Nuevos descubrimientos demuestran la regulación molecular

del proceso de la floración, fenómeno que ha fascinado desde hace

tiempo a numerosos científicos.

28 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, mayo 2011

 Miguel Ángel Blázquez es investigador del Consejo Superior de Investigaciones
Científicas en el Instituto de Biología Molecular y Celular de Plantas Primo Yúfera
de Valencia. Su interés se centra en el papel de las hormonas en el desarrollo de
las plantas.
Manuel Piñeiro es investigador titular del Instituto Nacional de Investigaciones
Agrarias en el Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas de Madrid.
Su trabajo está enfocado a comprender el modo en que la reorganización
de la cromatina modula el desarrollo vegetal.

Federico Valverde es científico titular del Consejo Superior de Investigaciones Científicas

en el Instituto de Bioquímica Vegetal y Fotosíntesis de Sevilla (CSIC-Universidad de
Sevilla). Desarrolla su investigación sobre las bases bioquímicas de la floración por
fotoperíodo en plantas modelo y de interés agroalimentario.

B I O L O G Í A V E G E TA L

Bases moleculares
de la f loración
Investigaciones recientes desvelan una imbricada red
de señales moleculares que optimiza el tiempo de f loración
y asegura el éxito reproductivo de las plantas
Miguel Ángel Blázquez, Manuel Piñeiro y Federico Valverde

L
a üĂoĈaùÿĶĄ ûĉ ċĄ ĆĈoùûĉo ćċû þa úûĉĆûĈĊaúo üaĉùÿ- tentado retrasarla indefinidamente, algo que constituye la pie-
nación desde tiempos remotos. Conocer el momen- dra filosofal de la investigación en hierbas forrajeras.
to en que florecen las plantas de cultivo resultó cru- La floración conlleva en la planta el cambio de un programa
cial en la antigüedad para optimizar la recolección de desarrollo por otro. Cuando un meristemo vegetativo (agru-
de frutos y semillas, y hoy sigue siendo un carácter pación de células no diferenciadas que se dividen activamente
primordial para la mejora de la producción agrícola. Los huma- y originan hojas y ramificaciones) recibe una determinada se-
nos han alterado con frecuencia la floración de especies culti- ñal, su programa de desarrollo se ve alterado y se convierte en
vadas. En ocasiones, las plantas han debido adaptarse a un ci- un meristemo reproductivo que da lugar a flores. Esta idea ya
clo de vida diferente al de su zona geográfica de procedencia, la recogió el poeta alemán Goethe en el siglo ĎČÿÿÿ cuando se re-
como sucedió durante la aclimatación de los cultivos america- fería a las flores como «hojas modificadas», pero ha sido gra-
nos tras su introducción en Europa. Otras veces se ha buscado cias al moderno estudio de mutantes florales de las plantas Ara-
que la floración fuera permanente, como en la coliflor, un mu- bidopsis thaliana y Antirrhinum majus cuando se ha estable-
tante de la col con una inflorescencia perpetua, o bien se ha in- cido el modelo ABC del desarrollo floral, un paradigma de la

EN SÍNTESIS

La floración es un proceso complejo Las plantas han adaptado una compli- Se presentan los últimos conocimien- genera en las hojas y se desplaza por los
que ha fascinado desde tiempos remo- cada red de señalización molecular que tos sobre el modo en que las plantas haces vasculares hasta los ápices, don-
tos a científicos y pensadores, pero solo les sirve para percibir las condiciones memorizan el paso del invierno, identi- de desencadena la formación de las
desde hace veinte años se han empe- ambientales (sobre todo, luz y tempe- fican la estación según la longitud del flores. La plasticidad de la floración se
zado a determinar las bases molecula- ratura) y decidir el mejor momento del día e integran señales internas para refleja, a nivel molecular, en la integra-
res que rigen este fenómeno. año para florecer. producir el florígeno. Esta sustancia se ción de los cambios ambientales.

Mayo 2011, InvestigacionyCiencia.es 29

 El botón floral se divide en cuatro regiones concéntricas, o ver-
Estambres Carpelos
(pistilo) ticilos, que coinciden con las células que darán lugar a sépalos,
pétalos, estambres y carpelos (pistilo). La diferenciación de estas
células en verticilos se debe a la acción individual o conjunta de
varios genes que forman los grupos A, B y C.

