UNIVERSIDAD DE LA LAGUNA

Estudio faunístico y sistemático

de helmintos de aves canarias

Autor: Foranda Rodríguez, Pilar

Directores: Antonio del Castillo Remiro

y Juan Carlos Casanova García

Departamento de Parasitología, Ecología y Genética

DEPARTAMENTO DE PARASITOLOGÍA, ECOLOGÍA Y
GENÉTICA
UNIVERSIDAD DE LA LAGUNA

ESTUDIO FAUNÍSTICO Y SISTEMÁTICO DE

HELMINTOS DE AVES DE CANARIAS

Memoria que presenta la Lcda. Dª. Pilar Foronda Rodríguez

para optar al Grado de Doctor en Biología
La Laguna, julio 2002
 UNIVERSIDAD DE LA LAGUNA
Dpto. de Parasitología, Ecología y Genética
Facultad de Farmacia
Avda. Astrofísico F. Sánchez, s/n
38271 La Laguna, Tenerife, Spain
Tlfno.(922) 318484
Fax (922) 318514

D. Antonio del Castillo Remiro, y D. Juan Carlos Casanova García

codirectores de la Tesis Doctoral “ESTUDIO FAUNÍSTICO Y SISTEMÁTICO
DE HELMINTOS DE AVES DE CANARIAS” realizada por la Lcda. en
Biología Dª. Pilar Foronda Rodríguez

INFORMAN:

Que la mencionada Tesis Doctoral, ha sido realizada en los laboratorios

del Departamento de Parasitología, Ecología y Genética de la Universidad de la
Laguna y del Departamento de Parasitología de la Universidad de Barcelona, y
que la misma reúne las condiciones de calidad y rigor científico para que pueda
ser presentada y defendida ante la comisión nombrada al efecto.
Y para que así conste para el inicio de los trámites de su presentación,
emitimos el informe altamente favorable.
La Laguna, dos de abril de dos mil dos.
 UNIVERSIDAD DE LA LAGUNA
Dpto. de Parasitología, Ecología y Genética
Facultad de Farmacia
Avda. Astrofísico F. Sánchez, s/n
38271 La Laguna, Tenerife, Spain
Tlfno.(922) 318484
Fax (922) 318514

D JOSÉ MARÍA FERNÁNDEZ-PALACIOS MARTÍNEZ, PROFESOR

TITULAR DE ECOLOGÍA Y DIRECTOR DEL DEPARTAMENTO DE
PARASITOLOGÍA, ECOLOGÍA Y GENÉTICA DE LA UNIVERSIDAD DE
LA LAGUNA,

CERTIFICA:

Que en el Consejo de Departamento celebrado el 14 de mayo de 2002 se

estudió la propuesta de autorización de lectura de Tesis Doctoral titulada
“ESTUDIO FAUNÍSTICO Y SISTEMÁTICO DE HELMINTOS DE AVES
DE CANARIAS”, que presenta la licenciada Dª. Pilar Foronda Rodríguez.
Vista la calidad del trabajo presentado y estudiado el informe de los
directores, este Departamento acuerda autorizar la iniciación de los trámites para
su posterior defensa.
La Laguna catorce de mayo de dos mil dos.
SERVICIO DE CONTABILIDAD Y OFICINA PRESUPUESTARIA
 Quiero dedicar este trabajo a mis padres, Gonzalo y Montse, y a mis
hermanos, Montse, Gonza y Ani, por el cariño y apoyo constante, por haberme
ayudado en todo momento, gracias por estar siempre ahí, los quiero mucho.
AGRADECIMIENTOS

Esta Tesis Doctoral me da la oportunidad de agradecer a todas aquellas

personas e instituciones que han hecho posible que este estudio haya sido llevado a
término. No querría olvidar a nadie, pero soy consciente de que es muy difícil
plasmar en unas líneas toda la ayuda que he recibido durante estos años. Pido
perdón a todos aquellos que se sientan olvidados, mi agradecimiento es igualmente
sincero.
En primer lugar, quería agradecer a los equipos de Parasitología del
Departamento de Parasitología, Ecología y Genética de la Facultad de Farmacia de
la Universidad de La Laguna y al equipo de Helmintología de la Unidad de
Parasitología de la Universidad de Barcelona el haberme aceptado en su grupo de
trabajo. En este sentido quiero manifestar mi más sincero agradecimiento al Dr.
Basilio Valladares en la Universidad de la Laguna y al Dr. Carlos Feliu en la
Universidad de Barcelona, responsables de ambos grupos de investigación, por
haber confiado en este proyecto de Tesis Doctoral y haberme apoyado en todo
momento.
Al Dr. Antonio del Castillo y al Dr. Juan Carlos Casanova, directores de la
Tesis Doctoral, por su ayuda y amistad, que han sido dos valores que se han
sucedido a lo largo de estos años y dos de los pilares que han motivado llevar a
término este trabajo. A mis dos directores, gracias.
En el trabajo llevado a cabo en el Laboratorio de Parasitología de la
Universidad de La Laguna han sido muchas las personas que me han ayudado. A
todas ellas gracias. Sin embargo, atención especial merecen los doctores Fernando de
Armas, Enrique Martínez, Jose Enrique Piñero y Mariano Hernández por su ayuda
profesional y por su amistad.
Al Excmo. Cabildo Insular de Tenerife por el apoyo económico en la
realización de este trabajo. Al servicio de guardería del mismo por la proporción de
muestras. A la Consejería de Medio Ambiente del Gobierno de Canarias por el
aporte de muestras.
 A Elena, quisiera agradecerle especialmente la sincera amistad, comprensión
y apoyo que me ha ayudado a recuperar el ánimo en muchos momentos difíciles. Por
la inmensa ayuda en la elaboración de este trabajo.
A Néstor, por no perder la alegría, por la inmensa ayuda tanto en lo
profesional como en lo personal, que ha sido imprescindible para mantener la ilusión
de terminar esta tesis.
A Antonio y Jacob, por estar siempre ahí, por su gran ayuda y apoyo
continuo, por los momentos compartidos.
A Toña y Ana por su ayuda imprescindible en el desarrollo de la biología
molecular, sin su ayuda no hubiera sido posible su realización. Por la amistad
compartida en estos años.
A mis compañeros de laboratorio Goretti, Violeta, Alexis, Angélica, Cristina,
Ana, Silvia, Ada, Emma, Paul y Rosa por su ayuda e interés y por compartir las
largas horas de laboratorio y hacerlas más agradables.
Durante las estancias en el Laboratorio de Parasitología de la Universidad
de Barcelona agradezco a todos aquellos que han mostrado interés en este trabajo y
facilitado la resolución del mismo. En este sentido no puedo olvidar al doctor Jordi
Miquel por hacer posible la realización de la Microscopía Electrónica y por el
interés demostrado.
A la Dra. Francis Santalla y a Natalia Laplana por su eterna hospitalidad,
ayuda y comprensión. Por la gran amistad y ayuda en la realización de este trabajo.
Un fuerte abrazo.
A los compañeros de laboratorio de Barcelona Mercedes, Xavi, Jordi,
Débora, Carmen, Alexis y Gemma, por el apoyo, los momentos compartidos y por la
ayuda prestada.
A mis padres y hermanos por el gran cariño, comprensión y apoyo en todo
momento, sin ellos no hubiera sido posible la realización de esta Tesis Doctoral.
Eternamente y con todo el cariño, muchas gracias.
RESUMEN

Pilar Foronda Rodríguez, 2002. “Estudio faunístico y sistemático de helmintos de

aves de Canarias.” Tenerife. Universidad de La Laguna. Departamento de
Parasitología, Ecología y Genética.

Se estudió la helmintofauna parásita de cinco especies de aves (Alectoris

barbara Bonnaterre, 1790, Chlamydotis undulata Jackin, 1784, Columba livia
Gmelin, 1789, Fulica atra Linnaeus, 1758 y Larus cachinnans Pallas, 1826) en
las islas Canarias y fueron detectadas 20 especies de helmintos: Paramonostomum
sp. (Notocotylidae) [Digenea]; Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896,
Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp. (Tetrabothriidae), Raillietina micracantha
(Fuhrmann, 1909) López Neyra, 1942, Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925,
Otiditaenia conoides (Bloch, 1782) (Davaineidae), Hispaniolepis villosa Bloch,
1782 (Hymenolepididae), Lyruterina nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya &
Spasskii, 1971 (Paruterinidae), Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779)
Railliet, 1896 (Dilepididae) [Cestoda]; Tetrameres (Tetrameres) fissispina
(Diesing, 1861) Travassos, 1915 (Tetrameridae), Cosmocephalus sp.,
Synhimantus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858) (Acuariidae), Heterakis
gallinarum (Gmelin, 1790) (Heterakidae), Ascaridia galli (Schrank, 1788)
Freeborn, 1923, Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913
(Ascaridiidae), Capillaria sp., Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945),
Eucoleus annulatus (Molin, 1858) López Neyra, 1947, Aonchotheca sp. y
Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858) (Trichuridae) [Nematoda]. En A. barbara
fueron encontradas siete especies de helmintos (C. infundibulum, L.
nigropunctata, A. caudinflata, A. galli, B. obsignata, E. annulatus, H.
gallinarum), tres en C. undulata (P. nana, O. conoides, H. villosa), cinco en C.
livia (R. micracantha, Aonchotheca sp., T. fissispina, S. (D.) spiralis, A.
columbae), dos en F. atra (Paramonostomum sp., Capillaria sp.), y tres en L.
cachinnans (T. (O.) erostris, Tetrabothrius (Neotetraobthrius) sp.,
Cosmocephalus sp.). La clasificación sistemática de especies de helmintos
detectadas puso de manifiesto la reconsideración del género Paramonostomum.
En cestodos, para poder considerar la creación de una nueva especie de
Tetrabothrius obtenida a partir de L. cachinnans, es necesario conseguir más
material con el fin de diferenciar a nivel específico desde el punto de vista
morfológico. Se ha discutido el espectro helmintiano detectado en los
hospedadores a la luz de los datos faunísticos y distribución geográfica de los
helmintos parásitos a nivel genérico del hospedador. Varias especies fueron
denunciadas por primera vez en las islas Canarias. Se ha detectado un efecto de
aislamiento, en cuanto a que los hospedadores mostraron helmintofaunas
reducidas en comparación a las continentales. Estudios taxonómicos de cestodos a
partir del 18S ADNr revelaron una sistemática conflictiva entre davaineidos y
paruterínidos.
Desde un punto de vista filogenético, los caracteres morfológicos basados
en la presencia/ausencia de órgano paruterino y huevos con cápsula fueron
considerados por primera vez como caracteres convergentes y a partir de esto, la
posición taxonómica de varias especies de la familia Paruterinidae y Davaineidae
fueron reconsideradas.

Palabras clave: Alectoris barbara, Chlamydotis undulata, Columba livia, Fulica

atra, Larus cachinnans, Paramonostomum sp., Tetrabothrius (Oriana) erostris,
Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp., Raillietina micracantha, Pseudidiogenes
nana, Otiditaenia conoides, Hispaniolepis villosa, Lyruterina nigropunctata,
Choanotaenia infundibulum, Tetrameres (Tetrameres) fissispina, Cosmocephalus
sp., Synhimantus (Dispharynx) spiralis, Heterakis gallinarum, Ascaridia gall,
Ascaridia columbae, Capillaria sp., Baruscapillaria obsignata, Eucoleus
annulatus, Aonchotheca sp., Aonchotheca caudinflata, Trematoda, Cestoda,
Nematoda, sistemática, taxonomía, faunística, filogenia molecular.

ABSTRACT

Pilar Foronda Rodríguez, 2002. “Estudio faunístico y sistemático de helmintos de

aves de Canarias.” Tenerife. Universidad de La Laguna. Departamento de
Parasitología, Ecología y Genética.

The parasitic helminth fauna of five bird species (Alectoris barbara

Bonnaterre, 1790, Chlamydotis undulata Jackin, 1784, Columba livia Gmelin,
1789, Fulica atra Linnaeus, 1758 and Larus cachinnans Pallas, 1826) in Canary
islands were studied 20 helminth species were found: Paramonostomum sp.
(Notocotylidae) [Digenea]; Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896,
Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp. (Tetrabothriidae), Raillietina micracantha
(Fuhrmann, 1909) López Neyra, 1942, Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925,
Otiditaenia conoides (Bloch, 1782) (Davaineidae), Hispaniolepis villosa Bloch,
1782 (Hymenolepididae), Lyruterina nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya &
Spasskii, 1971 (Paruterinidae), Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779)
Railliet, 1896 (Dilepididae) [Cestoda]; Tetrameres (Tetrameres) fissispina
(Diesing, 1861) Travassos, 1915 (Tetrameridae), Cosmocephalus sp.,
Synhimantus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858) (Acuariidae), Heterakis
gallinarum (Gmelin, 1790) (Heterakidae), Ascaridia galli (Schrank, 1788)
Freeborn, 1923, Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913
(Ascaridiidae), Capillaria sp., Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945),
Eucoleus annulatus (Molin, 1858) López Neyra, 1947, Aonchotheca sp. and
Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858) (Trichuridae) [Nematoda]. Seven
helminth species were found in A. barbara (C. infundibulum, L. nigropunctata, A.
caudinflata, A. galli, B. obsignata, E. annulatus, H. gallinarum), three in C.
undulata (P. nana, O. conoides, H. villosa), five in C. livia (R. micracantha,
Aonchotheca sp., T. fissispina, S. (D.) spiralis, A. columbae), two in F. atra
(Paramonostomum sp., Capillaria sp.), and three in L. cachinnans (T. (O.)
erostris, Tetrabothrius (Neotetraobthrius) sp., Cosmocephalus sp.). Systematic
classification of detected helminth species reveals that the genus
Paramonostomum were reconsidere. In cestodes, the consideration of a new
species of Tetrabothrius from L. cachinnans requires more material to specific
differentiation to morphological level. The host helminth spectra detected were
discussed in the light of faunistical data of parasitic helminth to host genus level
and geographical distribution. For first time, the species are denunced in Canary
Islands. An isolationist effect were detected, hosts show reducted helminth faunas
from continental ones. Taxonomic studies of cestodes from the 18S rDNA reveals
a conflictive sistematics between davaineineds and paruterinids.
From phylogenetical point of view, the morphological characters based on
the presence/absence of paruterine organ and capsulated eggs were considered for
first time as convergent character and from this, the sistematic position of several
species in the families Paruterinidae and Davaineidae reconsidered.

Key words: Alectoris barbara, Chlamydotis undulata, Columba livia, Fulica atra,
Larus cachinnans, Paramonostomum sp., Tetrabothrius (Oriana) erostris,
Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp., Raillietina micracantha, Pseudidiogenes
nana, Otiditaenia conoides, Hispaniolepis villosa, Lyruterina nigropunctata,
Choanotaenia infundibulum, Tetrameres (Tetrameres) fissispina, Cosmocephalus
sp., Synhimantus (Dispharynx) spiralis, Heterakis gallinarum, Ascaridia gall,
Ascaridia columbae, Capillaria sp., Baruscapillaria obsignata, Eucoleus
annulatus, Aonchotheca sp., Aonchotheca caudinflata, Trematoda, Cestoda,
Nematoda, systematic, taxonomy, faunistic, molecular phylogeny.
ABREVIATURAS

DE: Desviación estándar

A.c: Andrya cuniculi
A.d: Anoplocephaloides dentata Z98356-Z98358
C.i: Choanotaenia infundibulum
ES: Error estándar
G.s: Gyrodactylus salaris Z26942
L.n: Lyruterina nigropunctata
M.c: Mosgovoyia ctenoides
N: tamaño muestral
P.n: Pseudidiogenes nana
R.a: Raillietina australis AF286980
R.m: Raillietina micracantha
T.e: Tetrabothrius erostris AJ287581
T.f: Tetrabothrius forsteri AF124473
T.p: Taenia parva
T.pi: Taenia pisiformis larvae
T.s1: Tetrabothrius sp.1
T.s2: Tetrabothrius sp.2 AJ287582
Ts: Transiciones
Tv: Transversiones
ÍNDICE
INTRODUCCIÓN 15
HIPÓTESIS DE TRABAJO 37
OBJETIVOS 39

1- MATERIAL, MÉTODOS Y TÉCNICAS 41

1.1- Material de hospedadores 41
1.1.1- Bionomía de Alectoris barbara Bonnaterre, 1790 42
1.1.2- Bionomía de Chlamydotis undulata Jackin, 1784 43
1.1.3- Bionomía de Columba livia Gmelin, 1789 44
1.1.4- Bionomía de Fulica atra Linnaeus, 1758 46
1.1.5- Bionomía de Larus cachinnans Pallas, 1826 47
1.2- Procedencia del material de hospedadores 49
1.3- Métodos y técnicas 50
1.3.1- Métodos zoológicos 51
1.3.1.1- Captura de los hospedadores 51
1.3.1.2- Toma de datos de los hospedadores 52
1.3.1.3- Recolección de los helmintos parásitos 52
1.3.2- Métodos helmintológicos 52
1.3.2.1- Fijación y conservación de los helmintos 53
1.3.2.2- Preparación de los helmintos para su estudio al microscopio óptico 54
1.3.2.2.1- Tinción y montaje de platelmintos 54
1.3.2.2.2- Montaje extemporáneo de Nematodos 55
1.3.2.3- Determinación definitiva al microscopio óptico 56
1.3.2.4- Preparación de los helmintos para su estudio al M.E.B. 56
1.4- Material helmintológico. Material, métodos y técnicas moleculares 58
1.4.1- Material helmintológico 58
1.4.1.1- Taxones incluidos en el análisis 58
1.4.2- Material, métodos y técnicas moleculares 60
1.4.2.1- Material 60
1.4.2.2- Extracción de ADN genómico 61
1.4.2.3- Condiciones de la Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) 62
1.4.2.4- Electroforesis de ADN en geles de agarosa 63
1.4.2.5- Purificación de los productos de PCR 64
1.4.2.6- Clonaje 64
1.4.2.7- Extracción de ADN plasmídico 65
1.4.2.8- Secuenciación 66
1.4.2.9- Análisis filogenético 66
2- RESULTADOS 69
2.1- Sistemática, morfología y biología de los helmintos hallados 69
2.1.1- Clasificación sistemática 69
2.1.2- Estudio de las especies 73
Paramonostomum sp. 74
Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896 76
Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp. 79
Raillietina micracantha (Fuhrmann, 1909), López Neyra, 1942 81
Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925 84
Otiditaenia conoides (Bloch, 1782) 88
Hispaniolepis villosa Bloch, 1782 93
Lyruterina nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971 95
Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779), Railliet, 1896 99
Tetrameres (Tetrameres) fissispina (Diesing, 1861) Travassos, 1915 102
Cosmocephalus sp. 105
Synhimantus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858) 108
Heterakis gallinarum (Gmelin, 1790) 112
Ascaridia galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923 116
Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913 120
Capillaria sp. 124
Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945) 126
Eucoleus annulatus (Molin, 1858) López Neyra, 1947 129
Aonchotheca sp. 132
Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858) 135
2.1.3- Iconografía 139
2.2- Resultados de biología molecular 141

3- DISCUSIÓN 155
3.1- Discusión sistemática de las especies halladas 155
3.1.1-Sobre Paramonostomum sp. 155
3.1.2- Sobre Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896 156
3.1.3- Sobre Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp. 157
3.1.4- Sobre Raillietina micracantha (Fuhrmann, 1909),López Neyra, 1942 158
3.1.5-Sobre Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925 159
3.1.6- Sobre Otiditaenia conoides (Bloch, 1782) 160
3.1.7- Sobre Hispaniolepis villosa Bloch, 1782 162
3.1.8- Sobre Lyruterina nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971 162
3.1.9- Sobre Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779), Railliet, 1896 164
3.1.10- Sobre Tetrameres (Tetrameres) fissispina (Diesing, 1861) Travassos, 1915 165
3.1.11- Sobre Cosmocephalus sp. 166
3.1.12- Sobre Synhimantus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858) 167
3.1.13- Sobre Heterakis gallinarum (Gmelin, 1790) 168
3.1.14- Sobre Ascaridia galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923 168
3.1.15- Sobre Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913 170
3.1.16- Sobre Capillaria sp. 170
3.1.17-Sobre Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945) 172
3.1.18- Sobre Eucoleus annulatus (Molin, 1858) López Neyra, 1947 173
3.1.19- Sobre Aonchotheca sp. 174
3.1.20- Sobre Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858) 175
3.2- Discusión filogenética 176
3.3- Discusión faunística 185
3.3.1- Sobre la helmintofauna de Alectoris barbara Bonnaterre, 1790 185
3.3.1.1- Biogeografía de los helmintos hallados en Alectoris barbara Bonnaterre,1790 185
3.3.1.1.1- Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779), Railliet, 1896 186
3.3.1.1.2- Lyruterina nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971 187
3.3.1.1.3- Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858) 187
3.3.1.1.4- Ascaridia galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923 188
3.3.1.1.5- Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945) 189
3.3.1.1.6- Eucoleus annulatus (Molin, 1858) López Neyra, 1947 190
3.3.1.1.7- Heterakis gallinarum (Gmelin, 1790) 190
3.3.1.2- Biogeografía de los helmintos de Alectoris spp. 192
3.3.2- Sobre la helmintofauna de Chlamydotis undulata Jackin, 1784 197
3.3.2.1- Biogeografía de los helmintos hallados en Chlamydotis undulata Jackin,1784 197
3.3.2.1.1- Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925 197
3.3.2.1.2- Otiditaenia conoides (Bloch, 1782) 197
3.3.2.1.3- Hispaniolepis villosa Bloch, 1782 198
3.3.2.2- Biogeografía de los helmintos de Chlamydotis spp. y Otis spp. 198
3.3.3- Sobre la helmintofauna de Columba livia Gmelin, 1789 200
3.3.3.1- Biogeografía de los helmintos hallados en Columba livia Gmelin, 1789 200
3.3.3.1.1- Railllietina micracantha (Fuhrmann, 1909), López Neyra, 1942 200
3.3.3.1.2- Aonchotheca sp. 201
3.3.3.1.3- Tetrameres fissispina (Diesing, 1861) Travassos, 1915 201
3.3.3.1.4- Synhimantus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858) 202
3.3.3.1.5- Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913 203
3.3.3.2- Biogeografía de los helmintos de Columba spp. 204
3.3.4- Sobre la helmintofauna de Fulica atra Linnaeus, 1758 209
3.3.4.1- Biogeografía de los helmintos hallados en Fulica atra Linnaeus, 1758 209
3.3.4.1.1- Paramonostomum sp. 209
3.3.4.1.2- Capillaria sp. 209
3.3.4.2- Biogeografía de los helmintos de Fulica spp. 210
3.3.5- Sobre la helmintofauna de Larus cachinnans Pallas, 1826 215
3.3.5.1- Biogeografía de los helmintos hallados en Larus cachinnans Pallas, 1826 215
3.3.5.1.1- Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896 215
3.3.5.1.2- Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp. 216
3.3.5.1.3- Cosmocephalus sp. 216
3.3.5.2- Biogeografía de los helmintos de Larus spp. 217

4- CONCLUSIONES 227

BIBLIOGRAFÍA 229
INTRODUCCIÓN
 Introducción

INTRODUCCIÓN

Los estudios faunísticos, biológicos y ecológicos sobre helmintos parásitos de

aves en todo el mundo son muy numerosos. Las causas que han motivado dichos
estudios son muy diversas, pero entre las principales está el interés especial para el
hombre en el ámbito comercial debido a las patologías que causan algunas de estas
parasitosis, provocando en muchos casos una influencia negativa en el balance de las
explotaciones. Por otra parte, algunas especies pueden causar zoonosis y unas pocas
constituyen modelos experimentales por excelencia en el estudio de helmintosis
animales (Cordero del Campillo y cols., 1999).
Casi un centenar de especies de trematodos han sido denunciadas en aves. En
la mayoría de los casos, su presencia no se ha relacionado con problemas de
enfermedad y en consecuencia, su interés es casi exclusivamente zoológico, en
cuanto a diversidad y sistemática (Tarazona & Cordero del Campillo, 1999).
Las cestodosis tuvieron más importancia en las explotaciones avícolas en el
pasado, en especial en los hospedadores jóvenes, cuando se mantenía a los animales
en el exterior y los ciclos vitales de estos helmintos podían completarse
permanentemente. Actualmente, con las nuevas tecnologías, la prevalencia de las
cestodosis ha descendido notablemente en especial en las aves de corral. En aves
silvestres, se encuentran con frecuencia cestodos que pertenecen a una gran variedad
de especies. En la mayoría de los casos su importancia patógena no es bien conocida
y su interés radica casi exclusivamente en aspectos taxonómicos y de biodiversidad.
En otras ocasiones, su presencia se relaciona claramente con cuadros de enfermedad
manifiestos (Tarazona, 1999).
Los nematodos también pueden producir enfermedades importantes en las
aves. En algunos casos como en el de Heterakis gallinarum, aunque su importancia
patógena es baja, es transmisor del protozoo Histomonas meleagridis (Smith)
Tyzzer, agente causal de una entero-hepatitis aviar (Gerbod y cols., 2001). Las
capilariosis y tetramerosis son uno de los problemas de gran importancia económica
en granjas avícolas que además de ser una causa importante de muerte en aves, dan
lugar a la disminución de la tasa de desarrollo (Tarazona, 1999).
En las islas Canarias se han llevado a cabo diversos estudios en relación a la
helmintofauna de aves, concretamente en el grupo de los platelmintos (Castillo-
Remiro y cols., 1989; Castillo-Remiro & López-Román, 1989; Gijón-Botella y cols.,

15
Introducción

1981, 1982, 1985, 1989; López Román y cols., 1982), sobre la nematodofauna aviar
en estas islas, los datos son inexistentes.
Actualmente, plantear un estudio helmintofaunístico en aves de Canarias
resulta un tanto temerario por el hecho de que todas las especies que habitan en
dichas islas, salvo casos especiales, como la paloma doméstica, están protegidas bajo
un régimen jurídico muy estricto que prohíbe su captura para un estudio
helmintológico post morten. A pesar de ello dos importantes razones motivaron el
estudio que hemos llevado a cabo en este trabajo de Tesis Doctoral. La primera de
ellas fue la ausencia de datos en Canarias sobre nematodos en este grupo de
hospedadores. Bajo este aspecto, el estudio ya era de por sí interesante. Sin embargo,
atendiendo a las denuncias faunísticas sobre platelmintos de aves en Canarias, el
estudio podía ampliarse con aspectos filogenéticos, por el actual interés que
despertaban ciertas especies en el ámbito sistemático (Khalil y cols., 1994), siendo
ésta la segunda razón. Conscientes de las dificultades que planteaba dicho estudio,
pero en todo momento respaldados por el Excmo. Cabildo Insular de Tenerife y la
Consejería de Medio Ambiente del Gobierno de Canarias, gracias a su labor de
protección y al suministro de materiales hospedadores, decidimos llevar adelante
dicho proyecto.
Al mismo tiempo, contábamos con el respaldo científico en el ámbito de la
Helmintología de investigadores de los Laboratorios de Parasitología de las
Facultades de Farmacia de las Universidades de La Laguna y de Barcelona, las
cuales habían manifestado con anterioridad su interés en un estudio de este tipo.
Distintos investigadores del Departamento de Parasitología, Ecología y Genética de
la Facultad de Farmacia de la Universidad de La Laguna habían puesto de manifiesto
con anterioridad la problemática morfológica, sistemática y faunística que plantean
los platelmintos parásitos de aves.
Por la estrecha relación científica y personal que el Laboratorio de
Parasitología de nuestra Universidad mantenía con el grupo de Helmintología del
Laboratorio de Parasitología de la Universidad de Barcelona y su dilatada
experiencia en muy diversos aspectos sobre las helmintofaunas de vertebrados
terrestres, en el ámbito de un estudio filogenético, creímos indispensable su
colaboración. Existía además una problemática adicional, el efecto insular. La
insularidad supone un importante efecto sobre la diversidad de las composiciones
helmintológicas como ha sido demostrado en distintos ecosistemas insulares (Mas-

16
 Introducción

Coma y cols., 1987) y concretamente en Canarias, con el trabajo de Foronda y cols.

(2001). Por todo lo expuesto, la helmintofauna de aves en Canarias continuaba
siendo estudiada. Es por todo ello que se planteó la codirección de dicho trabajo.
En un estudio filogenético sobre platelmintos parásitos, por todos los
antecedentes que se comentan más adelante en este tipo de estudios, la inclusión de
especies de diferentes familias es indispensable. Los datos existentes en el banco de
datos del NCBI (National Center for Biotechnology Information) (“GenBank”) son
todavía insuficientes para postular relaciones a niveles taxonómicos superiores al
genérico dado que la filogenia de los platelmintos parásitos de vertebrados está
insuficientemente resuelta (Mariaux, 1998; Olson & Caira, 1999; Von-Nickisch y
cols., 1999).
El Excmo. Cabildo Insular de Tenerife podía proporcionarnos otros
materiales hospedadores aparte de aves, sin embargo, la diversidad biológica que se
presenta en la Península Ibérica, la mayor de Europa, permitía que trabajando con el
grupo de Helmintología de la Universidad de Barcelona, fueran obtenidas una mayor
variedad de especies, la mayoría de ellas inexistentes en Canarias. El hecho de
estudiar especies de aves presentes tanto en Canarias como en el continente, permite
comparar la helmintofauna encontrada en las islas con la denunciada por otros
autores en el continente. Dicha comparación resultaba interesante, dado que en
general en los sistemas insulares, la pérdida de variabilidad genética es un hecho
ampliamente reconocido y el efecto fundador, claramente demostrado (Bowen y
cols., 1989). En este sentido, los estudios sobre filogeografía en helmintos parásitos,
prácticamente inexistentes hasta el momento, se hacen indispensables en el momento
de evaluar el balance genético de poblaciones insulares (Casanova y cols., 2002).
Dado que los cestodos son uno de los grupos donde han sido centradas mayores
controversias en el ámbito molecular, decidimos indagar en este campo y,
concretamente, en el grupo de los cyclophyllideos.
Los cestodos (platelmintos) forman una clase monofilética bien definida de
parásitos entéricos obligados (Ehlers, 1985; Brooks y cols., 1991; Justine 1991;
Hoberg y cols., 1997). Su sistemática, sin embargo, siempre ha sido una
problemática por gran variedad de razones. Las dificultades siempre han estado
relacionadas con la difícil accesibilidad de material, la fragilidad de los organismos,
las deficientes o incompletas descripciones taxonómicas o por los conflictos
aparentes entre la información derivada de caracteres morfológicos y ontogénicos

17
Introducción

(Brooks y cols., 1991; Mariaux, 1996). A nivel de orden ha habido siempre

confusión sobre la validez de algunos taxones y es sólo recientemente cuando se ha
logrado un grado de consenso entre los especialistas (Khalil y cols., 1994).
Los Cyclophyllidea van Beneden en Braun, 1900 han sido tradicionalmente
considerados como un grupo "avanzado y especializado" dentro de los cestodos
(Fuhrmann, 1932; Wardle & Mc Leod, 1952; Spasskii, 1958, 1992a; Schmidt, 1986).
Esta percepción ha sido corroborada por recientes estudios filogéneticos de los
Eucestoda que emplazan a los cyclophyllideos como grupo monofilético en los
mayores grupos derivados de esta clase (Hoberg y cols., 1997b; Mariaux, 1998).
Los cyclophyllideos adultos son parásitos de hospedadores tanto terrestres
como acuáticos, del sistema digestivo de representantes de todos los taxones de
vertebrados, excepto peces teleósteos y condroictios. Muchos cyclophyllideos tienen
ciclos biológicos completamente terrestres, aunque miembros de algunas familias
tienen un desarrollo altamente restringido al agua dulce, pero son totalmente
independientes de ecosistemas marinos. Específicamente, los cyclophyllideos son el
grupo de cestodos dominantes en mamíferos y aves (Hoberg, 1986).

Sistemática del orden Cyclophyllidea

Este grupo tiene una historia muy rica, debido en parte a su gran diversidad
genealógica, importancia económica con respecto a los parásitos humanos, y la
distribución en aves y mamíferos de interés comercial. Wardle & McLeod (1952)
redactaron la larga y compleja historia taxonómica que ha sufrido este orden, que se
nombra a continuación, con la inclusión de citas sistemáticas recientes.
Fuhrmann (1907, 1908, 1932) proporcionó los fundamentos formales y más
ampliamente aceptados para la sistemática de los cyclophyllideos a nivel de familias.
Estas ideas han influenciado de forma importante en los sucesivos conceptos de
taxonomía y sistemática de este orden. Skrjabin (1940) aumentó esta clasificación y
propuso siete subórdenes dentro de los Cyclophyllidea (Davaineata Skrjabin, 1940;
Anoplocephalata Skrjabin, 1933; Hymenolepidata Skrjabin, 1940; Acoleata Skrjabin,
1940; Taeniata Skrjabin & Shul’ts, 1937; Mesocestoides Skrjabin, 1940 y
Tetrabothriata Skrjabin, 1940) para reconocer filogenéticamente los grupos incluidos
de familias y subfamilias. Posteriormente, se llevaron a cabo muchos estudios en
laboratorios de Rusia y en Norte América paralelamente, pero con una mínima
comunicación o intercambio de información entre ellos.

18
 Introducción

Spasskii (1951) consideró que entre Anoplocephalata, Davaineata e

Hymenolepidata estaban entre sí más estrechamente relacionados, que con
Mesocestoidata, Taeniata y Tetrabothriata. Esto permitió un posterior refinamiento
en la clasificación, basado en las estructuras y la ontogenia de los metacestodos.
Fueron definidos cinco subórdenes dentro de los Cyclophyllidea: (i) Anoplocephalata
(superfamilia Anoplocephaloidea Spasskii, 1949 con las familias Anoplocephalidae
Cholodkowsky, 1902, Avitellinidae Spasskii, 1950, Linstowiidae Mola, 1929 y
Catenotaeniidae Spasskii, 1950; superfamilia Davaineoidea Spasskii, 1949, con las
familias Davaineidae Braun, 1900 e Idiogenidae Fuhrmann, 1907; superfamilia
Hymenolepidoidea Spasskii, 1949, con las familias Hymenolepididae Ariola, 1899,
Dilepididae Fuhrmann, 1907 y Paruterinidae Skrjabin, 1940; superfamilia
Nematotaenioidea Spasskii, 1949 con la familia Nematotaeniidae Lühe, 1910); (ii)
Acoleata (incluyendo Acoleidae Fuhrmann, 1899, Amabiliidae Braun, 1900,
Dioecocestidae, Southwell, 1930, Progynotaeniidae Fuhrmann, 1936); (iii)
Mesocestoidata (con las familias Mesocestoididae Fuhrmann, 1907); (iv) Taeniata
(con Taeniidae Ludwig, 1886); y (v) Tetrabothriata (con Tetrabothriidae Linton,
1891). Esto fue posteriormente modificado por Spasskii (1958) que propuso sólo tres
subórdenes, Anoplocephalata, Taeniata y Mesocestoidata, incluyendo Acoleata en
Anoplocephalata y extrayendo Tetrabothriata pasándolo a Tetraphyllidea Carus,
1863. La culminación de estos estudios propuso 13 superfamilias dentro de los
Cyclophyllidea (Spasskii, 1992a), coincidiendo con taxonomías anteriores. Estas
superfamilias coinciden con las consideradas a nivel taxonómico de familias en este
estudio.
Wardle y McLeod (1952) en Norte América combinaron aspectos de las
clasificaciones propuestas por Ransom (1909) y Furhmann (1932) y propusieron 13
familias (algunas a nivel de subfamilias) en los Cyclophyllidea. Esta clasificación fue
ampliamente aceptada en estudios posteriores, como los de Yamaguti (1959) y
Schmidt (1986). Esta historia de las familias fue discutida en detalle, y fueron
descritas sus posibles modificaciones para la actual clasificación: “... los
Cyclophyllidea representan un grupo polifilético, ya que los Anoplocephalidae
merecen estar en un rango distinto. Los Davaineidae, Hymenolepididae y
Dilepididae también deben ser separados como otro orden. Tetrabothriidae y
Taeniidae deberían constituir un tercer orden...” (p. 154 en Wardle & McLeod,
1952). Estos conceptos fueron posteriormente extendidos por Wardle y cols. (1974)

19
Introducción

quienes, con mínimas justificaciones elevaron siete familias (Mesocestoididae,

Tetrabothriidae, Davaineidae, Anoplocephalidae, Hymenolepididae y Dilepididae) a
nivel de orden, una propuesta que generalmente no ha sido aceptada.
Freeman (1973) propuso más modificaciones para la sistemática de los
cyclophyllideos basándose en la primeras hipótesis de las relaciones entre los
eucestodos. Las conclusiones estaban basadas en las homologías encontradas en las
estructuras y en la ontogenia de las oncosferas y metacestodos considerados muy
conservados en la evolución. En concordancia con Wardle & McLeod (1952),
Freeman (1973) sugiere que el orden Proteocephalidea Mola, 1928 sea ancestral de
los Cyclophyllidea. Freeman (1973) agregó con Freze (1965) que los proteocefálidos
eran monofiléticos, pero sugirió que se derivaron dos líneas de desarrollo
independientes a partir de éstos, en base a la retención (caudatos) o la pérdida
(acaudatos) de cercomas. Aunque fue postulado que los Cyclophyllidea pudieran ser
un grupo tanto difilético como polifilético, como derivado de un extenso número de
evoluciones paralelas para algunas estructuras y modelos de ciclos biológicos
(Freeman, 1973). Por definición los Proteocephalidae, en base a los conceptos de
Freeman (1973) para los cyclophyllideos, podría ser parafilético, en contradicción de
su opinión anterior descrita, un argumento que no es respaldado por recientes
estudios filogenéticos (Hoberg y cols., 1997b; Mariaux, 1998; Rego y cols., 1998).
Basado en estas observaciones, Freeman (1973) indica que el orden podría ser
dividido en una rama primitiva acaudata o tenoidea como los Taenioidea y una rama
caudata como los “Cyclophyllidea”. Los tenoideos acaudatos retienen una tendencia
primitiva de usar dos hospedadores en su ciclo biológico, mientras los
cyclophyllideos desarrollan linajes donde intervienen dos, tres o cuatro
hospedadores. Con cada uno de estos primeros linajes son postuladas divergencias
paralelas con respecto a la presencia o ausencia de la lacuna primaria.
Las asociaciones implícitas dentro de los Taenioidea fueron por una estrecha
relación entre Taeniidae, Amabiliidae, Linstowiidae y algunos Dilepidinae (con
lacuna), y entre Catenotaeniidae, Nematotaeniidae, y algunos Dilepidinae,
Paruterininae y Cladotaenia Cohn, 1901 (sin lacuna). Entre los “Cyclophyllidea”,
fueron definidos también dos grupos: Hymenolepididae, Anoplocephalidae,
Aporidea Fuhrmann, 1934, Davaineidae, Dipylidiinae Stiles, 1896 y algunos
Dilepidinae Fuhrmann, 1907 como Choanotaenia Railliet, 1896 (con lacuna), en

20
 Introducción

contraste con los Mesocestoididae, algunos Dilepidinae y Paruterininae (sin lacuna)

los cuales además suelen tener plerocercoides migratorias.
Por consiguiente, la familia Dilepididae, que incluía tres subfamilias
(Dilepidinae, Dipylidiinae y Paruterininae) fue considerada polifilética. Además, se
creyó que los aporideos estaban más estrechamente relacionados a los
himenolepídidos y debían ser considerados a nivel de familia. La familia Taeniidae
constituía un grupo muy claro, y Mesocestoididae era relativamente primitiva. Las
deducciones más claras fueron que unos pocos de los grupos reconocidos
originalmente a nivel de familia en los Cyclophyllidea podrían ser reconocidos como
monofiléticos, y eso mostraba un gran paralelismo con la presencia o ausencia de
lacuna primaria en los linajes caudados frente a los acaudados. Esta opinión divergía
claramente de la aportada por Spasskii (1951; 1958).
Jarecka (1975) examinó la estructura y ontogenia de las larvas de cestodos, y
en concordancia con Wardle & McLeod (1952) y Freeman (1973) reconoció una
relación putativa entre los cyclophyllideos y los proteocefálidos. Los metacestodos
de los grupos de los Cyclophyllidea fueron caracterizados y fueron postuladas
hipótesis sobre la evolución de los ciclos de vida en hábitats acuáticos y terrestres.
Basándose en la evolución del segundo estado larvario, Jarecka (1975) concluiría que
los cyclophyllideos primitivos serían los anoplocefálidos y los dilepídidos de los
vertebrados terrestres primitivos en linajes de aves y mamíferos como hospedadores,
y los Taeniidae los cyclophyllideos más evolucionados. Sin embargo, este autor no
descubrió las relaciones filogenéticas explícitas entre estas familias.
Los actuales conceptos en sistemática definen doce órdenes en los
eucestodos, aunque sea provisional, debido a las lagunas de un verdadero
planteamiento filogenético. Hasta ahora, las relaciones evolutivas entre estos taxones
han permanecido esencialmente desconocidas a pesar de los numerosos intentos para
elucidar las afinidades genealógicas basadas en una variedad de caracteres durante el
último siglo (Loennberg, 1897; Fuhrmann, 1931; Baer, 1950, Euzet, 1959, 1974;
Freeman, 1973; Dubinia, 1980; Euzet y cols., 1981; Brooks y cols., 1991; Brooks &
McLennan, 1993). La hipótesis actual más completa basada en una exhaustiva
reevaluación de características morfológicas y ontogénicas, ha sido la de Hoberg y
cols. (1997). Este posterior trabajo constituye una base robusta o punto de referencia
para posteriores estudios. De todas formas, el carácter general de las conclusiones e

21
Introducción

interpretaciones descritas por Hoberg y cols. (1997) debe ser evaluada en el marco de
otros datos independientes para ser filogenéticamente más informativo.
Con el estudio de Hoberg y cols. (1997) han emergido varias dudas
adicionales sobre algunos caracteres, polaridad de decisiones y la información
relativa de algunos de éstos. Queda claro que son pocos los caracteres que parecen
ser de utilidad para diferenciar a nivel de las familias en los cyclophyllideos. Siguen
siendo desconocidos algunos aspectos sobre ciclos biológicos, estructura de las
larvas y ontogenia. En algunos casos la información que se posee es incompleta o
sobre un número limitado de especies de cada taxón. Además, hay que añadir que el
tipo de información requerida para avanzar en filogenia, normalmente no se presenta
en el contexto de descripciones de especies “minimalistas” y redescripciones. Este es
un problema común que emana de la práctica de muchos autores que se concentran
solamente en los caracteres más importantes para el diagnóstico. Es por ello que el
avance en la sistemática de los cyclophyllideos está obstaculizado por los escasos e
incompletos estudios descriptivos (Hoberg y cols., 1997).
Mariaux (1996) ha señalado la utilidad de estos y otros caracteres que faltan
por descubrir. Los progresos dependerán de una integración de datos que partan de
estudios morfológicos comparativos, ontogénicos y moleculares.
Los cyclophyllideos, el grupo de cestodos más diverso numérica y
genealógicamente entre los hospedadores de aves y mamíferos, engloban una
información sustancial para aprovechar en estudios de biodiversidad y ecología y
biogeografía históricas (Brooks & McLennan, 1993; Hoberg, 1996; 1997).

