Invest Clin 60(2): 171 - 181, 2019 https://doi.org/10.22209/IC.

v60n2a06

Mortalidad por micosis sistémicas asociadas

a la infección por VIH en Venezuela.
Período 1996-2013.
Druvic Lemus-Espinoza, María Teresa Maniscalchi Badaoui, Ignacio Sigona-Giangreco
y Fadi Wahab
Universidad de Oriente, Núcleo de Anzoátegui, Escuela de Ciencias de la Salud,
Departamento de Microbiología y Parasitología, Grupo de Investigación de
Microbiología Aplicada. Barcelona, Venezuela.
Palabras clave: candidiasis; mortalidad; P. jirovecii; Venezuela.

Resumen. El objetivo de este estudio fue determinar la mortalidad por

micosis sistémicas asociadas a VIH en Venezuela entre 1996 y 2013, para ello
se evaluó la mortalidad registrada en las series B20.4 a B20.6 de la Clasificación
Internacional de Enfermedades, en su 10ª revisión (CIE- 10). Los datos se obtu-
vieron por vigilancia pasiva a partir de los registros publicados en los anuarios
de mortalidad. Se registraron 2.764 casos de muertes por micosis sistémicas
asociadas a VIH. La primera causa de muerte registrada fue B20.6 o neumonía
vinculada a Pneumocystis (P.) jirovecii (n = 1.846 casos), la segunda B20.5 o
enfermedad por VIH, otras micosis (n = 495) y la tercera B20.4 o enfermedad
por VIH, candidiasis (n = 423). La mayor incidencia se observó en el año 2010
con 184 muertes. La mortalidad registrada fue más frecuente en hombres (n =
2.174 casos). El sub periodo 2005–2013 presentó mayor mortalidad con 1.524
casos. La tasa de mortalidad promedio por año fue de 0,55 fallecidos por cada
100.000 habitantes en el periodo 1996-2013. Excepcionalmente, dos años,
2000 y 2010 registraron la tasa de mortalidad anual más alta (0,80 fallecidos
por 100.000 habitantes). Neumonía por P. jirovecii fue notablemente superior
en mortalidad en recién nacidos y lactantes.

Autor de correspondencia: Druvic Lemus-Espinoza. Universidad de Oriente, Núcleo de Anzoátegui, Escuela de

Ciencias de la Salud, Departamento de Microbiología y Parasitología, Grupo de Investigación de Microbiología
Aplicada. Barcelona, Venezuela. Correo electrónico: [email protected]
172 Lemus-Espinoza y col.

Mortality due to systemic mycoses, associated with HIV

infection in Venezuela. Period 1996-2013.
Invest Clin 2019; 60 (2): 171-181

Key words: candidiasis; mortality; P. jirovecii; Venezuela.

Abstract. The objective of this study was to determine the mortality due to
systemic mycoses in Venezuela from 1996 to 2013. We evaluated the mortality
recorded in the series B20.4 to B20.6 of the International Classification of Dis-
eases (10th revision - CIE- 10). There were 2,764 deaths due to systemic mycosis
associated with HIV. The first cause of death was Pneumocystis jirovecii pneu-
monia (n = 1846 cases). The second cause of death was B20.5 HIV disease,
other mycoses (n = 495) and the third cause was B20.4 HIV disease, Candidia-
sis (n = 423). The highest incidence occurred in 2010 with 184 deaths. The
mortality recorded was more frequent in men (n = 2,174 cases). The sub period
2005-2013 showed the higher mortality with 1,524 cases. The average mortal-
ity rate per year was 0.55 deaths per 100,000 inhabitants from 1996 to 2013.
Exceptionally, the years 2000 and 2010, recorded the highest annual mortality
rate (0.80 deaths per 100,000 inhabitants). P. jirovecii pneumonia was widely
superior in newborns and infants.