Pétalos RECONOCER LA DURACIÓN DE LOS DÍAS

Que las plantas florezcan en una determinada época del año no
asombra a nadie, pero sí su capacidad de identificar la longitud
Sépalos
del día y la calidad de la luz, muy superior a la de cualquier ani-
mal. Lo consiguen gracias a una dotación de detectores de luz
sin parangón en el resto de los organismos, los fotorreceptores
vegetales, y a un reloj celular autónomo que marca períodos de
24 horas y permite que cada célula se anticipe a los ciclos de luz
y oscuridad. Reloj y fotorreceptores forman una combinación
ideal para detectar la longitud del día, reconocer el momento
biología del desarrollo. Según este modelo, los diferentes verti- del año en que la planta se encuentra y decidir el mejor momen-
cilos florales, es decir, los anillos concéntricos en los que se dis- to para florecer.
ponen los órganos florales que forman la flor madura (de fuera Los animales, incluidos los humanos, poseemos un reloj cir-
a dentro, sépalos, pétalos, estambres y carpelos) están determi- cadiano (por circa, «cerca de», y dies, «día») de 24 horas, cen-
nados por la acción combinada de tres clases de genes regula- tralizado en el cerebro, en la glándula pineal, y regulado por
dores: los de clase A dirigen la formación de sépalos en el pri- hormonas como la melatonina. Este reloj interno se encarga de
mer verticilo, mientras que estos y los de clase B juntos promue- que nuestro tono muscular caiga durante la noche y se estimu-
ven el crecimiento de pétalos; la combinación de los genes de le por la mañana, incluso antes de despertarnos. Su desajuste
clase B y C conlleva el desarrollo de estambres, y los de clase C puede alterar los ritmos corporales, como cuando nos despla-
solos, carpelos en la región central de la flor. zamos a zonas con un desfase horario generalmente superior a
Sin embargo, la decisión de iniciar la floración depende de la las cuatro horas (jet lag).
activación de muy pocos genes, denominados integradores flo- En las plantas, dado que su principal fuente de energía pro-
rales. Estos actúan como interruptores que, al encenderse, de- cede del sol, anticipar el amanecer y prepararse para recibir la
sencadenan la transición floral y ponen en marcha el programa energía solar ha aportado una importante ventaja a lo largo de
ABC de desarrollo. Toda la información necesaria para determi- la evolución. De ahí que desde la existencia de las primeras bac-
nar el momento de la floración tiene como objetivo controlar a terias con fotosíntesis, las cianobacterias, el reloj circadiano re-
estos interruptores, algo que consiguen las distintas señales am- gule numerosos procesos relacionados con la obtención de ener-
bientales y endógenas. gía y el desarrollo vegetal. Desde mediados del siglo pasado se
sabe que el ritmo circadiano influye también sobre la floración,
EL MOMENTO ÓPTIMO PARA FLORECER tras observar que plantas habituadas a un fotoperíodo de pocas
Dado el carácter sésil de las plantas, que la floración suceda en horas de luz seguían floreciendo rítmicamente cuando se des-
un momento determinado del año resulta crucial para que la plazaban a otra zona con fotoperíodo cambiado. Según la re-
producción de semillas tenga lugar en las condiciones ambien- puesta al fotoperíodo, las plantas se clasifican como de día lar-

PÁGINAS PRECEDENTES: MARTIN HIRTREITER, CREATIVE COMMONS 3.0 UNPORTED; INVESTIGACIÓN Y CIENCIA (esquema flor)
tales óptimas, de manera que se garantice el éxito reproducti- go (si florecen cuando los días se alargan) o de día corto (si lo
vo. No es de extrañar, pues, que las plantas con flor (angiosper- hacen cuando los días se acortan). Ejemplos de plantas de día
mas) hayan desarrollado la capacidad de percibir señales largo son el tabaco y el rábano, mientras que el arroz o el árbol
externas y de controlar de forma muy precisa el momento de de Pascua representan plantas de día corto. Algunas plantas,
inicio de su desarrollo reproductivo. La ventaja evolutiva que como la patata o el pepino, suelen mostrarse insensibles al foto-
representa el reconocimiento del paso de las estaciones ha im- período y no dependen de un ciclo determinado de luz/oscuri-
pulsado la adquisición de mecanismos moleculares que permi- dad para florecer.
tan identificar factores ambientales, como los cambios cíclicos Arabidopsis thaliana, la especie utilizada como modelo, es
a lo largo del año en la temperatura y la duración relativa de una planta facultativa de día largo, esto es, aunque florezca prin-
los días y las noches (fotoperíodo). Así, un aumento progresivo cipalmente en día largo también puede hacerlo en día corto. Se
de la duración de los días y de la temperatura tras un período ha observado que varias mutaciones en la respuesta fotoperió-
prolongado de frío constituye una señal inequívoca de que se dica de Arabidopsis se deben a alteraciones en los fotorrecepto-
avecina la primavera, una estación favorable para muchas plan- res. La inactivación del criptocromo 2 provoca un retraso floral
tas. Si el estado de madurez de la planta y la disponibilidad de en día largo, por lo que debe ser un inductor floral; la desapari-
nutrientes son además los adecuados, las condiciones idóneas ción del fitocromo B, en cambio, acelera la floración, acción pro-
para florecer están servidas. pia de un represor floral. Sobre la función de los fotorreceptores
El empleo de especies modelo como Arabidopsis thaliana y en el desarrollo hay una excelente revisión en la presente publi-
el progreso reciente de técnicas de biología molecular, a los que cación [véase «Fitocromos y desarrollo vegetal», por J. F. Martí-
se están agregando con dinamismo otras nuevas tendencias en nez et al; IĄČûĉĊÿýaùÿĶĄ ď CÿûĄùÿa, febrero de 2002].
biología, como la genómica y la proteómica, han permitido des- De entre todas las mutaciones que alteran la floración en Ara-
velar algunos de los circuitos génicos que controlan el momen- bidopsis, la que afecta al gen CONSTANS (CO) resulta particu-
to del inicio de la floración. larmente sorprendente porque torna la planta insensible al foto-