Antecedentes de filogenia molecular en helmintos

Diferentes especies de helmintos tanto parásitas como de vida libre han sido
estudiadas desde el punto de vista molecular. Si bien el gen 18S del ADN ribosomal
ha sido uno de los más utilizados desde el punto de vista sistemático, también se ha
utilizado la secuencia de otros genes para estudiar relaciones filogenéticas. Entre
otros genes que han sido estudiados estarían:

- El genoma mitocondrial para comparar a nivel de filum (Le y cols., 2000). Dentro
de éste se han utilizado distintos genes mitocondriales para estudios filogenéticos,
pero en trematodos y cestodos a niveles taxonómicos inferiores. En el grupo de los
trematodos en base al gen ND3 mitocondrial, se realizó la filogenia de especies del

22
 Introducción

género Lecithodesmus (digénidos de ballenas) para evaluar la coevolución con sus

hospedadores (Fernandez y cols., 2000). El ADN mitocondrial completo se cortó con
enzimas de restricción para estudiar distintas cepas de Schistosoma mansoni
(Trematoda) (Despres y cols., 1993). En cestodos se estudiaron las variaciones en las
secuencias del gen mitocondrial citocromo c oxidasa subunidad I (COI) entre
especies de Taenia y en el complejo Taenia taeniformis (Okamoto y cols., 1995).
Además la técnica de RAPD ha sido utilizada para distinguir poblaciones en el
género Bothriocephalus (Feng & Liao, 2000). En nematodos se han utilizado los
genes del ARNt de la mitocondria para demostrar que éstos están relacionados con
los artrópodos antes que con los arqueocelomados y cordados (Brandl y cols., 1992).
El gen ND1 mitocondrial se intentó utilizar para distinguir entre cepas de
Echinococcus granulosus pero no fueron halladas diferencias significativas (Kedra y
cols., 1999). Tampoco fue de utilidad el gen citocromo oxidasa 1 para estudiar el
polimorfismo de especies del género Ostertagia (Nematoda: Trichostrongyloidea)
(Zarlenga y cols., 1998).
El gen 12S mitocondrial se ha utilizado en cestodos. Con el estudio de la
secuencia de este gen se dedujeron relaciones filogenéticas, tanto a nivel de orden (se
dedujo que el género Mesocestoides se incluía dentro de los Cyclophyllidea), como
relaciones entre superfamilias, como a nivel específico, observándose variaciones y
homologías intraespecíficas (Von-Nickisch y cols., 1999). También en cestodos este
gen fue de utilidad a nivel genérico. Se dedujo la monofilia de Taenia spp. y de
grupos de especies en este género, y se sugirió la parafilia con Echinococcus (Von-
Nickisch y cols., 1999).

- Del gen 1S ADNr se utilizó la secuencia parcial para comprobar la monofilia de

trematodos del suborden Plagiorchiata (Digenea) relacionando especies de 13
familias (Tkach y cols., 2000).

- El gen 28S ADNr se ha utilizado para estudiar relaciones filogenéticas entre

taxones pertenecientes tanto a monogénidos, como a digénidos y nematodos.
En el caso de los monogénidos, se utilizó la secuencia parcial del gen 28S
ADNr para estudiar la relación existente entre especies pertenecientes a distintas
familias (Mollaret y cols., 2000). También se usó este gen para debatir la parafilia
entre las dos superfamilias de monogénidos (Monopisthocotylea y

23
Introducción

Polyopisthocotylea) (Mollaret y cols., 2000). En otro caso, en base a la secuencia del

dominio D2 dentro de este gen se resolvió la problemática del orden
Polyopisthocotylea (Monogenea), que no se había solucionado hasta entonces con
estudios basados en el 18S ADNr y parcialmente el 28S ADNr junto con estudios
morfológicos (Jovelin & Justine, 2001).
Este gen se utilizó en digénidos para confirmar las relaciones existentes entre
géneros próximos entre sí. Con la secuencia parcial de este gen, se estudió la estrecha
relación de géneros afines de la misma subfamilia, en la familia Plagiorchiidae
(Digenea: Plagiorchiata) que se confirmó con estudios morfológicos (Tkach y cols.,
1999). Tkach y cols. (2001) en base también a la secuencia parcial del 28S ADNr,
estudiaron la relación de especies de dos familias de digénidos, y dedujeron cambios
de géneros de unas familias a otras y relaciones entre familias.
En los Nematoda, el gen 28S ha sido utilizado para estudiar relaciones
filogenéticas entre especies del mismo género y especies estrechamente relacionadas.
Los resultados obtenidos han sido coherentes con los estudios morfológicos tanto
para especies del género Pratylenchus (Duncan y cols., 1999) como del género
Steinernema (Cutler y cols., 2001). Sin embargo, para relacionar entre familias
dentro de un mismo orden (Strongylida) han sido estudiadas sólo las secuencias de
los dominios D1 y D2 del 28S ADNr (De Bellocq y cols., 2001).

- La subunidad larga del gen ribosomal nuclear se ha secuenciado para estudiar

relaciones filogenéticas en trematodos, cestodos y nematodos.
En el grupo de los trematodos se utilizó para relacionar géneros próximos.
Snyder & Loker (2000) estudiaron especies dentro de la familia Schistosomatidae y
lo relacionaron con las correspondientes distribuciones geográficas y grupos de
hospedadores. Tkach y cols. (2001) estudiaron géneros estrechamente relacionados
de la familia Omphalometridae (Plagiorchiida), y obtuvieron relaciones entre géneros
y una fuerte y clara relación que motivó la separación de los Omphalometrinae como
una nueva subfamilia.
En Cestoda fue de utilidad para demostrar la monofilia de las familias y
géneros que componen el orden Proteocephalidea (Eucestoda). Se estudiaron las
secuencias parciales de los genes mitocondrial 16S y de la subunidad larga del ARNr
(Zehnder & Mariaux, 1999). A nivel de estos taxones, estos autores dedujeron que

24
 Introducción

era mejor utilizar el ribosomal, aunque los resultados interfamiliares resultaron

compatibles para los dos genes.
En los nematodos se utilizó en algunos casos la secuencia completa del gen,
(Nadler y cols., 2000) para confirmar la monofilia de géneros (Contracaecum y
Phocascaris). En otros casos, se utilizó solamente los dominios D2/D3 de dicho gen
para relacionar cepas de la misma especie (Acrobeloides spp.) y separarlas en varias
especies o en cepas (De-Ley y cols., 1999). En otros casos se utilizó sólo el dominio
D3, para estudiar relaciones entre especies del mismo género. En este sentido, Chen
y cols. (2001) estudiaron el género Meloidogny, y Al-Banna y cols. (1997)
observaron la parafilia del género Pratylenchus.

- Chilton y cols. (1997) proponen el estudio del gen 5.8S ADNr para estudiar las
relaciones filogenéticas entre órdenes que componen el phylum Nematoda. En este
sentido, Zhu y cols. (1998) agruparon a las distintas especies de nematodos en sus
respectivas familias y superfamilias en base a la secuencia de este gen, pero no
consiguieron una total discriminación a nivel de subfamilia.

- El factor de elongación 1-alfa (Ef 1-α) también ha recibido atención en sistemática

molecular (Moreira y cols., 1999; Roger y cols., 1999).
Olson & Caira (1999) con el análisis de las secuencias del factor de
elongación 1-alfa encontraron que la secuencia de nucleótidos era altamente
conservada, por lo que sería de utilidad para estudios sistemáticos a niveles
taxonómicos superiores. Con este gen, estos autores estudiaron la monofilia de los
Cestoidea. En comparación con el 18S ADNr, la utilidad del Ef 1-α todavía no había
sido muy estudiada. Estos autores fueron los primeros que utilizaron este gen para
linajes recientes de metazoos, relacionando representantes de distintos órdenes de
cestodos. Posteriormente, Littlewood y cols. (2001) intentaron relacionar los Acoela
con los Metazoa con el Ef 1-α, pero los datos aportados no fueron suficientes. En
cambio, sí fue posible, en base a la secuencia de aminoácidos, relacionar anélidos y
protostomados (Kojima y cols., 1993).

25
Introducción

- Los espaciadores ITS1 y ITS2 han sido muy utilizados en estudios filogenéticos.
En base al ITS2 se intentó relacionar Monogenea con Trematoda. Los
trematodos presentaron una gran variabilidad en este gen, no pudiendo ser utilizado
para relaciones a niveles superiores de familia (Morgan & Blair, 1998).
En Monogenea se utilizó el ITS1 para distinguir grupos de especies. En el
género Gyrodactylus se encontraron diferencias interespecíficas y las relaciones
obtenidas fueron soportadas con el estudio de la secuencia del gen 5,8S ADNr y del
ITS2 (Cable y cols., 1999).
Entre los trematodos han sido efectuados estudios en base a los ITS1 y 2
sobre relaciones intra e intergenéricas en especies de distintas familias. Con la
secuencia del ITS1 se discriminaron especies del mismo género (Echinoparyphim)
(Grabda y cols., 1998), observándose en algunos casos una gran variación entre las
secuencias de especies. En Lamellodiscus spp., la filogenia resultó ser coherente con
la hipótesis de una coevolución con sus hospedadores (Desdevises y cols., 2000).
Aunque la secuencia del espaciador ITS1 generalmente no sirve para relacionar a
nivel superior al interespecífico o nivel genérico debido a su alta variabilidad,
Schulenburg y cols. (1999) con su estudio demuestran que para trematodos
digénidos, es una buena herramienta para relacionar un amplio rango de taxones
distintos. El ITS2 se ha utilizado a nivel intergenérico en la familia Didymozoidae
(Anderson & Barker, 1998). En otro caso se utilizaron las secuencias de los dos ITS
para el estudio al mismo nivel, dentro de la familia Mesometridae (Jousson y cols.,
1998). En el género Paragonimus, también se han utilizado las secuencias de los
ITS, en este caso para estudiar relaciones intra e interespecíficas (van-Herwerden y
cols., 1999).
En el caso de los cestodos se distinguieron cepas de Echinoccocus granulosus
en base a las secuencias del ITS1 (Kedra y cols., 1999).
Para los Nematoda, Adams y cols. (1998) concluyeron que la secuencia del
ITS1 sirve para relacionar taxones muy cercanos entre sí (sinonimizar especies, hacer
grupos de especies emparentadas, etc), pero no resuelve problemas a niveles
taxonómicos superiores. A este nivel, se estudiaron las relaciones filogenéticas en
base al ITS1 en especies del género Nematodirus (Molineoidea) (Audebert y cols.,
2000), Heterorhabditis (Rhabditidae) (Adams y cols., 1998) y Ostertagia
(Trichostrongyloidea) (Zarlenga y cols., 1998). En cuanto al ITS2, en especies de
Strongyloides se observaron diferencias entre las secuencias, pero las estructuras

26
 Introducción

secundarias eran muy similares y utilizando la combinación del ITS1 y ITS2

maximizaron las homologías (Hung y cols., 1999). Se intentó utilizar el ITS2 y su
estructura secundaria para relacionar subfamilias de tricostrongílidos. Aunque no se
consiguió, se logró cambiar de subfamilia a dos géneros (Chilton y cols., 2001). La
misma combinación de los ITS1 y ITS2 se ha utilizado también para separar especies
de nematodos del mismo género y géneros próximos (Boutsika y cols., 2001). Con
ellos se relacionaron nematodos del género Globodera y Cactodera estrechamente
relacionados entre sí (Ferris, 1999). También en especies del género Ancylostoma ha
sido utilizado, no apareciendo diferencias entre las estructuras secundarias de los
ITS2, pero sí entre las secuencias (Chilton & Gasser, 1999). Estos últimos autores
postularon que los ITS pueden ser utilizados para estudiar relaciones a niveles
taxonómicos superiores en la superfamilia Ancylostomatoidea. Las relaciones entre
estrongílidos se resolvieron utilizando las secuencias de los espaciadores ITS1 e
ITS2 en combinación con caracteres morfológicos (Hung, 2000).

- Para solucionar relaciones filogenéticas a distintos niveles, en algunos casos se

utilizaron dos genes o más o la combinación con caracteres morfológicos.
A elevados niveles taxonómicos han sido llevados a cabo varios estudios.
Garey y Campbell (2000) llegaron a la conclusión de que los rotíferos y los
acantocéfalos son grupos hermanos, con un estudio basado en los genes 16S y 18S.
Estudios basados en la combinación de la secuencia completa del gen 18S y
parcial del 28S confirmaron a los Udonellidea como una clase dentro de los
mongénidos y como grupo hermano de los Neodermata. Se confirmó la parafilia de
los Monogenea formados por dos grupos monofiléticos. Las relaciones de los
monogenea con trematodos y cestodos no ha podido ser resuelta con los genes 28S ó
18S (Littlewood y cols., 1998).
Se ha llevado a cabo varios estudios combinando secuencias de genes y en
ocasiones con caracteres morfológicos a niveles taxonómicos inferiores en los
monogénidos, trematodos, cestodos y nematodos.
Dentro de los Monogenea, y concretamente en Gyrodactylus, se encontró que
el ITS1 era una región muy variable, mientras la estructura primaria y secundaria del
ITS2 era ampliamente conservada. El estudio de la secuencia del extremo 3’ del gen
5.8S y el extremo 5’ de la subunidad larga del ARNr ha resultado de gran utilidad en
diferentes estudios filogenéticos (Cunningham y cols., 2000).

27
Introducción

En el caso de los trematodos han sido estudiadas especies del género

Haematoloechus, utilizando las secuencias de los ITS1 y ITS2 ribosomales
combinadas con la secuencia del gen 28S llegando incluso a sinonimizar especies
(Leon y cols., 1999). Snyder & Tkach (2001) comprobaron que para especies del
género Haematoloechus el ITS1 y parte de la subunidad larga del ADN ribosomal
nuclear eran útiles para establecer relaciones a este nivel, no siendo de utilidad el
5.8S y el ITS2. En el caso de especies del género Schistosoma Bowles y cols. (1995)
estudiaron el ITS2 y el mitocondrial (COI), mientras que Nadler (1996) utilizó el
dominio D1 de la subunidad larga del ARNr y la región variable V4 de la subunidad
pequeña del ARNr. A nivel intraespecífico, han sido observadas variaciones
poblacionales en Paragonimus westermani en base a la secuencia del gen ITS2 y en
combinación con la secuencia parcial del gen mitocondrial para la citocromo c
oxidasa subunidad 1 (COI) (Twagami y cols., 2000).
En los estudios filogenéticos llevados a cabo con cestodos en base a la
combinación de varios genes o con caracteres morfológicos han sido estudiados
también niveles taxonómicos inferiores. Verneau y cols. (1997) relacionaron especies
de Botriocephalus con la secuencia parcial del 18S y el ITS1, observando una
relación en la evolución con sus hospedadores. Varias especies del género
Nominoscolex han sido relaciondas con las secuencias de los genes 5.8S ARNr, ITS2
y 28S ARNr ribosomal nuclear, combinando este estudio con el morfológico
obteniéndose resultados similares a los hallados con isoenzimas (Zehnder y cols.,
2000). Zehnder & Chabrier (2000) confirman la conespecificidad de dos géneros
próximos con la secuencia parcial del gen 16S ADNr, 5.8S y el ITS2 y confirman los
resultados con los obtenidos con la secuencia del gen 28S.
En el grupo de los Nematoda se estudiaron relaciones intra e interespecíficas
en Bursaphelenchus nematode en base a las secuencias de los ITS1 y 2, el 5.8S y
regiones parciales de los genes 18S y 28S. 5.8S (Iwahori y cols., 1998). Para ver
relaciones intraespecíficas y entre especies del género Steinernema se utilizó tanto la
secuencia del ITS1 ribosomal nuclear y una porción del COII como el gen
mitocondrial 16S ADNr, coincidiendo los resultados obtenidos (Szalanski y cols.,
2000). Nadler y cols. (2000) relacionaron varios ejemplares de Nematodirus battus
de distintas regiones y con otras especies del mismo género con las secuencias de los
ITS1 y 2, 5.8 S y parcial del 18S y 28S.

28
 Introducción

A niveles taxonómicos superiores en los nematodos McDonell y cols. (2000)

estudiaron relaciones entre especies de las familias Cyathostominae y Strongylinae
(orden Strongylida) y observaron que el gen mitocondrial (COI) no aportaba
suficiente información por lo que utilizaron la combinación de secuencias del ITS2 y
el mitocondrial 1-ARNr. En cuanto a nivel de superfamilia, Nadler & Hudspeth
(1998), utilizaron las secuencias de ADN del encodo nuclear pequeño y la subunidad
larga ribosomal comparando además con datos morfológicos en el estudio de la
superfamilia Ascaridoidea. Estos mismos autores dos años después estudian la
misma superfamilia, pero esta vez utilizando la combinación de la secuencia parcial
del gen mitocondrial para la citocromo oxidasa subunidad 2, con las secuencias del
gen de la subunidad pequeña y larga del ADNr nuclear, y con datos morfológicos
(Nadler & Hudspeth, 2000).

Gen 18S ADNr

Liu y cols. (1997) estudiaron la estructura del gen 18S. La variación en el
número de nucleótidos se observó en las regiones variables V4 y V7. La estructura
secundaria de la región V4 (679-933) reveló diferencias de las hélices comparando
con las de otros eucariotas. La secuencia de la región V7 (1540-1749) resultó
también distinta respecto a los otros eucariotas. Hirose y cols. (1998) dedujeron que
el gen 18S era útil en la diferenciación a nivel específico y el estudio de relaciones
filogenéticas en dos especies del género Anguillicola. Georgi & Abbott (1998)
observaron variaciones en los tamaños del gen ribosomal 18S y 28S, y constataron
que las regiones que variaban en tamaños eran siempre las regiones ITS o IGS.
Miquelis y cols. (2000) estudiaron relaciones filogenéticas entre rotíferos y
acantocéfalos utilizando una parte del gen 18S ADNr, que incluye a la hélice E23.
Estos autores observaron que incluso dentro de grupos con igual morfología había
grandes variaciones en la secuencia de la hélice E23. Además, observaron que el
estudio parcial del gen 18S y la estructura secundaria de la hélice era mejor utilizarlo
a nivel de relaciones interfamiliares. Miquelis y cols. (2000) indicaron que el rango
de variación, tanto en la región conservada como en la hélice, dependía del grupo
taxonómico que se considerara. Garcia y cols. (2000), con la secuencia casi entera
del gen 18S, estudiaron la filogenia de las tres clases que componen los
acantocéfalos y además la relacionaron con los rotíferos. Los resultados demostraron
la monofilia de los acantocéfalos y que éstos eran un grupo hermano de los rotíferos

29
Introducción

(grupo monofilético), al contrario de las anteriores hipótesis que consideraban a los

acantocéfalos dentro de los rotíferos. Welch (2001) demostró con el mismo gen que
los acantocéfalos y rotíferos estaban asociados con los platelmintos y los
gastrotricos.
Utilizando la secuencia completa del gen 18S ARNr, se ha estudiado también
la filogenia de protostomados (pogonófora, sipuncúlidos, vestimifora, anélidos, etc.)
(Winnepenninckx y cols., 1995).
Hausdorf (2000) intentó relacionar los platelmintos con los nematodos con el
gen 18S, obteniendo resultados conflictivos, por lo que dedujo que este gen no es de
utilidad a niveles taxonómicos tan elevados.
Carranza y cols. (1997) utilizaron las secuencias completas del gen 18S para
resolver la monofilia de los platelmintos y relacionarlo con otros grupos de Bilateria.
Carranza y cols. (1998) estudiaron también con la secuencia del gen 18S ADNr
relaciones filogenéticas entre planarias (platelmintos, Turbellaria y Tricladida).
La filogenia de los platelmintos ha sido estudiada también en base a
caracteres morfológicos y moleculares (la secuencia completa del gen 18S y
secuencia parcial del gen 28S), obteniéndose resultados incongruentes aunque no
incompatibles. En combinación con caracteres morfológicos se demostró un origen
común pero muy temprano de los Neodermata (monogénidos, trematodos y
cestodos), además se confirmó la monofilia dentro de los Neodermata y los grupos
incluidos en este grupo (Monogenea, Trematoda y Cestoda) apareciendo como
grupos monofiléticos (Littlewood y cols., 1999). Blair (1993) ya había utilizado con
anterioridad el gen 18S ARNr para relacionar cestodos con trematodos.
El gen 18S y el factor de elongación 1alfa han sido también utilizados en el
estudio de los Acoela. Con el 18S se obtuvo que los platelmintos eran monofiléticos,
pero con el 1alfa se obtuvo que era parafilético. Con este estudio, Berney y cols.
(2000) indican que el resultado con el 1alfa no es satisfactorio para probar esta
monofilia, pero no aceptan tampoco la parafilia.
Con la secuencia del extremo terminal del gen 18S ribosomal, se vio que
Faecampiida no tenía relación con ningún otro platelminto, ascendiéndolo a nivel de
clase, lo cual se confirmó con estudios morfológicos (incluida ultraestructura)
(Rohde y cols., 1994).
Las secuencias del gen 18S han sido estudiadas a fin de observar relaciones
entre nematodos, nematomorfos, kinorrincos y priapúlidos (Aleshin y cols., 1998).

30
 Introducción

Kinorrincos y priapúlidos resultaron ser monofiléticos. Los nematomorfos quedan en

una posición inestable, debido a que según el método utilizado se obtienen distintos
resultados.
Olson & Caira (1999) con la secuencia del gen 18S estudiaron la monofilia de
los dos taxones Cestodoidea, los Amphilinidea y los Gyrodactylidea, pero la
información obtenida no fue de utilidad para testar la monofilia de “Cestodaria”.
La secuencia parcial del gen 18S fue de utilidad para transferir a la especie
Furnestinia acheneis al género Lamellodiscus (Monogenea). Morfológicamente entre
ambos géneros sólo existían diferencias en un carácter (Desdevises, 2001).
Respecto a Trematoda, Fernandez y cols. (1998) proponen al gen 18S para
postular relaciones entre varias familias de este grupo que morfológicamente no
estaban resueltas. Hall y cols. (1999) utilizando la región variable V4 del 18S ARNr
estudiaron distintas familias de digénidos obteniendo monofilia y parafilia en
distintos grupos, pasando de estatus de subfamilia a familia en algunos casos.
En los cestodos, a fin de relacionar familias pertenecientes al orden
Tetraphyllidea, Olson y cols. (1999) utilizaron la secuencia de las regiones variables
V4, V7-V9 del gen 18S. Kodekova y cols. (2000) utilizaron la secuencia completa de
este gen para el análisis filogenético de 43 taxones de Eucestoda, a nivel ordinal,
familiar, subfamiliar y genérico. Skerikova y cols. (2001) comprobaron la monofilia
de los proteocefálidos utilizando la secuencia parcial del gen 18S ADNr y sus
resultados concordaron con los árboles obtenidos desde el punto de vista
morfológico.
En el caso de los nematodos, utilizando secuencias de ADN de la subunidad
ribosomal pequeña se relacionó a los nematodos de vida libre con aquellos parásitos
de animales y de plantas (Blaxter y cols., 2000). Aleshin y cols. (1998) estudiaron la
estructura secundaria de parte del gen 18S obteniendo resultados similares para todos
los nematodos. A nivel de orden, estos autores observaron estructuras secundarias
únicas en el orden Rhabditida, y el orden Strongylida apareció como monofilético.
Fitch y cols. (1995) testaron relaciones entre géneros en la familia Rhabditidae y
observaron que el 18S ADNr es de utilidad para resolver filogenias a nivel
intrafamiliar, pero de escaso valor para testar relaciones interespecíficas. Liu y cols.,
(1997) en base a la secuencia parcial del gen 18S, estudiaron la monofilia de dos
familias de nematodos y observaron que este gen puede ser en algunos casos
demasiado conservado para relacionar filogenéticamente especies del género

31
Introducción

Heterorhabditis. Sin embargo, resultaba de utilidad en relaciones intra e

interfamiliares para nematodos entomopatógenos.

Como hemos visto, los datos de secuencias nucleotídicas pueden ser de

utilidad en la resolución de problemas sistemáticos (Nadler, 1995; Blair y cols.,
1996). A este respecto, el gen 18S ADNr presenta un número de ventajas para
estudios filogenéticos, incluyendo su distribución universal y rango variable de
evolución a lo largo de la molécula (Hillis & Dixon, 1991). Debido a ello, esta
molécula ha sido aplicada para deducir conclusiones filogenéticas en grupos diversos
de organismos generalmente a nivel de familia o superior. Éstos incluyen
platelmintos de vida libre (Katayama y cols., 1996) y parásitos (Baverstock y cols.,
1991; Barker y cols., 1993; Blair, 1993; Blair & Barker, 1993; Lumb y cols., 1993;
Rohde y cols., 1993). En cuanto a cestodos, en el año 1997, la base de datos
molecular era todavía muy limitada y casi el 90 % de ellos pertenecían a especies de
Echinococcus Rudolphi, 1801 y Taenia Linnaeus, 1758. Entre éstas solamente había
una secuencia completa del gen 18S ADNr para una especie de Echinococcus.
Posteriormente se publicaron dos más (Král’ová y cols., 1997; Liu D-W y cols.,
1997). Y Mariaux en 1998, amplió esta base de datos con el propósito de conseguir
una reconstrucción filogenética a un nivel sinóptico dentro de los eucestodos
basándose en un número sustancial de representantes de diferentes órdenes.

En la búsqueda de secuencias del gen 18S ADNr en el “GenBank”

observamos que hay actualmente 85 especies de cestodos que presentaban la
secuencia completa de dicho gen. Sin embargo, en lo que respecta a los
Cyclophyllidea, que es el orden en el que nos centramos en este trabajo, solamente
aparece la secuencia de ocho especies. A continuación, presentamos la relación de
especies de cestodos a partir de los cuales se ha secuenciado el gen 18S completo que
aparecen en el “GenBank”:

32
 Introducción

Cestoda; Cestodaria
-Gyrocotylidea; Gyrocotylidae; Gyrocotyle
Gyrocotyle rugosa
Gyrocotyle urna
-Amphilinidea; Schizochoeridae; Schizocoerus. Schizocoerus liguloideus

Cestoda; Eucestoda
-Acanthotaenia. Acanthotaenia sp.
-Amphilinidea; Amphilinidae; Austramphilina. Austramphilina elongata
-Caryophyllidea;
Caprigentidae; Breviscolex. Breviscolex orientalis
Caryophyllaeidae; Caryophyllaeus. Caryophyllaeus laticeps
Caryophyllaeidae; Hunterella. Hunterella nodulosa
Balanotaeniidae; Balanotaenia. Balanotaenia bancrofti
Lytocestidae; Caryophyllaeides. Caryophyllaeides ergensi
Lytocestidae; Khawia. Khawia sinensis
-Cyclophyllidea;
Davaineidae; Raillietina. Raillietina australis
Dilepididae; Dilepis. Dilepis undula
Hymenolepididae; Fimbriaria. Fimbriaria sp.
Hymenolepididae; Hymenolepis
Hymenolepis diminuta
Hymenolepis microstoma
Wardoides nyrocae
Taeniidae; Echinococcus. Echinococcus granulosus
Mesocestoididae; Mesocestoides. Mesocestoides corti
-Diphyllidea;
Echinobothriidae; Echinobothrium
Echinobothrium heronensis
Echinobothrium harfordi
Eniochobothrium gracile
Echinobothrium fautleyae
Macrobothridiidae; Macrobothridium. Macrobothridium sp.
-Haplobothriidea; Haplobothriidae; Haplobothrium. Haplobothrium globuliforme
-Lecanicephalidea; Lecanicephalidae;
Cephalobothrium. Cephalobothrium aetobatidis
Tylocephalum. Tylocephalum sp.
-Litobothriidea; Litobothriidae; Litobothrium
Litobothrium janovyi
Litobothrium amplifica
-Nippotaeniidea; Nippotaeniidae;
Amurotaenia. Amurotaenia decidua
Nippotaenia. Nippotaenia chaenogobii
Nippotaenia. Nippotaeniamogurndae
- Pseudophyllidea;
Bothriocephalidae; Anantrum. Anantrum tortum
Bothriocephalidae; Bothriocephalus
Bothriocephalus sp.
Bothriocephalus claviceps
Bothriocephalus scorpii

33
Introducción

Diphyllobothriidae; Diphyllobothrium. Diphyllobothrium stemmacephalum

Diphyllobothriidae; Duthiersia. Duthiersia fimbriata
Diphyllobothriidae; Probothriocephalus. Probothriocephalus sp.
Diphyllobothriidae; Schistocephalus. Schistocephalus solidus
Diphyllobothriidae; Spirometra. Spirometra erinaceieuropaei
Triaenophoridae; Abothrium. Abothrium gadi
Triaenophoridae; Anchistrocephalus. Anchistrocephalus microcephalus
Triaenophoridae; Eubothrium
Eubothrium salvelini
Eubothrium crassum
-Proteocephalidea;
Monticelliidae; Monticelliinae; Monticellia. Monticellia sp.
Monticelliidae; Rudolphiella. Rudolphiella sp.
Monticelliidae; Peltidocotyle. Peltidocotyle rugosa
Monticelliidae; Zygobothriinae; Nomimoscolex. Nomimoscolex piraeeba
Monticelliidae; Zygobothriinae; Zygobothrium. Zygobothrium megacephalum
Proteocephalidae; Acanthotaeniinae;
Proteocephalidae; Gangesiinae; Gangesia. Gangesia parasiluri
Proteocephalidae; Gangesiinae; Silurotaenia. Silurotaenia siluri
Proteocephalidae; Proteocephalinae; Proteocephalus.
Proteocephalus chamelensis
Proteocephalus exiguus
Proteocephalus perplexus
Proteocephalidae; Proteocephalinae Thaumasioscolex
Thaumasioscolex didelphidis
-Spathebothriidea;
Acrobothriidae; Cyathocephalus. Cyathocephalus truncatus
Spathebothriidae; Spathebothrium. Spathebothrium simplex
- Tetrabothriidea; Tetrabothriidae;
Tetrabothrius sp.
Tetrabothrius erostris
Tetrabothrius forsteri
-Tetraphyllidea;
Onchobothriidae; Acanthobothrium. Acanthobothrium sp.
Onchobothriidae; Phoreiobothrium. Phoreiobothrium sp.
Onchobothriidae; Platybothrium. Platybothrium auriculatum
Phyllobothriidae; Phyllobothriinae; Anthobothrium
Anthobothrium laciniatum
Phyllobothriidae; Phyllobothriinae; Clistobothrium
Clistobothrium montaukensis
Phyllobothriidae; Phyllobothriinae; Crossobothrium
Crossobothrium longicolle
Phyllobothriidae; Phyllobothriinae; Marsupiobothrium
Marsupiobothrium sp.
Phyllobothriidae; Phyllobothriinae; Phyllobothrium
Phyllobothrium lactuca
Phyllobothriidae; Rhinebothriinae;Rhabdotobothrium
Rhabdotobothrium anterophallum
Phyllobothriidae; Rhinebothriinae; Rhinebothrium
Rhinebothrium maccallumi

34
 Introducción

Phyllobothriidae; Thysanocephalinae; Thysanocephalum

Thysanocephalum sp.
Prosobothriidae; Prosobothrium. Prosobothrium armigerum
-Trypanorhyncha;
Dasyrhynchidae; Dasyrhynchus. Dasyrhynchus pillersi
Eutetrarhynchidae; Dollfusiella. Dollfusiella sp.
Gilquiniidae; Gilquinia. Gilquinia squali
Hepatoxylidae; Hepatoxylon. Hepatoxylon sp.
Lacistorhynchidae; Callitetrarhynchus. Callitetrarhynchus gracilis
Otobothriidae; Otobothrium. Otobothrium dispsacum
Pterobothriidae; Grillotia. Grillotia erinaceus
Pterobothriidae; Grillotia. Grillotia heronensis
Pterobothriidae; Pterobothrium. Pterobothrium lintoni
Sphyriocephalidae. Sphyriocephalus. Sphyriocephalus sp.
Tentaculariidae; Tentacularia. Tentacularia sp.
Tentaculariidae; Nybelinia. Nybelinia queenslandensis

Hemos comentado algunas controversias que se han intentado clarificar, no

obteniéndose siempre resultados satisfactorios. Por ejemplo, la aparente similaridad
entre los davaineidos con huevos en cápsulas poliovulares y fibrosas y los
anoplocefálidos inermicapsiferinos, y entre los davaineidos idiogeninos y los
paruterínidos no armados, parece ser convergente. La presencia o ausencia de rostelo
armado es un carácter diferencial en ambos casos, pero se ha sugerido que el rostelo
armado se podría haber perdido de forma secundaria en un grupo de cyclophyllideos
(Brooks y cols., 1991). Realmente las estructuras y ontogenia uterinas son poco
conocidas todavía excepto para el grupo de los Dilepididae. Hay pocos
conocimientos sobre el desarrollo del órgano paruterino, que lo presentan
representantes de cuatro familias de cyclophyllideos y, sorprendentemente, no
parecen ser estructuras homólogas. En la familia Anoplocephalidae Cholodkovsky,
1902, subfamilia Thysanosomatinae Skryabin, 1933, presentan órgano paruterino los
géneros Avitellina Gough, 1911 (un órgano paruterino por proglótide), Stilesia
Railliet, 1893 (dos órganos paruterinos por proglótide), y Thysaniezia Skrjabin, 1926
Thysanosoma Diesing, 1835 y Wyominia Scott, 1941 (numerosos órganos
paruterinos). En la familia Davaineidae Braun, 1990, todos los representantes de la
subfamilia Idiogeninae Fuhrmann, 1907 que engloba a los géneros Idiogenes Krabbe,
1868, Pseudidiogenes Movsesyan, 1971, Otiditaenia Beddard, 1912,
Sphyroncotaenia Ransom, 1911, Chapmania Monticelli, 1863 y Satyanarayani
Khan, 1984, presentan órgano paruterino. En la familia Mesocestoididae Fuhrmann,

35
Introducción

1907, presentan órgano paruterino los pertenecientes a la subfamilia Mesocestoidinae

Luhe, 1894, y su único género Mesocestoides Vaillant, 1863. Por último, las especies
de la familia Paruterinidae Fuhrmann, 1907, que presentan órgano paruterino
pertenecen a los géneros Anonchotaenia Cohn, 1900, Mogheia López Neyra, 1944,
Orthoskrjabinia Spasskii, 1947, Ascometra Cholodkowsky, 1912, Octopetalum
Baylis, 1914, Metroliasthes Ransom, 1900, Rhabdometra Colodkowsky, 1906,
Lyruterina Spasskaya y Spasskii, 1971, Laterotaenia Fuhrmann, 1906, Culcitella,
Fuhrmann 1906, Matabelea Mettrick, 1963, Cladotaenia Cohn, 1901, Paruterina
Fuhrmann, 1906, Neyraia Joyeux y Timon David, 1934, Triaenorhina Spasskii y
Shumilo, 1965, Notopentorchis Burt, 1938, Troguterina Spasskii, 1991, Francobona,
n.g., Biuterina Fuhrmann, 1902, Spasskyterina Kornyushin, 1989, Parvirostrum
Fuhrmann, 1908, Dictyterina Spasskii en Spasskaya y Spasskii, 1971.
Hasta el momento, en ninguno de los trabajos que existen sobre filogenia
molecular de Cyclophyllidea se ha planteado la cuestión de si la presencia de
cápsulas uterinas o de órgano paruterino podrían tener carácter taxonómico a nivel de
familia o subfamilia. La taxonomía de los Cyclophyllidea basada en caracteres
morfológicos y ontogenéticos parece haber resuelto estas cuestiones definiendo que
ambas estructuras han aparecido separadamente en distintos grupos de cestodos y por
tanto representaría un carácter convergente. Esto hasta el momento representa una
nueva hipótesis dado que no ha sido genéticamente reafirmado.
La cestodofauna de vertebrados terrestres en España es rica en especies que
presentan los caracteres antes mencionados y algunas de ellas están presentes en aves
en Canarias (Cordero y cols., 1980). Es por ello que nos pareció interesante indagar
en la filogenia molecular de estas especies a fin de aportar algún dato adicional que
permitiera una mayor comprensión de las relaciones taxonómicas entre especies que
presentaban o no alguno de estos caracteres y comparar con su sistemática actual.
Además, por la controversia actual que existe sobre los Tetrabothriidea nos
parecía interesante confrontar a los mismos con especies conflictivas de
cyclophyllideos, no consideradas con anterioridad en otros estudios sobre filogenia
molecular.