Recibido 24-10-2019 Aceptado 05-04-2019

INTRODUCCIÓN mente 700.000 muertes, mientras que en

coinfecciones con tuberculosis, por ejemplo,
El Síndrome de Inmunodeficiencia Adqui- el impacto es menor (360.000) (6). Aunque
rida (SIDA), como consecuencia de la infección cualquier hongo puede afectar a estos indi-
por el Virus de Inmunodeficiencia Humana viduos inmunosuprimidos, destacan casos
(VIH), altera la capacidad de defensa del orga- de histoplasmosis (causada por dos de ocho
nismo, originando un grupo de enfermedades grupos clados: Histoplasma capsulatum) cla-
que se denominan oportunistas. El deterioro dos A y B; paracoccidioidomicosis (Paracoc-
progresivo de la inmunidad en el SIDA, tanto a cididoides brasiliensis); coccidioidomicosis
nivel celular como humoral, son responsables (Coccidioides (C.) immitis C. posadasii) (7)
de la alta incidencia de afecciones pulmonares y más recientemente Pneumocystis (P.) jiro-
infecciosas y tumorales (1). vecii junto con las conocidas criptococosis y
El amplio espectro de las enfermedades candidiasis, entre otras, referidas en un sus-
infecciosas pulmonares que afectan a los pa- tancial número de pacientes con SIDA (8-10).
cientes con VIH/SIDA constituye una cau- En Venezuela, el Ministerio de Sanidad
sa importante de morbilidad y mortalidad, y Desarrollo Social (Actual Ministerio del
dado que casi el 70% de los pacientes sufren Poder Popular para la Salud), desde el año
complicación respiratoria durante el trans- 1996, comienza a aplicar la Clasificación
curso de su enfermedad (2). Internacional de Enfermedades, en su 10ª
En el mundo y en América Latina (3-5) revisión (CIE- 10), en la cual se incluyó la
las micosis son enfermedades potencialmen- enfermedad por VIH, relacionadas a micosis
te letales en VIH/SIDA, se estiman anual- en las categorías B20.4 a B20.6.

Investigación Clínica 60(2): 2019

Mortalidad por micosis sistémicas asociadas a la infección por VIH en Venezuela 173

Rísquez y col. (11), determinaron que Procesamiento de los datos y análisis

el porcentaje de muertes por infección VIH/ estadístico
SIDA, según etiología fúngica fue de 8,9% en- Con los datos obtenidos se calcularon
tre los años 1996-2007, siendo la neumonía frecuencias, tasas de mortalidad anual (por
por P. jirovecii, la causa principal de muerte 100.000 de habitantes) por causa específica:
para ese periodo. Sin embargo, la mortali- Enfermedad por VIH, otras micosis; enferme-
dad por enfermedad VIH, otras micosis y el dad por VIH, candidiasis y Neumonía por P. ji-
grupo enfermedad por VIH, candidiasis, no rovecii y la tasa de mortalidad promedio anual
ha sido estimada en los boletines y registros (TMPA) por causa específica y general (por
oficiales de la Dirección de Epidemiología y cada 100.000 de habitantes) para el período
Análisis Estratégico (12). 1996-2013, tomando en cuenta el promedio de
Este planteamiento de micosis asocia- población. Se utilizó la progresión de la pobla-
das a infección VIH/SIDA, ha motivado la ción calculada y suministrada por el Instituto
investigación de las cifras de mortalidad en Nacional de Estadística (INE) (14).
los registros oficiales (12), desde el año 1996 El procesamiento de los datos, se llevó a
(inicio de la clasificación) hasta 2013 (último cabo en el programa Microsoft Excel versión
boletín disponible a la fecha), con énfasis en 15.0 para Windows, donde fueron tabulados
la mortalidad atribuible a neumonía por P. ji- en frecuencias relativas y porcentajes. Se di-
rovecii, enfermedad por VIH, otras micosis y señaron tablas para dar expresión estadística
enfermedad por VIH, candidiasis registradas a los parámetros estudiados. En algunos ca-
en Venezuela bajo las series B20.4, B20.5 y sos, los datos fueron procesados usando es-
B20.6, objetivo principal de ese trabajo. tadística paramétrica. Cuando fue necesario
se confrontaron mediante la prueba de com-
PACIENTES Y MÉTODOS paración de proporciones (valor de z); las di-
ferencias fueron consideradas significativas
Obtención de los datos indicadores cuando p<0,05 (15).
de mortalidad
Los datos de fallecimientos causados RESULTADOS
por micosis asociadas a VIH/SIDA, durante
el periodo 1996-2013, fueron extraídos de los Se registraron 2.764 muertes por mico-
registros oficiales de mortalidad de Venezue- sis sistémicas asociadas a VIH en el lapso de
la (Anuarios de Epidemiología y Estadística 18 años (Tabla I). Cuando se revisan los datos
Vital) del Ministerio del Poder Popular para la de frecuencia de mortalidad según tipo de en-
Salud (http://www.mpps.gob.ve). Posterior- fermedad, se observó como causa de muerte:
mente, los registros oficiales de mortalidad Neumonía por P. jirovecii (B20.6) (n = 1.846;
de este ministerio se organizaron y distribu- 66,8%), enfermedad por VIH, otras micosis
yeron metódicamente de acuerdo al Clasifica- (B20.5) (n = 495; 17,9%), y enfermedad por
dor Internacional de Enfermedades (CIE-10), VIH, candidiasis (B20.4) (n = 423; 15,3%).
en su décima revisión, siguiendo metodoló- Las cifras indican una cantidad consi-
gicamente a Lemus-Espinoza y col. (13). Se derable de más del 50% de casos fatales re-
obtuvieron los casos comprendidos en las se- gistrados por P. jirovecii, mientras que las
ries B20.4, B20.5 y B20.6 (12), las cuales in- enfermedades por VIH asociadas a otras mi-
cluyen las enfermedades causales de micosis: cosis y candidiasis representan una situación
B20.5 (Enfermedad por VIH, otras micosis); de menor frecuencia (n = 918; 33,2%).
B20.4 (Enfermedad por VIH, candidiasis) y Entre 1996 y 2004 se registró la menor
B20.6 (Neumonía por P. jirovecii). frecuencia de mortalidad por micosis en Ve-

Vol. 60(2): 171 - 181, 2019

174 Lemus-Espinoza y col.

TABLA I
MORTALIDAD POR MICOSIS SISTÉMICAS ASOCIADAS A LA INFECCIÓN
POR EL VIH EN VENEZUELA (1996-2013).