30 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, mayo 2011

 período. La identificación del gen CO ha desvelado que codifica que las proteínas de la familia CO podrían hallarse implicadas
una proteína nueva (la proteína CO) exclusiva de vegetales, al- en la regulación fotoperiódica de procesos fisiológicos básicos.
gunos de cuyos dominios proteicos guardan similitud con acti-
vadores de la transcripción génica en animales. Estudios de hi- ¿HA PASADO YA EL INVIERNO?
bridación de ARN en micromatrices han mostrado que la expre- En numerosas especies vegetales el inicio de la floración depen-
sión de CO induce a su vez la activación de un gran número de de de que la planta haya estado previamente expuesta a un pe-
genes, entre ellos los integradores florales FLOWERING LOCUS ríodo prolongado de frío. Esta capacidad para percibir y, de al-
T (FT) y SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS 1 guna manera, recordar que la estación fría ya ha pasado, tiene
(SOC1). Además, la expresión de CO depende del ritmo circadia- un gran valor adaptativo en las plantas de climas templados, ya
no, de manera que la producción de su ARN mensajero difiere que les permite asegurarse de que la floración tenga lugar una
entre un día largo y un día corto: durante un día largo, parte de vez superado el frío invernal. El fenómeno por el que las plan-
la expresión de CO coincide con el período de luz, particular- tas inician o aceleran la floración tras una exposición prolonga-
mente al final de la tarde, mientras que en un día corto el pico da a bajas temperaturas se conoce como vernalización. El trans-
de expresión de CO se halla en la fase nocturna. curso de un período frío no induce la floración inmediata, sino
Gracias a observaciones previas sobre la señal floral, algunas que confiere a las plantas la «competencia» para florecer cuan-
de más de un siglo de antigüedad, diversos grupos, entre ellos do el resto de las condiciones ambientales y endógenas sean las
el de Steve Kay, del Instituto de Investigación Scripps de Cali- adecuadas. En el caso de especies anuales o bianuales, una vez
fornia, han postulado el modelo de la «coincidencia externa» que ha sido vernalizada, la planta mantiene el «recuerdo» del
como el que mejor explica la floración por fotoperíodo. Según invierno pasado, que solo se pierde en la siguiente generación.
este modelo, la coincidencia de un ritmo interno, que determi- Este fenómeno, que podría considerarse una forma de memoria
na el cambio cada 24 horas de una señal interna, con una señal vegetal, ha atraído el interés de los científicos durante decenios.
procedente del exterior desencadena la señal reproductiva. Esta En especies perennes, donde el proceso de vernalización apenas
conjunción se produce solo en el momento propicio del año con ha sido estudiado hasta el momento, este recuerdo ha de borrar-
una duración del día adecuada. se cada año para permitir un nuevo ciclo de floración.
Se sabía que el ritmo interno lo marcaba la regulación circa- Distintas especies y variedades vegetales muestran diferen-
diana del ARNm de CO, pero la señal externa era desconocida. tes requisitos de exposición al frío antes de florecer. Algunas
Mediante una serie de experimentos con diferentes mutantes de plantas herbáceas no florecen a menos que se sometan a un
fotorreceptores y luces de un solo color (monocromáticas) se ha período frío prolongado, es decir, su requerimiento de vernali-
demostrado que la estabilidad y actividad de la proteína CO de- zación es absoluto. Suelen ser plantas bianuales, como la remo-
pende de una señal luminosa procedente de la cascada de seña- lacha azucarera. Otras, en cambio, aceleran su floración en res-
les de diferentes fotorreceptores. De esta manera, los receptores puesta al frío pero este no es estrictamente necesario para que
de luz azul (positivos) como el criptocromo 2 estabilizan CO, florezcan. Son las variedades anuales de invierno, entre ellas
mientras que los fotorreceptores de luz roja (negativos) como el
fitocromo B desestabilizan la proteína y modulan su degrada-
ción por el proteasoma (maquinaria celular encargada de mar-
car proteínas para su degradación). Así, la estabilidad y activa-
ción de la proteína CO mediada por los receptores positivos, que
se imponen a la acción represora de los fotorreceptores negati-
vos en la tarde de un día largo (como sucede a finales de prima-
vera), constituyen la señal externa.
Al coincidir esta con la señal interna del ARNm del gen CO
se desencadena la expresión de FT, un gen que codifica un po-
tente activador de la floración en angiospermas. Este modelo
de la coincidencia externa basado en el gen CO es el más acep-
tado en la actualidad para explicar la inducción de la floración
por fotoperíodo.
La señal fotoperiódica puede ser evolutivamente tan antigua
como los propios vegetales, ya que hace poco se ha descubierto
una proteína semejante a CO en algas unicelulares, en las que
controla procesos tan fundamentales como la acumulación de al-
midón o el ciclo celular. Sorprendentemente, se ha observado en
experimentos que si esta proteína se expresa en plantas superio-
res promueve en ellas la floración temprana y reproduce el efec-
to de CO. Ello indica que el mecanismo molecular básico de la
respuesta fotoperiódica está evolutivamente muy conservado y
JOHAN N/WIKIMEDIA COMMONS

