair Simpson por sus comentarios sobre la Figura 1;
y la Fundación Tula, el Consejo de Investigación de Ingeniería y Ciencias Naturales, y el Instituto
Canadiense de Investigación Avanzada para obtener apoyo a largo plazo.
600 Keeling
Acceso proporcionado 23/10/15. Sólo para uso

personal.
Biol. 2013.64: 583-607. Descargado de
Universidad Nacional de Colombia el
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por
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Annu Rev. Plant

Revisión anual de
Contenido biología vegetal
Volumen 64, 2013
Beneficios de un sistema educativo inclusivo de

EE. UU.
Elisabeth Gantt 1
Plantas, dieta y salud
Cathie Martin, Yang Zhang, Chiara Tonelli y Katia Petroni 19
Una cosecha generosa: percepciones genómicas sobre la
domesticación de cultivos
Fenotipos
Kenneth M. Olsen y Jonathan F. Wendel 47
Progreso hacia la comprensión de la heterosis en plantas de
cultivo
Patrick S. Schnable y Nathan M. Springer 71
Aprovechando la promesa de la genómica en especies con
complejo,
Genomas no modelo
Candice N. Hirsch y C. Robin Buell 89
Comprender el aislamiento reproductivo basado en el modelo de arroz
Yidan Ouyang y Qifa Zhang 111
Clasificación y comparación de pequeños ARN de plantas
Annu Rev. Plant
Michael J. Axtell 137

Interactomas de proteínas vegetales
Pascal Braun, Sébastien Aubourg, Jelle Van Leene, Geert De Jaeger,
y Claire Lurin 161
Programas de desarrollo de semillas: una comparación basada en biología
de sistemas
Entre dicotiledóneas y
monocotiledóneas
Nese Sreenivasulu y Ulrich Wobus 189
Desarrollo y maduración de frutas
Graham B. Seymour, Lars Østergaard, Natalie H. Chapman, Sandra Knapp,
y Cathie Martin 219
Mecanismos de crecimiento en células vegetales de
crecimiento de punta
Caleb M. Rounds y Magdalena Bezanilla 243
Escenarios futuros para la fenotipificación
de plantas
Fabio Fiorani y Ulrich Schurr 267
v
Microgenómica: escala del genoma, monitoreo específico de células de múltiples
Niveles de regulación génica
J. Bailey-Serres 293
Ingeniería del genoma vegetal con nucleasas específicas de
secuencia
Daniel F. Voytas 327

Más pequeño, más rápido, más brillante: avances en
imágenes ópticas
de células vegetales vivas
Sidney L. Shaw y David W. Ehrhardt 351
Señalización citoplasmática fitocromo
Jon Hughes 377
Redes de señalización de fotorreceptores en las respuestas de la
planta a la sombra
Jorge J. Casal 403
Peroxidación lipídica mediada por ROS y señalización activada por
RES
Edward E. Farmer y Martin J. Mueller 429
Transporte y señalización de potasio en plantas superiores
Yi Wang y Wei-Hua Wu 451
Respuestas al estrés del retículo endoplásmico en plantas
proporcionado por
Annu Rev. Plant
Stephen H. Howell 477

Acceso
Microdominios de membranas, balsas y membranas resistentes a detergentes

en plantas y hongos
Jan Malinsky, Miroslava Opekarova, ´ Guido Grossmann y Widmar Tanner 501
La endodermis
Niko Geldner 531
Señalización intracelular del plastidio al núcleo
Wei Chi, Xuwu Sun y Lixin Zhang 559
El número, la velocidad y el impacto de las endosimbiosis de plastidios en
Evolución eucariota
Patrick J. Keeling 583
Ensamblaje del fotosistema II: de las cianobacterias a las plantas
Jörg Nickelsen y Birgit Rengstl 609
Desentrañar el calentador: nuevas ideas sobre la estructura del
Alternativa Oxidasa
Anthony L. Moore, Tomoo Shiba, Luke Young, Shigeharu Harada, Kiyoshi Kita,
y Kikukatsu Ito 637
Análisis de red de las rutas de MVA y MEP para isoprenoide
Síntesis
Eva Vranova, ´ Diana Coman y Wilhelm Gruissem 665
vi Contenido
Hacia Cool C4 4 Cultivos