Causa de Muerte n % CIE-10

Neumonía por P. jirovecii 1.846 † 66,8 B20.6
Enfermedad por VIH, Otras Micosis 495 f 17,9 B20.5
Enfermedad por VIH, Candidiasis 423 f 15,3 B20.4
Total 2.764 100
† Valor de z = 37,6; p<0,0005.
f Valor de z = 0,26; no significativo.

nezuela (n = 1.240; 45,2%); en el segundo por cada 100.000 habitantes (n = 103). La

periodo (2005 – 2013) aumentó significati- tasa de mortalidad promedio anual calcula-
vamente la mortalidad (n = 1.524; 55,5%), da para el periodo de 18 años (1996-2013)
(z = 7.90; p<0,0005) (Tabla II). fue de 0,55 casos por cada 100.000 habi-
Entre los años 1996 y 2004 el orden de tantes por año. El mayor impacto observado
frecuencia por causa de muerte fue B20.6 se ubicó en el sub periodo (2005-2013) con
(n=770), mayor que B20.5 (n=248) y una tasa promedio anual de 0,59 casos por
B20.4 (n=222); sin embargo, en el periodo cada 100.000 habitantes. Mientras que el
2005-2013 el número de casos incrementó, sub periodo de 8 años entre 1996-2004 fue
particularmente en la causa de muerte por de 0,51 casos por cada 100.000 habitantes
P. jirovecii (n = 1.076; 39,3%). Las otras (Tabla V).
series fúngicas en VIH/SIDA no registraron El código B20.6 (Neumonía por P. jiro-
variación significativa entre los dos perio- vecii) para el periodo registró una tasa de
dos (z = 1,83; p>0,05). 0,37, seguido de B20.5 (Enfermedad por
La frecuencia de mortalidad, en cual- VIH, otras micosis) de 0,10 y B20.4 (Enfer-
quiera de las causas de muerte, fue mayor en medad por VIH, candidiasis) de 0,08.
el género masculino (n = 2.174; 78,7%) que
en el femenino (n = 590; 21,3%) (z = 44,1; DISCUSIÓN
p<0,0005). (Tabla III).
El grupo etario con mayor frecuencia Los cambios en la epidemiología de las
de mortalidad fueron los adultos jóvenes de micosis humanas han estado ocupando un
20-44 años (n = 2.016; 72,9%) (z = 52,0; p lugar importante durante las últimas tres
<0,0005) seguido por los adultos maduros décadas, especialmente en los aspectos re-
(n = 570; 20,6%) (z = 20,6; p<0,0005) y en lacionados al hospedero susceptible y la di-
tercer lugar los adolescentes (n = 75; 2,7%) versidad de patógenos involucrados (16). En
(Tabla IV). En el caso de la población infan- este contexto, algunos autores, sugieren in-
til, los porcentajes más elevados fueron en troducir el concepto de enfermedades emer-
< 2 años (n = 37; 1,3%) y en menor propor- gentes y reemergentes, cuando la etiología
ción el grupo 5-14 años (n = 9; 0,3%). infecciosa está relacionada a la pandemia
En cuanto a las tasas de mortalidad global de SIDA, ya que se considera a esta
por enfermedad de VIH resultante en mi- condición, vinculada a la mortalidad por In-
cosis, para el periodo 1996-2013, la mayor fecciones Fúngicas Invasivas (IFIs), que han
tasa se registró en 2000 y 2010 y su valor surgido rápidamente entre la población de
fue de 0,80 muertes por cada 100.000 ha- individuos inmunocomprometidos y son fa-
bitantes (n = 193 y 231 respectivamente) vorecidas por la actual dinámica eco-epide-
y la menor tasa en el año 2008 con 0,36 miológica (17).