La decisión irreversible de florecer depende de una cascada de

reacciones moleculares que llevan a la activación de los integra-
dores florales, genes que ponen en marcha el desarrollo de la flor.
Antirrhinum majus es una de las especies que ha servido para es-
clarecer el modelo de desarrollo floral en las plantas.

Mayo 2011, InvestigacionyCiencia.es 31

numerosos cereales de consumo humano. Típicamente, las ta durante años. Ahora sabemos que el gen FLC de Arabidopsis
semillas de estas plantas germinan en otoño, se mantienen en thaliana codifica un factor de transcripción que actúa como un
estado vegetativo durante el invierno y florecen en primavera. potente represor de la floración. En esta especie, la presencia
Finalmente, hay las variedades anuales de primavera, que no de variantes activas del gen FRI aumenta la expresión de FLC
responden a la exposición al frío, sus semillas germinan en pri- hasta tal grado que hace retrasar el inicio de la floración. La ex-
mavera y completan su ciclo vital antes de la llegada del invier- posición prolongada a bajas temperaturas provoca una dismi-
no. A menudo coexisten en una especie variedades con distintas nución progresiva de los niveles de FLC y, por consiguiente, una
exigencias de vernalización. En ellas se han podido identificar aceleración de la floración. Las células del meristemo que dan
unos pocos genes que establecen el requerimiento de vernaliza- lugar, división tras división, a todos los órganos aéreos de la
ción. En la especie modelo Arabidopsis thaliana, dos de esos ge- planta son las que deben ser expuestas al frío para que este te-
nes determinan la respuesta ante la vernalización y su compor- jido adquiera la capacidad de responder a las señales de inicio
tamiento como planta anual de invierno; se trata de versiones de la floración.
funcionales o activas de los genes FRIGIDA (FRI) y FLOWERING La inactivación de FLC causada por un largo período de frío
LOCUS C (FLC). Por el contrario, las variedades con estos genes se mantiene estable una vez concluido el invierno, cuando la
inactivos se comportan como anuales de primavera que no res- temperatura ambiental empieza a aumentar. Las células que
ponden a la vernalización. percibieron el frío durante el invierno no darán lugar a la for-
La base molecular del proceso por el que las plantas man- mación de flores, sino sus células hijas, en las que el gen FLC se
tienen el recuerdo del invierno anterior ha permanecido ocul- ha mantenido silenciado a lo largo de sucesivas divisiones ce-

INFLUENCIA DEL FOTOPERÍODO

Percibir la longitud del día

La duración del día influye sobre la flora- mediante un control fino de la expresión de proteína CO se produce. Sin embargo,
ción. En el proceso intervienen dos pro- de su ARNm (línea magenta) y de la esta- esta proteína solo permanece estable si
teínas fundamentales: CO (círculos rojos) bilidad de la proteína (línea azul claro). hay luz. En condiciones de oscuridad es
y FT (círculo naranja). Según el modelo Confluyen señales procedentes del ritmo degradada por el proteasoma. En la ven-
más aceptado en la actualidad para ex- circadiano (reloj), la acción de los fotorre- tana marcada, que podría ser una tarde
plicar la floración dependiente del foto- ceptores (frc), sea esta positiva (verde) o de primavera-verano, coincide el pico
período, la coincidencia de un ritmo negativa (rojo), y la intervención del pro- máximo de cantidad del ARNm de CO
interno, creado por la expresión rítmica teasoma (cubo de basura), que degrada con la máxima estabilidad de la proteína,
de CO, con una señal luminosa externa CO en función del ciclo diario. El ARNm lo que lleva a su activación y la creación
desencadena la floración. El ritmo de acti- solo se sintetiza durante la noche y al final de la señal móvil en las hojas (FT) que de-
vación-degradación de CO se consigue de la tarde. A más ARNm, más cantidad sencadena la señal floral.