36
HIPÓTESIS DE TRABAJO
 Hipótesis de trabajo

HIPÓTESIS DE TRABAJO

Al plantear este trabajo doctoral fueron considerados principalmente dos

aspectos:
1- La dificultad que supone la obtención de material helmintológico procedente de
aves en Canarias debido a la legislación vigente.
2- El efecto insular que generalmente conlleva que sean halladas un menor número
de especies parásitas presentes en los hospedadores.
Es por ello que en el ámbito de la codirección de dicho estudio, se pensó en la
posibilidad de recolectar también materiales procedentes de la Península Ibérica. Ello
fue posible por las diversas estancias que hemos efectuado en el Laboratorio de
Parasitología de la Facultad de Farmacia de la Universidad de Barcelona, y que han
proporcionado parte de las especies estudiadas en el ámbito molecular.
Nos planteamos un estudio helmintológico sobre aves de Canarias
considerando aspectos sobre morfología, sistemática, taxonomía y faunística de las
especies halladas. En este sentido y teniendo en cuenta los datos ya existentes al
respecto, se planteó la posibilidad de ampliar el estudio en algún grupo conflictivo en
el ámbito molecular con el fin de proporcionar nuevos datos sobre su sistemática y
filogenia. El reciente interés que despierta la taxonomía de cestodos, motivó que
entre las distintas especies de helmintos halladas en Tenerife y otras en diversas
incursiones llevadas a cabo en la Península Ibérica, se eligiera a este grupo de vermes
para el estudio molecular. Una estancia llevada a cabo en el “Museum of Natural
History” de Ginebra, Suiza, con el Dr. Jean Mariaux (padre de la sistemática
molecular de cestodos) nos motivó en este sentido, a fin de encuadrar
taxonómicamente algunas de las especies de este grupo de vermes que habíamos
detectado en las aves estudiadas y que poseían un encuadre sistemático (hasta el
momento sólo desde el punto de vista morfológico) incierto. Al mismo tiempo, la
posibilidad de obtener materiales de distintas especies de cyclophyllídidos de otras
especies hospedadoras no caracterizadas genéticamente permitía junto a secuencias
conocidas sobre diferentes genes disponibles en el “GenBank”, establecer nuestra
propia filogenia molecular de estas especies.

37
38
OBJETIVOS
 Objetivos

OBJETIVOS

Según la hipótesis de trabajo propuesta, son dos los objetivos que se

pretenden con este trabajo de Tesis Doctoral.

1.- Contribuir al conocimiento de la helmintofauna de Aves en Canarias, tratando

aspectos sobre su morfología, faunística y sistemática.

2.- Realizar una filogenia molecular parcial de algunas familias de cestodos

cyclophyllídidos, que incluyen especies conflictivas en el ámbito de la sistemática
actual.

39
40
MATERIAL, MÉTODOS Y TÉCNICAS
 Material, Métodos y Técnicas

1- MATERIAL, MÉTODOS Y TÉCNICAS

En este primer capítulo se describen los materiales, métodos y técnicas que

han sido necesarios para la realización del presente trabajo.
En primer lugar se efectúa la bionomía de las especies hospedadoras,
Alectoris barbara Bonnaterre, 1790, Chlamydotis undulata Jackin, 1784, Columba
livia Gmelin, 1789, Fulica atra Linnaeus, 1758 y Larus cachinans Pallas, 1826,
necesarias para entender el binomio parásito-hospedador, pero sin entrar en
cuestiones propias de zoología. También se considera importante indicar de forma
exhaustiva la procedencia geográfica del material parasitológico.
Respecto a los métodos y técnicas que se utilizan en dicho estudio, no nos
extendemos en su descripción, pues tanto las técnicas sobre el tratamiento del
material parasitológico para su estudio morfológico y molecular así como las
metodologías utilizadas en este estudio son de índole general.

1.1- MATERIAL DE HOSPEDADORES

Seguidamente se efectúa una breve descripción de la bionomía de las especies

hospedadoras estudiadas helmintológicamente A. barbara, C. undulata, C. livia,
F.atra y L. cachinnans y se indican los distintos enclaves geográficos de captura,
puesto que la evolución del parásito se relaciona con su ecosistema, el hospedador, y
la influencia del medio externo ejercidas tanto sobre las formas parásitas como las de
vida libre. Los dos componentes del binomio parásito-hospedador establecen entre sí
una estrecha relación, de tal modo, que resultaría imposible comprender la bionomía
del parásito sin conocer la de su hospedador. Ahora bien, aunque el hospedador
constituye el ecosistema próximo del helminto, el medio ambiente externo al
hospedador ejerce notables influencias sobre su cuadro vermidiano al actuar tanto
sobre el hospedador como sobre diversas fases evolutivas del helminto que
transcurran o puedan transcurrir fuera del mismo.

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Material, Métodos y Técnicas

1.1.1- BIONOMÍA DE ALECTORIS BARBARA BONNATERRE, 1790

Alectoris barbara Bonnaterre, 1790, conocida como “perdiz moruna”, se

incluye en la subfamilia Perdicinae, dentro de la familia Phasianidae, la mayor del
Orden Galliformes, el cual contiene 38 géneros que incluyen 155 especies.
La distribución actual de A. barbara abarca zonas del norte de África así
como Gibraltar y Cerdeña (Martín & Lorenzo, 2001).
La población canaria pertenece a la subespecie del NO de Marruecos (A. b.
koenigi), siendo introducida en el siglo pasado en las Isla Canarias. Nidifica en
Lanzarote, Fuerteventura, Tenerife, La Gomera, el Hierro y La Palma, así como en
los islotes de Alegranza, Graciosa y Lobos. En Gran Canaria nidifican en algunas
ocasiones (Martín & Lorenzo, 2001).
Difiere de otras especies de Alectoris por su coronilla marrón y la banda
marcada del cuello. Las hembras son casi idénticas al macho, aunque ligeramente
más pequeñas. Los juveniles son más uniformes y amarillos. El macho pesa una
media de 461g y la hembra 376g, con una envergadura alar de 46-49cm.
Habita lugares abiertos con cierta cobertura de matorrales y herbáceos,
frecuentemente en zonas de cultivos, malpaíses y pinares abiertos. En algunas islas
está presente también en las zonas de alta montaña, llegando a los 2000 metros de
altitud.
En las Islas Canarias, la población fluctúa de manera considerable debido a la
caza y a las precipitaciones. En general, es una especie relativamente común, aunque
en Tenerife ha sufrido una gran regresión, procediéndose a la suelta de ejemplares
criados en cautividad (Martín & Lorenzo, 2001).
En Marruecos, el período reproductor abarca desde finales de Febrero hasta la
mitad de Junio. Se da la monogamia, constituyéndose la pareja en primavera,
mediante el canto del macho. El nido es una depresión en el suelo situado bajo
cobertura vegetal. Las puestas se sitúan entre 6 y 20 huevos, produciéndose la
eclosión a los 25 días. Los polluelos son de color marrón y crema, con un color más
pálido por la cara inferior. El ojo presenta una raya negra bien marcada.
Es una especie sedentaria, pero en el Atlas se han observado ciertos casos de
migración, ya que, en inviernos especialmente duros, desciende desde las zonas más
altas durante las nevadas.

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 Material, Métodos y Técnicas

Presenta una dieta variada, pero principalmente se basa en hojas, frutos y

semillas de una gran variedad de vegetales e insectos (especialmente las hormigas
constituyen un suplemento importante). Las hojas de Salsola, Lycium y Asparagus,
así como los frutos de Euphorbia constituyen un tercio del contenido estomacal. Los
jóvenes comen especialmente hormigas.

1.1.2- BIONOMÍA DE CHLAMYDOTIS UNDULATA JACKIN, 1784

La hubara, Chlamydotis undulata Jackin, 1784, pertenece al Orden

Gruiformes, concretamente a la familia Otididae. Existen tres subespecies bien
definidas: C. u. fuerteventurae, C. u. undulata y C. u. macqueenii. Chlamydotis u.
fuertaventurae es endémica de las Islas Canarias, mientras que C. u. undulata se
localiza en el extremo norte del continente africano, desde Marruecos hasta Egipto.
Por último, desde Oriente Medio hasta Mongolia estaría presente la subespecie C. u.
macqueenii, cuyas poblaciones septentrionales son migradoras. En España
únicamente se encuentra en Canarias, concretamente en las islas de Fuerteventura,
Lanzarote y la Graciosa. En el pasado al parecer también habitó en Gran Canaria y
Tenerife (Martín & Lorenzo, 2001).
La avutarda hubara ocupa ambientes esteparios, llanos y mesetas pedregosas
y terrosas con matorrales (Salsola vermiculata, Launaea arborescens, Lycium
intricatum, Suaeda vera) y jables arenosos con presencia de Euphorbia paralias,
Lotus sp., Ononis natrix y algunas especies de Chenopodiaceae y Polygonaceae. Es
menos abundante en zonas de “malpaís” (campos de lava). Durante el verano visita
con mayor frecuencia las zonas de cultivos (“gavias”), mostrando especial
preferencia por los cultivos de legumbres y alfalfa y también por los higos. En el
invierno las aves prefieren zonas con vegetación más alta (Martín y cols., 1996). La
actividad diaria es claramente bimodal, con dos picos de máxima actividad, matutino
y vespertino (Hinz & Heiss, 1989).
La población canaria ha sido estimada recientemente en unos 527 individuos.
En La Graciosa se estima la presencia de unas 18 aves, conociéndose su
reproducción desde 1990. En Lanzarote se estiman 268 hubaras, pudiéndose
distinguir dos poblaciones principales, una en el norte, abarcando el Jable de Famara
y su entorno, La Reserva de Guatiza y el área de Tahiche-Guanapay, y otra en el sur,

43
Material, Métodos y Técnicas

ocupando los llanos de Rubicón y Playa Blanca y, de manera reducida, Playa

Quemada. En el islote de Lobos se ha visto un ave en los últimos años y, según el
farero, la especie se reproducía allí durante los años 50. Fuerteventura albergaría
unas 241 hubaras, repartidas en varias subpoblaciones de la mitad septentrional
como Los Alares, Tindaya, Lajares y Corralejo, y otra meridional, en el Jable de
Jandía. En Gran Canaria sólo se conocen referencias de su presencia ocasional en el
extremo sur de la isla durante el siglo pasado. En Tenerife se han encontrado restos
óseos de esta especie y, al parecer, en esta misma isla se colectó una puesta (Martín
& Lorenzo, 2001).
La densidad de hubaras en Canarias (1,86 aves/km2) resulta ser de las
mayores que se conocen para esta especie (Martín & Lorenzo, 2001). Las estimas
recientes, si bien reflejan un número mayor de efectivos de lo esperado, podrían
deberse simplemente a cuestiones relacionadas con la metodología y cobertura del
censo. No obstante, la prohibición de su caza y la protección de algunos lugares
concretos ha debido contribuir de manera importante al mantenimiento de las
poblaciones.
En la estación reproductora los machos defienden territorios de 500-1000m2 .
Los dos sexos tienden a ser solitarios durante la estación reproductora y sólo están
juntos durante el apareamiento. Se da la poliginia y el macho no participa en la cría
de los polluelos. El apareamiento tiene lugar entre diciembre y marzo.
A lo largo del año realizan movimientos zonales, muy posiblemente
relacionados con la disponibilidad del alimento. Son capaces de desplazarse entre
islas, conociéndose observaciones de aves en vuelo sobre el mar (Martín y cols.,
1996).
La dieta incluye tanto materia animal como vegetal, en la bibliografía se
registra el consumo de garbanzos, judías, frutos de Lycium intricatum, caracoles,
coleópteros, orugas e incluso lagartos (Bannermann, 1963).

1.1.3- BIONOMÍA DE COLUMBA LIVIA GMELIN, 1789

La paloma bravía pertenece al orden Columbiformes y se engloba dentro de

la familia Columbidae. Las palomas nidificantes en Canarias son consideradas como
C. l. livia Gmelin, 1789. La especie presenta una amplia distribución mundial debido

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 Material, Métodos y Técnicas

a que muchas palomas domésticas se vuelven cimarronas con facilidad. Es bastante

común en prácticamente todas las islas, aunque se ha mezclado con palomas
domésticas asilvestradas. Está muy distribuida por todo el archipiélago, ocupando
roques e islotes, acantilados costeros y barrancos, tanto en el piso basal como en
áreas de pinar y laurisilva. Además llega a nidificar por encima de los 2000 m de
altitud (Martín & Lorenzo, 2001).
Los representantes del género Columba se caracterizan fundamentalmente por
presentar pico corto y delgado, con orificios nasales abiertos al exterior y provisto de
una piel blanda y gruesa (cera) en la base del mismo. Los tarsos generalmente son
más cortos que los dedos. El buche es grande y es donde se produce la “leche del
palomo” destinada a alimentar a los pichones.
La especie más conocida de este género es Columba livia, denominda
comúnmente paloma bravía o “colom roquer”, siendo esta especie el antepasado de
la paloma doméstica y de la que llaman paloma semidoméstica o paloma de la
ciudad.
La paloma bravía, de color gris plomo, se caracteriza por su obispillo blanco
y por la presencia de dos anchas franjas alares de color negro que cruzan totalmente
las plumas secundarias en el centro de las alas. Asimismo, presenta una franja negra
terminal en la cola. Las razas domésticas presentan grandes variaciones de colores,
conociéndose variedades blancas, ornadas y negruzcas.
Las características morfológicas externas que permiten diferenciar entre
individuos jóvenes y adultos radican, fundamentalmente, en la ausencia de las áreas
céreas de la base del pico en los individuos jóvenes. Este hecho conlleva que el pico
aparezca como de mayor longitud relativa en estos individuos, debido también a la
ausencia de plumas en la zona basal del mismo. Existen diferencias a nivel del brillo
del plumaje, si bien no son tan excluyentes. En general, los jóvenes muestran colores
más apagados que los de los adultos, tanto en las coloraciones irisadas como en la
tonalidad general del individuo.
En lo que respecta a la biología de las palomas de ciudad, tres son los
aspectos de mayor interés, dos de los cuales podrían explicar el hecho de que,
actualmente, un gran número de palomas bravías vivan en un régimen
semidoméstico en áreas urbanas:

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Material, Métodos y Técnicas

a) la analogía entre el hábitat natural propio de estas aves (acantilados

rocoso) y la estructura urbana, donde edificios y monumentos se levantan
verticales sobre el suelo, favorece la nidificación de las palomas. Éstas
entran por las ventanas o agujeros de los edificios, construyendo sus nidos
bajo los tejados y manteniéndolos durante todo el año.
b) Las palomas encuentran en las ciudades una amplia oferta alimenticia; a
su forma típica de alimentación basada en las semillas y distintos tipos de
invertebrados se hace necesario añadir los desechos alimenticios de
origen diverso (mercados, almacenes, etc.) y los cebos voluntarios de
algunos ciudadanos que podrían explicar el escaso alejamiento de las
palomas del lugar de captura de alimentos.
c) Las palomas crían prácticamente durante todo el año, consistiendo la
puesta en dos huevos que incuban, tanto el macho como la hembra,
durante 18-20 días, siendo los polluelos capaces de volar al cabo de un
mes (Scortecci, 1969).
Se desconoce los desplazamientos que realizan, aunque se sabe que al menos
realizan movimientos de varios kilómetros hacia zonas de alimentación a bebederos.
La dieta se basa en semillas y brotes, y también se ha constatado el consumo de
diversos frutos (Martín & Lorenzo, 2001).
.
1.1.4- BIONOMÍA DE FULICA ATRA LINNAEUS, 1758

La focha común, F. atra, pertenece al Orden Gruiformes y a la familia

Rallidae. La familia es cosmopolita, incluye 33 géneros, 133 especies y tiene una de
las distribuciones más amplias de los vertebrados terrestres. El género Fulica
proviene de Sudamérica (Hoyo y cols., 1994).
La subespecie presente en Canarias es F. atra atra que se distribuye por gran
parte de Eurasia, así como por algunas zonas del norte de África y las Azores. En
Java y en el noreste de Nueva Guinea se encuentra F. a. lugubris, en el centro de
Nueva Guinea aparece F. a. novaeguinae y en Australia, Tasmania y Nueva Zelanda
la subespecie presente es F. a. australis. En el África Subsahariana es sustituida por
F. cristata (Hoyo y cols., 1994).

46
 Material, Métodos y Técnicas

En Canarias se encuentra en las islas de Fuerteventura, Gran Canaria,

Tenerife y La Gomera, en las restantes islas se observan aves migrantes (Martín &
Lorenzo, 2001).
La focha común mide de 36 a 39 centímetros. El macho pesa entre 610 y
1200g (770g) y la hembra entre 481 y 660g (568g). Su envergadura alar es de 70-80
cm (Hoyo y cols., 1994).
Su hábitat se encuentra en aguas quietas o de movimiento lento e incluye
diversas zonas húmedas (lagos, estanques, lagunas, albuferas, canales, etc). Puede
utilizar masas de agua temporales para su reproducción, prefiriendo aguas someras
con vegetación palustre emergente pero que deje una lámina de agua libre.
En la actualidad no existen datos fiables cuantitativos sobre su población,
pero es muy probable que no supere el medio centenar de parejas (Martín &
Lorenzo, 2001).
El período reproductor se sitúa entre Febrero y Septiembre. Es gregaria pero
monógama, pugnando por el territorio durante la estación reproductora. Los nidos se
sitúan sobre la vegetación flotante. El nido es voluminoso y está formado por tallos y
hojas. La puesta es de 6-10 huevos, con un tiempo de incubación de 21-26 días
(Hoyo y cols., 1994).
La población reproductora es básicamente sedentaria, aunque puede realizar
movimientos dispersivos, sobre todo en los meses de julio y agosto. Las aves
invernantes aparecen a partir de septiembre y permanecen hasta marzo y abril,
aunque algunos ejemplares prolongan más el regreso, éstas se presentan de forma
regular en Fuerteventura, Gran Canaria y Tenerife (Martín & Lorenzo, 2001).
Es omnívora, pero principalmente vegetariana. Se alimenta de las partes
vegetativas así como de las semillas de plantas acuáticas, incluyendo algunas veces
plantas terrestres y algas. La alimentación animal incluye gusanos, sanguijuelas,
moluscos, gambas, larvas de insectos, peces y sus huevos, ranas, pájaros y pequeños
mamíferos (Hoyo y cols., 1994).

1.1.5- BIONOMÍA DE LARUS CACHINNANS PALLAS, 1826

El término habitualmente utilizado de gaviota engloba un gran número de

Láridos que tienen en común una serie de analogías morfológicas. Dentro de la

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Material, Métodos y Técnicas

familia Laridae, las gaviotas se encuadran en cinco géneros (Larus, Rhodosthetia,

Rissa, Creagrus y Xema), pertenecientes todos ellos a la subfamilia Larinae, en la
que también están incluidos los géneros Gabianus y Pogophila.
El género Larus comprende diversas especies y subespecies repartidas por
todos los continentes. En este sentido, actualmente se considera a L. cachinnans (la
gaviota patiamarilla) como una especie separada de L. argentatus, en lugar de una
subespecie de esta última (Yesou, 1991; Wink y cols., 1994).
La gaviota patiamarilla es el ave acuática más común de la región
mediterránea (Beaubrun, 1993; Bourne, 1993). Las razones fundamentales de su gran
adaptación y de su aumento poblacional residen en su alimentación oportunista y en
sus escasos requerimientos para establecer zonas de nidificación a lo largo de toda la
costa mediterránea (Gouther, 1992). En este sentido, en las Islas Medas se halla
presente una de las colonias de nidificación de L. cachinnans más grande del
mundo, con 13.500 parejas contabilizadas en 1993 (Bosch y cols., 1994a). En el
delta del Ebro se halla otra pequeña colonia de 1100 parejas (Bosch y cols., 1994b).
En los últimos años, la gaviota patiamarilla se ha visto muy favorecida por los
desequilibrios ecológicos introducidos por el hombre y por la desaparición de
depredadores que regulaban sus poblaciones y/o con los que competía. También cabe
mencionar su alto grado de antropofilia, lo que motiva que no sólo sea abundante en
zonas de vertido de residuos, sino que además utiliza construcciones humanas como
zonas de nidificación, por lo que ya forma parte de la fauna urbana de algunas
ciudades (García y cols., 1986).
La población canaria, junto con la de Madeira, Salvajes y Azores queda
incluida en la subespecies L. cachinnans atlantis Dwight, 1922. Nidifica en todas las
islas e islotes de Canarias excepto en la Graciosa.
Larus cachinnans es un ave de talla media, siendo la mayor especie de las
incluidas en la denominación de “gaviotas”. Su peso fluctúa alrededor de los 1000g,
siendo los machos mayores que las hembras (Bosch, 1996b). La gaviota patiamarilla
se caracteriza por tener un plumaje totalmente blanco, a excepción del dorso y las
alas de tonalidad gris argéntea. Las patas, el pico y los anillos oculares normalmente
son de colores vivos.
La especie es muy común a lo largo de las costas, pero sobre todo en los
muelles con actividad pesquera, así como en los basureros y plantas de residuos

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 Material, Métodos y Técnicas

sólidos. La población ha debido aumentar considerablemente durante la segunda

mitad del siglo XX, habiéndose estimado en 1987 unas 4000 a 4700 parejas (Martín
& Lorenzo, 2001).
El comportamiento social de L. cachinnans va ligado en gran parte a los
hábitos de una especie colonial. Dicho comportamiento facilita la defensa frente a
posibles depredadores y mejora la eficacia en la búsqueda de alimento (Wittenberger
& Hunt, 1985). Sin embargo, su propio comportamiento y su masificación también
les produce inconvenientes, especialmente en época de cría (búsqueda del mejor
lugar y material para construir el nido, lucha para aparearse y mayor dificultad para
la obtención de comida de las crías), lo que hace que los individuos se vuelvan
agresivos y territoriales.
El éxito de la reproducción de L. cachinnans en las distintas colonias es el
resultado de las diferentes etapas del crecimiento de los polluelos (número de huevos
que eclosionan y número de polluelos que sobreviven los primeros meses de vida
una vez independizados de sus padres).
Si bien algunas especies de gaviotas, como la gaviota sombría (L. fuscus),
pueden realizar migraciones de larga distancia, este grupo de aves no se caracteriza
por sus costumbres migratorias, sino que la mayoría de ellas lo que realizan son
movimientos de dispersión cuando finaliza la época de cría (Carrera y cols., 1993)
La dieta de L. cachinnans es generalista y oportunista, de modo que presenta
un amplio espectro trófico (aves de tamaño inferior, pequeños mamíferos, peces,
moluscos, crustáceos, insectos, olivas y desperdicios de la actividad humana)
(Carrera & Vilagrasa, 1984; Fasola y cols., 1989; Oro y cols., 1995). En el estudio
realizado por Bosch y cols. (1994b) en las Islas Medas, se constató que la mayor
parte de la biomasa consumida por las gaviotas patiamarillas de esta colonia
proviene de productos de desecho en vertederos. Según dichos investigadores, otro
importante recurso son los peces obtenidos a partir de los descartes realizados por las
barcas de pesca, y con menor importancia en cuanto a biomasa un variado grupo de
invertebrados procedentes de cultivos terrestres.

49
Material, Métodos y Técnicas

1.2- PROCEDENCIA DEL MATERIAL DE HOSPEDADORES

Los hospedadores analizados proceden de las islas de Tenerife y Fuerteventura.

Estas islas forman parte del Archipiélago Canario, que se caracteriza por estar situado
próximo (a unos 100 Km) a la costa noroccidental del continente africano, entre los 13º
23’ y los 18º 8’ de longitud oeste, y los 27º 37’ y los 29º 24’ de latitud norte. En esta zona
del Atlántico comparte el ámbito de la Macaronesia con las islas de Madeira, Azores,
Salvajes, Cabo Verde y con una porción de la costa de Marruecos.
Los ejemplares estudiados de perdiz moruna, A. barbara, procedían de dos
zonas diferentes de la isla de Tenerife. Treinta de las perdices analizadas provenían de
una granja de cría de perdices propiedad del Área de Medio Ambiente del Excmo.
Cabildo Insular de Tenerife. Esta granja se encuentra situada al norte de la isla, en la
localidad de Aguamansa que pertenece al municipio de La Orotava. Veinte de las
perdices estudiadas procedían de unas jaulas propias de la Federación de Caza. Esta
jaulas se encuentran situadas en el sur de la isla, en la localidad de San Isidro, que
pertenece al municipio de Granadilla de Abona.
Los cinco ejemplares estudiados de C. undulata procedían de Fuerteventura,
concretamente del municipio de La Oliva, al norte de la isla.
Los cuarenta ejemplares estudiados de paloma bravía, C. livia, procedían del
parque municipal García Sanabria de la ciudad de Santa Cruz de Tenerife.
Los seis ejemplares estudiados de focha común, F. atra, procedían de la Charca
del Fraile localizada en el sur de Tenerife, en el municipio de Arona. Esta charca conforma
una zona protegida debido a la presencia en ella del águila pescadora, Pandion halieatus,
especie protegida, y de aves migratorias que están de paso por el Archipiélago.
Los treinta ejemplares estudiados de gaviota patiamarilla, L. cachinnans,
también procedían de la anteriormente citada Charca del Fraile, del municipio de
Arona en la isla de Tenerife.

1.3- MÉTODOS Y TÉCNICAS

En este punto se tratan los diferentes métodos y técnicas utilizados, tanto con
el material de hospedadores como parasitológicos. Estas últimas comprenden desde la
extracción de los vermes de su microhábitat de parasitación característicos, su

50
 Material, Métodos y Técnicas

posterior conservación y manipulación hasta llegar a la identificación específica, en

nuestro caso, con la ayuda del microscopio óptico y electrónico de barrido.

1.3.1- MÉTODOS ZOOLÓGICOS

En este apartado se describen los procedimientos realizados desde la captura

de los hospedadores hasta la disección de los mismos para la detección de los
helmintos parásitos.

1.3.1.1- CAPTURA DE LOS HOSPEDADORES

La mayor parte del material de hospedadores estudiado no fue capturado

diectamente por nosotros. La mayoría de los ejemplares fueron remitidos al
laboratorio por diferentes entidades públicas.
Los ejemplares estudiados de perdiz moruna, A. barbara, fueron recogidos
por personal laboral de la granja de cría de perdices del Excmo. Cabildo Insular de
Tenerife. Algunos de estos animales presentaban síntomas de debilidad y otros
habían aparecidos muertos al inicio de la jornada laboral. Todos estos individuos
fueron transportados al laboratorio de Parasitología para su consiguiente estudio.
Un ejemplar de C. undulata fue recogido tras haber colisionado con un cable
de alta tensión y fallecido por esta causa. Cuatro ejemplares conservados en
congelación fueron cedidos por el Centro de Recuperación de la Hubara Canaria de
la isla de Fuerteventura. Este material fue recibido en el laboratorio para su posterior
necropsia.
Los ejemplares de paloma bravía, C. livia, estudiados fueron capturados por
nosotros mismos con trampas de cebo típicas para aves y transportadas al laboratorio
donde fueron diseccionadas en el mismo momento de su sacrificio.
Tanto los ejemplares estudiados de gaviota patiamarilla, L. cachinnans, como
de focha común, F. atra, fueron hallados moribundos en los alrededores de la Charca
del Fraile. El personal destinado a la recogida de animales con interés científico en
esta zona, procedió a la recogida y congelación post mortem de los indviduos
encontrados. Posteriormente, el material fue transportado a nuestro laboratorio para
su estudio.

51
Material, Métodos y Técnicas

1.3.1.2- TOMA DE DATOS DE LOS HOSPEDADORES

Previo a la devisceración de los animales se estudiaron distintos aspectos de

cada uno de los ejemplares. Se tomaron datos del lugar y fecha de la recogida de los
animales a examinar, así como el peso de cada uno, la longitud del pico, la longitud
del ala, el sexo, la edad y los síntomas que presentaban, tanto externos como
internos.

1.3.1.3- RECOLECCIÓN DE LOS HELMINTOS PARÁSITOS

Las aves sacrificadas en el laboratorio fueron devisceradas y estudiadas. En

aquellas conservadas por congelación, se siguió el mismo procedimiento que en
cualquier estudio realizado con material conservado de esta forma (Casanova, 1993).

1.3.2- MÉTODOS HELMINTOLÓGICOS

A continuación se realiza una descripción de las técnicas utilizadas para la

extracción de los helmintos del hospedador y de los distintos métodos utilizados para
su conservación y posterior identificación.
Para la correcta extracción de los helmintos, se realizó previamente un
acondicionamiento del material de hospedadores que pretendía utilizarse. Este
material fue analizado inmediatamente después de ser capturado, en cuyo caso sólo
fue necesaria la disección del animal, o bien se hizo tiempo después de la captura,
por lo que se conservó por congelación.
Antes de extraer los helmintos, en los casos en los que fue necesario, el
material hospedador tuvo que ser descongelado. La forma de descongelación más
correcta es la realizada a temperatura ambiente y respetando en todo momento el
tiempo necesario que requiera cada muestra, el cual viene determinado por su
tamaño.
Una descongelación rápida y a temperatura elevada tiene efectos negativos
sobre las estructuras histológicas de los helmintos con el riesgo de dañar alguna de

52
 Material, Métodos y Técnicas

ellas, clave para la determinación de la especie. En cuanto a las precauciones que

deben tenerse en cuenta con este material es importante el trabajo de Bailey (1987).

1.3.2.1- FIJACIÓN Y CONSERVACIÓN DE LOS HELMINTOS

Los helmintos hallados deben ser fijados según técnicas específicas en cada
caso, según se trate de trematodos, cestodos, nematodos o acantocéfalos. En nuestro
caso han sido halladas especies de trematodos digénidos, cestodos y nematodos, de
los que se explican las distintas técnicas utilizadas.
En el caso de los trematodos ha sido utlizado líquido de Bouin como fijador
y/o alcohol de 70º como conservante, llevándose a cabo el proceso en frío y a presión
entre porta y cubreobjetos. Para ello se coloca el verme en una placa de Petri y se
lava varias veces con suero fisiológico. A continuación, se traslada a un portaobjetos
previamente mojado con una gota de agua. Después se deja caer sobre él un
cubreobjetos con una gota de líquido de Bouin en la cara inferior. Esta operación
debe realizarse con sumo cuidado para que el trematodo quede correctamente
extendido y por ello se realiza en la lupa binocular. En caso de malas posturas se
rectifica mediante toques en el cubreobjetos. El trematodo permanece en esta
posición durante 10-20 minutos y posteriormente se sumerge en una placa de Petri
con alcohol de 70º para la eliminación de la coloración amarillenta del fijador,
renovando el alcohol cuantas veces sea necesario.
Las técnicas de fijación de cestodos varían según su tamaño. Cuando se trata
de especímenes pequeños y poco gruesos se utiliza la misma técnica explicada para
los trematodos, mientras que para los de mayor tamaño es preferible realizar una
fijación entre dos portaobjetos en frío.
El líquido fijador se introduce por capilaridad entre portaobjetos y
cubreobjetos o entre dos portaobjetos y de forma regular para que en ningún
momento pueda producirse desecación del cestodo. El tiempo requerido es de 20
minutos. El verme así fijado requiere lavados posteriores para poder ser teñido.
La fijación de nematodos es más sencilla ya que se puede llevar a cabo con
formol al 4% en frío y sin presión.
La conservación de los helmintos, sea cual sea la fijación a la que ha sido
sometido, debe realizarse en viales con alcohol de 70º hasta el momento de la tinción

53
Material, Métodos y Técnicas

y montaje. Todos los frascos deben estar correctamente etiquetados con el número de
referencia, la especie hospedadora, la localidad de captura y el órgano del que
procede el helminto.

1.3.2.2- PREPARACIÓN DE LOS PARÁSITOS PARA SU ESTUDIO AL

MICROSCOPIO ÓPTICO.

Para proceder al estudio y posterior identificación de los helmintos hallados

es necesario un proceso de tinción, en el caso de los platelmintos. Los nematodos
sólo requieren un reactivo clarificante para poner de manifiesto su organografía
interna.

1.3.2.2.1- TINCIÓN Y MONTAJE DE PLATELMINTOS

Para la tinción de trematodos y cestodos se utilizó el Carmín Acético de

Semichon y el Carmín Acético Férrico. Seguidamente se realiza una breve
descripción de las metodolgías de preparación de cada uno de ellos y de la técnica
seguida para la tinción del helminto.

- Carmín Acético de Semichon [según la formulación de Casanova (1993)]

La fórmulación es la siguiente:
- 10 ml de ácido acético glacial
- 100 ml de agua destilada
- Carmín c.s.p. solución saturada (aprox. 2 gr.)
- 200 ml de alcohol de 70º
La metodología utilizada en la preparación de esta solución colorante es la
que se indica a continuación:
En un matraz de 250 ml. se mezcla el ácido acético y el agua y se añade a
dicha solución una cantidad suficiente de carmín hasta obtener una solución
saturada. Se deja reposar la mezcla unos 15 minutos y posteriormente se calienta al
baño maría retirándola antes que llegue a ebullición. Fuera del baño se deja enfriar y
seguidamente se filtra y se obtiene un líquido espeso de color rojo muy vivo. En ese

54
 Material, Métodos y Técnicas

momento se añade el alcohol de 70º. Una vez finalizado todo el proceso se puede
conservar a temperatura ambiente en un frasco topacio por tiempo indefinido.
La tinción con el Carmín Acético de Semichon requiere colocar en una placa
los digénidos y el colorante, de manera que queden sumergidos en él por espacio de
unos 60 minutos. Posteriormente, se lava en alcohol de 70º y se diferencia con una
solución de ácido clorhídrico al 1% en alcohol de 70º, dejando el tiempo suficiente.
Seguidamente se lava con alcohol de 70º con la finalidad de eliminar el ácido
clorhídrico y detener la diferenciación en el momento adecuado, cuando se puede
observar con claridad sus estructuras internas.

- Carmín Acético Férrico

Con esta tinción se puede tratar cestodos y trematodos (Georgiev y cols.,
1986). El resultado es una coloración intensa de los núcleos celulares,
diferenciándose perfectamente testículos, glándulas vitelógenas, ovarios, vesícula
seminal, conductos genitales, receptáculo seminal y útero. El proceso debe llevarse a
cabo con tres soluciones diferentes:

-Solución ferroacética: compuesta por hierro en polvo y ácido acético glacial.

-Solución colorante: formada por ácido acético glacial, agua destilada y
carmín nº 40.
-Solución diferenciadora, se trata de una solución de ácido clorhídrico al 1%
en alcohol etílico de 70º.

Mientras la primera técnica confiere coloración, la última se utiliza como

agente diferenciador.
Una vez finalizada la coloración y diferenciación se puede proceder a su
deshidratación y montaje definitivo en Bálsamo de Canadá, o pueden ser
conservados en alcohol de 70º, aunque es más recomendable realizar el montaje.

55
Material, Métodos y Técnicas

1.3.2.2.2- MONTAJE EXTEMPORÁNEO DE NEMATODOS

Como ya se ha citado, los nematodos no requieren un proceso de tinción,

solamente es necesario un método de aclaramiento para visualizar su organografía
interna.
El proceso de aclaramiento se realiza por montaje extemporáneo colocando
dichos vermes entre portaobjetos y cubreobjetos y utlizando como reactivo el
lactofenol de Amman. Su composición es la siguiente:

- Ácido férrico.........1 parte

- Ácido láctico.........1 parte
- Glicerina anhidra...2 parte
- Agua destilada.......1 parte

El montaje se lleva a cabo colocando una gota de lactofenol en un

portaobjetos y dejando caer el nematodo encima con la ayuda de un pincel.
El inconveniente de esta preparación es que no tiene carácter definitivo, por lo
que, una vez observados al microscopio, los helmintos deben ser recuperados y
devueltos al vial de procedencia con líquido conservante (alcohol 70º). En algunos
casos un tratamiento prolongado con lactofenol dificulta la visión de las estructuras.
Por eso se recomienda no alargar indefinidamente el tiempo de exposición al reactivo.
La ventaja de esta técnica es que permite la visión del verme en distintas orientaciones
con un simple desplazamiento del cubreobjetos.

1.3.2.3- DETERMINACIÓN DEFINITIVA AL MICROSCOPIO ÓPTICO.

Una vez realizadas todas las operaciones anteriormente descritas puede

procederse a la observación de los vermes al microscopio para su determinación

La obtención de datos morfométricos y la visualización de determinadas

estructuras permitirán comparar estos ejemplares con los descritos en la bibliografía e
identificar así las especies.

56
 Material, Métodos y Técnicas

Una vez se ha determinado el individuo en cuestión se anota el resultado en la

ficha de identificación y se etiquetan convenientemente las preparaciones definitivas
de platelmintos y los viales que contienen los nematodos recuperados.