Investigación Clínica 60(2): 2019

Mortalidad por micosis sistémicas asociadas a la infección por VIH en Venezuela 175

TABLA II
MORTALIDAD POR AÑO DE MICOSIS SISTÉMICAS ASOCIADAS A LA INFECCIÓN
POR EL VIH EN VENEZUELA (1996-2013).
Año B20.6 B20.5 B20.4 Total
n % n % n % n %
1996 68 2,5 9 0,3 29 1,0 106 3,8
1997 58 2,1 21 0,8 20 0,7 99 3,6
1998 70 2,5 25 0,9 29 1,0 124 4,5
1999 115 4,2 34 1,2 26 0,9 175 6,3
2000 124 4,5 44 1,6 25 0,9 193 7,0
2001 72 2,6 34 1,2 20 0,7 126 4,6
2002 81 2,9 28 1,0 22 0,8 131 4,7
2003 95 3,4 26 0,9 23 0,8 144 5,2
2004 87 3,1 27 1,0 28 1,0 142 5,1
Subtotal
770 † 27,9 248 f 9,3 222 f 8,4 1.240 g 45,2
(1996-2004)
2005 85 3,1 11 0,4 32 1,2 128 4,6
2006 98 3,5 25 0,9 19 0,7 142 5,1
2007 97 3,5 34 1,2 18 0,7 149 5,4
2008 63 2,3 18 0,7 22 0,8 103 3,7
2009 102 3,7 28 1,0 19 0,7 149 5,4
2010 184 6,7 29 1,0 18 0,7 231 8,4
2011 147 5,3 36 1,3 33 1,2 216 7,8
2012 152 5,5 41 1,5 18 0,7 211 7,6
2013 148 5,4 25 0,9 22 0,8 195 7,1
Subtotal
1.076 † 39,3 247 f 9,3 201 f 7,6 1.524 g 55,5
(2005-2013)
Total 1.846 66,8 495 17,9 423 15,3 2.764 100
B20.6= Neumonía por P. jirovecii; B20.5= Enfermedad por VIH, Otras Micosis; B20.4= Enfermedad por VIH,
Candidiasis. † Valor de z = 10,0; p<0,0005. g Valor de z = 7,90; p<0,0005. f Valor de z = 1,83; no significativo.

TABLA III
MORTALIDAD SEGÚN GÉNERO EN MICOSIS SISTÉMICAS ASOCIADAS A LA INFECCIÓN
POR EL VIH EN VENEZUELA (1996-2013).

Género
Total
Causa de Muerte Femenino Masculino
n % n % n %
Neumonía por P. jirovecii 384 13,9 1.462 52,9 1.846 66,8
Enfermedad por VIH, Otras Micosis 110 4,0 385 13,9 495 17,9
Enfermedad por VIH, Candidiasis 96 3,5 327 11,8 423 15,3
Total 590 21,3 2.174† 78,7 2.764 100,0
† Valor de z = 44,1; p < 0,0005.

Vol. 60(2): 171 - 181, 2019

176 Lemus-Espinoza y col.

TABLA IV
MORTALIDAD SEGÚN GRUPO ETARIO, EN INDIVIDUOS CON VIH CAUSADA POR MICOSIS
SISTÉMICAS, VENEZUELA (1996-2013).

Grupo etáreo Neumonía Enfermedad por Enfermedad por

Total
(años) por P. jirovecii VIH, Otras Micosis VIH, Candidiasis
n % n % n % n %
RN/Lactantes (<2) 26 1,4 3 0,6 8 1,9 37 1,3
Preescolares (2-4) 2 0,1 0 0,0 0 0,0 2 0,1
Escolares (5-14) 6 0,3 3 0,6 0 0,0 9 0,3
Adolescente (15-19) 44 2,4 27 5,5 4 0,9 75 2,7
Adulto joven (20-44) 1.347 73,0 364 73,5 305 72,1 2.016 † 72,9
Adulto maduro (45-64) 381 20,6 92 18,6 97 22,9 570 g 20,6
Adulto mayor (>65) 40 2,2 6 1,2 9 2,1 55 2,0
Totales 1.846 100,0 495 100,0 423 100,0 2.764 100
† Valor de z = 52,0; p < 0,0005.
g Valor de z = 20,6; p < 0,0005.
RN: Recién nacidos.