FLORACIÓN

Activación
FT
CO
Ritmo de frc
estabilidad
de CO
frc
Degradación
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA SEGÚN M. Á. BLÁZQUEZ, M. PIÑEIRO Y F. VALVERDE

Ritmo
de ARNm
de CO
Estabilización

Ventana
Tarde Noche Día largo de coincidencia Noche Mañana

32 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, mayo 2011

 Después de una exposición prolongada al frío, Al igual que en Arabidopsis, en otras especies
como sucede en invierno, se acelera la floración que responden a la vernalización, como algunos ce-
de plantas de la familia Brassicacea, parientes cer- reales o la remolacha, el frío actúa inactivando un
canos de la especie modelo Arabidopsis thaliana. represor floral; sin embargo, los genes implicados
Las plantas expuestas a bajas temperaturas (aba- en la vernalización no son homólogos a los de Ara-
jo) florecen antes que aquellas que no han sido ver- bidopsis. Si bien empezamos a entender los meca-
nalizadas (arriba). nismos moleculares que permiten a las plantas flo-
recer una vez ha pasado el invierno, muchas cues-
tiones permanecen todavía sin resolver, entre ellas
lulares. Ello hizo pensar durante años que este una de gran trascendencia: la naturaleza del sensor
proceso estaría mediado por mecanismos epige- que percibe las bajas temperaturas y el canal que
néticos. Los factores epigenéticos son aquellos que transmite esta señal hasta las regiones reguladoras
modifican la expresión de un gen sin alterar la se- de los genes que controlan el inicio de la floración.
cuencia de su ADN y, además, se mantienen esta-
bles a lo largo de sucesivas divisiones celulares, lo COMBINACIÓN IDÓNEA
que podría explicar la inactivación permanente DE LUZ Y TEMPERATURA
del gen FLC. Estos factores no solo afectan a la es- Como hemos indicado anteriormente, el paso del
tructura de la cromatina, esto es, la organización invierno y la llegada de la primavera van acompa-
espacial del ADN alrededor de las histonas. Me- ñados de un alargamiento de los días. Pero tam-
diante maquinarias enzimáticas celulares, tam- bién se producen aumentos paulatinos en la tem-
bién modifican químicamente el ADN y las histo- peratura media diaria, y las plantas han desarro-
nas, y contribuyen a determinar si una región del llado un sistema para percibirlos. Prueba de ello
genoma se expresa o se silencia. La combinación es que Arabidopsis, igual que otras plantas de cli-
de modificaciones presentes en la cromatina de una región del mas templados, florece más temprano si la temperatura ambien-
ADN (locus) determinada se conoce como el «código de histo- te asciende dentro de unos límites (entre unos 12 y 29 grados
nas» y resulta esencial para determinar el estado de actividad centígrados). De hecho, un aumento importante de la tempera-
transcripcional de ese locus. tura elimina a veces la necesidad de otros estímulos, como la
El trabajo de diversos grupos de investigación, entre los que duración del día, para iniciar la floración.
destacan el de Caroline Dean, del centro John Innes de Norwich, Aún se desconoce el mecanismo molecular por el que las plan-
y el de Rick Amasino, en la Universidad de Wisconsin, ha de- tas obtienen y utilizan esta información, aunque los estudios ge-
mostrado que los procesos de reorganización de la cromatina néticos han apuntado a algunos componentes que participan en
son esenciales para la respuesta de vernalización en Arabidop- esta vía de regulación. En Arabidopsis, las mutaciones en el gen
sis. Durante la exposición al frío, las histonas presentes en la FLOWERING CONTROL LOCUS A (FCA) provocan una floración
cromatina de la región de FLC van sufriendo modificaciones tardía, tanto en días largos como en días cortos, y anulan la ca-
progresivas que acaban silenciando la expresión de ese gen. pacidad de florecer en respuesta al ascenso de temperaturas. Ese
Además, se han identificado diversas proteínas necesarias gen codifica una proteína de unión al ARN y presumiblemente
para la respuesta de vernalización. Entre ellas se encuentra participa en el procesamiento alternativo de los ARNm de otros
VERNALIZATION 2 (VRN2), una proteína homóloga a facto- genes que controlan la floración. Ello sugiere que la ruta de se-
res del grupo Polycomb (PcG) previamente identificados en ñalización definida por estos genes participa en la percepción
Drosophila melanogaster (la mosca del vinagre), y que funcio- de la temperatura y en la activación de la floración. Dentro de
nan como represores transcripcionales al modificar la organi- esta ruta se incluye el gen FVE, que codifica una proteína que
zación de la cromatina. En plantas mutantes de Arabidopsis forma parte de complejos proteicos implicados en el silencia-
con proteínas VRN2 no funcionales se producen errores en el miento de genes a través de la organización de la cromatina.
código de histonas, el encargado de apagar la expresión del gen Se desconocen todavía los sensores que perciben las va-
FLC tras la exposición de las plantas al frío; como consecuen- riaciones iniciales en la temperatura media, aunque cabe la
cia, las plantas no pueden responder a la vernalización. VER- posibilidad de que la propia actividad bioquímica de las pro-
«EPIGENETIC REGULATION IN THE CONTROL OF FLOWERING», POR MYLNE ET AL. EN COLD