1.3.2.4- PREPARACIÓN DE LOS HELMINTOS PARA SU ESTUDIO AL

MICROSCOPIO ELECTRÓNICO DE BARRIDO

Algunos especímenes de diferentes especies de nematodos fueron preparados

para su observación al microscopio electrónico de barrido (SEM), siguiendo las
técnicas descritas en la literatura (Mercer & Birbeck, 1979; Ba & Marchand, 1994;
Miquel & Marchand, 1998). Esta metodología podría resumirse tal y como sigue:

- Deshidratación de la muestra por pases sucesivos de 30 minutos a través de una

serie de alcoholes de lipofilia creciente (70º, 80º, 90º y 100º).
- Lavado de 30 minutos en alcohol absoluto.
- Baño de ultrasonidos de 20 segundos a 40 Khz, en alcohol absoluto.
- Lavado de 30 minutos en alcohol absoluto.
- Inmersiones sucesivas, de 20 minutos cada una, en mezclas de alcohol absoluto y N-
acetato de amilo en proporciones 3:1, 1:1 y 1:3.
- Lavado de 20 minutos en N-acetato de amilo puro.
- Inmersión en N-acetato de amilo puro hasta el momento de someter la muestra al
punto crítico.
- Punto crítico mediante dióxido de carbono.
- Montaje de la muestra en una placa mediante plata coloidal.
- Revestimiento con oro.

Para el estudio por microscopía electrónica de barrido fue utilizado un

microscopio electrónico Hitachi, modelo S- 2300.
Al respecto, se quiere comentar que, a pesar de tratarse de un proceso ligeramente
más complejo y lento que el uso de la microscopía óptica, los resultados han sido muy
interesantes, facilitándose en diversas ocasiones un diagnóstico específico más preciso.

57
Material, Métodos y Técnicas

1.4- MATERIAL HELMINTOLÓGICO. MATERIAL, MÉTODOS Y

TÉCNICAS MOLECULARES

1.4.1- MATERIAL HELMINTOLÓGICO

Todo el material que se utilizó para el estudio molecular estuvo conservado

en alcohol al 70º-95º ó en congelación a -80º C antes del procesado para la
extracción de ADN. A continuación se presentan los taxones incluidos en el estudio,
así como sus hospedadores y su origen geográfico.

1.4.1.1- TAXONES INCLUIDOS EN EL ANÁLISIS

Los Cestoidea engloban 14 órdenes: Amphilinidea, Gyrodactylidea y 12

dentro de los Eucestoda (Khalil y cols., 1994). En el análisis fueron incluidos los
taxones pertenecientes a Eucestoda que se nombran a continuación a nivel de orden,
familia, género y especie, según la definición de Jones y cols. (1994).
Pertenecientes al orden Tetrabothriidea y la familia Tetrabothriidae se
incluyeron las especies Tetrabothrius sp.1, Tetrabothrius sp.2, Tetrabothrius erostris
Lönnberg, 1896 y Tetrabothrius forsteri.
Del orden Cyclophyllidea se estudiaron las especies Raillietina micracantha
(Fuhrmann, 1909), López Neyra, 1942, Raillietina australis y Pseudidiogenes nana
Fuhrmann, 1925 pertenecientes a la familia Davaineidae; Lyruterina nigropunctata
(Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971 de la familia Paruterinidae;
Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779), Railliet, 1896 de la familia Dilepididae;
Taenia parva y Taenia pisiformis de la familia Taeniidae; y Anoplocephaloides
dentata, Mosgovoyia ctenoides y Andrya cuniculi de la familia Anoplocephalidae.
Definimos como grupo externo a la especie Gyrodactylus salaris Malmberg,
1957 incluido en los Monogenea (Mariaux, 1998).
Las especies Tetrabothrius sp.1, R. micracantha, P. nana, L. nigropunctata,
C. infundibulum, M. ctenoides y A. cuniculi, incluidas en el análisis, fueron obtenidas
a partir del material de aves y conejos en Tenerife. Pseudidiogenes nana fue obtenida
a partir de avutardas del Parque Nacional de Doñana.

58
 Material, Métodos y Técnicas

Con el fin de obtener representantes de otras familias que resultaban

interesantes para el estudio de la filogenia de cestodos, y aprovechando la
disponibilidad del material, procedimos a la disección y extracción de helmintos de
otros hospedadores. De la disección de 240 conejos silvestres (Oryctolagus
cuniculus) procedentes de la isla de Tenerife, elegimos, de entre los helmintos
hallados, las especies M. ctenoides, A. cuniculi, y T. pisiformis larvae. En cuanto a
los helmintos que encontramos en los diez ejemplares de jineta (Genetta genetta)
procedentes de Montseny (Barcelona), nos pareció interesante incluir la especie
Taenia parva en el estudio.
En la tabla 1.4.1.1a se indican las especies incluidas en el estudio filogenético
cuyas secuencias fueron extraídas del banco de datos del NCBI (National Center for
Biotechnology Information) (“GenBank”) y en la tabla 1.4.1.1b los taxones
secuenciados por nosotros.

Especie Nº GenBank Tamaño secuencia 18S ADNr (pb)

Anoplocephaloides dentata Z98356-Z98358 Tres fragmentos (461, 470, 273)

Gyrodactylus salaris Z26942 Completa (1965)

Raillietina australis AF286980 Completa (2238)
Tetrabothrius sp. AJ287582 Completa (2228)
Tetrabothrius erostris AJ287581 Completa (2208)
Tetrabothrius forsteri AF124473 Completa (2278)

Tabla 1.4.1.1a- Taxones incluidos en el análisis obtenidos del “GenBank”, número

de referencia y tamaño de la secuencia. pb: par de bases.

59
Material, Métodos y Técnicas

Especie Hospedador Localización

Andrya cuniculi Oryctolagus cuniculus Tenerife
Choanotaenia infundibulum Alectoris barbara Tenerife
Lyruterina nigropunctata Alectoris barbara Tenerife
Mosgovoyia ctenoides Oryctolagus cuniculus Tenerife
Pseudidiogenes nana Otis tarda P. N. Doñana
Raillietina micracantha Columba livia Tenerife
Taenia parva Genetta genetta Montseny
Taenia pisiformis larvae Oryctolagus cuniculus Tenerife
Tetrabothrius sp. Larus cachinnans Tenerife

Tabla 1.4.1.1b- Taxones incluidos en el análisis obtenidos en este estudio, especie

hospedadora y procedencia.

1.4.2- MATERIAL, MÉTODOS Y TÉCNICAS MOLECULARES

1.4.2.1- MATERIAL

A continuación se describe la composición del material utilizado para la

realización de las técnicas de biología molecular.

Soluciones y tampones:
- Solución de lisis: 10 mM Tris, 100 mM EDTA, 100 mM NaCl pH 8, 200 µg
Proteinasa K, 0,05% dodecil sulfato de sodio
- Tampón fosfato salino (PBS): NaCl 0,14 M, KCl 2,68 mM, Na2HPO4 0,01 M,
KH2PO4 1,76 mM pH 7,4
- Tampón TAE 50X: Tris-HCl 2 M pH 7,2, EDTA 50 mM pH 8, ácido acético
glacial 57,1 ml y H2O hasta 1l
- Tampón TBE 10X: Tris-HCl 89 mM pH 8,3, ácido bórico 89 mM, EDTA 2 mM
- Tampón de carga para electroforesis de ADN 6X: Azul de Bromofenol 0,25% (p/v),
glicerol 30%
- Tampón TE: Tris-HCl, 10 mM pH 8, EDTA 1mM
- Tampón de reacción para PCR: KCl 50 mM, MgCl2 1,5 mM, 0,001% de gelatina,
Tris-HCl 0,1 mM pH 8,3 (Perkin-Elmer)

60
 Material, Métodos y Técnicas

- Fenol estabilizado con Tris-HCl pH 7,5-8 (EUROBIO)

Medios de cultivo:
- Medio LB líquido: Triptona 1%, extracto de levadura 0,5% y NaCl 1%
- Medio LB-agar: Medio LB líquido y agar al 2% (p/v)
- Medio LB suplementado con Maltosa 0,2% y MgSO4 10 mM.

Antibiótico:
Ampicilina: se añade al medio LB a una concentración de 100 µg/ml (ROCHE)

Enzimas:
- AmpliTaq ADN polimerasa (Perkin-Elmer)
- RNasa A libre de DNasa (ROCHE)
- Proteinasa K (ROCHE)
- Anti-Digoxigenina conjugado con fosfatasa alcalina (ROCHE)

Vector de transformación:
pBluescrip II KS +/- (Stratagene)

Cultivo de Escherichia coli:

Los cultivos de la cepa XL1-Blue de E. coli se realizan en LB líquido a 37º C,
en agitación durante toda la noche. Al medio se le añade ampicilina a la
concentración de 100 µg/ml.
El cultivo de placas de LB-agar se mantiene a 37º C durante toda la noche.

1.4.2.2- EXTRACCIÓN DE ADN GENÓMICO

La extracción de ADN genómico fue llevada a cabo en individuos enteros,

cuando eran menores de 1 cm de largo. Para especies más pequeñas, como
Tetrabothrius sp.1 y P. nana, fue necesario añadir varios individuos para la
extracción con la finalidad de conseguir la cantidad suficiente de ADN para poder
realizar la amplificación de reacción en cadena de la polimerasa (PCR). El ADN
genómico para formas mayores de 1 cm se extrajo a partir de porciones de éstos.

61
Material, Métodos y Técnicas

La extracción de ADN se realizó con procedimientos estándar, siguiendo los

siguientes pasos:
1. Homogenizar y digerir los tejidos en 700 µl de solución de lisis. Incubar 4 horas a
55º C.
2. Añadir RNasa A a una concentración final de 100 µg/ml e incubar durante 30
minutos a 37º C.
3. Añadir un volumen de fenol, agitar lentamente y centrifugar a 12500 r.p.m.
durante 10 minutos.
4. Recoger la fase acuosa y añadir un volumen de fenol:cloroformo:isoamílico
(25:24:1). Agitar suavemente y centrifugar a 12500 r.p.m. durante 10 minutos.
5. Recoger la fase acuosa y añadir un volumen de cloroformo. Agitar suavemente y
centrifugar a 12500 r.p.m. durante 10 minutos
6. Recoger la fase acuosa y añadirle un volumen de isopropanol. Agitar suavemente
y precipitar a -20º C durante 1 hora.
7. Centrifugar 10 minutos a 12500 r.p.m.
8. Eliminar el sobrenadante y añadirle un volumen de etanol a 70º. Agitar
suavemente y centrifugar a 12500 r.p.m. durante 10 minutos.
9. Eliminar el sobrenadante.
10. Evaporar los restos de etanol utilizando centrifugación al vacío en una DNA mini
(Het-Holten A/S) durante 10 minutos.
11. Resuspender en 50 µl de agua bidestilada estéril.

1.4.2.3- CONDICIONES DE LA REACCIÓN EN CADENA DE LA

POLIMERASA (PCR)

Todas las reacciones de amplificación mediante PCR se realizaron en un

termociclador Perkin-Elmer GeneAmp PCR System 9600.
Se realizaron diferentes PCR en distintas condiciones de reacción
dependiendo de los cebadores y de la muestra utilizada. El tampón de reacción
utilizado y la concentración de nucleótidos fue la misma en todos los casos, 200 µM
de cada nucleótido (ROCHE) y tampón de PCR 1X (Perkin Elmer).
Para amplificar el gen 18S ADNr se aplicaron 0,25 unidades de Taq
polimerasa por reacción para un volumen final de 50 µl, con una concentración de
12,5 pmoles de cada cebador y 20 ng y 50 ng de ADN. El gen se amplificó en dos

62
 Material, Métodos y Técnicas

trozos solapados entre sí, para ello se utilizaron los cebadores diseñados por Mariaux
(1998). El primer fragmento fue amplificado usando los cebadores 81 (5’ TTC ACC
TAC GGA AAC CTT GTT ACG 3’) que alinea con el extremo conservado 3’ de
dicho gen y el cebador 83 (5’ GAT ACC GTC CTA GTT CTG ACC A 3’) en el
centro del gen. El segundo fragmento fue amplificado usando los cebadores 82 (5’
CAG TAG TCA TAT GCT TGT CTC AG 3’) que alinea con el extremo conservado
5’ del gen y el 84 (5’ TCC TTT AAG TTT CAG CTT TGC 3’) en el centro del gen.
Las longitudes de los segmentos amplificados son aproximadamente 1 kpb y 1,5 kpb
respectivamente. Las condiciones aplicadas para la PCR fueron las siguientes:
Desnaturalización a 94º C durante 2 minutos; 35 ciclos de 94º C durante 30
segundos, 45º C durante 40 segundos y 72º C durante 1 minuto y 30 segundos; y por
último una extensión final de 5 minutos a 72º C.
Para la PCR a partir de colonias de E. coli, para un volumen final de 25 µl se
emplearon 12,5 pmoles de los cebadores M13-40 Forward y M-13 Reverse, una
colonia de E. coli y 0,25 unidades de Taq polimerasa. Los ciclos de amplificación
empleados fueron: 3 minutos a 94º C; 40 ciclos de 1 minuto a 92º C, 1 minuto a 60º
C y 1,5 minutos a 72º C; finalizando con 10 minutos a 72º C.

1.4.2.4- ELECTROFORESIS DE ADN EN GELES DE AGAROSA

Los fragmentos de ADN fueron separados mediante electroforesis en geles de

agarosa (Agarosa estándar media EEO, Ecogen), sumergidos en tampón TAE 1X,
utilizando cubetas submarinas (BIO-RAD) de desarrollo horizontal bajo una
diferencia de potencial de 5V/cm.
Se emplearon porcentajes de agarosa entre 0,7% y 1% en tampón TAE,
dependiendo del tamaño de los fragmentos de ADN a separar.
Las muestras se prepararon añadiendo 1 µl de tampón de carga (6X) para
ADN por cada 5 µl de muestra.
Para la visualización del ADN se añadió al gel 0,5 µg/ml de Bromuro de
Etidio y se observó a través de un transiluminador de luz U.V. (Ultra-Lum) a una
longitud de onda de 366 nm.
La documentación fotográfica se obtuvo mediante un Gel Printer (Mitsubishi
P90).

63
Material, Métodos y Técnicas

1.4.2.5- PURIFICACIÓN DE LOS PRODUCTOS DE PCR

Para la purificación de los productos amplificados mediante PCR se utilizó el

kit “QIAEX II Gel Extraction (150)” de Qiagen, siguiendo las instrucciones
recomendadas por el fabricante.

1.4.2.6- CLONAJE

- Ligación
Se utilizó el vector plasmídico pGEM-T Easy (Promega) para ligar los
productos de PCR purificados. Este vector ofrece muchas ventajas para el clonaje de
productos de PCR por presentar residuos de timidina en los extremos 3’ terminales,
ya que los productos amplificados mediante PCR presentan en sus extremos 3’
residuos de adenina como resultado de la actuación de la enzima Taq polimerasa.
Esto facilita la ligación del producto amplificado con el vector. El clonaje en este
vector se realiza según el protocolo recomendado por el fabricante.

- Preparación de E. coli competentes

La cepa de E. coli que se utilizó fue la XL1-Blue. El protocolo seguido es el
siguiente:
1. Inocular 1-2 ml de un cultivo de E. coli en 100 ml de LB.
2. Incubar a 37º C hasta que las células alcancen una densidad óptica de 0,6 a una
longitud de onda de 550 nm.
3. Enfriar en hielo 10 minutos.
4. Centrifugar a 4000 r.p.m. durante 5 minutos a 4º C.
5. Eliminar el sobrenadante y resuspender las células en un volumen de MgCl2 0,1M
frío.
6. Poner en hielo 15 minutos.
7. Centrifugar a 4000 r.p.m. durante 7 minutos a 4º C.
8. Resuspender en medio volumen de CaCl2 0.1M.
9. Suspender violentamente y dejar en hielo.
10. Centrifugar a 4000 r.p.m. durante 5 minutos a 4º C.
11. Para almacenar las células se añade 20% de glicerol y se guardan a -80º C.

64
 Material, Métodos y Técnicas

- Transformación de células bacterianas competentes.

Para llevar a cabo la transformación de las células competentes con la mezcla
de ligación se realizó el siguiente protocolo:
1. Partir de 200 µl de bacterias competentes XL-1 Blue y cantidades de ADN
plasmídico entre 1 y 50 ng.
2. Mantener estas diluciones en hielo durante 30 minutos.
3. Someter a las diluciones a un choque térmico consistente en el mantenimiento de
éstas a 42º C durante 2 minutos y luego enfriarlas nuevamente en hielo durante 10
minutos.
4. Añadir 300 µl de medio LB no selectivo e incubar durante 1 hora a 37º C con
agitación para permitir la recuperación de las bacterias.
5. Sembrar 100 µl del cultivo en placas de LB-agar/ampicilina 100 mg/ml. Dado que
los vectores utilizados presentan un gen que les confiere resistencia a la ampicilina,
crecerán solamente las bacterias que han sido transformadas con el plásmido.
6. Incubar las placas a 37º C durante toda la noche.

- Selección de los clones recombinantes de E. coli.

La selección de los clones recombinantes se realizó según dos características
presentes en los vectores utilizados para la transformación. Por un lado, estos
vectores presentan el gen que les confiere resistencia a la ampicilina, añadiendo este
antibiótico al medio seleccionamos sólo aquéllas células que han sido transformadas
con el plásmido. Por otro lado, estos plásmidos contienen el gen de la β-
galactosidasa de E. coli. Al añadir al medio de cultivo el cromógeno X-gal y el
inductor IPTG, este gen se expresa y las colonias aparecen de color azul. Si el
plásmido contiene el inserto, se altera la pauta de lectura de este gen ya que el sitio
de inserción se encuentra dentro de su fase de lectura, y las colonias aparecen de
color blanco.

1.4.2.7- EXTRACCIÓN DE ADN PLASMÍDICO

El kit empleado para la extracción de ADN plasmídico fue “Quantum Prep

Plasmid Miniprep” de Bio-Rad siguiendo las recomendaciones del fabricante.

65
Material, Métodos y Técnicas

1.4.2.8- SECUENCIACIÓN

La secuenciación del ADN se realizó según el método descrito por Sanger y

cols. (1977) a través de una reacción de PCR, utilizando los componentes del kit
“Thermo sequenasa fluorescent” de Pharmacia Biotech y siguiendo las
recomendaciones del fabricante.
La cantidad de ADN plasmídico utilizada fue de 2 µg. Las reacciones de
secuenciación se llevaron a cabo en un termociclador modelo GeneAmp 9600 Perkin
Elmer. La electroforesis se realizó en geles de poliacrilamida (ReproGel High Read,
Pharmacia Biotech) en condiciones desnaturalizantes. La electroforesis y el posterior
análisis de los resultados se hizo con un secuenciador automático “Automated laser
fluorescence” ALF-Express de Pharmacia Biotech. Las condiciones de electroforesis
fueron 1500 V, 60 mA, 25 W y 57º C, durante 10 horas.
Las condiciones de PCR fueron las siguientes: 2 minutos a 95º C; 25 ciclos de
36 segundos a 95º C para la desnaturalización, 36 segundos a la temperatura de
anillamiento del cebador para la hibridación; y 84 segundos a 72º C para la
extensión.
Los cebadores empleados para la secuenciación están marcados en su
extremo 5’ con el compuesto fluorescente carbocianina (Cy5). Este compuesto es
excitado por un rayo láser que atraviesa perpendicularmente el gel y emite luz. La luz
emitida es detectada por unos fotodetectores que están situados detrás del gel. Esta
señal es enviada al ordenador y procesada. El procesamiento de los resultados y el
almacenaje de los datos se realizó mediante el programa informático A.M. 3.1.
Se utilizaron los cebadores SP6 y T7, que alinean en los extremos del vector
pGEM-T. Además, se usaron los cebadores diseñados por Mariaux (1998) que
alinean con regiones centrales de los fragmentos amplificados: 87 (5’ CAT CGA
AAG TTG ATA GGG 3’), 88 (5’CTG TGA TGC CCT TAG AT 3’), 89 (5’CGA
ATC AAG AAA GAG C 3’), 90 (5’ CTT TGA ACA AAT TTG AG 3’), 91 (5’ TGA
CTC TGG ATA ATT G 3’). Todos estos cebadores están marcados en el extremo 5’
con el componente fluorescente

66
 Material, Métodos y Técnicas

1.4.2.9- ANÁLISIS FILOGENÉTICOS

Las secuencias obtenidas de las diferentes especies fueron alineadas

utilizando el programa Clustal X (Thompson, y cols., 1997) y las últimas
correcciones fueron hechas a mano. Las zonas de alineamiento incierto fueron
excluidas para el análisis, excepto para un primer estudio de las secuencias
completas.
Los análisis filogenéticos fueron inferidos usando una variedad de métodos:
Neighbor-Joining (Saitou & Nei, 1987) con la distancia de Kimura 2N parameters
(Kimura, 1980) mediante el programa Mega 2.1 (Kumar y cols., 2001); Máxima
parsimonia, con la búsqueda heurística del árbol más parsimonioso y con adición de
secuencias al azar (100 réplicas) utilizando el programa PAUP 4.0 (Swofford, 2002);
y por último mediante el método de máxima probabilidad bajo el modelo de
sustitución de Hasegawa-Kishino-Yano (Hasegawa y cols., 1988) estimando los
parámetros de transición/transversión y de variabilidad por sitio gamma a partir de
los datos con el programa TREE-puzzle 5.0 (Schmidt y cols., 2000).
Las confidencias de los nodos fueron obtenidas mediante el método
bootstraps (Felsenstein, 1985) en los Neighbor-Joining y árboles de parsimonia (con
500 réplicas); y mediante el método de quartet puzzling (Strimmer & Haeseler, 1986)
en el método de máxima probabilidad (con 1000 puzzling steps).

67
RESULTADOS
 Resultados

2- RESULTADOS

2.1- SISTEMÁTICA, MORFOLOGÍA Y BIOLOGÍA DE LOS HELMINTOS

HALLADOS

En este capítulo se aportan los resultados del estudio morfológico y

morfométrico así como la clasificación sistemática de los helmintos hallados. Para
ello lo hemos dividido en dos subapartados. En el primero de ellos se recoge la
clasificación sistemática de los helmintos hallados en las cinco especies de aves
estudiadas, mientras que en el segundo se incluye el estudio particular de cada una
de las especies vermidianas detectadas.

2.1.1- CLASIFICACIÓN SISTEMÁTICA

Previamente a la realización del análisis particular de cada una de las

especies vermidianas detectadas, resulta conveniente considerar el status sistemático
de las mismas y de los diversos grupos de helmintos hallados, con el fin de obtener
una visión de conjunto de todas las especies helmintianas a estudiar. Esto, permite
considerar la situación de cada especie en los taxones sistemáticos actualmente
aceptados. Además, se consigue detectar las posibles relaciones filogenéticas
basadas fundamentalmente en la morfología entre todos estos vermes, lo cual será
de gran utilidad en el momento de explicar su presencia en los hospedadores
estudiados y valorar su posicionamiento sistemático en el ámbito molecular.
Es preciso tener en cuenta, sin embargo, que a pesar de las incesantes
investigaciones parasitológicas que continuamente vienen realizándose, ciertos
géneros y especies, todavía no presentan una posición sistemática aceptada
unánimemente por todos los autores. El status taxonómico de algunas especies
parásitas citadas en este estudio continúa siendo actualmente confuso.
La clasificación sistemática que se propone a continuación, no sigue
exactamente y en su totalidad a un único autor u obra completa sino que está basada
en distintos estudios realizados por especialistas en cada grupo de parásitos. Estos
estudios introducen frecuentes cambios en la sistemática de los grupos en cuestión y
reflejan más directamente la problemática existente en cada grupo de helmintos.

69
Resultados

Basándonos en estas premisas, la clasificación sistemática de los helmintos hallados

en las especies examinadas en nuestro estudio sería la siguiente:

TREMATODA

Superfamilia Notocotyloidea La Rue, 1917

Familia Notocotylidae Lühe, 1909
Subfamilia Notocotylinae Kossack, 1911
Género Paramonostomum Lühe, 1909
Paramonostomum sp.

CESTODA

ORDEN TETRABOTHRIIDEA BAER, 1954

Familia Tetrabothriidae Linton 1871

Género Tetrabothrius Rudolphi, 1819
Subgénero Tetrabothrius (Oriana) Leiper & Atkinson, 1914
Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896
Subgénero Tetrabothrius (Neotetrabothrius) Nybelin, 1929
Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp.

ORDEN CYCLOPHYLLIDEA VAN BENEDEN EN BRAUN, 1900

Familia Davaineidae Braun, 1900

Subfamilia Davaineinae Braun, 1900
Género Raillietina Fuhrmann, 1920
Raillietina micracantha (Fuhrmann, 1909), López Neyra, 1942
Subfamilia Idiogeninae Fuhrmann, 1907
Género Pseudidiogenes Movsesyan, 1971
Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925
Género Otiditaenia Beddard, 1912
Otiditaenia conoideis (Bloch, 1782)

70
 Resultados

Familia Hymenolepididae
Subfamilia Hymenolepidinae
Género Hispaniolepis López Neyra, 1947
Hispaniolepis villosa Bloch, 1782

Familia Paruterinidae Fuhrmann, 1907 (sensu lato)

Género Lyruterina Spasskaya & Spasskii, 1971
Lyruterina nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971

Familia Dilepididae Railliet & Henry, 1909

Género Choanotaenia Railliet, 1896
Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779), Railliet, 1896

NEMATODA

Superfamilia Habronematoidea Chabaud, 1975

Familia Tetrameridae Travassos, 1914
Subfamilia Tetramerinae Railliet, 1915
Género Tetrameres Creplin, 1846
Subgénero Tetrameres (Tetrameres) Creplin, 1846
Tetrameres (Tetrameres) fissispina (Diesing, 1861)
Travassos, 1915

Superfamilia Acuarioidea Sobolev, 1949

Familia Acuariidae (Railliet, Henry & Sissof, 1912) Chabaud, 1975
Subfamilia Acuariinae Railliet, Henry & Sissof, 1912
Género Cosmocephalus Molin, 1858
Cosmocephalus sp.
Género Synhimantus Railliet, Henry & Sissof, 1912
Subgénero Synhimantus (Dispharynx) (Railliet, Henry
& Sissof, 1912) Chabaud, 1975
Synhimantus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858)

71
Resultados

Superfamilia Heterakoidea Inglis, 1967

Familia Heterakidae Railliet & Henry, 1912
Género Heterakis Dujardin, 1845
Heterakis gallinarum (Gmelin, 1790)

Familia Ascaridiidae Travassos, 1919

Género Ascaridia Dujardin, 1845
Ascaridia galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923
Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913

Superfamilia Trichinelloidea Hall, 1916

Familia Trichuridae (Ransom, 1911) Railliet, 1915
Subfamilia Capillariinae Railliet, 1915
Género Capillaria Zeder, 1800
Capillaria sp.
Género Baruscapillaria Moravec, 1982
Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945)
Género Eucoleus Dujardin, 1845
Eucoleus annulatus (Molin, 1858) López Neyra, 1947
Género Aonchotheca López Neyra, 1947
Aonchotheca sp.
Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858)

72
 Resultados

2.1.2- ESTUDIO DE LAS ESPECIES HELMINTIANAS

En este apartado realizamos el estudio particular de cada una de las especies

helmintianas detectadas cuya clasificación sistemática ha sido previamente
establecida. El orden seguido, es justamente el propio de dicha clasificación.
Tras el enunciado de cada especie vermidiana, se indica la especie
hospedadora en la que ha sido detectada, el hábitat de parasitación y los enclaves en
los que se ha presentado.
En el estudio morfológico y sistemático, se aporta la descripción
morfológica y morfométrica de las distintas estructuras observadas en el helminto y
la comprobación de su correspondencia con las indicadas por otros autores para la
misma especie.

73
Resultados

2.1.2.1- PARAMONOSTOMUM SP.

Especie hospedadora: Fulica atra

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: Charca del Fraile, Arona. Tenerife
Iconografía: Lámina 1.

MORFOLOGÍA

En un ejemplar de focha, fue hallado un especimen de una especie de

trematodo digénido que tras ser examinado morfológicamente pudo ser encuadrado
en la familia Notocotylidae Lühe, 1909, por ser un verme monostoma con las
características propias de los notocotílidos (Yamaguti, 1971). Por tratarse de un solo
ejemplar se ha creído conveniente nominarlo sólo a nivel genérico, siguiendo los
criterios de Yamaguti (1971) y Cribb (1991).
Nuestro ejemplar presentó un cuerpo pequeño, elongado y aplanado
dorsoventralmente, sin ornamentación cuticular y sin ventosa ventral. Con una
longitud total de 1,442 mm con una anchura máxima a nivel del tercio inferior del
cuerpo de 515 µm. La ventosa oral, subterminal, midió 103 µm de diámetro. La
boca se abre directamente al esófago, la faringe está ausente. Los ciegos simples se
extienden a lo largo de todo el cuerpo, y pasan entre el útero y las vitelógenas y
entre los testículos y el ovario.
Los testículos ligeramente lobulados, situados por fuera de los ciegos
posteriores a las glándulas vitelógenas y simétricos al eje longitudinal del cuerpo,
presentaron unas dimensiones medias de 154,5 µm de largo por 77,75 µm de ancho.
Los espermiductos son visibles solamente en el origen. La bolsa del cirro se
extiende longitudinalmente a partir del extremo posterior de la ventosa oral hasta el
final del primer tercio del cuerpo, midió una longitud de 360,5 µm. Tiene vesícula
seminal interna, canal eyaculador derecho y vesícula seminal externa visible. El
cirro no es visible en nuestra preparación. El orificio genital se sitúa anterior a la
bifurcación intestinal.
El ovario con forma ligeramente elipsoidal situado en el eje central del
cuerpo entre los testículos, midió 102,4 µm de largo por 115,2 µm de ancho. El
útero se extiende desde el ovario hasta la bolsa del cirro. La parte terminal del útero

74
 Resultados

es longitudinal y paralela a la bolsa del cirro, en esta parte es más muscular y se

diferencia un metatermo. Las glándulas vitelógenas, derecha e izquierda, anteriores
al ovario se extienden lateralmente desde aproximadamente la mitad del útero hasta
pasado el límite anterior de los testículos, midieron unas longitudes de 422,3 µm y
391,4 µm respectivamente y están compuestas de un número variable de folículos.
Los huevos pequeños y ovalados, presentaron una longitud media de 20,2 µm por
una anchura media de 10,1 µm, presentando dos filamentos largos y finos cada uno.

BIOLOGÍA

Se desconoce el ciclo de vida de la especie Paramonostomum hallada en

nuestro estudio. Cabe pensar que tendrá un ciclo similar al de otros notocotílidos
conocidos del género Paramonostomum como P. alveatum y P. parvum. Para estas
dos especies el ciclo se ha cerrado de forma experimental y se ha observado que las
cercarias del tipo monostoma se desarrollan en el caracol prosobranquio Hydrobia
salsa. Estas cercarias salen del caracol y se enquistan en la vegetación, en la misma
concha del caracol o en otros sustratos. Se hicieron ingerir estas cercarias a pollos y
patos y posteriormente se recogieron los adultos del intestino de éstos. Los adultos
penetran entre las vellosidades y producen heridas en la mucosa intestinal. Muchas
especies de anseriformes son hospedadores definitivos para estos parásitos
(Kulachkova, 1954; Stunkard, 1967).
Se ha encontrado otras especies de gasterópodos que actúan, de forma
natural, como hospedadores intermediarios. Varios autores citan estas larvas en
gasterópodos de Europa y Norte América (Stunkard, 1932; 1966; James, 1968;
1971). Granovitch & Johannesson (2000b) encontraron el estadio larvario de P.
chabaudi en cuatro especies del género Littorina, L. littorea, L. obtusata, L. fabalis
y L. saxatilis en las costas occidentales suecas y en distintos gasterópodos en el
suroeste de Islandia (Granovitch & Johannesson, 2000a). Evans y cols. (1997)
también encontraron larvas de P. chabaudi en L. littorea y L. saxatilis en el norte de
Irlanda.

75
Resultados

2.1.2.2- TETRABOTHRIUS (ORIANA) EROSTRIS LÖNNBERG, 1896

Especie hospedadora: Larus cachinnans

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: Charca del Fraile, Arona. Tenerife
Iconografía: Lámina 2: A, B

MORFOLOGÍA

Los ejemplares obtenidos coinciden con la descripción realizada para

Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896 según Baer (1954); Macko (1964);
Rawson (1964) y Stoitsova y cols. (1995). En esta descripción no pudieron aportarse
datos sobre la medida del escólex puesto que en nuestros ejemplares no se presentó
en ningún caso. Esta pérdida del escólex es un hecho bastante frecuente en
individuos del género Tetrabothrius, por lo que la diferenciación específica se basa
en la mayoría de los casos en la morfología y morfometría de otras estructuras en
los anillos sexuales. Los adultos llegaron a medir 82 mm de longitud y 1,6 mm de
anchura máxima en la parte posterior del estróbilo. Presentan cuatro botridios
musculosos y rectangulares en el escólex; no tienen ni rostelo ni ganchos rostelares.
Los anillos sexuales presentaron unas dimensiones medias de 226,6 µm de largo por
489,25 µm de ancho. En cada anillo se encontraban de 25 a 40 testículos que
presentaron un largo medio de 38,97 µm y un ancho medio de 30,72 µm. Los vasos
deferentes forman numerosas sinuosidades por detrás del ovario, terminando
lateralmente en el interior de la bolsa del cirro. Los canales seminíferos forman 5 ó
6 curvaturas en el interior de la bolsa del cirro, antes de acceder al interior de la
papila genital. La bolsa del cirro presentó unas dimensiones medias de 61,90 µm de
largo por 22,79 µm de ancho medios. El ovario es marcadamente lobulado, de 91,31
µm de largo por 59,31 µm de ancho medios, y se sitúa en el centro de la proglótide
en una región intratesticular. Delante del mismo se localiza la glándula vitelógena
que ocupa un espacio medio de 56,78 µm por 38,17 µm. En los segmentos en las
zonas más avanzadas del estróbilo se desarrolla el útero a la vez que testículos y
ovarios van desapareciendo. El útero tiene forma de tubo delgado y se sitúa en la
zona central del anillo. El útero en los anillos pregrávidos, ocupaba prácticamente
su totalidad. No nos fue posible la determinación de las medidas de las estructuras

76
 Resultados

presentes en los anillos grávidos por la ausencia de éstos en los ejemplares

colectados. En la tabla 2.1.2.2 se indican los valores medios, las desviaciones
estándar y los rangos obtenidos de las distintas estructuras.

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud anillo sexual 226,60±0 226,60
Ancho anillo sexual 489,25±13,87 473,82 - 515,67
Número de testículos 28,61±2,54 25 - 40
Longitud testículos 38,97±6,41 30,72 - 48,64
Ancho testículos 30,72±4,59 25,61 - 35,84
Longitud bolsa cirro 61,90±9,68 51,53 - 76,89
Ancho bolsa cirro 22,79±2,31 20,48 - 25,67
Longitud ovario 91,31±14,63 76,89 - 107,52
Ancho ovario 59,31±6,59 51,27 - 74,24
Longitud glándula vitelógena 56,78±15,63 38,41 - 71,68
Ancho glándula vitelógena 38,17±9,72 28,16 - 53,76

Tabla 2.1.2.2- Datos morfométricos (µm) obtenidos de l0 ejemplares de

Tetrabothrius (Oriana) erostris Lönnberg, 1896 obtenidos de L. cachinnans.

BIOLOGÍA

El ciclo vital de las especies de este grupo de cestodos aún no ha sido

definitivamente elucidado. Sin embargo, parece ser que tienen una marcada afinidad
biológica con los cestodos tetraphyllideos (Avdeev & Avdeeva, 1986; Hoberg,
1987). Según los datos actuales, cabe presuponer que se trata de cestodos que utilizan
crustáceos y zooplancton como principales hospedadores intermediarios. Algunos
cefalópodos y teleósteos podrían actuar como segundos hospedadores intermediarios
o como hospedadores paraténicos (Ellis & Williams, 1973; Temirova & Skrjabin,
1978).
La transmisión de la especie podría estar condicionada por el comportamiento
de sus hospedadores intermediarios y/o por la importancia relativa de invertebrados y
teleósteos en su ciclo vital que, a su vez, podría venir dictada por su presencia en la
dieta del hospedador definitivo (Holmes & Bethel, 1972; Temirova & Skrjabin,

77
Resultados

1978; Hoberg, 1987; Jones, 1988). Galkin (1987) sugiere que este grupo de cestodos
estaban ligados originariamente a mamíferos marinos, y que las aves que se
alimentan de peces han adquirido estas parasitosis de forma secundaria. Hoberg
(1987) comprobó que los polluelos del cormorán de ojos azules eran
mayoritariamente alimentados con peces nototénidos (95% de ocurrencia en su
dieta), lo que contrastaba con la reducida presencia de anfípodos siempre asociados a
peces (16%), poliquetos (11%) y cefalópodos (5%). La alta proporción de
nototénidos entre las presas de estas aves motivó que el autor concluyera que los
mismos deberían ser la principal fuente de infestación de los cormoranes por este
grupo de cestodos.

78
 Resultados

2.1.2.3- TETRABOTHRIUS (NEOTETRABOTHRIUS) SP.

Especie hospedadora: Larus cachinnans

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: Charca del Fraile, Arona. Tenerife.
Iconografía: Lámina 2: C, D

MORFOLOGÍA

La otra especie de cestodo hallada en el ejemplar de gaviota patiamarilla

estudiada fue clasificada en el subgénero Neotetrabothrius Nybelin, 1929.
Los ejemplares obtenidos coinciden con la descripción realizada para esta
subespecie según Rudolphi (1819). Como en el caso de la especie Tetrabothrius
(Oriana) erostris no pudieron aportarse datos sobre la medida del escólex puesto que
en nuestros ejemplares no se presentó en ningún caso. Esta pérdida del escólex es un
hecho bastante frecuente en individuos del género Tetrabothrius, por lo que la
diferenciación específica se basa en la mayoría de los casos en la morfología y
morfometría de otras estructuras en los anillos sexuales. Los adultos llegaron a medir
74 mm de longitud y 1,2 mm de anchura máxima en la parte posterior del estróbilo.
Presentan cuatro botridios musculosos y rectangulares en el escólex; no tienen ni
rostelo ni ganchos rostelares. Los anillos sexuales presentaron unas dimensiones
medias de 221,32 µm de largo por 476,91 µm de ancho. En cada anillo se
encontraban de 20 a 23 testículos que presentaron 50,35 µm de largo medio y 44,37
µm de ancho medio. Los vasos deferentes forman numerosas sinuosidades por detrás
del ovario, terminando lateralmente en el interior de la bolsa del cirro. Los canales
seminíferos forman varias curvaturas en el interior de la bolsa del cirro, antes de
acceder al interior de la papila genital. La papila del atrio genital es prominente, y en
el ápice se encontraba tanto la abertura del conducto genital masculino como la
apertura de la vagina. La bolsa del cirro presentó unas dimensiones medias de 31,74
µm de largo por 12,29 µm de ancho. El ovario es marcadamente lobulado y se sitúa
en el centro de la proglótide en una región intratesticular. Delante del mismo se
localizan las glándulas vitelógenas. En los segmentos en las zonas más avanzadas del
estróbilo se desarrolla el útero a la vez que testículos y ovarios van desapareciendo.