En Venezuela los datos oficiales sobre mencionado autor, como en ascenso progre-
mortalidad asociada a micosis sistémicas y sivo hasta el año 2007 (última información
VIH/SIDA, aparecen publicados desde los disponible para ese autor), es concordante al
años 1996-2013 (12,14). En líneas genera- súbito repunte (ascendente y progresivo) de
les, la revisión de las series B20.6, B20.5, y neumonía por P. jirovecii, en el último quin-
B20.4 contempladas en este grupo, eviden- quenio de este estudio.
cian la cifra promedio por año de 0,55 falle- En Venezuela, los registros de mortali-
cidos por cada 100.000 habitantes durante dad asociadas con el SIDA por enfermedad
18 años. infecciosa y parasitaria, alcanzaron 54% del
Según el tipo de enfermedad, la neumo- total de fallecimientos, destacando como
nía por P. jirovecii fue más frecuente; y con más frecuentes las defunciones por Myco-
diferencias menores resultaron: Enfermedad bacterium tuberculosis (9%) y P. jirovecii
por VIH, otras micosis, y enfermedad por (5,8%) (11), esta tendencia en apariencia
VIH, candidiasis. persiste, haciéndose visible el impacto de in-
Rísquez y col. (11) evaluaron la morta- fecciones por P. jirovecii en los pacientes con
lidad por infección VIH/SIDA en Venezuela, SIDA como lo demuestran estos hallazgos.
1996-2007, y describieron dos aumentos im- La mortalidad asociada a neumonía por
portantes en el número de defunciones en Pneumocystis ssp se ha señalado de 10 a 30%,
ese estudio, dichos eventos se producen en o superior, dependiendo del efecto deletéreo
los mismos años de registros de incremen- del sistema inmune, del diagnóstico tempra-
tos de mortalidad por P. jirovecii en esta revi- no y de las comorbilidades del paciente (5,
sión. El primer repunte de muertes cercano 18-20). Internacionalmente es reconocida la
al 80%, data a 1996-2000, en este trabajo infección por este agente, como enfermedad
se observa un significante incremento de definitoria de SIDA. En Latinoamérica se es-
mortalidad por P. jirovecii, próximo a los dos timó un rango de 66.000 a 89.000 muertes
últimos años (1999-2000); el segundo incre- asociadas a VIH durante el año 2008, y una
mento de tasa de mortalidad, señalado por el prevalencia de 2.000.000 de casos (7, 18).

Investigación Clínica 60(2): 2019

Mortalidad por micosis sistémicas asociadas a la infección por VIH en Venezuela 177

TABLA V
TASA DE MORTALIDAD ANUAL (TMA) EN INDIVIDUOS CON VIH ASOCIADA
A MICOSIS SISTÉMICA. VENEZUELA (1996-2013).

B20.6 B20.5 B20.4 Total

Año Población
n TMA n TMA n TMA n TMA
1996 22.291.096 68 0,31 9 0,04 29 0,13 106 0,48
1997 22.777.152 58 0,25 21 0,09 20 0,09 99 0,43
1998 23.242.434 70 0,30 25 0,11 29 0,12 124 0,53
1999 23.706.709 115 0,49 34 0,14 26 0,11 175 0,74
2000 24.069.837 124 0,52 44 0,18 25 0,10 193 0,80
2001 25.173.322 72 0,29 34 0,14 20 0,08 126 0,50
2002 25.537.781 81 0,32 28 0,11 22 0,09 131 0,51
2003 26.101.517 95 0,36 26 0,10 23 0,09 144 0,55
2004 26.564.294 87 0,33 27 0,10 28 0,11 142 0,53
Promedio TM
0,32 f 0,10 0,09 0,51 f
(1996-2004)
2005 26.778.433 85 0,32 11 0,04 32 0,12 128 0,48
2006 27.466.601 98 0,36 25 0,09 19 0,07 142 0,52
2007 27.921.347 97 0,35 34 0,12 18 0,06 149 0,53
2008 28.374.877 63 0,22 18 0,06 22 0,08 103 0,36
2009 28.815.878 102 0,35 28 0,10 19 0,07 149 0,52
2010 28.946.101 184 0,64 29 0,10 18 0,06 231 0,80
2011 29.016.233 147 0,51 36 0,12 33 0,11 216 0,74
2012 29.365.451 152 0,52 41 0,14 18 0,06 211 0,72
2013 29.786.263 148 0,50 25 0,08 22 0,07 195 0,65
Promedio TM
0,42 f 0,09 0,08 0,59 f
(2005-2013)
Total Total
1.846 0,37 495 0,10 423 0,08 2.764 0,55
(1996-2013) 26.198.938
B20.6= Neumonía por P. jirovecii; B20.5= Enfermedad por VIH, Otras Micosis; B20.4= Enfermedad por VIH, Can-
didiasis. f Valor de z = 1,83; no significativo.

En este trabajo cuando se analizó P. del Caribe ONUSIDA, 2017 (22). Entre los
jirovecii como causa de muerte, se obser- múltiples factores que posiblemente han fa-
va aumento de la tasa de mortalidad anual, cilitado el ascenso del número de muertes
pasando de 0,32 a 0,42. Sin embargo, otros por P. jirovecii se encuentran: a) El patrón
autores como Bitar y col. en Francia (2001- epidemiológico de Venezuela, que difiere de
2010) (19), demostraron 0,15 de incidencia otros países, ya sea de América, Europa o
de muerte por P. jirovecii, y Rodríguez y col. la misma Latino América, específicamente
(21) en Colombia, especifican este hongo en lo referente a las condiciones higiénico
como tercera causa de muerte en pacien- sanitarias, hábitos psicobiológicos y hacina-
tes con VIH. Estos datos son consistentes miento; este último, interpretado como la
también con las series Latinoamericanas y presencia en lugares de reducido espacio,