NALIZATION INDEPENDENT 3 (VIN3) es otra proteína im- teínas FCA y FVE sea sensible a dichos cambios. Se ignora
plicada en la respuesta de vernalización en Arabidopsis. La ex- también el mecanismo directo por el que las proteínas FCA y
presión de VIN3 se induce tras la exposición prolongada de las FVE regulan a sus genes diana, aunque sí se sabe desde hace
plantas a bajas temperaturas. Al igual que VRN2, VIN3 tam- algunos años que esas proteínas son necesarias para apagar
bién actúa mediante la reorganización de la estructura de la la expresión de FLC. Nuevamente se pone de manifiesto la im-
SPRING HARBOR SYMPOSIA ON QUANTITATIVE BIOLOGY LXIX, 2004

cromatina del gen FLC. Estos estudios han puesto de manifies- portancia de este represor de la floración en la regulación de
to la importancia de las modificaciones de la cromatina para dicho proceso. De hecho, se ha propuesto hace poco que FLC
inhibir la expresión de FLC en respuesta al frío. La cromatina actuaría como un potente inhibidor de la ruta que lleva a la
de ese locus adquiere una conformación inactiva e «imprime» floración en respuesta a las altas temperaturas. Además de
en la memoria de la planta el recuerdo del frío invernal. La FLC, otros factores de transcripción de la familia MADS-box
proteína FLC impide la activación de los genes integradores participarían en el mecanismo molecular que permite a la
florales FT y SOC1, que inducen el inicio de la floración. De ahí planta conocer la temperatura. Estas proteínas inhibidoras
que el interruptor epigenético que silencia la expresión de FLC del inicio de la floración impiden, de manera similar a FLC,
tras el paso de la estación fría facilite la activación de los inte- la activación del integrador floral FT que, como hemos visto
gradores florales, con lo que la planta adquiere la capacidad anteriormente, también está regulado por el mecanismo en-
de florecer. cargado de percibir la duración relativa del día.

Mayo 2011, InvestigacionyCiencia.es 33

 Una consecuencia interesante de que FT responda tanto a terminar el momento de floración a lo largo del ciclo vital de
cambios del fotoperíodo como de temperatura es que a través la planta.
de esta proteína se integran de manera sinérgica dos tipos de El efecto más llamativo sobre el control de la floración por
información complementarios, luz y temperatura, que varían una hormona lo protagonizan las giberelinas. En Arabidopsis y
a lo largo de las estaciones. La idea de la percepción coordina- un gran número de dicotiledóneas, la deficiencia en la síntesis
da de ambos parámetros viene apoyada por la observación del de estas hormonas impide a las células vegetales expandirse, lo
funcionamiento distinto de los fotorreceptores en función de que resulta en un tamaño reducido de la planta. Pero, además,
la temperatura, de manera que actuarían como sensores de luz las plantas de Arabidopsis con una escasa síntesis o percepción
modulados por la temperatura ambiental. de las giberelinas florecen más tarde en condiciones de día lar-
go, e incluso no florecen en absoluto cuando el día es corto. Es-
CONTROL HORMONAL tas observaciones hacen suponer que las giberelinas permitirían
Raro es el proceso fisiológico de las plantas en cuya regulación asegurar la floración en casos de ausencia de otros estímulos am-
no intervenga una hormona vegetal. Esta afirmación se ilus- bientales. Estas hormonas resultan aún más decisivas para al-
tra con ejemplos que van desde la germinación de las semillas gunas especies que habitan en los trópicos, para las que el paso
(las giberelinas, unas hormonas, contrarrestan el letargo im- de las estaciones no supone una señal instructiva.
puesto por el ácido abscísico durante el desarrollo embriona- La base molecular de la inducción de la floración por gibe-
rio y la maduración de las semillas), hasta la infección por pa- relinas parece residir principalmente en la activación de la
tógenos (el ácido salicílico y el ácido jasmónico activan la transcripción del gen LFY, descrito en el laboratorio de Detlef
respuesta sistémica de la planta para prevenir posteriores ata- Weigel, del Instituto Max Planck de Biología del Desarrollo, en
ques) o la maduración de los frutos gracias al etileno [véase Tubinga. LFY es uno de los últimos responsables de la puesta
«Las hormonas vegetales», por Antonio Granell y Juan Carbo- en marcha del programa de desarrollo floral, en el que también
nell; IĄČûĉĊÿýaùÿĶĄ ď CÿûĄùÿa, abril de 1995]. De forma equiva- intervienen otros integradores florales, como SOC1 o AP1. Esta
lente, algunas hormonas influyen de manera decisiva en de- activación está precedida por un aumento en paralelo de la con-

¿ C UÁ N D O F L O R E C E R ?

Un gen represor que controla la floración

La floración se produce solo cuando se inhibe el gen FLC. El pro- Después de un período vegetativo, las células del meristemo
ceso no puede tener lugar si ese gen se expresa y la proteína apical empiezan a producir flores. Ello sucede solo si se inhibe el
FLC se halla presente. La organización de la cromatina, consti- gen FLC en esas células, lo que se consigue en la fase de vernali-
tuida por el enrollamiento del ADN alrededor de ciertas proteí- zación: al pasar por un período prolongado de bajas temperatu-
nas, las histonas, representa el factor clave que controla la expre- ras, se sintetiza un complejo de proteínas, entre las que se encuen-
sión o silenciamiento del gen FLC. tran VIN3 y proteínas del grupo Polycomb como VRN2. Esas
Durante la fase de semilla y al principio de la fase juvenil de proteínas se unen al ADN a nivel del gen FLC, lo que provoca la
Arabidopsis thaliana, varias proteínas inhiben la expresión de los condensación de la cromatina alrededor del gen y frena su expre-
integradores florales, lo que evita una floración prematura. sión. Los genes florales pueden entonces activarse.