79
Resultados

El útero se empieza a desarrollar a lo ancho de todo el anillo, atravesando incluso los

canales osmorreguladores.
En la tabla 2.1.2.3 se indican los valores medios obtenidos de las medidas
realizadas y los rangos de éstas.

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud anillo sexual 221,32±8,49 215,28-228,65
Ancho anillo sexual 476,91±11,23 460,82-483,51
Número de testículos 21,5±1,22 20-23
Longitud de testículos 50,35±6,20 43,52-61,44
Ancho de testículos 44,37±6,92 35,84-51,2
Longitud bolsa del cirro 31,74±2,29 28,16-33,28
Ancho bolsa del cirro 12,29±4,21 10,24-17,92

Tabla 2.1.2.3- Datos morfométricos (µm) obtenidos de 7 ejemplares de Tetrabothrius

(Neotetrabothrius) sp. obtenidos de L. cachinnans.

BIOLOGÍA

Para Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp. referimos el ciclo biológico al

descrito en el apartado anterior para T. (O.) erostris.

80
 Resultados

2.1.2.4- RAILLIETINA MICRACANTHA (FUHRMANN, 1909) LÓPEZ-

NEYRA, 1942

Especie hospedadora: Columba livia var.

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: Santa Cruz de Tenerife. Tenerife
Iconografía: Lámina 5: A

MORFOLOGÍA

El estudio morfológico de los vermes obtenidos, permitió clasificarlos como

Raillietina micracantha (Fuhrmann, 1909) López Neyra, 1942 según las
descripciones sobre dicha especie realizadas por diversos autores, entre ellos Joyeux
& Baer (1936).
Morfológicamente según Jones & Bray (1994) los representantes de este
género se caracterizan por presentar un estróbilo craspedota, órganos reproductores
simples en cada anillo, poros genitales unilaterales, testículos numerosos y ovario
mediano, huevos en cápsulas uterinas, con un número de huevos por cápsula que
oscila entre 2 y 8. Por lo que respecta a la región del escólex, estos autores indican
que las ventosas pueden estar o no armadas y que los ganchos rostelares se disponen
en una corona circular.
Nuestros ejemplares se caracterizaron por presentar un estróbilo largo (entre
10 y 15 cm) alcanzando la mayor amplitud (hasta 2 mm) en los anillos grávidos. El
escólex, redondo o ligeramente ovalado presentaba 4 ventosas redondeadas u ovales
de 56,06 µm de largo y 39,86 µm de ancho medios, armadas con 5 ó más filas de
ganchos espiniformes. El rostelo presentó una longitud media de 60,59 µm y un
ancho medio de 110,93 µm, estaba provisto de una doble corona de ganchos circular
o débilmente sinuosa con 150-200 ganchos amartillados cuya longitud media fue de
14,81 µm y la anchura máxima media de 9,18 µm. Los poros genitales, siempre
unilaterales, se abrían ligeramente anteriores al medio marginal del anillo. En los
anillos sexuales, la bolsa del cirro no sobrepasaba en longitud el nivel de los
conductos osmorreguladores siendo sus dimensiones medias de 77,96 µm de largo,
por 30,47 µm de ancho. La bolsa del cirro albergaba una pequeña vesícula seminal
interna y un cirro inerme. En cada anillo se encontraban de 19 a 30 testículos que

81
Resultados

presentaron un diámetro medio de 43,88 µm por 36,69 µm. El ovario, de forma

lobulada, se localizó en el centro del anillo presentando una glándula vitelógena de
75,89 µm y 48,32 µm de dimensiones medias localizada posteriormente al ovario en
la región posterior del anillo. En los anillos grávidos, el útero aparecía disociado en
cápsulas uterinas parenquimatosas conteniendo una media de 5,5 huevos por
cápsula. Las medidas medias de estos huevos fueron de 28,16 µm de largo y 21,76
µm de ancho con una oncosfera de 12,48 µm de largo y 12,16 µm de ancho como
valores medios que presentaron unos ganchos de longitudes medias de 20,06 µm en
los laterales y 21,09 µm en los centrales. En la tabla 2.1.2.4 se indican los valores
medios, así como los máximos y mínimos valores hallados en las distintas
estructuras estudiadas en esta especie.

BIOLOGÍA

Actualmente se desconoce el ciclo biológico de R. micracantha. Podrían

intervenir invertebrados próximos a aquellos que actúan como hospedadores
intermediarios en los ciclos evolutivos conocidos de otras especies incluidas en el
mismo género Raillietina. Raillietina echinobothrida es una especie que según
Joyeux & Baer (1961) se caracteriza por tener dos tipos de evolución: una evolución
directa que se completa en un solo hospedador (aves, galliformes) y una evolución
indirecta interviniendo un solo hospedador intermediario, que pueden ser hormigas
de varias especies según demuestran los estudios de Jones & Horsfall (1935) y
Joyeux & Baer (1936). Yamaguti (1959) cita los distintos hospedadores
intermediarios conocidos para R. tetragona. Los cisticercoides de dicho verme se
encuentran tanto en Musca domestica (Ackert, 1922), como en gasterópodos del
género Helix sp. (Boughton, 1937) y en distintas especies de hormigas naturalmente
infectadas (Alicata, 1947; Sawada, 1955) o bien infectadas experimentalmente con
huevos, (Case & Ackert, 1940; Sawada, 1955).
En el caso de otras especies de davaineidos de distinto género cabe destacar
los trabajos llevados a cabo por Wetzel (1934) sobre el ciclo biológico de Skrjabinia
bonini (Megnin, 1899) Fuhrmann, 1932. En este caso, los hospedadores
intermediarios son especies de moluscos gasterópodos terrestres como Malacolimax
tenellus, Limax flavus, Agriolimax agrestis, Lehmania marginata, Arion
circumscriptus, Arianta arbustorum y Helicigona lapicida.

82
 Resultados

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud escólex 200,67±45,52 158 - 243
Ancho escólex 247,92±96,34 192,69 - 391,48
Longitud ventosas 56,06±12,23 43,52 - 71,68
Ancho ventosas 39,86±5,89 33,28 - 48,64
Longitud rostelo 60,59±1,48 58,88 - 61,44
Ancho rostelo 110,93±19,55 89,6 - 128
Número total de ganchos 200±0 200
Longitud ganchos 14,81±1,47 13,27 - 16,33
Ancho ganchos 9,18±0,97 8,16 - 10,20
Longitud anillo sexual 216,3±56,73 175,10 - 278,14
Ancho anillo sexual 561,35±177,71 412 - 793,1
Número testículos 24,3±3,95 19 - 30
Longitud testículos 43,88±6,95 33,28 - 56,32
Ancho testículos 36,69±7,01 25,6 - 48,64
Longitud bolsa cirro 77,96±5,88 66,56 - 84,48
Ancho bolsa cirro 30,47±4,08 28,16 - 40,96
Longitud cirro 84±2,74 79,71 - 87,43
Ancho cirro 23,14±0 23,14
Longitud glándula vitelógena 75,89±7,69 58,88 - 84,48
Ancho glándula vitelógena 48,32±7,17 38,4 - 61,44
Longitud anillo grávido 865,2±149,73 721 - 1009,4
Ancho anillo grávido 860,05±44,89 813,7 - 906,4
Número huevos por cápsula 5,5±0,53 5-6
Longitud huevo 28,16±3,35 23,04 - 30,72
Ancho huevo 21,76±4,98 15,36 - 30,72
Longitud oncosfera 12,48±1,64 10,24 - 15,36
Ancho oncosfera 12,16±1,64 10,24 - 15,36
Longitud gancho central 21,09±0,63 20,57 - 23,14
Longitud gancho lateral 20,06±1,05 18 - 20,57

Tabla 2.1.2.4- Datos morfométricos (µm) obtenidos de l5 ejemplares de Raillietina

micracantha (Fuhrmann, 1909) López-Neyra, 1942 obtenidos de C. livia.

83
Resultados

2.1.2.5- PSEUDIDIOGENES NANA FUHRMANN, 1925

Especie hospedadora: Chlamydotis undulata

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: La Oliva. Fuerteventura.
Iconografía: Lámina 3

MORFOLOGÍA

En cooparasitación con otra especie de cestodo, en el intestino delgado de C.

undulata, fueron aislados unos ejemplares que fueron clasificados en primer
término como davaineidos de la subfamilia Idiogeninae Fuhrmann, 1907 por, entre
otras características, la presencia de órgano paruterino en los anillos grávidos. Su
clasificación en el género Pseudidiogenes Movsesyan, 1971 se realizó siguiendo la
clave de clasificación genérica propuesta por Jones & Bray (1994) que está basada
en la forma del útero, las dimensiones y extensión de la bolsa del cirro en los anillos
sexuales y el número de coronas de ganchos en el rostelo. Nuestros ejemplares
presentaron un cuerpo delicado, el útero en forma de U invertida, la bolsa del cirro
que alcanzaba en longitud la línea media de las proglótides y el rostelo con dos
coronas de ganchos regularmente alternados. Estas características morfológicas
concordaban totalmente con la descripción del género Pseudidiogenes. La especie
hallada en nuestro estudio ha sido nominada como P. nana por las características
morfológicas y morfométricas que describimos a continuación.
Estos cestodos se caracterizan por poseer un cuerpo de pequeño tamaño en
los fragmentos con escólex, es decir, las formas juveniles. Se ha encontrado
ejemplares que llegan a medir hasta 10 mm y en los últimos anillos de su estróbilo
hay indicios de formación de órganos genitales, sin embargo en casi todos los
ejemplares con escólex la cantidad de anillos que presentan es muy pequeña. Los
ejemplares que presentaron un pseudoescólex, su tamaño varió considerablemente,
hasta aproximadamente 15-20 mm, siendo generalmente los anillos más largos que
anchos. En los anillos sexualmente maduros la diferencia de la altura con la anchura
es menos manifiesta teniendo 422,3 µm de longitud media por 278,1 µm de anchura
media. En los anillos grávidos con órgano paruterino presente, la diferencia entre la

84
 Resultados

altura y la longitud es considerable, presentando una longitud media de 951,33 µm

por 339,9 µm de anchura media.
En el curso de su desarrollo, estos cestodos pierden el escólex apareciendo
en su lugar un pseudoescólex que actúa como órgano de fijación. Está formado por
los primeros anillos del estróbilo y que toman forma campaniforme. A partir de
éstos aparece rápidamente en los segmentos próximos los órganos sexuales.
El escólex presenta una longitud media de 141,65 µm y una anchura media
de 168,96 µm. El rostelo cuando se encuentra desenvaginado presenta una longitud
media de 125,44 µm y una anchura media de 92,16 µm, con dos coronas de ganchos
rostelares, de 250-300 ganchos. Los ganchos son amartillados, característicos de la
familia Davaineidae Braun, 1900, con mango largo, guarda apenas manifiesta y la
hoja curvada, teniendo una longitud media de 7,6 µm. Las cuatro ventosas son
inermes, prácticamente circulares, con fuerte musculatura y miden 72,96 µm por
65,28 µm. A partir del escólex se presenta una zona muy delgada y sin
fragmentación.
En los anillos sexualmente maduros los poros genitales desembocan
unilateralmente hacia la mitad del anillo en un pequeño atrio genital. El cirro está
cubierto de espinas, éstas muy caducas apareciendo zonas del mismo desprovistas
de estas estructuras. Cuando el cirro se encuentra totalmente extendido presenta una
gran longitud media, siendo de 348,14 µm, y con una anchura media de 38,4 µm.
Cuando el cirro aparece invaginado, está muy enrollado sobre sí mismo en el
interior de la bolsa del cirro. La bolsa del cirro es larga y se extiende de forma
inclinada, provista de fuertes paredes y mide de longitud máxima media 354,55 µm
y de anchura máxima media 92,8 µm. Situada ventralmente, en la parte distal de la
misma, aparece la vesícula seminal interna. Fuera de la bolsa se encuentran los
canales deferentes muy enrollados. El número medio de testículos por anillo es de
8,25, situados posteriores a las glándulas femeninas, casi esféricos midiendo de
media 44,54 µm por 33,28 µm.
La vagina desemboca posterior a la bolsa del cirro, cubierta de fuertes
espinas, se localiza dorsalmente y presenta en su parte terminal un ensanchamiento
de 57,6 µm de media. A continuación, la vagina se estrecha siguiendo su recorrido
en línea recta para posteriormente enrollarse sobre sí misma y terminar
desembocando en el receptáculo seminal situado dorsalmente entre los dos lóbulos
del ovario. El ovario es bilobulado, situado ventralmente, ocupando un espacio de

85
Resultados

43,52 µm de longitud media y una anchura media de 34,76 µm. Posterior al ovario y
situada ventralmente se encuentra una glándula vitelógena compacta, de 171,52 µm
de largo medio por 55,45 µm de ancho medio.
Los anillos grávidos se vuelven más estrechos y más largos, el útero toma
una forma de U invertida o de herradura de caballo. El órgano paruterino se sitúa
sobre dicho útero en la parte más anterior del mismo. En este estadio se encuentran
presentes la bolsa del cirro, cirro, vagina y receptáculo seminal que queda en el
centro del útero. A medida que el órgano paruterino va desarrollándose, va
aumentando su tamaño y va desplazando a la bolsa del cirro que termina
atrofiándose. Cuando el anillo grávido contiene los huevos completamente
formados, el órgano paruterino engrosa su tamaño y toma forma circular, pasando
los huevos a su interior.
Los huevos casi esféricos, de 30,72 µm de diámetro medio, poseen dos
membranas que encierran el embrióforo conteniendo en su interior gran cantidad de
granulaciones y los tres pares de ganchos embrionales de 15 µm de longitud media.
En la tabla 2.1.2.5 se indican los valores medios, desviación estándar así
como los máximos y los mínimos valores hallados en las distintas estructuras
estudiadas en esta especie.

BIOLOGÍA

El ciclo biológico de P. nana es desconocido actualmente. Por pertenecer a la

familia Davaineidae, se considera que debería ser similar al descrito anteriormente
para otras especies de esta misma familia. Diferentes especies de invertebrados
actúan como únicos hospedadores intermediarios (moluscos e insectos), siendo aves
los hospedadores definitivos (Joyeux & Baer, 1936).

86
 Resultados

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud escólex 141,65±12,69 125,44 - 171,52
Ancho escólex 168,96±4,83 158,72 - 179,2
Longitud ventosas 72,96±6,07 66,56 - 79,36
Ancho ventosas 65,28±5,12 53,76 - 76,8
Longitud rostelo 125,44±0 125,44
Ancho rostelo 92,16±0 92,16
Número ganchos 75±0 75
Longitud ganchos 7,61±0 7,61
Longitud anillo sexual 422,30±31,25 391,4 - 463,5
Ancho anillo sexual 278,10±8,51 265,1 -282,70
Número testículos 8,25±0,08 8–9
Longitud testículos 44,54±5,96 38,41 - 51,27
Ancho testículos 33,28±7,31 23,04 - 40,96
Longitud bolsa cirro 254,55±22,74 206 – 309
Ancho bolsa cirro 92,8±7,81 82,4 – 103
Longitud cirro 348,14±0,14 247,21 - 422,37
Ancho cirro 38,40±0 38,40
Longitud ovario 43,52±19,67 25,67 - 61,44
Ancho ovario 34,76±6,45 25,62 - 51,20
Longitud glándula vitelógena 171,52±16,93 158,72 - 179,23
Ancho glándula vitelógena 55,45±2,95 51,29 - 58,88
Longitud anillo pregrávido 330,03±14,62 288,43 - 401,71
Ancho anillo pregrávido 236,97±26,98 195,77 - 267,84
Longitud anillo grávido 951,33±38,56 906,45 – 1030
Ancho anillo grávido 339,93±4,92 329,63 - 360,5
Ancho vagina 57,66±6,74 48,64 - 66,56
Longitud huevo 30,72±0 30,72
Ancho huevo 30,72±0 30,72
Longitud ganchos 15±0 15

Tabla 2.1.2.5- Datos morfométricos (µm) obtenidos de l5 ejemplares de

Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925 obtenidos de C. undulata.

87
Resultados

2.1.2.6- OTIDITAENIA CONOIDEIS (BLOCH, 1782)

Especie hospedadora: Chlamydotis undulata

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: La Oliva. Fuerteventura
Iconografía: Lámina 4: A

MORFOLOGÍA

La longitud total del cuerpo de estos vermes varía considerablemente a causa

de la potente musculatura longitudinal del estróbilo, siendo de 125 mm a 150 mm y
presentando una anchura máxima de 7,8 mm de media en los anillos grávidos con
huevos aún no maduros completamente y órgano paruterino no desarrollado
plenamente.
Los anillos son fuertemente craspedotas, con su borde posterior ondulado,
característica muy manifiesta sobre todo en los anillos más avanzados en su plenitud.
Ningún anillo es más ancho que largo, la diferencia máxima entre la longitud y la
anchura se consigue en los anillos maduros, alcanzando en algunos de los ejemplares
estudiados, una anchura máxima de 6 mm y una longitud de 0,487 mm. Los anillos
grávidos no desarrollados completamente presentan unas dimensiones medias de 5
mm por 0,54 mm. Los anillos grávidos finales del estróbilo, es decir, aquéllos que
presentan un color amarillento su órgano paruterino, ya observado por anteriores
autores, una mayor igualdad entre la longitud y la anchura.
La musculatura longitudinal está muy desarrollada, formada por dos capas de
gruesos haces, entre las que se observan muy netamente las fibras dorsoventrales y
ventrales. Esta fuerte musculatura, junto a la escasa longitud del anillo y la gran
anchura del mismo dificultan considerablemente la visualización de sus órganos
internos, siendo por consiguiente muy difícil el estudio anatómico morfológico de
estos ejemplares.
Los canales excretores longitudinales están formados por un par ventral de
considerable anchura, de media 60 µm y un par dorsal más estrecho de 36 µm de
anchura media, estando unidos por un canal transversal situado en la parte posterior
del anillo.

88
 Resultados

El escólex presenta una longitud media de 675,8 µm por una anchura media
de 981,73 µm. El rostelo se ha encontrado en todos los ejemplares estudiados
invaginado, presentando un contorno circular o en elipse alargado transversalmente,
teniendo un diámetro medio de 361,79 µm y porta dos coronas de minúsculos
ganchos, no pudiendo precisar el número de ellos, por las pequeñas dimensiones de
los mismos, la proximidad de unos y otros y la extrema caducidad de ellos. No
habiendo encontrado en ningún caso la corona completa, sin embargo, contando los
restos que dejan los ganchos en las coronas y las marcas de incisión de ellos en el
rostelo, se puede asegurar que su número está entre 400 y 500, como describen los
autores anteriores. Los ganchos son muy pequeños, de 9 µm de longitud media, con
un mango casi recto y la hoja y la guarda tomando aspecto amartillado, propio de la
familia Davaineidae. Las ventosas son casi pedunculadas, midiendo de media 294,78
µm por 294,5 µm y llevan una especie de burlete en forma de U invertida, cuyos
extremos están libres, más o menos salientes.
La segmentación comienza inmediatamente después del escólex presentando
los primeros anillos una anchura media de 361,92 µm y una longitud media de
373,16 µm, cuando no se encuentran contraídos. Tienen mucha similitud a los anillos
de Idiogenes, no habiendo confusión entre ellos, pues las ventosas de Idiogenes no
presentan el burlete en forma de U invertida.
En los anillos sexualmente maduros, los poros sexuales desembocan
irregularmente alternados, en la mitad anterior lateral del anillo, pasando las canales
sexuales entre los canales excretores longitudinales. En el aparato sexual masculino,
el cirro está cubierto de finas sedas, éstas de extremada caducidad. Cuando el cirro se
encuentra fuera de la bolsa, llega a alcanzar una longitud media de 500 µm con un
diámetro medio de 64 µm. La bolsa del cirro es voluminosa y se sitúa en la mitad
anterior del anillo, paralela a su borde, su pared es espesa y muy musculosa, llegando
o sobrepasando algo el canal excretor longitudinal ventral poral, midiendo 604,33
µm de longitud media y una anchura de 175,62 µm. La bolsa del cirro desemboca en
el fondo de un atrio genital, estando todo el fondo de este atrio tapizado de finas
sedas muy apretadas unas contra otras. A continuación de la bolsa del cirro se
encuentran los canales deferentes, enrollados sobre sí mismos y rodeados de gruesas
células prostáticas.

89
Resultados

Es muy difícil definir el número exacto de testículos, aunque son muchos y

muy mezclados unos con otros, situados lateralmente y posteriores a las glándulas
femeninas. Cuando el útero hace su aparición los testículos se comprimen hacia la
parte posterior del anillo, formando una capa compacta, tanto ventral como
dorsalmente, extendidos sin interrupción de la musculatura dorso-ventral,
ligeramente ovalados, miden de media 40,8 µm por 36,93 µm, no pudiendo precisar
su número aunque superan los 100.
En el aparato genital femenino, la vagina desemboca ventral a la bolsa del
cirro y posterior a ella en el atrio genital. En la mayoría de los casos la vagina camina
ventral a la bolsa del cirro, pero puede observarse ocasionalmente que puede estar
dorsal a este órgano, pasando entre los canales excretores longitudinales y teniendo
una longitud media de 114,72 µm por un anchura media de 80,5 µm. La vagina se
dilata en un fusiforme receptáculo seminal, situado algo anterior al ovario.
El ovario ventral se encuentra en el lado poral del anillo, como una masa
compacta, desapareciendo precozmente, sin presentar ninguna característica especial
y teniendo una longitud media de 85,3 µm por una anchura media de 329,6 µm. Casi
a continuación, al mismo nivel y más hacia el centro del anillo, aparece la glándula
vitelógena, aunque conserva su carácter polar.
El útero aparece en los anillos sexualmente maduros en la mitad anterior del
anillo, ocupando parte del espacio existente entre los canales excretores
longitudinales, anterior a los órganos sexuales. A medida que va haciéndose más
patente, desparece el ovario y la glándula vitelógena, quedando los testículos muy
comprimidos en la parte posterior del anillo. En los anillos grávidos propiamente
dichos, el útero aparece lobulado, en la parte posterior del anillo, ocupando
prácticamente toda la anchura del anillo y situado detrás del órgano paruterino. En
los anillos con huevos completamente desarrollados, aún persisten restos de la bolsa
del cirro, en este estadio el útero aparece fuertemente lobulado, lleno de huevos,
posterior al órgano paruterino del que toma el anillo el color típico amarillento,
parten al interior de dicho órgano parte de los huevos del útero.
Los huevos ligeramente deformados, con el contorno ovoideo, presentan unas
dimensiones máximas medias de 74,5 µm por 68,3 µm. Existe una membrana
exterior y a continuación otra lámina muy próxima a la primera, muy débil y
delgada, en cuyo interior se encuentra el embrióforo que lleva la oncosfera de forma

90
 Resultados

circular de 40 µm por 38,9 µm, conllevando los tres pares de ganchos embrionales
con una longitud media de 29 µm.
En la tabla 2.1.2.6 se indican los valores medios y los valores mínimos y
máximos obtenidos de medir las distintas estructuras.

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud escólex 675,86±79,34 516,57 - 825,41
Ancho escólex 981,72±130,81 825,62 - 1100,14
Longitud ventosa 294,5±24,67 231,91 - 365,46
Ancho ventosa 294,78±23,61 256,4 - 329,2
Diámetro rostelo 361,79±50,47 280,01 - 487,59
Número ganchos 439,24±21,36 400,24 - 500,66
Longitud ganchos 9±1,00 7,36 - 11,20
Número testículos 100±0 100
Longitud testículos 40,86±2,17 40,02 - 46,39
Ancho testículos 36,93±1,35 35,81 - 39,50
Longitud bolsa cirro 604,33±87,44 487,33 - 731,54
Ancho bolsa cirro 175,62±16,40 158,28 - 194,68
Longitud cirro 469,30±48,53 406,03 – 500
Longitud vagina 114,72±13,49 100,65 - 120,25
Longitud anillo grávido 487,61±21,62 451,82 - 490,6
Ancho anillo grávido 7281,81±453,02 6000 – 9000
Longitud huevo 74,54±9,60 61,31 - 86,81
Ancho huevo 68,35±13,50 52,05 - 83,73
Longitud oncosfera 40±0,04 39,61 - 41,02
Ancho oncosfera 38,91±1,12 36,48 - 41,13
Longitud gancho 29±2,93 25,61 - 33,02

Tabla 2.1.2.6- Datos morfométricos (µm) de l5 ejemplares de Otiditaenia conoideis

(Bloch, 1782) obtenidos de C. undulata.

91
Resultados

BIOLOGÍA

El ciclo biológico de O. conoides es desconocido actualmente, como en el caso de P.

nana. Por pertenecer a la familia Davaineidae, se considera que el ciclo biológico debería ser
similar al descrito anteriormente para la especie R. echinobothrida.

92
 Resultados

2.1.2.7- HISPANIOLEPIS VILLOSA BLOCH, 1782

Especie hospedadora: Chlamydotis undulata

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: La Oliva. Fuerteventura
Iconografía: Lámina 4: B

MORFOLOGÍA

Los ejemplares de Hispaniolepis villosa hallados en este estudio se

caracterizaron por presentar una longitud corporal media de 135,1 mm por una
anchura media de 123,44 µm. El escólex midió 225,36 µm de diámetro medio, con
cuatro ventosas de 77,98 µm de diámetro medio. El rostelo largo y delgado, armado
con una corona de 14 ganchos de 27,53 µm de largo medio, de forma casi de varilla
recta, en los cuales la guarda y la hoja están casi indiferenciados. El cuello era muy
corto. Los poros genitales son unilaterales y se encuentran en el tercio anterior del
margen derecho. Las proglótides presentaron un apéndice en el ángulo posterior
aporal, largo, característico, siendo el margen poral casi recto. Con tres testículos
por anillo, que se encontraron localizados los tres en una línea transversal o el
testículo aporal externo se encontraba en una posición anterior al testículo medio,
dependiendo de la mayor o menor contracción de las proglótides. La bolsa del cirro
era fuertemente musculosa, corta o larga y de paredes menos gruesas, llegando al
medio del anillo y en algunas ocasiones hasta el vaso excretor aporal, midiendo
193,2 µm de largo por 63,42 µm de ancho medios. La vesícula seminal externa se
encuentra al lado de la bolsa del cirro o plegada sobre ella. El cirro era delgado, no
plegado en su interior y sin estilo. Las glándulas femeninas eran débilmente
aporales. La vagina presentó un esfínter largo y en algunas ocasiones apareció
plegada, sin cruzar la bolsa del cirro y con receptáculo seminal grande y fusiforme.
El útero tenía forma sacciforme, con dos lóbulos grandes laterales, conteniendo
pocos huevos con oncosferas de 34 µm de diámetro medio y ganchos de 14 µm de
longitud media. Las medidas obtenidas a partir de 15 ejemplares se indican en la
tabla 2.1.2.7.

93
Resultados

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Diámetro escólex 221,36 190,36-222,53
Diámetro ventosa 77,98 56,31-84,67
Número ganchos 14 14
Longitud ganchos 27,53 24,6 - 28,59
Número testículos 3 3
Longitud bolsa cirro 193,20 190,30 - 197,56
Ancho bolsa cirro 63,42 62,00–65,81
Diámetro oncosfera 34 34
Longitud gancho 14 14

Tabla 2.1.2.7- Datos morfométricos (µm) obtenidos de 15 ejemplares de

Hispaniolepis villosa Bloch, 1782 obtenidos de C. undulata.

BIOLOGÍA

Las fases larvarias quísticas de los Hymenolepídidos, parásitos de aves, son

de tipo cisticercoide, y polimorfos, distinguiéndose en ellos varias formas:
diplocystis, staphylocystis, urocustis y cercocystis; de tipo microcercus, ramicercus y
monocercus. Los hospedadores intermediarios, aparte de los moluscos, que son raras
veces, y anélidos (Lumbricus var. y Herpobdella spp.), suelen ser artrópodos del tipo
copépodos, ostrácodos, anfípodos y decápodos, además de escarabajos (coleópteros),
como Aphodius, Choeridium y Geotrupes spp., así como miriápodos, afanípteros, y
lepidópteros. El desarrollo de las fases larvarias en los artrópodos (en los parásitos de
las aves acuáticas) se concluye en un periodo de 3-5 semanas. Sin embargo, una gran
parte muere en este plazo, principalmente durante el otoño. En el hospedador
definitivo tiene lugar la formación del verme sexualmente maduro en un plazo medio
de tres semanas (Borchert, 1964).

94
 Resultados

2.1.2.8- LYRUTERINA NIGROPUNCTATA (CRETY, 1890) SPASSKAYA & SPASSKII,

1971

Especie hospedadora: Alectoris barbara

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: San Isidro. Tenerife
Iconografía: Lámina 6

MORFOLOGÍA

En treinta ejemplares de perdiz moruna detectamos, a nivel del intestino

delgado, unos cestodos que fueron denominados específicamente como Lyruterina
nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971. Su determinación fue
realizada después de estudiar nuestros individuos y consultar la bibliografía
disponible sobre dicha especie.
En el género Lyruterina Spasskaya & Spasskii, 1971 se englobarían aquellas
especies con escólex inerme y sin rostelo, con segmentos craspedotas en los que el
poro genital se alterna de forma irregular. Al mismo tiempo, los conductos genitales
pasan entre los canales osmorreguladores llegando a la bolsa del cirro, que es
pequeña, y no sobrepasan en longitud el canal osmorregulador ventral, con un
conducto deferente muy sinuoso. Los testículos son numerosos y se encuentran
posteriores y laterales al útero. El ovario es central y lobulado con la glándula
vitelógena localizada posteriormente al mismo. El útero es pequeño y forma un saco
transversal próximo al margen posterior del anillo. Y, partiendo de él, el órgano
paruterino hacia la parte anterior del segmento.
Nuestros ejemplares no pudieron ser medidos en su totalidad puesto que
muchos de ellos aparecieron fraccionados. La longitud de los ejemplares enteros
osciló entre 10-12 cm siendo en la región de los anillos sexuales donde se alcanzaba
la anchura mayor del estróbilo (583,72 µm por término medio). El escólex con unas
dimensiones medias de 169,75 x 178,75 µm presentaba 4 ventosas de forma
ligeramente ovalada que midieron por término medio 87,31 x 95,32 µm. En los
anillos sexuales, el número de testículos osciló entre 9 y 14 con una media de 12
testículos por anillo. Las dimensiones de los mismos fueron de media 24,73 x 30,0
µm. Estos testículos se localizaban posteriormente al ovario en la región posterior del

95
Resultados

anillo. Los distintos conductos eferentes se reunían en un conducto deferente que

formaba numerosas ondulaciones a su paso por entre los canales excretores
longitudinales y hasta su llegada a la bolsa del cirro. La bolsa del cirro, musculosa y
de paredes gruesas, midió en la mayoría de los anillos una media de 68,09 µm de
longitud por 34,81 µm de anchura, sobrepasando en algunos casos los canales
osmorreguladores longitudinales y conteniendo en su interior la vesícula seminal
interna y un cirro de 42,24 µm de longitud media armado con pequeñas espinas. El
ovario, trilobulado y en la línea media del anillo, ocupaba un espacio medio de 44,03
µm de ancho por 61,95 µm de largo. La vagina es posterior a la bolsa del cirro. La
glándula vitelógena, posterior al ovario midió de media 41,70 µm de largo por 30,46
µm de ancho. Existe un pequeño reservorio seminal que no pudo ser medido con
exactitud en ninguno de los anillos. Los anillos pregrávidos se estrechan y aumentan
en longitud respecto a los anillos sexuales. Los anillos grávidos tienen forma cuadrada
o más largos que anchos. En los anillos grávidos se encuentra un útero pequeño
repleto de huevos, el órgano paruterino y el órgano quitinoso. El útero es sacular y en
muchas proglótides aparece dividido en dos regiones mediante un estrangulamiento
del que parte el órgano paruterino. Las dimensiones medias del útero fueron de
334,75 µm de largo por 175,10 µm de ancho. El órgano paruterino parte del
estrangulamiento del útero formando un tubo ancho y muy ondulado en los anillos
pregrávidos y ligeramente en los anillos grávidos. Este órgano asciende por el
parénquima medular del anillo, midiendo 229,65 µm de largo por 141,70 µm de
ancho en los anillos grávidos, hasta la región anterior de la proglótide. El órgano
quitinoso en formación aparece en los anillos pregrávidos como una zona más
fuertemente coloreada. En los anillos grávidos se presenta como una masa redondeada
de constitución quitinosa, anterior al órgano paruterino de 195,7 µm de longitud y
251,61 µm de anchura medias. En el último anillo grávido, los huevos aparecen ya
dentro del órgano quitinoso. Los huevos redondos o ligeramente ovales presentaron
tres cubiertas y midieron de diámetro máximo 48,09 µm por término medio y la
oncosfera, 33,83 µm también de diámetro máximo medio. De los tres pares de
ganchos de la oncosfera, los ganchos laterales y los centrales presentaron la misma
longitud media de 23,04 µm.
En la tabla 2.1.2.8 se indican las medidas medias con su desviación estándar y
los límites máximo y mínimo de cada uno de los parámetros morfométricos
estudiados en los adultos de L. nigropunctata.

96
 Resultados

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud escólex 169,75±31,38 92,7 - 236,9
Ancho escólex 178,75±23,26 133,90 - 217,60
Longitud ventosas 95,32±16,28 64,0 - 123,60
Ancho ventosas 87,31±3,60 76,80 - 92,70
Longitud anillo sexual 157,93±25,66 113,30 - 185,40
Ancho anillo sexual 583,72±76,99 515,00 - 721,00
Número testículos 11,70±1,47 9 - 14
Longitud testículos 30,00±5,65 17,92 - 38,84
Ancho testículos 24,73±5,80 12,80 - 34,84
Longitud bolsa cirro 68,09±9,32 53,76 - 89,60
Ancho bolsa cirro 34,81±4,16 30,72 - 46,08
Longitud cirro 42,24±2,67 37,40 - 47,08
Longitud ovario 61,95±12,21 43,52 - 87,08
Ancho ovario 44,03±5,00 33,28 - 51,20
Longitud glándula vitelógena 41,70±5,31 30,72 - 51,20
Ancho glándula vitelógena 30,46±6,14 23,04 - 43,52
Longitud anillo grávido 556,20±69,85 484,10 - 77,40
Ancho anillo grávido 626,24±87,12 535,60 - 762,20
Longitud útero 334,75±3,54 328,60 - 340,90
Ancho útero 175,10±7,02 163,80 - 186,40
Longitud órgano paruterino 229,65±52,15 115,20 - 278,10
Ancho órgano paruterino 141,70±8,85 132,90 - 155,40
Longitud órgano quitinoso 195,70±0,55 194,70 - 196,70
Ancho órgano quitinoso 251,61±9,67 236,90 - 258,50
Diámetro huevo 48,09±1,09 46,08 - 48,64
Diámetro oncosfera 33,83±2,05 30,72 - 35,84
Longitud gancho central 23,04±0 23,04
Longitud gancho lateral 23,04±0 23,04

Tabla 2.1.2.8- Datos morfométricos (µm) obtenidos de l5 ejemplares de L.

nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971 procedentes de A. barbara.

97
Resultados

BIOLOGÍA

Los datos que se conocen sobre el ciclo biológico de L. nigropunctata son los
aportados por Smigunova (1991). En distintas regiones de Kazakhstan se detectaron
las formas larvarias de este parásito en varias especies de escarabajos y acrídidos. En
estas mismas regiones fueron hallados los adultos en perdices y codornices con una
parasitación de casi el 100%. El ciclo fue cerrado de forma experimental,
infectándose especies de Phorthippus y Blaps con huevos extraídos de un ejemplar
adulto de L. nigropunctata que parasitaba C. coturnix. Tras treinta días postinfección
los P. bigyttullus contenían los cisticercos infectivos (40-100 larvas por insecto), sin
embargo, los Blaps no resultaron infectados. A dos pollos de cinco meses de edad se
les hizo ingerir un P. bigyttullus infectado y 20 días después se les practicó la
autopsia, mostrando uno de los pollos siete cestodos inmaduros de esta especie de
12,5 cm de longitud.

98
 Resultados

2.1.2.9- CHOANOTAENIA INFUNDIBULUM (BLOCH, 1779) RAILLIET,

1896

Especie hospedadora: Alectoris barbara

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: San Isidro, Tenerife
Iconografía: Lámina 5: B

MORFOLOGÍA

El estudio morfológico de los vermes obtenidos, permitió clasificarlos como

Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779) Railliet, 1896. Nuestros ejemplares
coincidieron con la descripción realizada para el género Choanotaenia Railliet, 1896
según la clave publicada por Bona (1994) y con la descripción que da López Neyra
(1947a) para esta especie.
Este género se caracteriza por presentar un rostelo músculo-glandular
armado con una sola corona de ganchos. Los poros genitales se alternan
irregularmente. Los canales genitales pasan entre los dos vasos excretores
longitudinales. La vesícula seminal está ausente. Los testículos son numerosos y
posteriores a las glándulas femeninas en su mayoría o totalmente. El útero al
comienzo es sacciforme o lobulado y termina resolviéndose en cápsulas uterinas
verdaderas, conteniendo cada una un solo huevo en los anillos maduros.
Los individuos encontrados presentaron unas longitudes de entre 60 y 120
mm. El escólex midió de media 181,25 µm de largo por 193,01 µm de ancho, con
cuatro ventosas ovales más o menos alargadas de dimensiones medias de 150 µm
por 117,02 µm. El saco rostelar presentó unas dimensiones medias de 129,92 µm
por 57,6 µm. El rostelo tenía forma claviforme cuando estaba distendido, y
cilíndrico o redondo cuando estaba contraído con unas dimensiones medias de 46,08
µm por 39,68 µm. El rostelo estaba armado por una corona sencilla de ganchos que
se presentan en un número medio de 20,05. Los ganchos presentaron una
morfología característica de un Drepanidotaenia Railliet, 1892 con una longitud
media de 25,5 µm. El cuello era muy corto. Los anillos sexuales presentaron una
longitud media de 414,57 µm y una anchura media de 687,52 µm. Los testículos
aparecieron en número medio de 29 y con unas dimensiones medias de 54,04 µm

99
Resultados

por 38,11 µm, situados posteriormente a las glándulas femeninas. La bolsa del cirro
era piriforme, de 72,67 µm de largo por 39,42 µm de ancho, con un cirro cónico
finamente espinoso de 50,50 µm de largo por 13,9 µm de ancho. El canal deferente
estaba apelotonado, sin vesícula seminal interna ni externa. La vagina era posterior
a la bolsa del cirro, con un receptáculo seminal fusiforme situado próximo a los
lóbulos ováricos. El ovario presenta unas dimensiones medias de 147,39 µm por
74,97 µm, dividido en dos lóbulos, subdivididos en lobulillos, siendo mucho más
desarrollado el lóbulo aporal que el poral. La glándula vitelógena era algo lobulada,
mediana, posterior al lóbulo ovárico y de 84,48 µm de largo por 53,76 µm de ancho.
Los anillos grávidos presentaron una longitud media de 731,3 µm y una anchura
media de 803,4 µm. El útero fuertemente ramificado, se dividía cada vez en más
ramas y terminaba por disociarse en cápsulas fusiformes alargadas. Los huevos
presentaron una longitud media de 55,89 µm y una anchura media de 44,8 µm. La
oncosfera de diámetro máximo medio de 40,59 µm, presentó unos ganchos de
longitudes medias de 17,49 µm en los ganchos centrales y 15,72 µm en los ganchos
laterales.
En la tabla 2.1.2.9 se indican los valores medios y los máximos y mínimos de
las medidas realizadas en distintas estructuras de C. infundibulum.