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con permanencia mediana o de larga esta- ción sanitaria. En esta serie (B20.5) la crip-
día, que está demostrado favorece la trans- tococosis fue la segunda causa de muerte,
misibilidad de P. jirovecii principalmente bajo su común expresión meníngea, por
por la vía aérea (20). ejemplo, es la cuarta causa más frecuente
Esta expectativa razonable, repercute de enfermedad infecciosa (excluyendo VIH)
en las políticas de prevención implemen- después de tuberculosis, diarrea de origen
tadas, las cuales no deben ser globales, ya infeccioso y malaria (24,25).
que al no adaptarse al entorno y cultura de Según las estadísticas obtenidas de las
las poblaciones donde son aplicadas, estas bases de datos publicadas por OMS y el Fon-
podrían fracasar o no ser efectivas y b) El do Global de Innovación para enfermedades
desconocimiento del individuo de su con- desatendidas, esta enfermedad causa 20 ve-
dición de infectado por VIH, en cuyo caso, ces más muertes en humanos que un patóge-
no recibe Terapia Antirretroviral de Gran no bacteriano y, aun así, el fondo económico
Afinidad (TARGA) ni profilaxis contra P. ji- para investigar meningitis bacteriana es su-
rovecii, comprometiendo, sin lugar a dudas, perior al recibido por la enfermedad fúngica
el pulmón del paciente con VIH/SIDA, sitio (24,27).
más frecuente de afección por una infección En el caso de enfermedad por VIH, can-
oportunista (13, 20). didiasis, se ha estimado a nivel mundial la
La OPS/OMS, hace mención sobre los mortalidad cruda de candidemia en apro-
retrocesos en el sistema de salud de Vene- ximadamente 40%. Sin embargo, en países
zuela (22- 24), esta conducta poco controla- como Brasil, México, Argentina, Chile, Co-
da crea un verdadero problema de salud pú- lombia y Costa Rica se señalan valores entre
blica nacional en grupos vulnerables como 20% y 63%, hasta el año 2012 (28). En Vene-
son pacientes con SIDA. De hecho, el último zuela, el porcentaje de mortalidad por candi-
anuario de mortalidad oficial, publicado y diasis no asociada a VIH/SIDA, es de 22,2%,
disponible, se corresponde con el año 2013; con una tasa de mortalidad anual (TMA) de
a partir de esa fecha no se cuenta con datos 0,04, que corresponde a la segunda causa
oficiales de mortalidad en el país. de muerte en el periodo 1996-2013 (13),
Las otras dos enfermedades relacio- mientras que, en este estudio, solo asociado
nadas con el SIDA en estas categorías, re- a VIH/SIDA, serie B20.4, resultó ser tercera
presentan un amplio conjunto de entidades causa de muerte con 15,3% y una TMA de
fúngicas indeterminadas o no especifica- 0,08. Los valores encontrados para este pe-
das. Recientemente, se han publicado do- riodo son semejantes a los reportados para
cumentos donde las infecciones sistémicas Latinoamérica (28).
por hongos fueron consideradas como en- Las infecciones fúngicas invasivas cau-
fermedades tropicales desatendidas, espe- sadas por levaduras han sido estudiadas
cíficamente en individuos con VIH/SIDA, ampliamente y se ha demostrado la inci-
destacando varios complejos de patógenos dencia de candidemia como elevada y no-
fúngicos y oportunistas (24,25). En este toriamente superior en América Latina, a
sentido, las enfermedades fúngicas oportu- la existente en Europa y los Estados Uni-
nistas donde destacan aspergilosis invasiva dos (28). Estos resultados sobre candidiasis
y criptococosis, son micosis que bien pudie- sistémica asociada a VIH, proyectan a esta
ran ser planteadas teóricamente al ítem: enfermedad, como una micosis en ascenso
Enfermedad por VIH, otras micosis, la mor- que amerita atención de las autoridades de
talidad por estas infecciones afectan a in- salud pública.
dividuos que viven en algunos países como: Los registros de muertes por grupos
Brasil, Colombia y África (7,26), acentuán- de edad, evidencian que se presentaron en
dose de esta manera el factor de desaten- pacientes adultos y pediátricos, en este úl-

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Mortalidad por micosis sistémicas asociadas a la infección por VIH en Venezuela 179