Meristemo apical Conformación laxa de la cromatina

Gen FLC activo Arabidopsis

thaliana
ADN

AUSENCIA
DE FLORACIÓN Histona
Gen FLC inactivo

Condensación de la cromatina

FLORACIÓN

34 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, mayo 2011

 S E ÑA L E S C O N V E R G E N T E S

Las principales rutas florales

La floración está controlada por señales ambientales (como la longitud de los días y la temperatura) y por factores endógenos (como
el estado nutricional y ciertas hormonas). Cada uno de estos factores activa cascadas de señalización particulares que acaban con-
vergiendo en ciertos genes clave que integran información de distinta naturaleza. En última instancia, estos se encargan de poner en
marcha los grupos de genes ABC responsables del desarrollo de la flor. (En el esquema, las líneas terminadas en una flecha indican
un efecto promotor, mientras que las terminadas en una barra, un efecto inhibidor.)

Ruta dependiente del fotoperíodo (rojo): La longitud de los días

se percibe a través de un mecanismo en el que participan los LUZ TEMPERATURA
fotorreceptores y el reloj circadiano; ello permite que la proteína
CONSTANS (CO) active a sus dianas FT y SOC1 solo cuando los
días se alargan. Fotorreceptores
HORMONAS
Ruta dependiente de la temperatura (azul): Por una parte, la expo-
sición transitoria a temperaturas próximas a la congelación —que VRN
indica que ha pasado el invierno— es necesaria para que los genes NUTRIENTES
VRN silencien a FLC, un represor de la floración que impide que se FCA
active FT. Antes del invierno, el gen FRI hace aumentar la expresión
de FLC y evita la floración. Por otra parte, el aumento paulatino de la
temperatura cuando se acerca la primavera es percibido como una Giberelinas
CO
señal para que FCA inhiba también a FLC y se facilite así la activación
de FT por parte de CO. De esta manera, FT se comporta como un FLC FRI Sacarosa
integrador que se activa únicamente cuando las condiciones de luz
y temperatura son propicias. Su función principal es conseguir que
los genes APETALA 1 (AP1) y LEAFY (LFY) se expresen por encima de FT SOC1
cierto nivel umbral y se inicie el desarrollo floral.
FD
AP1 LFY
Ruta dependiente de factores endógenos (verde): LEAFY, por su parte,
también actúa de integrador de factores endógenos, como los que
determinan el estado nutricional (en función de la sacarosa circulante
por el floema) y otros factores endógenos de la planta (mediados por el Genes ABC
contenido de las hormonas giberelinas).

centración de giberelinas y de la sacarosa circulante por el floe- matizando e integrando en numerosos nodos, que a su vez dis-
ma (el tejido que transporta sustancias de una parte a otra de tribuyen la información en cascada.
las plantas). En ensayos in vitro, se ha comprobado que ambos Si nos fijamos en las señales inductoras de la floración po-
compuestos activan el promotor del gen LFY de manera sinér- dríamos definir esencialmente tres rutas de señalización: la ruta
gica. Esta observación apunta a un posible mecanismo de in- dependiente de fotoperíodo, la ruta dependiente de la tempe-
tegración entre la edad de la planta y su estado nutricional, con ratura y la ruta que responde al estado nutricional de la planta
el que se determina la capacidad de la planta para responder (basada en los azúcares circulantes y en las giberelinas).
a las señales inductoras de la floración. En esta señal depen- Una observación interesante es que en la mayoría de las es-
diente de la edad, los genes TEMPRANILLO (TEM) reprimen pecies, la decisión de florecer no tiene vuelta atrás. ¿Cómo se
la expresión de FT, de manera que CO no pueda activar su ex- convierten señales pequeñas, a veces aditivas y a veces contra-
presión en fases juveniles del desarrollo. puestas, en una decisión concreta de florecer? De nuevo, la res-
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA SEGÚN M. Á. BLÁZQUEZ, M. PIÑEIRO Y F. VALVERDE (ambas páginas)