BIOLOGÍA

Actualmente es bien conocido el ciclo biológico de C. infundibulum. Se han

detectado diferentes especies de invertebrados que pueden actuar como hospedadores
intermediarios pertenecientes a las familias Carabidae, Coprophaginae,
Hydrophilidae, Curculionidae y Staphylinidae (Coleoptera), a la familia Phasmidae
(Protura) y otros hospedadores del orden Isoptera (Borchert, 1964). En los
Carabidae, en Europa central los hospedadores intermediarios más adecuados
pertenecen a los géneros Carabus, Pterostichus y Harpalus (Borchert, 1964). En
estos hospedadores intermediarios, generalmente sólo se forman unos pocos
cisticercos. También es posible el desarrollo de una fase larvaria quística en
acrídidos, termitas y moscas domésticas (Borchert, 1964).

100
 Resultados

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud escólex 181,25±30,68 158,72 - 230,45
Ancho escólex 193,01±15,78 130,56 - 257,51
Longitud ventosas 150,63±20,87 107,52 - 179,20
Ancho ventosas 117,02±22,82 76,81 - 133,12
Número ganchos 20,5±1,73 19 – 22
Longitud ganchos 25,5±0 25,53
Longitud rostelo 46,08±1,81 38,4 - 53,76
Ancho rostelo 39,68±1,08 38,4 - 40,96
Longitud saco rostelar 129,92±28,15 89,6 - 153,6
Ancho saco rostelar 57,6±27,61 33,28 - 89,6
Longitud anillo sexual 414,57±34,03 391,40 - 463,50
Ancho anillo sexual 687,52±19,49 659,2 - 700,4
Número testículos 29,39±1,81 26 – 32
Longitud testículos 54,04±3,93 51,2 - 61,44
Ancho testículos 38,11±8,81 25,6 - 56,32
Longitud cirro 50,50±4,18 48,64 - 61,44
Ancho cirro 13,9±1,37 12,8 - 15,36
Longitud bolsa cirro 72,67±5,04 66,08 - 81,44
Ancho bolsa cirro 39,42±7,53 30,72 - 53,76
Longitud ovario 147,39±28,26 128 - 204,8
Ancho ovario 74,97±20,88 51,2 - 99,84
Longitud glándula vitelógena 84,48±9,34 71,68 - 99,84
Ancho glándula vitelógena 53,76±12,96 33,28 - 74,24
Longitud anillo grávido 731,3±67,54 669,5 - 803,4
Ancho anillo grávido 803,4±0 803,4
Longitud huevo 55,89±3,40 51,2 - 61,44
Ancho huevo 44,8±3,88 40,96 - 51,2
Longitud oncosfera 40,59±1,76 38,4 - 43,52
Ancho oncosfera 39,5±1,97 38,4 - 43,52
Longitud gancho central 17,49±1,04 15,36 - 17,92
Longitud gancho lateral 15,72±1,76 12,8 - 17,92
Tabla 2.1.2.9- Datos morfométricos (µm) obtenidos de l0 ejemplares de C.
infundibulum (Bloch, 1779) Railliet, 1896 obtenidos de A. barbara.

101
Resultados

2.1.2.10- TETRAMERES (TETRAMERES) FISSISPINA (DIESING, 1861)

TRAVASSOS, 1915

Especie hospedadora: Columba livia

Hábitat de parasitación: Esófago
Enclaves: Santa Cruz de Tenerife. Tenerife.
Iconografía: Lámina 7. Lámina 8: A, B

MORFOLOGÍA

Tras el estudio de los vermes obtenidos y comparar sus características

morfológicas con las descripciones realizadas por Castañón Ordóñez y cols. (1983)
puede decirse que las características de dicho nematodo se adaptan a las de
Tetrameres (Tetrameres) fissisppina (Diesing, 1861) Travassos, 1915.
Los machos son filiformes con una longitud media de 4913,1 µm, una anchura
media de 108,15 µm y de color blanquecino. Presentan dos procesos cefálicos
cuticulares laterales que emergen de la base de los pseudolabios y finalizan en forma
de embudo, de 50-62 µm. El cuerpo está recorrido lateralmente por un par de alas y
cuatro filas de espinas cuticulares sublaterales, a cada lado de las alas. En el extremo
posterior, detrás de la cloaca, se observan cinco pares ventrales y tres lateroventrales
de espinas papiliformes. Las espículas son desiguales con medidas medias de 104,96
µm para la situada a la derecha, siendo tubular y afilada en su extremo distal y 293,55
µm la de la izquierda, de mayor longitud y grosor y que, además presenta su extremo
romo.
No fue posible encontrar hembras de esta especie debido a que su localización
en el hospedador difiere de la del macho. Estas hembras se sitúan dentro de las
glándulas.

102
 Resultados

MACHO

VARIABLE MEDIA±DE RANGO

Longitud total 4913,1±233,06 4748,32-5077,90

Ancho máximo 108,15±21,85 92,7-123,6
Cápsula oral 15,36±3,62 12,8-17,92
Longitud esófago 1102,1±43,70 1071,2-1133
Ancho esófago 49,92±1,56 48,64-51,2
Distancia extremo apical-anillo nervioso 216,32±12,67 207,36-225,28
Distancia extremo apical-deiridios 177,92±21,34 156,16-199,68
Longitud espícula larga 293,55±21,85 278,1-309
Ancho máximo espícula larga 7,68±0 7,68
Longitud espícula corta 104,96±3,62 102,42-107,52
Ancho máximo espícula corta 5,12±0 5,12
Distancia ano-extremo caudal 225,28±21,72 209,92-240,64
Distancia interespinas región cefálica 23,04±0 23,04
Distancia interespinas región postesofágica 78,04±9,05 71,68-84,48
Distancia interespinas región caudal 24,32±1,81 23,04-25,6

Tabla 2.1.2.10- Datos morfométricos (µm) de 15 ejemplares macho Tetrameres

(Tetrameres) fissispina (Diesing, 1861) Travassos, 1915 obtenidos de C. livia.

BIOLOGÍA

Tetrameres (T.) fissispina presenta un ciclo biológico heteroxeno, en el que

interviene un solo hospedador intermediario. Según Castañón Ordóñez y cols.
(1983), los vermes adultos se hallan en el estómago glandular de las aves
hospedadoras definitivas, localizándose las hembras en el interior de las glándulas y
los machos en el lumen sobre la mucosa. La cópula tiene lugar antes de que las
hembras se introduzcan en las glándulas proventriculares, lugar donde alcanzan la
madurez sexual en 18-33 días, llegando al tamaño definitivo en tres meses. Las
hembras, que son ovovivíparas, eliminan los huevos junto con las heces del
hospedador definitivo al medio ambiente. Dichos huevos son ingeridos por los

103
Resultados

hospedadores intermediarios que generalmente son crustáceos tales como Daphnia

pulex, Gammarus pulex, G. locusta y Pontogammarus maeoticus en los que el
parásito alcanza el estado de larva infestante en 9-28 días. Se ha citado la
participación en el ciclo de peces de agua dulce como hospedadores paraténicos
actuando como tales Caspiolaso brashnikovi, Lucioperca lucioperca, Neogobius
melanostomus, N. fluviatilis, Rutilus rutilus y Scardinius erythrophthalmus.
Los hospedadores definitivos se infestan por ingestión de algún hospedador
intermediario junto con el agua de bebida, o al alimentarse en charcas, acequias, etc.,
principalmente en los meses de julio a octubre y presentándose la enfermedad en
otoño. Son receptivas todas las aves, tanto las domésticas como las silvestres y
especialmente los animales jóvenes.

104
 Resultados

2.1.2.11- COSMOCEPHALUS SP.

Especie hospedadora: Larus cachinnans

Hábitat de parasitación: Esófago
Enclaves: Charca del Fraile, Arona. Tenerife.
Iconografía: Lámina 8: C

MORFOLOGÍA

De esta especie de nematodo sólo fueron aislados ejemplares hembra y esta es

la causa que justifica la clasificación de este verme sólo hasta nivel genérico, según la
clasificación de Skrjabin (1969).
Para la correcta clasificación de esta especie fue de gran utilidad el uso de la
microscopía electrónica. Con ésta se facilitó en gran parte la observación de la
localización y características de las estructuras anteriores. Las hembras del género
Cosmocephalus Molin, 1858 presentaron una longitud media de 17,520 mm por una
anchura media máxima de 396 µm, con unas prominentes estrías cuticulares
transversas. La cutícula, en la región cefálica aparece dilatada. Las alas laterales se
extienden desde los deiridios hasta el último cuarto corporal. Los cordones cefálicos
con sinuosidades anteriores son recurrentes y anastomosados. La cavidad bucal es
larga y estrecha, de longitud media 592 µm, presentando un anillo en su unión con el
esófago. La longitud del esófago glandular es superior al doble de la del esófago
muscular, presentando respectivamente unas longitudes medias de 4369 µm y 1315
µm. El anillo nervioso se encuentra situado a una distancia media de 659,3 µm del
extremo cefálico, mientras que los deiridios lo hacen a una distancia media de 634,1
µm del mismo. Las hembras son opistodelfas. En las ramas uterinas presentan huevos
de paredes gruesas ya embrionados antes de ser puestos. Estos huevos son de media
39,2 µm por 24 µm. La cola, de 266,1 µm de longitud media, termina con una
pequeña proyección y en la parte subventral se localizan los fasmidios muy
prominentes. En la tabla 2.1.2.11 se indican los valores medios y los máximos y
mínimos de las medidas realizadas a las distintas estructuras presentes.

105
Resultados

HEMBRA
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud 17520,84±643,01 16158,90 - 18056,41
Ancho 396,41±931,66 384,22 - 412,28
Longitud cavidad bucal 592,55±4,80 589,41 - 597,85
Longitud esófago muscular 1315±13,52 1268,51 - 1328,62
Longitud esófago glandular 4369,71±92,26 4166,82 - 4459,63
Longitud total esófago 5911,09±106,27 5746,85 - 6080,61
Distancia extremo apical-anillo nervioso 659,30±4,26 649,21 - 667,32
Distancia extremo apical-deiridios 634,11±9,31 621,96 - 639,89
Distancia ano-extremo caudal 266,51±10,52 249,28 - 276,43
Longitud huevo 39,24±0,05 38,31 - 39,99
Ancho huevo 24,89±0,73 23,83 - 24,60

Tabla 2.1.2.11- Datos morfométricos (µm) de 5 ejemplares hembra de

Cosmocephalus sp. obtenidos de L. cachinnans.

BIOLOGÍA

Para la descripción del ciclo biológico de Cosmocephalus sp. se hace

referencia al ciclo descrito para la especie C. obvelatus, que ha sido ampliamente
investigado en una colonia de Larus delawarensis en el lago Ontario (Canadá) por
Wong & Anderson (1982). Las hembras de C. obvelatus eliminan huevos ya
embrionados con el primer estado larvario (L1) en su interior. Una vez en el medio
externo han de ser ingeridos por ciertos anfípodos como Crangonyx laurentanus,
Gammarus fasciatus y Hyalella azteca para continuar su evolución. En el interior del
invertebrado la L1 se libera del huevo y evoluciona en el hemocele hasta la L3 (en 18
días si la temperatura es de 20ºC). La infestación del hospedador definitivo se realiza
por ingestión de estos hospedadores intermediarios infestados con la larva L3.
Experimentalmente se ha visto que toda la evolución del nematodo en el hospedador
definitivo transcurre a nivel esofágico, detectándose hembras grávidas a partir de los
27 días postinfestación (Wong & Anderson, 1982).

106
 Resultados

Al respecto de como se produce la transmisión de C. obvelatus en dicha

colonia, Wong & Anderson (1982) indicaron que existen evidencias de regurgitación
paterna del nematodo (adultos y últimos estadios larvarios) durante la alimentación
de las crías. Dichos investigadores concluyeron que este hecho era la causa de que
casi todos los individuos de un mes de vida estuvieran infestados en la colonia. Por
otra parte, en la misma zona del estudio también evidenciaron larvas infestantes de
C. obvelatus en peces habituales en la dieta alimenticia de las gaviotas (Gasterosteus
aculeatus, Cottus sp., Notropis hudsonius, Osmerux mordax y Semotilus
atromaculatus) llegando a concluir que, probablemente, ésta fuera la principal fuente
de infestación de los adultos.

107
Resultados

2.1.2.12- SYNHIMANTUS (DISPHARYNX) SPIRALIS (MOLIN, 1858)

Especie hospedadora: Columba livia

Hábitat de parasitación: Esófago
Enclaves: Santa Cruz de Tenerife. Tenerife.
Iconografía: Lámina 9

MORFOLOGÍA

Estos nematodos se caracterizaron por ser de color blanquecino,

generalmente enrollados en espiral y con la cutícula finamente estriada
transversalmente. La boca estaba formada por dos pequeños labios laterales, de la
base de los cuales partían cuatro corodones cuticulares ondulantes no
anastomosados y recurrentes, cuyo extremo distal volvía hacia el extremo cefálico.
Presentaron una papila postcervical bicúspide situada entre las ramas recurrentes de
los cordones cefálicos. La boca se continuaba en un vestíbulo tubular que originaría
el esófago, claramente dividido en dos regiones.
Los machos presentaron una longitud corporal media de 5,38 mm y una
anchura media de 293,55 µm. La longitud media total del esófago fue de 2291,7
µm, siendo la de la primera región de 540,75 µm por un ancho máximo medio de
88,32 µm, y la de la segunda región de 1751 µm por una anchura máxima media de
134,4 µm. La distancia media entre el anillo nervioso y el extremo apical fue de
222,52 µm y la del extremo apical y los deiridios de 432,6 µm. La cloaca estaba
situada a una distancia media de 311,04 µm del extremo caudal con cuatro pares de
papilas precloacales y cinco pares de papilas postcloacales, todas pedunculadas. Se
presentaron dos espículas disimilares, la izquierda, mayor, curvada y delgada, con
una longitud media de 398,08 µm y una anchura de la base media de 11,52 µm, y la
derecha más corta y gruesa, en forma de navícula, con una longitud media de 98,56
µm y una anchura de la base media de 15,36 µm. La paleta de la base de la espícula
derecha presentó una longitud media de 28,16 µm.
Las hembras presentaron una longitud corporal media de 6,1 mm y una
anchura media de 103,68 µm. La longitud media total del esófago fue de 2569,65
µm, siendo la de la primera región de 535,6 µm por un ancho máximo medio de
102,4 µm, y la de la segunda región de 2034,25 µm por una anchura máxima media

108
 Resultados

de 174,5 µm. La distancia media entre el anillo nervioso y el extremo apical fue de
234,24 µm y la del extremo apical y los deiridios de 473,8 µm. El ano apareció
situado a una distancia media de 140,8 µm del extremo caudal que presentó un
aspecto de muñón. La vulva se localizó en la región posterior del cuerpo, a una
distancia de 4506,25 µm del extremo cefálico, con ovoyector cilíndrico y curvado
dirigido hacia delante. La vagina presentó una longitud media de 243,2 µm. Los
huevos elípticos con una cubierta gruesa y embrionados, presentaron una longitud
media de 38,4 µm y una anchura media de 23,04 µm. En las tablas 2.1.2.12a y b se
indican los valores medios y los máximos y mínimos de las medidas realizadas de
las distintas estructuras.
MACHO
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 5381,75±109,25 5304,57-5459
Ancho máximo 293,55±21,85 278,13-309
Longitud cápsula oral 94,72±7,24 89,62-99,84
Longitud esófago 1ª parte 540,75±34,51 515,05-566,52
Ancho del esófago 1ª parte 88,32±5,43 84,48-92,16
Longitud esófago 2ª parte 1751±145,66 1648-1854,85
Ancho del esófago 2ª parte 134,4±34,39 110-158
Longitud esófago total 2291,75±182,08 2163-2420
Distancia extremo apical-anillo nervioso 222,52±10,86 215,04-230,4
Distancia extremo apical-deiridios 432,60±0 432,60
Distancia ano-extremo caudal 311,04±5,43 307,20-314,88
Longitud espícula larga 398,08±56,11 358,40-437,76
Ancho base espícula larga 11,52±1,81 10,24-12,8
Longitud espícula corta 98,56±5,43 94,72-102,4
Ancho base espícula corta 15,36±3,62 12,80-17,92
Longitud paleta espícula pequeña 28,16±0 28,16

Tabla 2.1.2.12a- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares macho de

Synhimanthus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858) obtenidos de C. livia.

109
Resultados

HEMBRA
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 6092,45±167,51 5974-6210,9
Ancho máximo 103,68±21,85 89,6-117,76
Longitud cápsula oral 103,68±19,91 89,6-117,76
Longitud esófago 1ª parte 535,6±87,40 473,8-597,4
Ancho del esófago 1ª parte 102,4±10,86 94,72-110,08
Longitud esófago 2ª parte 2034,25±36,41 2008,5-2060
Ancho del esófago 2ª parte 174,5±42,85 144,2-204,8
Longitud esófago total 2569,65±123,81 2482,3-2657,4
Distancia extremo apical-anillo nervioso 234,24±30,77 212,4-256
Distancia extremo apical-deiridios 473,8±14,57 463,5-484,1
Distancia ano-extremo caudal 140,8±10,86 133,12-148,48
Distancia vulva-extremo cefálico 4506,25±109,25 4429-4583,5
Longitud vagina 243,2±2,23 240,64-245,76
Longitud huevo 38,4±0 38,4
Ancho huevo 23,04±0 23,04

Tabla 2.1.2.12b- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de

Synhimanthus (Dispharynx) spiralis (Molin, 1858) obtenidos de C. livia.

BIOLOGÍA

El ciclo biológico de Synhimantus (D.) spiralis ha sido estudiado y cerrado

experimentalmente por Cram (1931) y posteriormente por Wehr (1972). Los huevos
embrionados son eliminados con las heces del hospedador e ingeridos por crustáceos
isópodos oniscoidéidos tales como Armadillidium vulgare, Porcellio scaber y P.
laevis.
Transcurridos cuatro días desde la ingesta del huevo por los mencionados
crustáceos, la larva de primer estadio eclosiona en el intestino y atraviesa la pared
intestinal para alcanzar la cavidad corporal del isópodo donde, al cabo de catorce
días, muda a larva de segundo estadio. Esta larva muda nuevamente al cabo de

110
 Resultados

veintiséis días y pasa a larva de tercer estadio infestante, la cual permanece libre en
la cavidad corporal del hospedador intermediario.
El hospedador definitivo se infesta por ingestión del crustáceo albergante de
larvas infestantes. El período de prepatencia es de veintisiete días, según Wehr
(1972), quien utiliza palomas como hospedadores definitivos experimentales. Barus
& Jurasek (1971) determinan un nuevo hospedador intermediario para D. nasuta en
Cuba, el isópodo terrestre Pocellionides pruinosus. La prevalencia de infestación de
los hospedadores intermediarios en la naturaleza ha recibido poca atención y
recientemente Birova y cols. (1977) detectan una infestación del 6,2 % por larvas de
D. nasuta en isópodos recolectados en un corral y del 16,1% en áreas adyacentes de
suelo cubierto con maleza, en Cuba. Birova & Calvo (1977) estudian
experimentalmente la posible actuación de algunos reptiles (Anolis cristatus y A.
porcatus) como diseminadores de los huevos de D. nasuta.

111
Resultados

2.1.2.13- HETERAKIS GALLINARUM (GMELIN, 1790)

Especie hospedadora: Alectoris barbara

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: San Isidro. Tenerife
Iconografía: Lámina 10: A, B, C. Lámina 11

MORFOLOGÍA

Este nematodo presentó un cuerpo blanquecino o algo amarillento, fusiforme,

con una cabeza ligeramente encorvada, rígido, con tres labios pequeños sin dientes,
pero con dos papilas en cada uno. El esófago poseía seis filas longitudinales de
barritas quitinosas transversales y con bulbo bien desarrollado. La longitud corporal
del macho media fue de 9,01 mm por una anchura máxima media de 396,55 µm. La
longitud media del esófago fue de 684,95 µm por una anchura media de 77,25 µm. La
cápsula oral fue de 40,96 µm de largo medio. Al final del cuerpo poseía una cola
delgada y dos alas caudales anchas formando una bolsa incompleta, sostenida por
papilas pedunculadas. La cloaca estaba a una distancia media de 1291,96 µm del
extremo caudal, siendo la distancia media entre el ano y las últimas papilas de 236,21
µm, y la distancia media entre las últimas papilas y el extremo caudal de 1055,75 µm.
La ventosa precloacal tenía forma circular, con unas paredes fuertemente quitinosas y
con una depresión semicircular en el borde posterior. Poseía doce pares de papilas,
cuatro de ellos se encontraban entre la cloaca y el extremo caudal, cuatro pares
pedunculados y otros dos pares estaban situados cerca de la cloaca, y los últimos dos
pares pedunculados cerca de la ventosa. Las espículas, largas, presentaron unas
dimensiones medias de 2179,01 µm de longitud, la derecha, con una anchura de 42,24
µm en la base; y de 726,15 µm de longitud, la izquierda, por 32 µm de ancho en la
base.
La longitud corporal media de las hembras fue de 10,01 mm por una anchura
máxima media de 422,3 µm. La longitud media del esófago fue de 710,7 µm por una
anchura media de 77,25 µm. La cápsula oral fue de 43,52 µm de longitud media. La
cola era larga y delgada. El ano se encontró situado a 1163,9 µm del extremo caudal.
La vulva estaba localizada a nivel de la bifurcación de los úteros, a una distancia
media de 4768,9 µm del extremo cefálico. Los huevos eran elípticos y amarillentos,

112
 Resultados

presentando unas dimensiones medias de70,83 µm por 38,4 µm. En las tablas
2.1.2.13a y b se indican los valores medios y los máximos y mínimos de las medidas
realizadas a las distintas estructuras.

BIOLOGÍA

El ciclo biológico de H. gallinarum ha sido ampliamente estudiado por

diversos autores. Según Graybill (1921) los huevos embrionan totalmente entre 7 y
12 días a una temperatura de 18-29ºC. Clapham (1933) publicó que el desarrollo
hasta estadio infectivo ocurría en 14-17 días y que 26ºC era la temperatura óptima
para este desarrollo. Varios autores han detectado una muda simple en el huevo.
Clapham (1933; 1934) citó una muda en el huevo y señaló que la cutícula no se
desprende hasta alcanzar el hospedador definitivo.

113
Resultados

MACHO
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 9012,5±145,66 8909-9115
Ancho máximo 396,55±21,85 381,1-412
Longitud esófago 684,95±21,85 669,5-700,4
Ancho esófago 77,25±7,28 72,1-82,4
Longitud bulbo esofágico 262,65±7,28 257,5-267,8
Ancho bulbo esofágico 190,55±7,28 185,4-195,7
Longitud cápsula oral 40,96±3,62 38,4-43,52
Distancia extremo apical-anillo nervioso 280,32±1,81 279-281
Distancia ano-extremo caudal 1291,96±95,67 1224-1359
Longitud espícula larga 2179,01±95,47 2111-2246
Ancho base espícula larga 42,24±5,43 38,4-46,08
Longitud espícula corta 726,15±7,28 721-731,3
Ancho base espícula corta 32±1,81 30,72-33,28
Longitud ventosa 83,2±2,16 81,92-84,45
Ancho ventosa 43,52±3,62 40,96-43,52
Distancia ano-últimas papilas 236,21±1,98 235,52-236,91
Distancia últimas papilas-extremo caudal 1055,75±94,68 988,8-1122,72
Tabla 2.1.2.13a- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares macho de Heterakis
gallinarum (Gmelin, 1970) obtenidos de A. barbara

114
 Resultados

HEMBRA
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 10016±1043,21 9012-11021
Ancho máximo 422,3±21,63 412,27-432,61
Longitud esófago 710,7±14,56 700,45-721,67
Ancho esófago 77,25±7,28 72,1-82,43
Longitud bulbo esofágico 268,3±0,70 267,8-268,81
Ancho bulbo esofágico 214,36±11,82 206,81-222,72
Longitud cápsula oral 43,52±3,62 40,96-46,08
Distancia extremo apical-anillo nervioso 236,41±45,2 204,67-268,09
Distancia ano-extremo caudal 1163±97,35 1050-1236
Distancia vulva-extremo cefálico 4768,9±830,28 4181,8-5356
Longitud huevo 70,83±1,20 69,12-71,68
Ancho huevo 38,4±0 38,4

Tabla 2.1.2.13- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de Heterakis

gallinarum (Gmelin, 1970) obtenidos de A. barbara.

A 27ºC la primera muda se da en el sexto día y la larva es infestante a las 24

horas después de la muda. Numerosos autores han documentado que los huevos con
larva de H. gallinarum se mantienen viables en el medio ambiente por largos periodos
de tiempo y son resistentes a condiciones desfavorables de temperatura y sequedad
(Osipov, 1957, 1958; Birova, 1965). Lund (1960) encontró huevos en el suelo a pocos
centímetros de la superficie, siendo recogidos de la superficie por lombrices de tierra,
larvas de insectos y otros agentes.
Leuckart (1876) y Railliet & Lucet (1892) fueron los primeros en ver que los
pollos podían ser infectados por inoculación oral de huevos embrionados hallados en
el intestino de lombrices y numerosos autores han confirmado estas observaciones
(Riley & James, 1921; Uribe, 1922; Dorman, 1928; Clapham, 1933; Roberts, 1937a,
b; Lund, 1957; Vatne & Hansen, 1965; Lund & Chute, 1973).
Ackert (1917) demostró que los pollos podían ser infestados al ingerir heces
de lombrices de tierra (Helodrilusgieseleri) expuestos a huevos con larvas de H.
gallinarum. Lund (1960, 1966) y Lund y cols. (1966) profundizaron sobre las
observaciones preliminares de Ackert (1917) y aportaron evidencias de que las larvas

115
Resultados

de H. gallinarum se podían aislar en tejidos de Allolobophora caliginosa, Eisenia

foetida y Lumbricus terrestris y que las lombrices de tierra podrían ser los
hospedadores paraténicos de H. gallinarum. Spindler (1967) infectó pavos con
chinches de cerdo (Porcellio scaber) con huevos de H. gallinarum y concluyó que la
transmisión era mecánica y resultado de huevos no eclosionados del intestino de los
artrópodos cuando eran comidos por pollos experimentales. Khaziev (1972) apuntó
que las aves de corral en Rusia podían ser infectadas por el consumo de E. foetida y
L terrestris expuestas a huevos de H. gallinarum.
Los huevos de H. gallinarum eclosionan en el intestino delgado del
hospedador definitivo y la larva migra al ciego donde se convierte en adulto
(Graybill, 1921; Uribe, 1922). La migración al ciego parece durar unas 17 - 48 horas
después de la ingestión de los huevos (Dorman, 1928, Clapham, 1933; Robertes
1937a, b).
Dorman (1928) y Clapham (1933) señalaron que todo el desarrollo ocurría en
el lumen del ciego intestinal. Uribe (1922), Baker (1933), Tyzzer (1934), Roberts
(1937a, b) y Vatne & Hansen (1965) indicaron que las larvas invaden la pared del
ciego intestinal y se mantienen ahí por varios días antes de volver al lumen del ciego.
Itagaki (1930) sugiere que algunas larvas pueden migrar a las glándulas del ciego,
donde son capaces de madurar, pero que no es normal que las larvas invadan las
paredes del ciego. Madsen (1962b) cree que estas diferencias que citan los distintos
autores son consecuencia de diferencias en la resistencia y viabilidad de las larvas así
como de las condiciones experimentales. El potencial reproductivo de H. gallinarum
en varias especies de galliformes también ha sido estudiado por Lund (1974).
Graybill (1921) reportó que las mudas en las aves hospedadores ocurrían en
los días 9-10 y 16. Clapham (1933) vio las mudas a las 96 horas y en el décimo día.
Roberts (1937a, b) observó tres mudas, en los días 4-6, 9-10 y 14, respectivamente.
H. gallinarum es un parásito muy importante desde el punto de vista sanitario
por ser transmisor del protozoo Histomonas meleagridis, agente causante de la
enfermedad conocida como “cabeza negra” (Graybill & Smith, 1920; Tyzzer, 1934;
Nimi, 1937; Kendall, 1959; Gibbs, 1962; Lee 1969, 1971) así como Histomonas
wenrichi (Lund, 1968).

116
 Resultados

2.1.2.14- ASCARIDIA GALLI (SCHRANK, 1788) FREEBORN, 1923

Especie hospedadora: Alectoris barbara

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: San Isidro. Tenerife
Iconografía: Lámina 12

MORFOLOGÍA

Esta especie de nematodo apareció en el intestino delgado de todas las

perdices morunas diseccionadas, pertenece a la familia Ascaridiidae Travassos, 1919.
Tras un estudio de los ascarídidos obtenidos, se ha podido comprobar que se trata de
Ascaridia galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923, por poseer características
morfológicas muy similares a las apuntadas para esta especie por Srchrank, 1788.
El cuerpo en los dos sexos es blanco, translúcido, con dos alas laterales
estrechas, recorriendo toda su longitud. Con la boca dotada de tres labios subiguales
desarrollados, siendo mayor el dorsal.
El macho adulto se caracterizó por medir 32 mm de longitud media por 860,05
µm de anchura media aproximadamente en la mitad del cuerpo. EL anillo nervioso en
los machos, se situó a 396,55 µm de la extremidad cefálica. El esófago fue de 2302,05
µm de longitud por 309 µm de anchura medias. La ventosa precloacal tenía unas
dimensiones medias de 200,85 µm por 190,55 µm. Las espículas subiguales,
débilmente arqueadas y aladas, de punta roma, presentaron unas longitudes medias de
2497,75 µm y 2369 µm, respectivamente. La extremidad caudal estaba cortada
oblicuamente. Las alas caudales laterales eran membranosas. Presentó diez pares de
papilas, de las cuales tres eran precloacales, una impar posterior a la ventosa
precloacal, dotada de anillo quitinoso fuerte, con una papila mediana sentada y
pequeña detrás de él; tres pares de papilas laterales pedunculadas y dos pares a los
lados y posteriores a la cloaca, muy juntas, y dos pares casi en la punta caudal.
La hembra adulta se caracterizó por ser un poco mayor que el macho, con 50
mm de longitud media por 1261,75 µm de anchura media. EL anillo nervioso se situó
a 571,65 µm de la extremidad cefálica. La cápsula oral presentó una longitud media
de 43,52 µm. El esófago es de 2410,2 µm de longitud. La vulva está situada a una
distancia media de 24500 µm de la terminación cefálica, un poco anterior al medio del

117
Resultados

cuerpo. Los huevos maduros en el tubo uterino presentan unas dimensiones medias de
86,18 µm por 43,52 µm.
En las tablas 2.1.2.14a y b se indican los valores medios y los máximos y
mínimos de las medidas realizadas a las distintas estructuras.

BIOLOGÍA.

A. galli es un parásito intestinal muy frecuente del intestino delgado de

gallinas, pavos y otras aves domésticas.
En condiciones in vitro, Araujo & Bressan (1977) observaron que había dos
mudas en el huevo hasta larva infectiva. Ellos encontraron dos cutículas de muda en
las larvas de 11-14 días al haber mantenido los huevos a una temperatura de 25º C.
Según Ackert (1919) se alcanza el estado infectivo, en los huevos, en nueve días si la
temperatura es de 28º C. Los huevos son resistentes y en condiciones favorables se
ha visto que pueden llegar a sobrevivir varios meses. Los huevos ingeridos por las
aves hospedadores eclosionan en el duodeno y yeyuno, después de 24 horas de haber
sido ingeridos (Ackert, 1923a, b; Guberlet, 1924; Tugwell & Ackert, 1952). Varios
autores apuntan que algunas larvas penetran por el extremo cefálico en la mucosa
intestinal 1-26 días postinfección y después vuelven al lumen y allí maduran. Sin
embargo Tood & Crowdus (1952) concluyeron que la mayoría de los individuos
maduran sin abandonar el lumen intestinal. Madsen (1962b) discute que esta fase
tisular no es imprescindible ni normal en el ciclo biológico del parásito. Este autor la
considera como una respuesta de tipo inmune o debida a otros factores, así como
Itagaki (1927). Sin embargo, Herd & Mc Naught (1975) concluyeron que esta fase
tisular sí era normal y dependía de la dosis, por ejemplo, su duración es de 3-16 días
cuando la dosis es de 50 huevos y termina bruscamente con una muda, sin embargo
en altas dosis (2000 huevos) tiene una duración de 54 días y la muda se ve retrasada.
El periodo prepatente es de unos 60 días (Ackert, 1923a,b) y varía según la
edad del hospedador. En pollos de 3 meses dura unas 5-6 semanas, pero en aves de
mayor edad dura unas 8 semanas (Ackert, 1931; Kerr, 1955).
Según Tugweel & Ackert (1952) y Deo & Srivastava (1955) ocurren tres
mudas en el ave hospedador, pero otros autores, como Khouri & Pande (1970) citan
sólo dos.

118
 Resultados

MACHO
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 32000±1410 31000-33000
Ancho máximo 860,06±65,76 813,7-906,41
Longitud cápsula oral 69,12±0 69,12
Longitud esófago 2302,05±7,28 2296,9-2307,22
Distancia extremo apical-anillo nerviosos 396,55±7,28 391,4-401,70
Distancia ano-extremo caudal 448,05±36,42 422,3-473,87
Longitud ventosa 200,85±7,28 195,7-206,85
Ancho ventosa 190,55±7,28 185,4-195,71
Longitud espícula derecha 2497,75±181,73 2369-2626,53
Ancho base espícula derecha 80,85±12,37 72,1-89,69
Longitud espícula izquierda 2369±28,99 2348,4-2389,61
Ancho base espícula izquierda 86±5,09 82,4-89,65

Tabla 2.1.2.14a- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares macho de Ascaridia

galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923 obtenidos de C. livia.

HEMBRA
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 50000±2830 48000-52000
Ancho máximo 1261,75±109,6 1184,5-1339
Longitud cápsula oral 89,6±0 89,60
Longitud esófago 2410,2±57,98 2369-2451,46
Distancia extremo apical-anillo nervioso 571,65±21,85 556,2-587,1
Distancia ano-extremo caudal 1117,55±201,45 999,1-1236
Distancia vulva-extremo cefálico 24500±710 24000-25000
Longitud huevo 86,18±2,95 84,48-89,62
Ancho huevo 43,52±2,56 40,96-46,08

Tabla 2.1.2.14b- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de Ascaridia

galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923 obtenidos de C. livia.

119
Resultados

Las lombrices de tierra pueden albergar huevos y larvas de A. galli

(Gurchenko, 1970a,b; Jacob y cols., 1970; Augustine & Lund, 1974). Gurchenko
(1970a, b) descubrió que A. galli podía sobrevivir en invierno en Eisenia foetida.
Ikeme (1970) creía que algunas larvas de A. galli se inhibían en el tercer estadío en el
hospedador y que ésto dependía de la dosis. Eso podría ayudar a llevar la infección
de una ave a otra (Madsen, 1962a).

120
 Resultados

2.1.2.15- ASCARIDIA COLUMBAE (GMELIN, 1790) TRAVASSOS, 1913

Especie hospedadora: Columba livia

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: Santa Cruz de Tenerife. Tenerife
Iconografía: Lámina 10: D

MORFOLOGÍA

En el intestino delgado de las palomas diseccionadas, se ha observado la

presencia de un nematodo perteneciente a la familia Scaridiidae Travasso, 1919. Tras
un estudio de los ascarídidos obtenidos, se ha podido comprobar que se trata de
Ascaridia columbae (Gmelin,1790) Travassos 1913, por poseer características
morfológicas muy similares a las apuntadas para esta especie por Wehr & Hwang
(1964).
El macho adulto se caracteriza por medir 35 mm de longitud media por 978,5
µm de anchura media aproximadamente en la mitad del cuerpo. El cuerpo en los dos
sexos es blanco, translúcido, con la boca dotada de tres labios subiguales
desarrollados y posteriormente a ella 20-30 pares de papilas cervicales, las dos o tres
primeras de las cuales se sitúan en las alas. Las alas cefálicas se extienden desde la
base de los labios hasta la zona posterior final del esófago. EL anillo nervioso en los
machos, se sitúa a 442,9 µm de la extremidad cefálica. El esófago es de 1879,75 µm
de longitud por 257,5 µm de anchura medias. En el macho la ventosa precloacal tiene
unas dimensiones medias de 175,1 por 42,36 µm y las espículas iguales tienen una
longitud media de 1895,2 µm. La cola es puntiaguda con 15 pares de papilas
lateroventrales, 5 postcloacales, 5 a los lados de la cloaca pareadas y 5 precloacales.
La hembra adulta se caracteriza por ser un poco mayor que el macho, con 46,5
mm de longitud media por 1307,85 µm de anchura media. EL anillo nervioso se sitúa
a 674,65 µm de la extremidad cefálica. El esófago es de 2188,75 µm de longitud por
314,15 µm de anchura medias. La vulva está situada a una distancia media de 24500
µm de la terminación cefálica, un poco anterior al medio del cuerpo. Los huevos no
son maduros en el tubo uterino, presentando unas dimensiones variables, según la
talla de la hembra, y oscilante entre 70-90 µm y 40-50 µm. En las tablas 2.1.2.15a y b

121
Resultados

se indican los valores medios y los máximos y mínimos de las medidas realizadas a
las distintas estructuras.