Stephen P. Long y Ashley K. Spence 701
La organización espacial del metabolismo dentro de la célula vegetal
Lee J. Sweetlove y Alisdair R. Fernie 723
Vistas en evolución de la biosíntesis de pectina
Melani A. Atmodjo, Zhangying Hao y Debra Mohnen 747
Transporte y metabolismo en simbiosis leguminosas-rizobianas

Michael Udvardi y Philip S. Poole 781

Estructura y funciones de la microbiota bacteriana de las plantas.
Davide Bulgarelli, Klaus Schlaeppi, Stijn Spaepen, Emiel Ver Loren van Themaat,
y Paul Schulze-Lefert 807
Resistencia adquirida sistémica: convertir la infección local en
defensa global
Zheng Qing Fu y Xinnian Dong 839
Índices
Índice acumulativo de autores contribuyentes, volúmenes 55-64 865 Índice acumulativo de títulos de
artículos, volúmenes 55-64 871
Errata
Puede encontrar un registro en línea de las correcciones a los artículos de la Revisión Anual de
Annu Rev. Plant
Biología Vegetal en http://www.annualreviews.org/errata/arplant

Contenido vii

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ANUAL Más lejos El número, la velocidad y el

Contenido de revisiones anuales en línea,

Columbia Británica, Vancouver, Canadá V6T 1Z4; correo electrónico: [email protected]

Annu Rev. Plant Biol. 2013. 64: 583–607 Palabras clave

endosimbiosis de una cianobacteria, pero su evolución posterior

LA HIPÓTESIS HACROBIANA. . 588 EL

Contribuir a su anfitrión? . . . . . . . . . 594

www.annualreviews.org • Endosimbiosis y evolución plastídica 585

origen de plastidio en el que un eucariota toma otro

cianobacteria fotosintética, lo que da como resultado un resulta en un plastidio secundario

El endosimbionte y muchos otros fueron Se sabe que la

genes secundarios de algas para las proteínas eventos

movido y sus productos se han reorientado dos

con telonemidas y centolélidos), con las

criptomónadas ramificadas con arquetplastos sin

unicelulares ahora sugieren que carecen de

plastidios (155)]. La fuerza de estas asociaciones CROMALVEOLATO

alga roja Plantas de tierra

Stramenopiles Ciliados Apicomplexanos Dinoflagelados

Endosimbiosis terciaria Endosimbiosis terciaria Endosimbiosis terciaria De serie secundario

www.annualreviews.org • Endosimbiosis y evolución plastídica 589

una perspectiva histórica como porque ha surgido

ha aparecido en la mayoría de los diagramas de

comparten una topología de membrana

sorprendentemente similar en relación con la

pero solo apoyó débilmente los cromalveolatos en su conjunto (68).

aceptó que el apicoplast se originó por endosimbiosis secundaria

El linaje del huésped y la hipótesis

árboles de un solo gen (144), concatenaciones de pequeños

Nacional de Colombia el 23/10/15. Sólo para uso personal.

endosimbiótico ancestral común de tales

Dada la consistencia de las filogenias

ENDOSIMBIOSIS SECUNDARIA TERCIARIA Y

tenían un plastidio secundario rojo, pero algunos linajes

alga secundaria para formar un plastidio terciario o tomaron otro

direccionamiento de proteínas, pero, curiosamente, los péptidos de

endosimbiosis terciaria tampoco se ha observado huésped va más allá

rara, por lo que extenderla a otros linajes debe

evolutivos de los sistemas de selección de

plastidios deben explorarse con mucho más

¿Cuánto contribuye un endosimbionte

Sin embargo, una inspección más cercana de la mayoría de estos

verde no fue respaldado por la biología y la distribución de los

debido a la evolución de la euforia-otraphy que ocurre dentro de la

diversificación de euglenidos en lugar de antes (86).

una afluencia de genes desde los núcleos de

huésped (aparte de las que codifican proteínas

¿Hubo otras endosimbiosis secundarias

antiguos que tuvieron lugar antes del

establecimiento de plastidios existentes en linajes

Tampoco está claro cómo la pérdida de la tercera

esto modelo, un depredador heterotrófico envuelve afectado este paso,

Resultado: muchos genes derivados de

presa antes de digerirlos [como se sabe que ocurre en la naturaleza

digerirla, entonces no hay ventaja en aumentar el tiempo de

asociación, necesitaría transportadores que pudieran extraer la

energía y los nutrientes del simbionte transitorio sin digerirlo.

por ejemplo, ha permitido avances antes

OBSERVACIONES FINALES: capítulo en la evolución plástica. También se han