puesta reside en la arquitectura de la red de señalización. En

FLORÍGENO: INTEGRACIÓN ESPACIAL cada nodo de integración se evalúa el balance de actividades
DE LA SEÑAL promotoras y represoras de la floración y el resultado se trans-
De todo lo expuesto se extrae una conclusión: las plantas han mite al siguiente nodo en la cascada. En último término, la de-
desarrollado un mecanismo de inducción de la floración que cisión irreversible de florecer depende de un mecanismo de
aglutina señales muy diversas, tanto ambientales como relacio- acumulación progresiva de los integradores florales, que solo
nadas con su estado nutricional y edad. Este mecanismo presen- cuando superan cierto nivel umbral pueden activar el progra-
ta la robustez necesaria para distinguir entre las señales reales ma de desarrollo floral.
y el ruido de fondo, la plasticidad que permite adaptarse a há- Por último, una cuestión planteada hace al menos un siglo
bitats muy distintos y una estructura que limita la acumulación y no resuelta hasta estos últimos años es cómo se produce la in-
de mutaciones que impidan la floración. A ello contribuye en tegración espacial de las señales inductoras de la floración. La
gran medida la arquitectura de la maquinaria de señalización idea de que las hojas participan en la generación de alguna se-
de la floración, que se podría describir como una red de carre- ñal química que influye a distancia en la floración la expresó
teras con múltiples nodos o intersecciones, todas confluyendo por primera vez Julius von Sachs en 1865 y la rubricó James
en un mismo destino. Así, en lugar de existir un único punto de Knott (1934), de la Universidad de Cornell, con sus trabajos con
integración de la información, las señales se van amplificando, la espinaca. Knott descubrió que la percepción del fotoperíodo

Mayo 2011, InvestigacionyCiencia.es 35

tenía lugar en las hojas. Dado que el desarrollo floral sucede mente a los genes que inician el programa del desarrollo floral
en el ápice de la planta, debería existir una señal de larga dis- y que se expresa únicamente en el ápice. Ello indicaba a las cla-
tancia que fuera transmitida desde las hojas hasta el ápice para ras que FT, aunque se produjera en el floema de las hojas, se ha-
iniciar la floración. llaba también presente en el ápice. Mediante técnicas inmuno-
Sin embargo, el término «florígeno» fue acuñado por el fisió- lógicas y otros métodos, varios laboratorios, como el de George
logo vegetal ruso Mikhail Chailakyan (1936), quien demostró que Coupland, del Instituto Max Planck de Desarrollo Vegetal de Co-
la señal inductora de la floración podía ser transmitida median- lonia, han conseguido visualizar el movimiento de FT desde las
te un injerto de plantas a las que se había inducido la floración células del floema hasta el meristemo apical. De modo intere-
a plantas que crecían en condiciones no inductoras. La univer- sante, se ha podido observar tanto en plantas de arroz como de
salidad de esta señal encontró apoyo en nuevos estudios con in- Arabidopsis. El hecho de que el papel florigénico de FT se haya
jertos interespecíficos realizados por Jan Zeevaart, de la Univer- conservado y funcione con el mismo mecanismo en plantas tan
sidad de Michigan, a lo largo de varios años con la familia de las alejadas evolutivamente apoya la universalidad de esta señal.
Crasuláceas, que cuenta con plantas de día largo y de día corto: Las plantas son, pues, enormemente plásticas a la hora de
en cualquiera de las combinaciones de injertos entre dichas plan- determinar el momento exacto de florecer, y de ello depende
tas, la planta inducida transmitía la señal a la no inducida, aun- su éxito como especies. Pueden notar casi cualquier variación
que sus hábitos de floración fueran opuestos. ambiental, lo que les sirve para predecir e indicar el mejor mo-
Desde entonces, la búsqueda del florígeno —la identificación mento del año para la floración. Además, se aseguran la per-
de su naturaleza molecular— ha originado numerosas teorías. cepción de los cambios gracias a una gran redundancia en la
Georges Bernier, de la Universidad de Lieja, ha propuesto que señalización, de manera que si una ruta falla, la planta todavía
el florígeno podría consistir en una mezcla de sustancias circu- pueda dejar descendencia por un mecanismo alternativo. Es-
lantes por el floema, que cuando alcanzaran unas proporciones tamos aún lejos de conocer todos los detalles de este imbrica-
relativas determinadas inducirían la floración. Esta observación do sistema de señalización. Pero las investigaciones de los úl-
viene apoyada por la capacidad florigénica que presentan algu- timos años han permitido explicar el proceso molecular de una
nas hormonas como las giberelinas o sustancias como la saca- respuesta fisiológica vegetal de gran trascendencia para el de-
rosa, que circulan por el floema. sarrollo humano y que había permanecido secreta desde los co-
Sin embargo, varios resultados apuntan, de hecho, a la pro- mienzos de la agricultura.
teína FT como un componente fundamental del florígeno. En
primer lugar, se sabía que FT se localiza preferentemente en el
floema; en segundo lugar, se había identificado FT en el exuda- PA R A S A B E R M Á S
do floemático de Brassica napus en floración, y en tercer lugar,
los estudios genéticos habían demostrado que FT resultaba in- Regulation and identity of florigen: flowering locus T moves center stage. F. Turck, F. For-
nara y G. Coupland en Annual Review of Plant Biology, vol. 59, págs. 573-594, 2008.
dispensable para la inducción de la floración por parte de CO. Mais qu’est-ce qui fait fleurir les plantes? F. Parcy en Pour la Science, vol. 381, julio de 2009.
Además, se encontró que FT formaba in vivo un complejo con Seasonal and developmental timing of flowering. R. Amasino en Plant Journal, vol. 61, págs.
FD, un factor de transcripción necesario para activar directa- 1001-1013, 2010.

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36 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, mayo 2011