MACHO
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 35000±4240 32000-38000
Ancho máximo 978±0 978
Longitud esófago 1879±109,25 1802-1957
Ancho del esófago 257,5±29,13 236,9-278,1
Distancia extremo apical-anillo nervioso 442,9±14,57 432,6-453,2
Distancia ano-extremo caudal 437,75±7,28 432,6-442,9
Longitud ventosa 175,1±14,56 164,8-185,4
Ancho ventosa 42,36±1,64 41,2-43,52
Longitud espícula derecha 1895,2±14,57 1884-1905
Ancho máximo espícula derecha 16,64±2,56 15,36-20,48
Longitud espícula izquierda 1895,2±14,57 1884-1905
Ancho espícula izquierda 15,36±0 15,36-20,48
Tabla 2.1.2.15a- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares macho de Ascaridia
columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913 obtenidos de C. livia.

HEMBRA
VARIABLE MEDIA±DE RANGO
Longitud total 46500±2,12 45000-48000
Ancho máximo 1307±29,49 1287-1328
Longitud esófago 2188±7,28 2183-2193
Ancho del esófago 314,15±7,28 309-319,3
Distancia extremo apical-anillo nervioso 674,65±7,28 669,5-679,8
Distancia ano-extremo caudal 1112,4±29,13 1091,8-1133
Distancia vulva-extremo cefálico 24500±0,70 24000-25000
Longitud huevo 76±0,80 70-90
Ancho huevo 43±0,09 40-50
Tabla 2.1.2.15b- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de Ascaridia
columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913 obtenidos de C. livia.

122
 Resultados

BIOLOGÍA

El ciclo biológico de A. columbae ha sido realizado experimentalmente por

Wehr & Hwang (1964). A partir de los resultados obtenidos, estos autores apuntan la
posibilidad de que el ciclo pueda tener lugar íntegramente en el intestino, tratándose
así de un ciclo directo, sin migración larvaria extraintestinal. El hospedador
definitivo suele ser C. livia, Tverdokhlebou (1967) demuestra experimentalmente
que las gallinas no se infectan por A. columbae.
La pauta propuesta para el desarrollo del ciclo se inicia con la diseminación
de los huevos no embrionados junto con las heces del hospedador. Estos huevos
requieren 12-15 días a una temperatura de 30-33ºC para conseguir el desarrollo de la
larva de primer estadio en su interior. Esta larva muda en el interior del huevo,
pasando a larva de segundo estadio al cabo de 16-20 días, siendo ésta la forma
infestante.
Una vez ingeridos los huevos por el hospedador definitivo, las larvas
eclosionan quedando libres en el tracto digestivo, siendo el hábitat de dichas larvas,
motivo de controversia entre distintos autores.
Wehr & Hwang (1964) opinan que las larvas de segundo estadio mudan al
cabo de seis días de ser ingerido el huevo por el hospedador, originando larvas de
tercer estadio que mudan a larvas de cuarto estadio 7-8 días después. Estas L4 se
transforman en adultos jóvenes tras sufrir una nueva muda que tiene lugar 17
postinfestación. El periodo de prepatencia es 37-42 días.
Las larvas de segundo y tercer estadio son detectadas tanto en la mucosa
como en la luz intestinal. Asimismo Wehr & Hwang (1964) resaltan el hallazgo de
larvas de segundo estadio en el hígado de todos los hospedadores infestados y en los
pulmones, conducto biliar y vena porta de especímenes repetidamente infestados.
Respecto a estos hechos, estos autores indican que la penetración de las larvas en la
mucosa intestinal no parece ser esencial para el normal desarrollo del ciclo. También
apuntan la necesidad de llevar a cabo estudios orientados a comprender la presencia
de larvas de segundo estadio en hígado y pulmones, que pudiera ser debido a una
migración extraintestinal.
Posteriormente, Melendez & Linquist (1979) intentan resolver estos
problemas infestando experimentalmente palomas con larvas de segundo estadio
administradas por vía intravenosa. Según los antedichos autores las larvas de

123
Resultados

segundo estadio son capaces de sobrevivir en los pulmones y, tras una migración
traqueal, alcanzar el intestino delgado donde evolucionan a adultos entre los días 32
y 53 postinfestación. Sin embargo, no atraviesan la pared intestinal ni el parénquima
hepático.

124
 Resultados

2.1.2.16- CAPILLARIA SP.

Especie hospedadora: Fulica atra

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: Charca del Fraile, Arona. Tenerife.
Iconografía: Lámina 13: A

MORFOLOGÍA

Las características morfológicas estudiadas en nuestros ejemplares

procedentes de Fulica atra se ajustan a las propias de Capillaria sp.
Los especimenes macho que fueron recogidos estaban en gran estado de
degradación y sólo se pudo obtener algunas porciones de los mismos. La única
medida obtenida de las porciones de los ejemplares macho útil para la clasificación
fue la longitud de la vaina, de la que se obtuvo una media de 453,2 µm de longitud.
Se observó en ellos los siguientes caracteres que son determinantes para deducir el
género: la ausencia de las alas laterales y de la bolsa membranosa caudales, la
presencia de dos lóbulos laterales caudales, la espícula bien esclerotizada, la vaina de
la espícula espinosa.
La longitud total media de las hembras fue de 17,54 mm con una anchura
máxima media de 50,35 µm. La longitud media de la región esofágica fue de 4871,9
µm mientras que se observó una longitud media de 12669 µm en la región
postesofágica. El esófago muscular presentó una longitud media de 230,4 µm,
mientras que la del esófago glandular fue de 4641,5 µm. El ano se localizó a nivel
subterminal. La apertura vulvar se localizó a una distancia media de 30,72 µm del
extremo final del esófago y presentó un proceso vulvar a modo de dos labios.la
longitud media de la vagina fue de 360,5 µm. Los huevos ovales. La longitud total
media de los huevos es de 52,48 µm por una anchura máxima media de 23,04 µm.
En la tabla 2.1.2.16 se indican los valores medios y los máximos y mínimos
obtenidos de las medidas realizadas a las distintas estructuras.

125
Resultados

HEMBRA
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 17540,9 17540,9
Ancho máximo 50,35 48,64 - 51,2
Longitud esófago 4871,9 4871,9
Longitud postesofagica 12669 12669
Longitud esófago muscular 230,4 230,4
Longitud esófago glandular 4641,5 4641,5
Ratio esófago / longitud total 0,28 0,28
Distancia vulva-final esófago 30,72 30,72
Longitud vagina 360,5 360,5
Longitud huevo 52,48 52,48
Ancho huevo 23,04 23,04

Tabla 2.1.2.16- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de Capillaria

sp. obtenidos de F. atra.

BIOLOGÍA

Los ciclos biológicos conocidos en especies del género Capillaria parásitos de

aves son muy escasos en la actualidad. Rietschel (1973) indica para la especie C.
oesophagealis, parásita del esófago de cuervos (C. corone), que el primer estadio
larvario de esta especie crece desde 180 a 370 µm en el tejido de lombrices de tierra
que actúan como hospedadores intermediarios (Lumbricus rubellus y L. terrestris). Al
ser ingeridos los hospedadores intermediarios se desarrolla el individuo adulto en el
hospedador definitivo.

126
 Resultados

2.1.2.17- BARUSCAPILLARIA OBSIGNATA (MADSEN, 1945)

Especie hospedadora: Alectoris barbara

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: San Isidro. Tenerife
Iconografía: Lámina 14: A

MORFOLOGÍA

Las características morfológicas estudiadas en nuestros ejemplares

procedentes de A. barbara, se ajustan a las propias de Baruscapillaria obsignata, si
bien las medidas de esta especie varían entre amplios intervalos según distintos
autores.
Los especímenes macho, midieron 8240 µm de longitud media por 58,88 µm
de anchura máxima. La región esofágica ocupa aproximadamente la mitad de la
longitud total del cuerpo.. La boca es puntiforme y alas cefálicas ausentes. La
longitud media de la región esofágica fue de 3944,9 µm mientras que se observó una
longitud media de 4295,1 µm en la región postesofágica. El esófago muscular carece
de células y presentó una longitud media de 360,5 µm mientras que la longitud media
del esófago glandular fue de 3584,4 µm. La cloaca se abre subterminalmente. El
extremo posterior del cuerpo presentaba una bolsa membranosa diáfana con ausencia
de lóbulos pero con unas prominencias a ambos lados a modo de radios que se
estrechan en la base. La vaina espicular aparece estriada trasversalmente y mide
1606,8 µm de longitud media, con una anchura constante a lo largo de su longitud. La
longitud media de la espícula es de 1483,2 µm con un extremo distal redondeado,
mientras el extremo proximal es más ensanchado, en forma de paleta y con una
anchura máxima de 7,68 µm a este nivel.
La longitud total media de las hembras fue de 9074,3 µm con una anchura
máxima media de 41,2 µm. El extremo anterior del cuerpo es delicado y diáfano, el
extremo posterior conteniendo a la genitalia es oscuro. La longitud media de la región
esofágica fue de 4001,55 µm mientras que se observó una longitud media de
5072,75µm en la región postesofágica. El esófago muscular carece de elementos

127
Resultados

celulares y consiste sólo en un delgado tubo de longitud media de 307,2 µm, mientras
que la del esófago glandular fue de 3694,35 µm. El ano, así como la apertura de la
cloaca en el macho se localizó a nivel subterminal. La apertura vulvar se localizó
cerca de la transición del esófago al intestino, a una distancia media de 24,32 µm del
extremo final del esófago. La vagina está dirigida hacia atrás, su longitud media fue
de 144,64 µm. Los huevos son de color marronáceo y ovales, con una cubierta gruesa
y apreciándose dos tapones polares transparentes. La longitud total media de los
huevos es de 46,08 µm por una anchura máxima media de 33,28 µm.

BIOLOGÍA

El ciclo evolutivo de este nematodo se caracteriza por ser directo, sin

participación de un hospedador intermediario, según fue demostrado por Wehr
(1937, 1939), Wakelin (1965), Shlikas (1966a, 1967a).
Las hembras grávidas de B. obsignata se mantienen en la luz intestinal y
eliminan huevos que son expulsados con las heces del hospedador al medio
ambiente, desarrollándose las larvas en su interior en condiciones adecuadas de
temperatura, humedad y oxígeno. Shlikas (1966b) consiguió la eclosión de las larvas
por incubación de los huevos in vitro a 37,5ºC. Las larvas no experimentan ninguna
muda dentro del huevo. Graybill (1924) observó que el desarrollo larvario se
completaba en 7 días a una temperatura de 22-25ºC y en 6 días a 24-25ºC, mientras
que según Levine (1938) las larvas se desarrollan en 6 ó 7 días a 30ºC. Cuando los
huevos con las larvas son ingeridas por un ave, éstas se liberan en el intestino
delgado del hospedador definitivo, sufren mudas y maduran, convirtiéndose en
machos o hembras. El estadío adulto es alcanzado en 19-24 días en C. livia f.
domestica según Wehr (1937, 1939), indicando dicho autor que las larvas sufren tres
mudas para llegar al mismo. Shlikas (1967a,b) realizó el ciclo experimentalmente en
pollos y observó que las larvas experimentan cuatro mudas que tienen lugar en los
días 7, 10, 13 y 17 postinfestación previamente al estadio adulto que era alcanzado
en 20 días, pasando por cinco estadios de desarrollo distintos.

128
 Resultados

MACHO
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 8240,68±32,81 7980,7 - 8450,2
Ancho máximo 58,88±8,30 58,88
Longitud esófago 3944,9±24,78 3944,9
Longitud postesofagica 4295,1±18,56 4295,1
Longitud esófago muscular 360,5±9,56 360,5
Longitud esófago glandular 3584,4±4,62 3584,4
Ratio esófago / longitud total 0,48±0,03 0,48
Longitud vaina 1606.8±84,66 1493 - 1720
Longitud espícula 1483,2±14,73 1390 - 1575
Ancho espícula 7,68±0 7,68

Tabla 2.1.2.17a- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares macho de

Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945) obtenidos de A. barbara.

HEMBRA
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 9074,3±276,76 8878-9270
Ancho máximo 41,20±0 41,20
Longitud esófago 4001,55±123,81 3914-4089
Longitud postesofagica 5072,75±400,57 4789-5356
Longitud esófago muscular 307,2±36,2 281,6-332,8
Longitud esófago glandular 3694,35±51,94 3581-3807
Ratio esófago / longitud total 0,44±0,02 0,42-0,46
Distancia vulva-final esófago 24,32±1,81 23,04-25,68
Longitud vagina 144,64±12,3 135,68-153,60
Longitud huevo 46,08±0 46,08
Ancho huevo 33,28±1,28 30,72-35,84

Tabla 2.1.2.17b- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de

Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945) obtenidos de A. barbara.

129
Resultados

2.1.2.18- EUCOLEUS ANNULATUS (MOLIN, 1858) LÓPEZ NEYRA, 1946

Especie hospedadora: Alectoris barbara

Hábitat de parasitación: Esófago
Enclaves: San Isidro. Tenerife
Iconografía: Lámina 13: B, C, D

MORFOLOGÍA

Las características morfológicas estudiadas en nuestros ejemplares

procedentes de Alectoris barbara se ajustan a las propias de Eucoleus annulatus, si
bien las medidas de esta especie varían entre amplios intervalos según distintos
autores.
Los especimenes macho, midieron 18241,3 µm de longitud media por 67,48
µm de anchura máxima. La región esofágica ocupa aproximadamente la cuarta parte
de la longitud total del cuerpo. La boca es puntiforme. Las alas cefálicas presentaron
una longitud media de 23,04 µm con una anchura media de 7,68 µm. La longitud
media de la región esofágica fue de 4063,35 µm mientras que se observó una longitud
media de 14177,95 µm en la región postesofágica. La longitud media del esófago
muscular fue de 338,94 µm mientras que la longitud media del esófago glandular fue
de 3724,41 µm. El extremo posterior del cuerpo presentaba un par de papilas. La
vaina espicular es espinosa y mide 1313,25 µm de longitud media, con una anchura
media de 72,1 µm, que se mantiene más o menos constante en toda su longitud.
La longitud total media de las hembras fue de 27634,9 µm con una anchura
máxima media de 90,88 µm. La longitud media de la región esofágica fue de 5052,15
µm mientras que se observó una longitud media de 22582,75 µm en la región
postesofágica. El esófago muscular presentó una longitud media de 468,65 µm,
mientras que la del esófago glandular fue de 4583,5 µm. El ano, así como la apertura
de la cloaca en el macho se localizó a nivel subterminal. La apertura vulvar se
localizó a una distancia media de 244,48 µm del extremo final del esófago y la
longitud media de la vagina fue de 1282,32 µm. Los huevos son de color marrón y
ovales, apreciándose tapones polares transparentes. La longitud total media de los
huevos es de 58,88 µm por una anchura máxima media de 26,88 µm.

130
 Resultados

En las tablas 2.1.2.18a y b se indican los valores medios y los máximos y

mínimos obtenidos de las medidas realizadas a las distintas estructuras.

BIOLOGÍA

El ciclo biológico de los representantes del género Eucoleus es muy dispar en

función de las distintas especies. Los huevos de las especies que viven en el epitelio
de la cavidad bucal, del esófago o del estómago es probable que sean liberados por el
propio proceso fisiológico de renovación epitelial, lo que les permitiría acceder a la
luz intestinal y serían eliminados al exterior con las heces. Los huevos de este grupo
de nematodos suelen acceder al exterior sin embrionar. Si las condiciones
ambientales (temperatura, insolación, humedad) son favorables, los huevos
evolucionan hasta que se forma el primer estadio larvario (L1) en su interior. Los
huevos embrionados de determinadas especies del género son ya las formas
infestantes para un nuevo hospedador (Anderson, 1992).

MACHO
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 18241±204 18097-18385
Ancho máximo 67,84±1,81 66,56-69,12
Longitud esófago 4063,35±182,07 3934,6-4192,1
Longitud postesofágica 14177±15,45 14162-14193
Longitud esófago muscular 338,94±15,96 327,68-350,2
Longitud esófago glandular 3724,41±166,15 3606,92-3841,9
Ratio esófago / longitud total 0,22±0,01 0,22-0,23
Longitud alas cefálicas 23,04±3,62 20,48-25,6
Ancho alas cefálicas 7,68±0 7,68
Longitud vaina 1313,25±138,38 1215,4-1411,1
Ancho vaina 72,1±29,13 51,5-92,7

Tabla 2.1.2.18a- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares macho de Eucoleus

annulatus (Molin, 1858) López Neyra (1946) obtenidos de A. barbara.

131
Resultados

HEMBRA
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 27634±174,79 27511-27758
Ancho máximo 90,88±1,81 89,6-92,16
Longitud esófago 5052,15±80,11 4995,5-5108,8
Longitud postesofágica 22582±254,91 22402-22763
Longitud esófago muscular 468,65±7,28 463,5-473,8
Longitud esófago glandular 4583,5±72,83 4532-4635
Ratio esófago / longitud total 0,18±0,01 0,18-0,19
Longitud alas cefálicas 28,16±3,62 25,6-30,72
Ancho alas cefálicas 10,24±0 10,24
Distancia vulva-final esófago 244,48±19,91 230,4-258,56
Longitud vagina 1282,32±7,28 1277,2-1287,5
Longitud huevo 58,88±0 56,32-61,44
Ancho huevo 26,88±1,81 25,6-28,16

Tabla 2.1.2.18b- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de Eucoleus

annulatus (Molin, 1858) López Neyra (1946) obtenidos de A. barbara.

E. annulatus es un parásito cosmopolita del esófago, buche y raramente de la

cavidad oral de los pollos y aves silvestres. Wehr (1936) demostró que en la
transmisión estaban involucradas lombrices de tierra como hospedadores
intermediarios (Allolobophora caliginosa y Eisenia foetida). Zucchero (1942) citó
que los huevos se desarrollaban completamente en 18 días a 27-28ºC y 50 días a
20,5-21ºC. Allen (1949) anotó que E. annulatus embrionaron en agua del grifo en 32
días a temperatura ambiente. Los huevos no embrionados se mantuvieron durante 21
días a temperaturas de 37ºC o 4-6ºC sin desarrollo apreciable. Los huevos se
incubaron in vitro cuando se pusieron en contacto con lombrices de tierra. Los
músculos longitudinales fueron los lugares principales de colocación de las larvas en
las lombrices y el estado infectivo se recogió en 14-21 días en Lumbricus terrestris.
La larva creció de tamaño en la lombriz y sufrió cambios morfológicos. El período
prepatente en pavos fue de 25 días y en pollos de 16-26 días.

132
 Resultados

2.1.2.19- AONCHOTHECA SP.

Especie hospedadora: Columba livia

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: Santa Cruz de Tenerife. Tenerife
Iconografía: Lámina 14: B

MORFOLOGÍA

Las características morfológicas estudiadas en nuestros ejemplares

procedentes de Columba livia, se ajustan a las propias de Aonchotheca sp., si bien las
medidas de este género varían entre amplios intervalos según la especie.
Los especimenes macho, midieron 11855,3 µm de longitud media por 40,96
µm de anchura máxima. La región esofágica ocupa aproximadamente la mitad de la
longitud total del cuerpo. La longitud media de la región esofágica fue de 5428,1 µm
mientras que se observó una longitud media de 6427,2 µm en la región postesofágica
La boca es puntiforme y alas cefálicas ausentes. La longitud media del esófago
muscular fue de 329,6 µm mientras que la longitud media del esófago glandular fue
de 5098,5 µm. El extremo posterior del cuerpo presentaba dos alas, una a cada lado,
con dimensiones medias de 87,04 µm de longitud por 12,8 µm de anchura medias, y
una bolsa caudal de 28,16 µm de longitud media. La vaina espicular es espinosa y
mide 1545 µm de longitud media, con una anchura constante a lo largo de toda su
longitud.
La longitud total media de las hembras fue de 12298 µm con una anchura
máxima media de 52,48 µm. La longitud media de la región esofágica fue de 5253
µm mientras que se observó una longitud media de 7148,2 µm en la región
postesofágica. El esófago muscular presentó una longitud media de 330,01 µm,
mientras que la del esófago glandular fue de 4912 µm. El ano, así como la apertura
de la cloaca en el macho se localizó a nivel subterminal. La apertura vulvar se
localizó a una distancia media de 39,68 µm del extremo cefálico y la longitud media
de la vagina fue de 149,76 µm. La longitud total media de los huevos es de 48,21 µm
por una anchura máxima media de 26,45 µm.

133
Resultados

En las tablas 2.1.2.19a y b se indican los valores medios y los máximos y

mínimos de las medidas realizadas a las distintas estructuras.

BIOLOGÍA

El ciclo biológico de Aonchotheca sp. lo referimos al descrito para la especie

A. caudinflata. Debido a que no ha sido posible clasificar hasta especie este parásito,
sólo se puede hacer referencia al ciclo biológico descrito a nivel genérico.

MACHO
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 11855,3±549,87 11679 - 12053
Ancho máximo 40,96±3,58 31,66 - 45,63
Longitud esófago 5428,1±13,41 5386,1 - 5733,45
Longitud postesofágica 6427,2±39,50 6210,38 - 6783,2
Longitud esófago muscular 329,6±12,42 318,26 - 349,6
Longitud esófago glandular 5098,5±23,16 5060,53 - 5110,72
Ratio esófago / longitud total 0,46±0 0,46
Longitud vaina 1545±8,31 1527,34 - 1570,66
Longitud ala caudal 87,04±4,67 80,04 - 94,23
Ancho ala caudal 12,84±0,32 11,74 - 13,02
Longitud bolsa 28,16±1,74 26,04 - 29,11

Tabla 2.1.2.19a- Datos morfométricos (µm) de 4 ejemplares macho de Aonchotheca

sp. obtenidos de C. livia.

134
 Resultados

HEMBRA
VARIABLES MEDIA RANGO
Longitud total 12298,20±145,66 12298-12504,2
Ancho máximo 52,48±1,81 51,2-53,76
Longitud esófago 5253±145,66 5150-5356
Longitud postesofagica 7148,2±218,50 7148,2
Longitud esófago muscular 330,01±42,44 299,52-360,5
Longitud esófago glandular 4912±174,99 4789-5036,48
Ratio esófago / longitud total 0,42±0,01 0,42-0,43
Distancia vulva-final esófago 39,68±17,05 25,6-53,76
Longitud vagina 149,76±12,67 140,8-158,72
Longitud huevo 48,21±1,48 46,08-48,64
Ancho huevo 26,45±1,48 25,6-28,16

Tabla 2.1.2.19b - Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de

Aonchotheca sp. obtenidos de C. livia.

135
Resultados

2.1.2.20- AONCHOTHECA CAUDINFLATA (MOLIN, 1858)

Especie hospedadora: A. barbara

Hábitat de parasitación: Intestino delgado
Enclaves: San Isidro. Tenerife
Iconografía: Lámina 14: C, D

MORFOLOGÍA

Las características morfológicas estudiadas en nuestros ejemplares procedentes

de A. barbara se ajustan a las propias de Aonchotheca caudinflata, si bien las medidas
de esta especie varían entre amplios intervalos según distintos autores.
Los especimenes macho, midieron 13,68 mm de longitud media por 39,68 µm
de anchura máxima. La boca es puntiforme y alas cefálicas ausentes. La región
esofágica ocupa aproximadamente la mitad de la longitud total del cuerpo. La longitud
media de la región esofágica fue de 5636,89 µm mientras que se observó una longitud
media de 8061,19 µm en la región postesofágica. La longitud media del esófago
muscular fue de 485 µm mientras que la longitud media del esófago glandular fue de
5151,89 µm. El extremo posterior del cuerpo presentaba un par de alas, una a cada
lado, cuya longitud media fue de 102 µm, con una anchura máxima media de 18,86
µm. Además, presentó una bolsa caudal de 32,14 µm de largo medio. La vaina
espicular era estriada y midió 82,29 µm de longitud media, con una anchura constante a
lo largo de su longitud.
La longitud total media de las hembras fue de 23,98 mm con una anchura
máxima media de 53,76 µm. La longitud media de la región esofágica fue de 6810,31
µm mientras que se observó una longitud media de 17174,02 µm en la región
postesofágica. El esófago muscular presentó una longitud media de 608,83 µm,
mientras que la del esófago glandular fue de 6201,48 µm. El ano, así como la
apertura de la cloaca en el macho se localizó a nivel subterminal. La apertura vulvar
presentó un proceso vulvar bulboso y se localizó a una distancia media de 102,86 µm
del extremo final del esófago. La longitud media de la vagina fue de 332,99 µm. La
longitud total media de los huevos es de 53,14 µm por una anchura máxima media de

136
 Resultados

MACHO
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 13687±1219 12835-14560
Ancho máximo 39,68±1,81 38,4-40,96
Longitud esófago 5636±678,8 5154-6119
Longitud postesofágica 8061±537,4 7681-8441
Longitud esófago muscular 485±33,2 423,09-546,91
Longitud esófago glandular 5151±594,68 4731-5572
Ratio esófago / longitud total 0,41±0,01 0,40-0,42
Longitud vaina 82,29±0 82,29
Longitud ala caudal 102±1,9 100,29-102,86
Ancho ala caudal 18,86±1,81 18-20,57
Longitud bolsa 32,14±1,87 30,86-33,43
Tabla 2.1.2.20a- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares macho de Aonchotheca
caudinflata (Molin, 1858) obtenidos de C. livia.

HEMBRA
VARIABLES MEDIA±DE RANGO
Longitud total 23984±75,96 23930-24038
Ancho máximo 53,76±0 53,76
Longitud esófago 6810±7,29 6805-6815
Longitud postesofagica 17174±41,63 17115-17232
Longitud esófago muscular 608,83±58,37 567,55-650,11
Longitud esófago glandular 6201,48±50,91 6165-6237
Ratio esófago / longitud total 0,28±0 0,28
Distancia vulva-final esófago 102,86±0 102,86
Longitud vagina 332,99±27,27 313,71-352,28
Longitud huevo 53,14±1,81 51,43-54
Ancho huevo 22,28±0 20,57-23,14
Tabla 2.1.2.20b- Datos morfométricos (µm) de 10 ejemplares hembra de
Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858) obtenidos de C. livia.

137
Resultados

22,28 µm. En las tablas 2.1.2.20a y b se indican los valores medios y los máximos y
los mínimos obtenidos de las medidas realizadas a las distintas estructuras.

BIOLOGÍA

Este nematodo es un parásito cosmopolita del intestino delgado de

gallináceas, incluyendo gallinas, urogallos, faisanes, pavos, palomas, patos y gansos
(Skrjabin y cols., 1970).
En condiciones experimentales se ha logrado reproducir el ciclo biológico de
esta especie. Los huevos embrionan en 11-12 días en condiciones favorables de
temperatura y humedad. Allen & Wehr (1942), Morehouse y cols. (1944), Wehr &
Allen (1945) y Nickel (1953) demostraron que las lombrices de tierra (Allolopophora
caliginosa y Eisenia foetida) son hospedadores intermediarios obligados. Los huevos
preparados en condiciones in vitro eclosionaron en el interior del tubo digestivo de
estas lombrices (Morehouse y cols., 1944). Las larvas resultaron infectivas en el
hospedador definitivo a los nueve días después de haber sido ingeridas por las
lombrices. Los vermes maduraron en los pollos infectados 22-24 días después de la
infección.

138
 Resultados

2.1.3- ICONOGRAFÍA

Lámina 1.- Paramonostomum sp.

Lámina 2.- Tetrabothrius.
A. Tetrabothrius erostis. Anillos sexuales.
B. Tetrabothrius erostris. Anillos grávidos.
C. Tetrabothrius sp. Anillos sexuales.
D. Tetrabothrius sp. Anillos grávidos.
Lámina 3.- Pseudidiogenes nana.
A. Pseudoescólex.
B. Anillos inmaduros.
C. Anillos sexuales.
D. Anillos pregrávidos.
E. Anillos grávidos.
Lámina 4.-
A. Otiditaenia conoides. Escólex.
B. Hispaniolepis villosa. Escólex.
Lámina 5.-
A. Raillietina micracantha. Escólex.
B. Choanotaenia infundibulum. Escólex.
Lámina 6.- Lyruterina nigropunctata.
A. Bolsa del cirro.
B. Formación del órgano paruterino.
C. Órgano paruterino.
Lámina 7.- Tetrameres fissispina.
A. Extremo apical frontal.
B. Región caudal.
Lámina 8.-
A. Tetrameres fissispina. Extremo cefálico.
B. Tetrameres fissispina. Espícula del macho.
C. Cosmocephalus sp. Extremo cefálico.
Lámina 9.- Synhimantus (Dispharynx) spiralis.
A. Extremo cefálico lateral.
B. Huevo.

139
Resultados

Lámina 10.-
A. Heterakis gallinarum. Región caudal del macho.
B. Heterakis gallinarum. Región caudal del macho.
C. Heterakis gallinarum. Hembra grávida.
D. Ascaridia columbae. Región caudal del macho.
Lámina 11.- Heterakis gallinarum.
A. Extremo caudal frontal del macho.
B. Extremo caudal lateral del macho.
Lámina 12.- Ascaridia galli.
A. Extremo apical frontal.
B. Extremo caudal.
Lámina 13.-
A. Capillaria sp. Región vulvar.
B. Eucoleus annulatus. Extremo cefálico.
C. Eucoleus annulatus. Extremo caudal del macho.
D. Eucoleus annulatus. Hembra grávida.
Lámina 14.-
A. Baruscapillaria obsignata.Vulva.
B. Aonchotheca sp. Espícula del macho.
C. Aonchotheca caudinflata. Huevos en útero.
D. Aonchotheca caudinflata. Vulva.

140
1000 µm

Lámina 1
A C

B D

Lámina 2
 100 µm

125 µm

A B

200 µm
125 µm

D E

Lámina 3
 100 µm

50 µm

Lámina 4
A

Lámina 5
A

C
Lámina 6
A

B Lámina 7
A

C Lámina 8
A

B
Lámina 9
A B

C D Lámina 10
A

B
Lámina 11
A

Lámina 12
 B
A

C D
Lámina 13
A B

C D Lámina 14
 Resultados

2.2- RESULTADOS DE BIOLOGÍA MOLECULAR

En la figura 2.2.4 se presenta el alineamiento de las secuencias obtenidas para

la casi totalidad del gen 18S ADNr en las distintas especies analizadas en este
trabajo. Los tamaños de los fragmentos oscilaron entre 1656 pb para la especie
Raillietina micracantha y 1838 pb para Choanotaenia infundibulum, siendo por tanto
necesaria la consideración de inserciones y/o deleciones para el alineamiento de las
secuencias. Coincidiendo con otros autores (Liu D-W y cols., 1997) la mayoría de
estas variaciones de tamaño fueron encontradas en las regiones V4 (hélices E21-1 y
E21-3) y V7 (hélice 41).
Para el análisis filogenético fueron utilizadas sólo aquellas regiones que
pudieron ser alineadas sin ambigüedad y que coinciden con las hélices 6-16, 24-37 y
45-49 según Neefs y cols. (1993). De un total de 1463 posiciones, 341 fueron
variables (23,3%) entre las especies comparadas y de ellas 122 (35,7%) fueron
parsimoniosa informativas.
Como es habitual, las transiciones superan a las transversiones en todas las
comparaciones realizadas, disminuyendo la tasa de transición/transversión a medida
que aumenta la divergencia entre las secuencias comparadas (Tabla 2.2.1).

COMPARACIONES N Ts±ES Tv±ES Ts/Tv

Entre especies 8 21.125±3.002 9.875±1.894 2.762±0.714
Entre géneros 5 23.000±4.701 8.600±0.980 2.545±0.349
Entre familias 36 36.722±1.205 21.167±0.899 1.814±0.071
Entre órdenes 40 38.675±1.068 31.675±0.755 1.257±0.050

Tabla 2.2.1.- Tasas de transiciones y transversiones y errores estándar entre taxones.

Las divergencias nucleotídicas entre las distintas secuencias, obtenidas por el

método de dos parámetros de Kimura, variaron entre 0,1% y 6,4% (Tabla 2.2.2). Los
valores de divergencia encontrados en un determinado nivel taxonómico solapan con
los del nivel taxonómico inmediatamente superior. Aún así, resulta sorprendente la
escasa diferenciación entre L. nigropunctata y R. micracantha (0,1%), la más baja de
todas ellas, y entre la primera y R. australis (1,2%).

141
Resultados

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15
T.e 0,004 0,004 0,002 0,007 0,007 0,006 0,007 0,006 0,006 0,006 0,006 0,006 0,006 0,012
T.s2 0,022 0,005 0,005 0,008 0,007 0,007 0,007 0,007 0,006 0,006 0,007 0,007 0,007 0,013
T.f 0,024 0,029 0,005 0,007 0,006 0,006 0,007 0,006 0,006 0,006 0,006 0,006 0,006 0,012
T.s1 0,007 0,032 0,031 0,007 0,007 0,006 0,006 0,006 0,006 0,007 0,006 0,007 0,006 0,012
A.d 0,057 0,064 0,050 0,057 0,003 0,005 0,007 0,007 0,006 0,007 0,006 0,007 0,007 0,014
A.c 0,055 0,062 0,049 0,060 0,010 0,004 0,006 0,006 0,005 0,006 0,006 0,006 0,006 0,012
M.c 0,053 0,062 0,046 0,056 0,025 0,022 0,006 0,006 0,005 0,006 0,006 0,006 0,006 0,012
T.p 0,054 0,053 0,056 0,050 0,051 0,052 0,049 0,005 0,006 0,006 0,006 0,007 0,007 0,013
T.p i 0,052 0,061 0,050 0,048 0,057 0,055 0,054 0,027 0,005 0,006 0,006 0,006 0,006 0,013
C.i 0,048 0,055 0,041 0,054 0,041 0,038 0,034 0,040 0,041 0,004 0,004 0,004 0,005 0,012
L.n 0,053 0,053 0,046 0,059 0,048 0,042 0,042 0,050 0,049 0,021 0,001 0,003 0,005 0,012
R.m 0,052 0,060 0,045 0,053 0,047 0,043 0,042 0,044 0,043 0,020 0,001 0,003 0,005 0,012
R.a 0,053 0,059 0,047 0,060 0,050 0,045 0,043 0,054 0,051 0,024 0,012 0,012 0,005 0,012
P.n 0,050 0,060 0,045 0,055 0,049 0,046 0,046 0,055 0,050 0,035 0,031 0,030 0,031 0,012
G.s 0,169 0,178 0,167 0,177 0,185 0,180 0,177 0,189 0,182 0,181 0,177 0,171 0,178 0,176

Tabla 2.2.2. Matriz de distancia distancias de Kimura 2N parámetros debajo de la

diagonal y errores estándar sobre la diagonal.

Las topologías encontradas con los tres métodos filogenéticos (Neighbor-

Joining, parsimonia y máxima probabilidad) fueron similares salvo mínimas
diferencias (Figuras 2.2.1, 2.2.2 y 2.2.3). En todos ellos el orden Tetrabothriidea se
separa del orden Cyclophyllidea significativamente (91%) y ambos parecen ser
monofiléticos.
Dentro del orden Tetrabothridea, siempre Tetrabothrius sp.1 y T. erostris son
significativamente los más cercanos, uniéndose posteriormente Tetrabothrius sp.2 y
T. forsteri en este orden.
En cuanto al orden Cyclophyllidea, se obtuvieron resultados similares. Con
los tres métodos se detectó la monofilia de las familias Anoplocephalidae (con las
especies M. ctenoides, A. cuniculi y A. dentata) y Taeniidae (con las especies T.
parva y T. pisiformis), observándose en todos los casos altos valores de bootstrap
(99%-100%), correspondiendo los mayores a los obtenidos con el método de
distancias. En todos los casos se unieron significativamente las especies R.
micracantha y L. nigropunctata (99%), y a este nodo, también con altos valores de
bootstrap (99%) se le une la especie R. australis. Con los métodos de distancia y

142
 Resultados

máxima probabilidad, las especies P. nana y C. infundibulum forman parte, de forma

significativa, de un clado que engloba a las especies de Raillietina y L.
nigropunctata, y con el método de máxima parsimonia en este mismo clado están
incluidas las especies de Taenia.

143
Resultados

99 Lyruterina nigropunctata
100 Raillietina micracantha
Raillietina australis
83
Choanotaenia infundibulum
Pseudidiogenes nana
Mosgovoyia ctenoides
93 100 Anoplocephaloides dentata
100 Andrya cuniculi
Taenia parva
100 Taenia pisiformis
Tetrabothrius forsteri
Tetrabothrius sp.2
99
97 Tetrabothrius sp.1
99 Tetrabothrius erostris
Gyrodactylus salaris

0.02

Fig. 2.2.1- Filogenia obtenida con Neighbor-Joining, distancia Kimura 2N parameters.

100 Lyruterina nigropunctata

100
Raillietina micracantha
Raillietina australis
97
Choanotaenia infundibulum
Pseudidiogenes nana
76
100
Anoplocephaloides dentata
100
88 Andrya cuniculi
Mosgovoyia ctenoides

100 Taenia parva

Taenia pisiformis

97 Tetrabothrius erostris
94 Tetrabothrius sp.1
94 Tetrabothrius sp.2
Tetrabothrius forsteri
Gyrodactylus salaris

0.02

Fig. 2.2.2- Filogenia obtenida con el método de máxima probabilidad.

144
 Resultados

100 Lyruterina nigropunctata

97 Raillietina micracantha
Raillietina australis
Pseudidiogenes nana
66
100 Taenia parva
Taenia pisiformis
82
Choanotaenia infundibulum

100 Anoplocephaloides dentata

99 Andrya cuniculi
Mosgovoyia ctenoides
Tetrabothrius sp.1
83 Tetrabothrius erostris
89 Tetrabothrius sp.2
Tetrabothrius forsteri
Gyrodactylus salaris

Fig. 2.2.3- Filogenia obtenida con el método de Máxima Parsimonia.

145
Resultados

T.e ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------

T.s2 ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
T.f ---------- ---------- --GTCATATG CTTGTCTCAA AGATTAAGCC ATGCATGTCT
T.s1 ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
A.d ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ---------T
A.c ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
M.c ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
T.p ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
T.pi ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
C.i ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
L.n ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
R.m ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
R.a -----GGTTG ATCCTGCCAG TAGTCATATG CTTGTCTCAA AGATTAAGCC ATGCATGTCT
P.n ---------- ---------- ---------- ---------- AGATTAAGCC ATGCATGTCT
G.s AACCTGGTTG ATCCTGCCAG TAGTTATATG CTTGTCTCGA AGATTAAGCC ATGCATGTCT

T.e ---------- ---------- ---------- --ATGGCTCA TTAAATCAGC TATGGTTTAT

T.s2 ---------- ---------- -------TGC GA........ .......... ..........
T.f CAGTGCAGGC CTTTAC-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
T.s1 CAGTGCAGGC CTTCAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
A.d CAGTGCAGGC CTTAAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
A.c CAGTGCAGGC CTTAAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
M.c CAGTGCAGGC CTTCAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
T.p CAGTTCAGGC CCTAGT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
T.pi CAGTTCAGGC CCTAGT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
C.i CAGTGCAGGC CTTAAA-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
L.n CAGTACAGGC CTTTAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
R.m CAGTACAGGC CTTTAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
R.a CAGTACAGGC CTTCAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
P.n CAGTGCAGGC CTTCAT-ACG GTGAAACCGC GA........ .......... ..........
G.s TAGTTCACGC CTCTGTTATG GTTAAACCGC AA.C...... .......... C......CG.