timo grupo, se observó mayor número de REFERENCIAS

muertes en recién nacidos/lactantes con
neumonía por P. jirovecii. En la infección 1. Kahn J, Walker B. Acute human immuno-
por VIH el paso de este agente fúngico de deficiency virus type 1 infection. New Engl
mujeres gestantes a sus hijos, actualmen- J Med 1998; 339:33-39.
te es tratado como un problema sanitario, 2. Fuenmayor C, García M, Contreras I, San-
teliz J, Milano M, García A, Faieta A, Pé-
desde que quedó demostrado la presencia
rez R. Utilidad de la biopsia transbronquial
de Pneumocystis en placenta y su asocia- en el diagnóstico de enfermedades pulmo-
ción con rotura prematura de membranas, nares en pacientes VIH/SIDA. Avan Biomed
sobre todo durante la última fase de em- 2014; 3(1): 8-15.
barazo. Una reducción de la duración del 3. Miceli M, Díaz J, Lee S. Emerging oppor-
embarazo, la evidencia de transmisión ver- tunistic yeast infections. Lancet Infect Dis
tical de P. jirovecci y alta tasa de infección 2011; 11: 142–151.
documentada (29), explicaría los casos 4. Rukumani V, Chandramathi S, Harvinder
mortales del grupo etario menor de dos S, Kee N, Esaki S, Denning D. Estimation
años. El grupo adulto joven, mostró ma- of the burden of serious human fungal in-
fections in Malaysia. J Fungi 2018; 4(1): 38.
yor mortalidad. Esta característica pobla-
doi:10.3390/jof4010038.
cional puede estar relacionada a la edad 5. Limper A, Adenis A, Le T, Harrison S. Fun-
de riesgo al contagio con VIH (20 años) y gal infections in HIV/AIDS. Lancet Infect
coincide con otros autores en este tipo de Dis 2017; 17(11):e334-e343. doi: 10.1016/
pacientes (11, 30). S1473-3099(17)30303-1.
Respecto a los fallecimientos según el 6. Denning D. Minimizing fungal disease
género, se encontró mayor mortalidad en deaths will allow the UN­AIDS target of redu-
hombres que en mujeres, con diferencia es cing annual AIDS deaths bellow 500 000 by
notable (p<0,0005). Esto demuestra que 2020 to be realized. Trans R Soc B London
la población masculina con VIH en Vene- Biol Sci 2016; 371 (1079). doi: 10.1098/
zuela, muere con más frecuencia por enfer- rstb.2015.0468.
medades fúngicas invasivas. Otros estudios 7. Lopes-Colombo A, Tobón A, Restrepo A,
Queiroz-Telles F, Nucci M. Epidemiology
soportan esta tendencia (11,28). Cuatro
of endemic systemic fungal infections in
infecciones fúngicas invasoras son reconoci- Latin America. Med Mycol 49(8):785-798.
das como causa importante de mortalidad, doi: 10.3109/13693786.2011.577821.
destacan criptococosis, neumonía por P. jiro- 8. Cortés-Télles A, Juarez F, Peña E. Neumonía
vecii, histoplasmosis diseminada y talaromi- por Pneumocystis jirovecii en pacientes con
cosis (peniciliosis), esta condición global de VIH. Neumol Cir Torax 2011; 70: 165-171.
enfermedades en la actualidad produce un 9. Prado M, Barbosa M, Laurenti R, Travas-
estimado de 1,7 millones de casos anuales sos L, Taborda C. Mortality due to systemic
(31). Algunos autores (23,27) sugieren que mycoses as a primary cause of death or in
la existencia de esta infección, por ejemplo, association with AIDS in Brazil: A review
en áreas rurales afecta más a los pacientes from 1996 to 2006. Mem Inst Oswaldo Cruz
con micosis oportunistas, por el poco acceso 2009; 104 (3): 513-521.
10. Maschmeyer G, Haas A, Cornely O. Inva-
al sistema de salud, pudiéndose producir un
sive aspergillosis: ep­idemiology, diagnosis
número sustancialmente mayor de muertes and management in immunocompromi-
por infección fúngica relacionados con VIH sed patients. Drugs 2007; 67: 1567-1601.
en el país. Este estudio evidencia la situación 11. Risquez A, Traslaviña F, Wannes A, Yepez P,
de la mortalidad en individuos infectados por Zafra P, Rodríguez A. Mortalidad por infec-
el VIH e infección fúngica en Venezuela para ción VIH/SIDA en Venezuela, 1996-2007.
el periodo 1996-2013. Gac Med Caracas 2011; 119(3):188-198.

Vol. 60(2): 171 - 181, 2019

180 Lemus-Espinoza y col.

12. Anuarios de Mortalidad y Estadística. Mi- 21. Rodríguez M, Betancur S, Muñoz A. Qui-
nisterio del Poder Popular para la Salud. jano M, Zuleta J. Mortalidad por el virus de
MPPS. INE 2013. [citado, 2018 abril 26]; la inmunodeficiencia humana en Colombia.
Disponible en: vital. https:// www.ovsalud. Medicina UPB 2006; 25(2):147-158.
org%2Fpublicaciones%2Fdocumentos- 22. ONUSIDA. Organización Naciones Uni-
oficiales%2Fanuario-mortalidad-2013%2F& das/ Síndrome Inmunodeficiencia Adqui-
2 0 1 3 % 2 Fu s g = A F Q j C N G d R 1 4 o H P C rida. Monitoreo global del SIDA. [en línea]
vLYxAoNqNaIwtJX32A. 2018 [citado, 2018 agosto 23]; Disponible
13. Lemus-Espinoza, D, Maniscalchi MT, Wa- en:https://www.unaids.org/sites/default/fi-
hab F, Sigona I. Mortalidad por micosis les/media_asset/UNAIDS_Factsheet_es.pdf.
sistémicas no asociadas a VIH, en Venezue- 23. Carrillo Roa, A. Sistema de salud en Ve-
la. Período 1995-2013. Invest Clin 2018; nezuela: ¿un paciente sin remedio? Cad
59(2): 107-117. https//doi.org/10.22209/ Saúde Publica 2018; 34(3):e00058517.
IC.v59n2a01. doi:10.1590/0102-311X00058517.
14. Instituto Nacional de Estadística Vene- 24. Organización Mundial de la Salud OMS:
zuela. INE. Estimaciones y proyecciones de Enfermedades Tropicales Desatendidas.
población 1950 – 2035. INE2001. [citado, [citado, 2018 agosto 28]; Disponible en:
2018 julio 30]; Disponible en: http.//www. http://www.who.int/neglected_diseases/di-
ine.gov.ve. seases/en/.2018.
15. Freund J, Simon G. Estadística elemental 25. Rodrígues M, Albuquerque P. Searching
8va edición, Prentice Hall Hispanoamérica, for a change: The need for increased sup-
1994. México, México, pp. 575. port for public health and research on
16. Armstrong J, Meintjes G, Brown, G. A ne- fungal diseases. PLoS Negl Trop Dis 2018;
glected epidemic: fungal infections in HIV/ 12(6): e0006479. https://doi.org/10.1371/
AIDS. Trends Microbiol 2014; 22(3):120– journal.pntd.0006479
127. doi: 10.1016/j.tim.2014.01.001. 26. Schwartz I, Kenyon C, Lehloenya R, Claa-
17. Queiroz-Telles F, Fahal A, Falci D, Cace- sens S, Spengane Z. AIDS-related endemic
res D, Chiller T, Pasgualotto A. Neglected mycoses in Western Cape, South Africa,
endemic mycoses. Lancet Infect Dis 2017; and clinical mimics: a cross-sectional stu-
17(11):367-377. doi: 10.1016/S1473-3099 dy of adults with advanced HIV and recent-
(17)30306-7. onset, widespread skin lesions. Open Fo-
18. Castro M, Rey G, Duque S, Pinilla C, Be- rum Infect Dis 2017; 4:ofx186. https://doi.
llo S, Aguedo C, Álvarez C. Diagnóstico de org/10.1093/ofid/ofx186 PMID: 29164168.
micosis oportunistas en pacientes con VIH/ 27. Fondo Global de Innovación para Enferme-
SIDA: un estudio de casos en Colombia. In- dades Desatendidas: G Finder Report. 2011.
fectio 2011; 15(2):92-97. [citado, 2018 septiembre 19]; Disponible en:
19. Bitar D, Lortholary O, Le Strat Y,Nicolau http://www.policycures.org/downloads/g-fin-
J, Coignard B, Tattevin P, Che D, Dromer der%20summary%202011.pdf.
F. Population based analysis of invasive fun- 28. Sifuentes J, Corzo-León D, Ponce-de-León A.
gal infections, France, 2001-2010. Emerg Epidemiology of invasive fungal infections in
Latin America. Curr Fungal Infect Rep 2012;
Infect Dis 2014; 20(7): 1149-1155. 6:23-34. doi: 10.1007/s12281-011-0081-7.
20. Wahab F, Sigona I, Ortiz I, Maniscalchi 29. Nevez G, Guillaud T, Cros P, Roue J, Le Ny
MT, Lemus-Espinoza D. Neumocistosis en F, Tierrie T, Sizun J, Parscau L, Le Gal S.
el Servicio de Medicina Interna, Complejo Pneumocystis is still involved in non-immu-
Hospitalario Universitario “Dr. Luis Razet- ne suppressed preterm infants in Europe.
ti”, Barcelona, Venezuela, 2011-2012. Sa- Clin Infect Dis 2018; 67(4):645-646. doi.
ber 2015; 4(27):547-553. org/10.1093/cid/Ciy132.

Investigación Clínica 60(2): 2019

Mortalidad por micosis sistémicas asociadas a la infección por VIH en Venezuela 181

30. Mitra A, Rodriguez-Fernandez G. Latin 31. Greene G, Sriruttan C, Le T, Chiller T, Go-

America and the Caribbean: Assessment vender N. Looking for fungi in all the right
of the advances in public health for the places: screening for cryptococcal disease
achievement of the Millennium Develop- and other AIDS-related mycoses among pa-
ment Goals. Int J Environ Res Public Health tients with advanced HIV disease. Curr Opin
2010; 7: 2238-2255. HIV AIDS 2017; 12:139-147. doi: 10.1097/
COH.0000000000000347.

Vol. 60(2): 171 - 181, 2019