T.e TGGATCGTAC CCGTTA--AA TGGATAACTG TAATAACTCT AGAGCTAATA CATGCCTCGA

T.s2 .......... ......--.. .......... .......... .......... ..........
T.f .......... ......--.. .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... ......--.. .......... .......... .......... ..........
A.d .......... ......--.. .......... .......... .......... ......AT..
A.c .......... ......--.. .......... .......... .......... ......AT..
M.c .......... ......TA.. .......... .......... .......... ......A...
T.p .......... ......--.. .......... .......... .......... ..........
T.pi .......... T.....--.. .......... .......... .......... .....T....
C.i .......... ......--.. .......... .......... .......... ......C...
L.n ......A... ......--.. .......... .......... .......... ..........
R.m ......A... ......--.. .......... .......... .......... ..........
R.a .......... ......--.. .......... .......... .......... ..........
P.n .......... ......--.. .......... .......... .......... ..........
G.s .......... .TAC..--C. C......... ..G...T... .......... .G.......T

T.e TGCCCTGACT ---CTCCGGT TGCC---GTC TCTCGCTA-- ---------- ----------

T.s2 .......... ---...T..G ....---... ....A...-- ---------- ----------
T.f .......... ---......C ...TACT... .....TGGTG GT-------- ----------
T.s1 .......... ---....... ....---... ...GC...-- ---------- ----------
A.d .........C -TCGC-TA.. .A.TA----- ---------- ---------- ----------
A.c .........C CTCGC-TA.C ....ACG..G G..------- ---------- ----------
M.c .........C CTTG.GTAC. A..TTGCC.G GT.------- ---------- ----------
T.p .......... -CGGC.T.T. ..TTGTT.CG CA.GCTGCTG CTGCTGCTGC TGCTGCACGG
T.pi .........C -CTG.TT.C. .A..TCTC.A ...GCT.GCT TGCTTGCTTG CTTGCTTGCT
C.i .........C -CCACTT.CA ..-------- ---------- ---------- ----------
L.n .........C -CTG...TCC ..TGGCTCGT .G.A...GCA GTC------- ----------
R.m .........C -CTG...TCC ..TGGCTCGT .G.A...GCA GTC------- ----------
R.a .........C -CTG...TC. ...GGCTCCT .G.A.T.GCA GTT------- ----------
P.n .......C.C -CTG.T.TC. CA.TGTGCC. C.GG.TGTGG TGCT------ ----------
G.s GTG.....T. ---------- ---------- ---------- ---------- ----------

146
 Resultados

T.e ---------- ---GGCGGTG GATTGGAGAG GAAGGGTGCA CTTATTAGAT CAGAAGCCAA

T.s2 ---------- ---..T.... .C........ .......... .......... ..........
T.f ---------- ---..T.... .TG....... .......... .......... ..........
T.s1 ---------- ---....... .......... .......... .......... ..........
A.d ---------- ---------- ---GTTG.G. ..T....... .......... ..........
A.c ---------- ---------- --.GTTG.G. ..T....... .......... ..........
M.c ---------- ---------- --.GCTG.G. A.T....... .......... ..........
T.p CGTCGGCGCT GCGTC.TCA. .CAG.TG.G. ..T....... .......... ..........
T.pi TGCAGTTGCA GTG.TG..CA .T-A.C..G. ..T....... .......... ..........
C.i ---------- ---------- ---A.TG.G. A.T....... .......... ..........
L.n ---------- ---------- ..GG.TG.G. ..G....... .......... ..........
R.m ---------- ---------- ..GG.TG.G. ..G....... .......... ..........
R.a ---------- ---------- .GGG.C..G. ..G....... .......... ..........
P.n ---------- ---------- -GAG.CT.G. ..G....... .......... ..........
G.s ---------- ---------- --CGTA...T ..T..CC... .......... ..T..A.T..

T.e CCTTACTTGG CCCGTGTGGT TGTAAATCGC CT--AACGGC GGTTGCAGCT GTGGGCCAGG

T.s2 ....G..... ..T....... ...GC..... ..--.....T ...CA..... ......T.A.
T.f ....GTG.A. T.T...C..C G.CGTG.... .CGA...... ...G..T..G .CA.A.T.T.
T.s1 .......... .......... .......... ..--...... .......... ..........
A.d ..AGCACAT. .GTT..C.C. CT.TT-GG.G .GAGGG---- --------.G TGT..G.T.T
A.c ..AGCACAT. .GTC..C.C. CT.TTTGG.G .GAGGG---- --------.G TGT..G.T.T
M.c .TAGCACATA TGTT..C.CC CT.CT-.G.A .GCGG.---- --------TG TGT..G.T.C
T.p ..AAT-.GCA .GT.....TA ...GTGCG.T .GCG.GGCCG T..GCGG..G CGT.CATT.A
T.pi ..AAC-.GCT TG.AC...CG ..CGTGAGTG TGCGCGT.AA ..CGTTG-AG AG.A.GAG.A
C.i ..AAT-.GT. .GT.....-- ---GCC.G.. TACA------ --------.G CGTACGTT.A
L.n ..GGC-G.T. .G.....A-- ----TTCATG TGCA.----- ---------- ----.G.T.A
R.m ..GGC-G.T. .G.....A-- ----TTCATG TGCG------ ---------- ------.T.A
R.a ..GGC-G.T. .GT....A-- ----..CACG TGCG------ ---------- ------TT.A
P.n ..GGC-G.T. .AT....A-- ----TGCATG TGCG------ ---------- ------TC.A
G.s ..GGG-C.T. .TG....--- ---------- ---------- ---------- ----------

T.e CATGATGACC TTCTGGTGAC TCTGGATAAT TGTTACAGAT CGCAGTCGGC CTT-GAGTCG

T.s2 .......... .......... .......... .......... ........A. ...-......
T.f ....C..... .......... A......... .......... .......... ...--.....
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ...-......
A.d AG.-----A. .......... .......... .......... .......... ...-......
A.c AG.-----A. .......... .......... .......... .......... ...-......
M.c AG.-----A. .......... .......... .......... .......... ...-......
T.p G.C..--GA. .......... .......... .......... .......... ...-......
T.pi G.CC----G. .......... .......... .......... .......... ...-......
C.i AGC-----A. .......... .......... .......... .....CA... ...-......
L.n AGC-----A. .......... .......... .......... .......... ...-......
R.m AGC-----A. .......... .......... .......... .......... ...-......
R.a AGC-----A. .......... .......... .......... .......... ...-......
P.n AGC-----A. .......... .......... .......... .......... ...-......
G.s ---------- ..G....... .........C .T.GTAT... .......... ...GTT....

T.e GCGACGGGTC CTTCAAATGT CTGCCCTATC AACTTTCGAT GGTAGGTGAC CTGCCTACCA

T.s2 .......... .......... .......... .....A.... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .........T T.........
T.p .......... .......... .......... ....G..... .........T ..........
T.pi .......... .......... .......... ....G..... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.a .......... .......... .......... .......... .........T ..........
P.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
G.s .......A.. .A.G..G... .......... .....A.... .........T A.........

147
Resultados

T.e TGGTTATAAC GGGTAACGGG GAATCAGGGT TCGATTCCGG AGAGGGAGCC TGAGAAACAG

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f ....G..... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
A.c ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
M.c ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
T.p ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
T.pi ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
C.i ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
L.n ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
R.m ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
R.a ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
P.n ....G..... .......... .......... .......... .......... ........G.
G.s .......G.. .......... .......... .......... .......... ........G.

T.e CTACCACTTC CAAGGGAGGC AGCAGGCGCG CAAATTACCC ACTCCCGGCA CGGGGAGGTG

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... ........-. ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .......... .......... ......A.T. ..........
A.c .......... .......... .......... .......... ......A.T. ..........
M.c .......... .......... .......... .......... ......A.T. ..........
T.p .......... .......... .......... ...C...... ......A... ..........
T.pi .......... .......... .......... .......... .......... ....A.....
C.i .......... .......... .......... .......... ......A... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... ......A... ..........
R.m .......... .......... .......... .......... ......A... ..........
R.a .......... .......... .......... T......... ......A.T. ..........
P.n .......... .......... .......... .......... ......A... ..........
G.s .......A.. .....A.... .......... ...C...... ....T....G A.A......A

T.e GTGACGAAAA ATACCGATGC GGGACTCCTT AAAGAGGCTC CGTAATCGGA ATGAGTGGAC

T.s2 .......... .......... .........A .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .........A .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d ..T.------ ---------- ---------- ---------- ---G...A.. .---------
A.c .......... .......... .......AA. TTT....... .......... .........A
M.c .......... .......... .......AA. .TT....... .......... ..........
T.p .......... .......... .......... C......... .......... ..........
T.pi .......... .......... .......... T......... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... C......... .......... ..........
R.m .......... .......... .......... C......... .......... ..........
R.a .......... .......... .......... C......... .......... ..........
P.n .......... .......... ........C. .......... .......... ..........
G.s ..A.A..C.. ...T....A. A.A....T.- -.T....TA. T.......A. .......C.T

T.e TATAAATCCT TTCACGAGGA TCCATTGGAG GGCAAGTCTG GTGCCAGCAG CCGCGGTAAC

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .-........ .......... .......... .......... .....-....
T.s1 .......... .......... .T........ .......... .......... ..........
A.d ---------- ---------- ---------- ---------- --....A.-- ----------
A.c .C........ .......... ..A....... .......... ......R... ..........
M.c .C........ .......... ..A....... .......... .......... ..........
T.p .C........ .......... ..A....... .......... .......... ..........
T.pi .C........ .......... ..A....... .......... .......... ..........
C.i .C........ .......... ..A....... .......... .......... ..........
L.n .C........ .........G ..A....... .......... ....A..... ..........
R.m .C........ .......... ..A....... .......... .......... ..........
R.a .C........ .......... ..A....... .......... .......... ..........
P.n .C........ .......... ..A....... .......... .......... .......?..
G.s .......... ACA..A.... ..T....... ....-..... .......... ..........

148
 Resultados

T.e TCCAGCTCCA ATAGCGTATA TTAAAGTTGC TGCAGTTAAA AAGCTC-GTA GTTGGATCTC

T.s2 .......... .......... .......... .......... ......-... ..........
T.f .......... .......... .--....... .......... .-....-... ....-.....
T.s1 .--------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
A.d ---------- -C...AC..G C--------- ---------- ---------- ...T.CG...
A.c ........?. .......... .......... .......... ..R.YYC... .C.T..Y.Y.
M.c .......... .......... .......... .......... ......-... ..........
T.p .......... .......... .......... .......... ......-... .....V....
T.pi .......... .......... .......... .......... ......-.-- ----------
C.i .......... .......... .......... .......... ......-... .C........
L.n .......... .......... .......... .......... ......-... R.........
R.m .......... ......?... .......... .......?.. ..R...-?.. R.........
R.a .......... .......... .......... .......... ......-... ..........
P.n .Y...?.T.. ....------ ---------- ---------- ---------- ----------
G.s .......... .....A.... .....A.... .......... .....AC... .........G

T.e GGTGTCATTG CTACCTGTC- ---------- -------GAT TCATGTGCAG GTAGTTGCTG

T.s2 .......... .........- ---------- -------... .......... ..G.....C.
T.f ...AGT.... .C.....CT- ---------- -------... .A........ .C......-.
T.s1 ---------- .--------- ---------- ---------- ---------- ----------
A.d --------.T T.GG------ ---------- ---------G G.GA.G..GT ..G.GCTG.A
A.c ....G..?.? G.G.------ ---------- ---------. G..?.A.T.T TC..GC.G.A
M.c ...AG..... T.G..----- ---------- ---------. G.GCAG.T.C TC..-CCGCT
T.p ....G.G... T.G.....T- ---------- -------.G. AAT..A..G. TCG..GTG..
T.pi ---------- ---------- ---------- ---------. AGT..GATC- ----.C.G..
C.i ....G..... T.G.....T- ---------- -------AGC ATT..A..G. C.G..GTG..
L.n ....G.G.?. T-GT...C.- ---------- -------.G. ATT..G.GC. .YG..GTG..
R.m CCG?GG---- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
R.a ....G.---- ---GT...TG CCTGCCGGTA T-TTGAGCGG CTGGTGTGT. ..TAGC.GC.
P.n ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
G.s ...TCTGG.T TGGAGAC.GC TTGCTCTTAG TGAATTGAT. .....AAGCT T.G.GCAGC.

T.e TAGG------ -------TGT GTAGCTGTGT CGCCTGTCGG CGTATGCCGG CCACGGG---

T.s2 C...------ -------... .....C.... ...G..C... .A.....T.. T..T...---
T.f ....------ -------A.. .....C...- --.G...... .TC.-..G.C TT.A..----
T.s1 ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
A.d GTA------- ---------C T.C------- -TG----GT. AC.C..GA-T AATT------
A.c AT?------- ---------. T.Y?.CCAA? AY?.CA?GTA A?C????G.T AATYCC----
M.c GT.------- ---------. ..T------- --G.ATCATA ---------- ----------
T.p GCTAACGGCG TGTCACTCTA .CC..CTCTG ..TG...GT. T..GG....T GGTG..T---
T.pi GC-------- ---------- A.T.T..CYG TTGG.AATT. A.CGGT.G.T GT--------
C.i ACTATCAGCG CTCAAGCCTG T.G..C..T. ACTGGC.ATT GACCG.TT.A GTTT.CT---
L.n G?T-----TG GGCGGCACA. R.T......- .CTGCC.AAT ACCTGT.AAT GTG.TC----
R.m ---------- ---------C ..T?T.?.-- .CTGCC.ACT A?CYGT.A.T GTG?CC----
R.a C.TAGTCGTT GTGCCAG.C. ACTA.CTGTC G.TG..C.TC ATCC.CG.CC TGTG.CAAAT
P.n ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
G.s GTACTTCTAG GCCGAATCT. CC........ .TG.ATAA.. .T.CG..TTT GTGTA.ATAG

T.e ----CTCTCC GGTCTGTGGT TGCACGCTGT GCCGGCAGAG TTGGCGCGGC CTTCGCCCTG

T.s2 ----..TC.T A.......A. .T..T..... ...T...A.. G..AT..... ..........
T.f ---------- ---------- --..T..... ..A....A-- -.C.TA...A .......T.A
T.s1 ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
A.d ---------- ---------- ---GTTAC-- AGATCGCAGT CG.C.TT--- ----------
A.c ---------- ----CCC.Y? ?CTG?TGCC. ?AVCC??RG. C??C.T?ATG .---------
M.c ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
T.p ----GGA.TG .TGGAT..-G ..AGT.TG.G TGATRAR.GC -..CT.G.TG GA.G.ATGGA
T.pi ---------- -----...-G .CA.T.GC.A CGAC.AT..- -..CTCA.CA G---------
C.i ----G.TGTG CA.G....TG C.T.TATG.A TG.C.TCTGT GC.T.TATTA TGCATG.GCT
L.n ---------- ---GGC.TCG CCTGT.ACAA AA.ACRGCG. .G..TC---- ----------
R.m ---------- ---TCCC.CG .T.G.C.Y.. .-TACA.A.T C??CG----- ----------
R.a ------.A.G .CGG..G.C. G.GTAC...G CATCCTG.T. G...GTG.AG .AGT.GG.AC
P.n ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
G.s ATTCG.TGTA T..TA..TCC CT....GGTC TA.TT.TTC. ..TCTATACG ..GTAATGCC

149
Resultados

T.e CGGTC----T ATGGCTGCCT GCATTGCACG TTTACTTTGA ACAAATTTGA GTGCTCAAAT

T.s2 ....G----. .AA....T.. .......... .......... .......... ..........
T.f T..C-----. ..A....T.. .T........ .......... .......... ..........
T.s1 ---------- ---------- ---------- -----..... .......... ..........
A.d ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
A.c ------TGCG CCCTT?TG.G TT???.GG.T ?GCT...... .......... ..........
M.c ---------- ---------- ---------- --.C...... .......... ..........
T.p T..ATGGATG GAT.GATGGA .GGAG.G.T. GGCG...... .......... ........G.
T.pi ---------- ---------- --------.A ...T...... .......... ..........
C.i T.TGTGCATA CAT..A-GGC AT.A.AACT. G......... .......... ..........
L.n ---------- ---------- ---------- GGGT...... .......... ..........
R.m ---------- ---------- ---------- GGGG...... .......... ..........
R.a ---------- ---------- ---------. .......... .......... ..........
P.n ---------- ---------- ---------- GCG....... .......... ..........
G.s TTTAATCGGG TGTT.A.TG. .G.CA..... .......... .......... .........G

T.e CAGGCCGATG TTGCCTGAAA AGTTTTGCAT GGAATAATGG AATAGGACTT CGGTTCTATT

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .???..???. .....?.AC. .??...?..? ?....?...? .?.?......
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d ------.... --........ .......... .......... .......... ..........
A.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c ......C... .......... .......... .......... .......... ..........
T.p .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.pi .......... .......... .......... .......... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n ........C. .......... .......... .......... .......... ..........
R.m ........C. .......... .......... .......... .......... ..........
R.a ........C. .......... .......... .......... .......... ..........
P.n ........C. .......... .......... .......... .......... ..........
G.s ......-T.. AA........ ...C...... ........A. .......... ....C.....

T.e TCGTTGGTTT T-CGGATCCG AAGTAATGAT CAAAAGAGAC AGGCGGGGAC GTTTGTATGG

T.s2 .......... .-........ .......... .......... .......... ..........
T.f ......?... .-.?...... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... .-........ .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .-....A.T. .......... .......... .......... .......C..
A.c .......... .-........ .......... .......... .......... .......C..
M.c .......... .-........ .......... .......... .......... ..........
T.p .......... .-........ .......... .......... .......... ..........
T.pi .......... .-........ .......... .......... .......... ..........
C.i .......... .-........ .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .-T....... .......... ......G... .......... ..........
R.m .......... .-T....... .......... ......G... .......... ..........
R.a .......... .-T....... .......... ......G... .......... ..........
P.n .......C.. .-.A...... .......... ......G... .......... ..........
G.s .T........ AATA..C... .......... A......... ..A.....G. A..C......

T.e CCGCGCTAGA GGTGAAATTC ATAGACCGTG GCCAGACAAA CTAAAGCGAA AGCATTCGTC

T.s2 .T........ .......... ..G......A .......... .......... ..........
T.f .T........ .......... ..G......A .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .T........ .......... ..G......A .......... .......... ..........
A.c .T........ .......... ..G......A .......... .......... ..........
M.c .T........ .......... ..G......A ........G. .......... ..........
T.p .T........ .......... ..G......A .......... .......... ..........
T.pi .T........ .......... ..G......A .......... .......... ..........
C.i .T........ .......... ..G......A .......... .......... ..........
L.n .T........ .......... G.G......A .......... .......... ..........
R.m .T........ .......... G.G......A .......... .......... ..........
R.a .T........ .......... G.G......A .......... .......... ..........
P.n .T........ .......... G.G......A .......... .......... ..........
G.s .A..CG.... .......... ..G......T .......G.C .......... .CG..CT.C.

150
 Resultados

T.e AAGCATGTTT TCATTGGCCA TGAGCGAAAG TCAGAGGCTC GAAGACGATC AGATACCGTC

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.p .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.pi .......... .......... .......... .......... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... ......A... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... ......A... .......... .......... .......... ..........
R.a .......... ......A... .......... .......... .......... ..........
P.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
G.s ...G...... .....TA... G......... .......T.. .......... ..........

T.e CTAGTTCTGA CCATAAACGA TGCCAACTGG CGATCCGTGG TGGTAGTCAC TTAACCTTCC

T.s2 .......... .......... .......... .......... .........T ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .........T ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .........A .......... .......TTT .C........
A.c .......... .......... .........A .......... .......TTT .AT.......
M.c .......... .......... .........A .......... .......TGA .A........
T.p .......... .......... .........A .......... .......TGT G.T.......
T.pi .......... .......... .........A .......... .......AGT A.T.......
C.i .......... .......... .........A .......... .......T.T AA........
L.n .......... .......... .........A .......... .......TCT AA........
R.m .......... .......... .........A .......... .......TCT AA........
R.a .......... .......... .........A .......... .......T.T AA........
P.n .......... .......... .........A .......... .......T.G A.........
G.s .......... .........G .....T...A T......... -...CTC.TT ..G--TGA..

T.e CCACGGGCAG TCCCCGGGAA ACCTTTAAGT CTTTGGGTTC CGGGGGAAGT ATGGTTGCAA

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.p .......... .......... .......... G......... .......... ..........
T.pi .......... ..G....... .......... G......... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... G......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.a .......... .......... ...C...... .......... .......... ..........
P.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
G.s G........A ..T....... ....G..... ..A....... .....A.... ..........

T.e AGCTGAAACT TAAAGGAATT GACGGAAGGG CACCACCAGG AGTGGAGCCT GCGGCTTAAT

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .....C-AG. ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .......... .......... .......... ??........
A.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.p .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.pi .......... .......... .......... .......... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.a .......... .......... .......... .......... .......... ..........
P.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
G.s .......... .......... .......... .......... ........T. C.........

151
Resultados

T.e TTGACTCAAC ACGGGAAAAC TCACCCGGGC CGGACACTAT GAGGATTGAC AGATTGATAG

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.p .......... .......... .......... .......... .......... .......G..
T.pi .......... .......... .......... .......... .......... .......G..
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.a .......... .......... .......... .......... .......... ..........
P.n .......... .......... .......... ........G. .......... ..........
G.s .......... .......... ........A. ..-....... ......A... ..........

T.e CTCTTTCTTG ATTTGGTGGT TGGTGGTGCA TGGCCGTTCT TAGTTGGTGG AGCGATTTGT

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... ......C--- ---------- ------.... ...AG..ACA ....G-----
A.d .C-------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
A.c ...C...C.. .A........ .......... .T........ .......... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.p .......... ......C--- ---------- ------.... ...AG..ACA ....G-----
T.pi .......... ......C--- ---------- ------.... ...AG..ACA ....G-----
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... ......---- ---------- ---------- ---------- ----------
R.a .......... .......... .......... .......... .......... ..........
P.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
G.s .......... .........A .A........ .......... .....C.... TAT..A....

T.e CTGGTTAATT CCGATAACGA ACGAGACTCC AGCCTGCTAA TTAGTGCATC TGTCCACTGC

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 ---------- ---------- --....---- ....------ ---------- ----------
A.d ---------- ------G... .--------- ----....C. ---------- ----------
A.c .......... .......... .......... .......... ---------- ----------
M.c .......... .......... .......... .......... ---------- ----------
T.p ---------- ---------- --....AG.. G---CA.G.. ---------- ----------
T.pi ---------- ---------- --....AG.. G---CA.G.. ---------- ----------
C.i .......... .......... .......... G......... ---------- ----------
L.n .......... .......... .......... G.G....... ---------- ----------
R.m ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
R.a .......... .......... .......... G......... .........T ..........
P.n .......... .......... .......... GA........ ---------- ----------
G.s .......... .......... ......T..T .A........ A...GC.GCG ...A-.T.CT

T.e ACTTGCGATG GTAGCACCGG GTACGGCGCG GATGCTCA-C TTCTTAGAGG GACAAGCGGG

T.s2 .......... ......AG.T C.GTA-..A. C....GG.A. .......... ..TTG.T.AA
T.f ..C....... .......... .......... ........-. .......... ..........
T.s1 ---------- ---------- -----..A.. A.-------. .......... ..........
A.d ---------- ---------- ---------- ---------. .......... ..........
A.c ---------- ---------- ---------- ---------. .......... ....C....A
M.c ---------- ---------- ---------- ---------. .......... ..........
T.p ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
T.pi ---------- ---------- ---------- ---------. .......... ..........
C.i ---------- ---------- ---------- ---------. .......... ..........
L.n ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
R.m ---------- ---------- ---------- ---------. .......... ..........
R.a .TC..T.TA. .CG..G.... ....ATGCTT A--------. .......... -........-
P.n ---------- ---------- ---------- ---------. .......... ..........
G.s GTG..GAT.T TCT.TGGATT AACTTCG.TT TT.CTG.CG. .......... ..........

152
 Resultados

T.e AG---AAGCC GCACGAAATA GAGCAATAAC AGGTCTGTGA TGCCCTTAGA TGTCCGGGGC

T.s2 TATCC...T. A..A..G... .......... .......... .......... ..........
T.f ..---..... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 ..---..C.. .......... .......... .......... .......... ..........
A.d ..---..... .......--- ---------- ---------- ---------- ----------
A.c ..---..... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c ..---..C.. .......... .......... .......... .......... ..........
T.p ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
T.pi ..---..... .......... .......... .......... .......... ..........
C.i ..---..... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n ---------- -----..... .......... .......... .......... ..........
R.m ..---..... .......... .......... .......... .......... ..........
R.a ..---..... .......... .......... .......... .......... ..........
P.n ..---..... .......... .......... .......... .......... ...T......
G.s ..---..... ........G. .......... .......... .......... ...T......

T.e CGCACGCGCG CTACAATGAC GGTGGCAACG AGTCAGACCT TCTGGCCCGA AAGGGTTGGA

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f -......... .......... .......... .......... .......... .........G
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d ---------- -------.G. ....T..... .......... .......T.. ..A......G
A.c .......... ........G. ....T..... .......... .......T.. ..A......G
M.c .......... ........G. ....T..... .......... .......T.. ..A......G
T.p ---------- ---------- --..T..... .......... .......... G........G
T.pi .......... .......... ....T..... ...T...... .......... .........G
C.i .......... .......... ....T..... .......... .......... .........G
L.n .......... .......... ....T..G.. .......... .......... .........G
R.m .......... .......... ....T..G.. .......... .......... .........G
R.a .......... .......... ....T..... .......... .......... .........G
P.n .......... .......... ....T..... ...T...... C.....T... .........G
G.s ........T. .....C.... A....T.GA. ...TT.GTA. C..CAGG... ..C.TGG..G

T.e CAAACTGGTC AATCACCGTC ATGACAGGGA TCGGGGCTTG GAATTGTTCC CCGTGAACGA

T.s2 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d T......... .......... .......... .......... .....A.... ..........
A.c T......... .......... .......... .......... .....A.... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .....A.... ..........
T.p .......... .......... G......... .......... .......... ..........
T.pi .......... .......... G......... .......... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.a .......... .......... .......... .......... .......... ..........
P.n T......... .......... .......... .......... .....A.... ..........
G.s ......TT.. ...T..T... G..C.T.... ......T... T..C.A.C.. ........C.

T.e GGAATTCCTA GTAAGTGCAA GTCATAAGCT TGCGCTGATT ACGTCCCTGC CCTTTGTACA

T.s2 .......... .....C.... .......... .......... .......... ..........
T.f .......... .......... .......... .......... ......-... ..........
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
M.c .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.p .......... .......... .......... .......... .......... ..........
T.pi .......... .......... .......... .......... .......... ..........
C.i .......... .......... .......... .......... .......... ..........
L.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.m .......... .......... .......... .......... .......... ..........
R.a .......... .......... .......... .......... .......... ..........
P.n .......... .......... .......... .......... .......... ..........
G.s .......... .....CA... T....C..A. ..T.....A. .......... ..........

153
Resultados

T.e CACCGCCCGT CGCTACTACC GATTGAATGT TTTAGTAAGG TCATTGGATT GGCGCCGCTG

T.s2 .......... .......... .........G .......... .......... ......AT..
T.f .......... .......... .........G .......... .------... ..----AT.A
T.s1 .......... .......... .......... .......... .......... ..........
A.d .......... .......... .........G .......... ..C......C ......ATCT
A.c .......... .......... .........G .......... ..C......C ......ATCT
M.c .......... .......... .........G ......G... ..C....... ......AT.T
T.p .......... .......... .G.......G .......... ..C....... ....T..T..
T.pi .......... .......... .........G .......... ..C....... ....T.AT..
C.i .......... .......... .........G ......G... ..C....... ..T...ATAA
L.n .......... .......... .........G .....C.... ..C....... ..T...ATAA
R.m .......... .......... .........G .....C.... ..C....... ..T...ATAA
R.a .......... .......... .........G .....C.... ..C....... ..T...ATAA
P.n .......... .......... .........G .......... ..C....... .AT...AT..
G.s .......... .......... .........G .....C.... ...A.A.... ...TG.AG.T

T.e GGATATCTGC TGAAAGGTGG -TCACCCGGC CGGC-GTTGA GAAG------ ----------

T.s2 ..G.G..... .......... -A.G....A. ....-..... ....ACGACC GAACAGGAC-
T.f T.G.G..... C..G...... -GT.....A. ....-..... ....ACGACC GAACTTGATC
T.s1 .......... .......... -......... ....-..... ....ACGACC GAACTTGATC
A.d T.G.GC.--. C......... -CT...T... ...T-.C... ....ACGACC AAAC------
A.c T.G.GC.--. C.G....... -CT...T... ...T-.C... ....ACGACC AAACTTGATC
M.c C.G.GC.--. C......... -CT...TAA. ...T-.C... ....ACGACC AAACTTGATC
T.p C.GCGGTGA. C......C.C -.-G....AG A...-.C... ....ACGACC AAACTTGATC
T.pi T.GC.GTG.. C..G....CA -CGG....A. A...-.CC.. ....ACGACC GAACTTGATC
C.i T.G.GGTGT. C.TG....TA -CTG..AAA. T..T-AC... ....AAGACC AAACTTGATC
L.n T.G.GGTGT. C.CG....TA -CTG..AAA. T..T-AC... ....AAGACC AAACTTGATC
R.m T.G.GGTGT. C.CG....TA -CTG..AAA. T..T-AC... ....AAGACC AAACTTGATC
R.a T.G.GGTAT. C.TG....TA -C?GT.AAA. T..TCAC.C. ....AAAAC? AAA-TTG---
P.n T.G.GGTG.T C.TG..A.C. -CTG.T...- A..T-..... ....AAGACC AAACTTGATC
G.s C.G.------ -....A---- -----.T.AT T.CG-.C... ....CTGGCC GAACTTGATC

T.e ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------

T.s2 ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
T.f ATTTAGAGGA AGTAAAAGTC GTAACAAGGT TTC------- ---------- ----------
T.s1 ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
A.d ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
A.c ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
M.c ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
T.p ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
T.pi ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
C.i ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
L.n ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
R.m ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
R.a ---------- ---------- ---------- ---------- ---------- ----------
P.n ATTTAGAGGA AGTAAAAGT- ---------- ---------- ---------- ----------
G.s ATTTAGAGGA AGTACAAGTC GTAACAAGGT TTCCGTAGGT GAACCTGCAG AAGGATC---

Figura 2.2.4- Alineamiento de las secuencias del gen 18S AD

154
DISCUSIÓN
 Discusión

3- DISCUSIÓN

Este capítulo de discusión lo hemos dividido en tres partes, discusión

sistemática, discusión filogenética y discusión faunística, debido a la magnitud de
cada uno de los apartados y a los distintos enfoques que le hemos dado a cada uno
de ellos.

3.1- DISCUSIÓN SISTEMÁTICA DE LAS ESPECIES HALLADAS

En este apartado hemos realizado una revisión de cada una de las especies de
helmintos detectadas, centrándonos en la problemática que ha presentado su
sistemática a distintos niveles taxonómicos.

3.1.1- SOBRE PARAMONOSTOMUM SP.

El género Hofmonostomum Harwood, 1939 fue establecido en base a la

anatomía de la única especie descrita en este género H. himantopodis Harwood, 1939.
Harwood (1939) se basó en dos caracteres para la descripción de este nuevo género.
En primer lugar, se trataba del único caso dentro de los Notocotylinae Kossack, 1911
donde los folículos vitelinos se extendían posteriormente al margen anterior de los
testículos hasta casi la parte final del cuerpo. En todos los géneros descritos en
Notocotylinae los folículos vitelinos terminan antes del margen de los testículos
(Yamaguti, 1971). En segundo lugar, Hofmonostomum presentaba un carácter en
común con Catatropis Odhner, 1905 al poseer un pliegue ventral mediano
suavemente desarrollado, pero no acompañado de una papila ventral lateral. En base a
estos caracteres el género Hofmonostomum fue aceptado por posteriores autores
(Yamaguti, 1971; Groschaft & Tenora, 1981; Schell, 1985).
Posteriormente, Cribb (1991) estudió los cuatro ejemplares existentes de H.
himantopodis y observó que los folículos vitelinos terminaban cerca o en el margen
anterior de los testículos y que el pliegue ventral era en realidad un artefacto. Como
consecuencia, Cribb (1991) invalidó el género Hofmonostomum sinonimizándolo
con Paramonostomum Lühe, 1909. Paramonostomum se caracteriza por no presentar
pliegues ni glándulas ventrales y por tener los folículos vitelinos terminando en el
margen anterior de los testículos (Yamaguti, 1971). Cribb (1991) propone

155
Discusión

sinonimizar estos dos géneros y reconocer la nueva combinación Paramonostomum

himantopodis (Harwood, 1939) Cribb, 1991.
El estudio morfológico detallado de nuestro ejemplar aislado de Fulica atra
en Tenerife aconseja retomar en consideración el carácter “extensión de los folículos
vitelinos” dado por Harwood (1939) en la creación del género Hofmonostomum. En
el individuo examinado las glándulas vitelógenas se extendían posteriormente al
margen anterior de los testículos. Esta característica no nos permite encuadrar este
especimen en ningún género descrito actualmente en los Notocotylinae (Yamaguti,
1971; Cribb, 1991). Por el momento, aceptamos la transferencia propuesta por Cribb
(1991) de Hofmonostomum al género Paramonostomum y encuadramos nuestro
ejemplar, provisionalmente, en el género Paramonostomum a la espera de más
materiales de esta especie que momentáneamente queda innominada y su posterior
estudio sobre variabilidad intraespecífica.

3.1.2- SOBRE TETRABOTHRIUS (ORIANA) EROSTRIS LÖNNBERG, 1896

La sistemática de los cestodos tetrabótridos es muy compleja y siempre ha

habido disparidad de opiniones entre los distintos autores respecto a ella.
Históricamente, estas especies de cestodos han sido clasificadas en distintos órdenes
como Pseudophyllidea Carus, 1863, Cyclophyllidea Van Beneden in Braun, 1900 o
Tetrabothriidea Baer, 1954. Sólo Baer (1954) y Galkin (1987) consideraron a los
tetrabótridos en un orden separado, Tetrabothriidea Baer, 1954. La actual
clasificación de Hoberg (1994), refleja filogenéticamente el carácter monofilético del
orden Tetrabothriidea incluyendo una sola familia (Tetrabothriidae Linton, 1871) con
seis géneros parásitos de aves y mamíferos marinos. Por lo que respecta al género
Tetrabothrius, los caracteres diferenciales respecto a los otros géneros de la misma
familia, están basados en: la morfología del escólex (cuando se ha descrito),
unilateralidad de los poros genitales, extensión de la bolsa del cirro, morfología del
atrio genital y localización de los conductos genitales masculinos y femeninos,
morfología del ovario y la glándula vitelógena, extensión del útero, y localización
dorsal mediana del poro uterino (Hoberg, 1994).
El género Tetrabothrius es cosmopolita y contiene actualmente 42 especies
parásitas de aves y 8 especies parásitas de cetáceos agrupadas en 4 sugéneros. Estos
subgéneros actualmente aceptados son: T. (Tetrabothrius) Rudolphi, 1819; T.

156
 Discusión

(Neotetrabothrius) Nybelin, 1929; T. (Culmenamniculus) Murav’eva, 1975; y T.

(Oriana) Leiper & Atkinson, 1914. Esta división subgenérica se basa en diferencias
estructurales en el atrio genital como la presencia o ausencia de papila genital y la
relación entre el canal masculino y la región atrial de la vagina.
Nuestros ejemplares fueron clasificados en el subgénero Oriana por presentar
en los anillos sexuales, una papila genital prominente en el atrio genital en el ápice
de la cual se abría el conducto genital masculino, separadamente de la apertura de la
vagina que se localizó en la base de la papila en la cara ventral del anillo.
A nivel específico, Schmidt (1986) sinonimiza las especie T (O.) erostris con
T. lari Yamaguti, 1935, por la gran similaridad entre las mismas dado que la mayoría
de caracteres se superponen.

3.1.3- SOBRE TETRABOTHRIUS (NEOTETRABOTHRIUS) SP.

La otra especie de cestodo hallada en la gaviota patiamarilla fue determinada

como otro miembro de la familia Tetrabothriidae Linton, 1891. Esta especie fue
clasificada asimismo, en el género Tetrabothrius Rudolphi, 1819, subgénero
Neotetrabothrius Nybelin, 1929 según Hoberg (1994). La discusión de los
tetrabótridos a nivel genérico ha sido ya realizada en el apartado de T. (O.) erostris.
Nuestros ejemplares fueron clasificados en el subgénero Neotetrabothrius,
por presentar en los anillos sexuales una papila genital prominente en el atrio genital,
en el ápice de la cual se encontraba tanto la abertura del conducto genital masculino
como la apertura de la vagina.
No existe ninguna descripción específica en el género Tetrabothrius que
coincida con nuestros ejemplares, por lo que no podemos hacer una discusión a nivel
específico. Sin embargo, podemos apuntar que existe un gran parecido con T. (N.)
cylindraceus (Rudolphi, 1819). Las diferencias halladas se observan en tres
caracteres: el número de testículos, el tamaño de la bolsa del cirro y la formación del
útero, aunque en el primer caso no hay una diferencia tan clara debido a que los
rangos se solapan. En los anillos sexuales de nuestros ejemplares aparecieron de 20 a
23 testículos por anillo, mientras que en T. (N.) cylindraceus se han contado de 11 a
22. En cuanto a la bolsa del cirro, en nuestro caso es mucho más pequeña,
presentando un diámetro medio de 31,74 µm, mientras que T. (N.) cylindraceus tiene
un diámetro de 40 a 48 µm. En cuanto a la formación del útero, nuestros ejemplares

157
Discusión

difieren ampliamente de T. (N.) cylindraceus. Por el momento y dado el escaso

número de ejemplares hallados, así como la ausencia de escólex en nuestro material,
dejamos a esta especie innominada.

3.1.4- SOBRE RAILLIETINA MICRACANTHA (FUHRMANN, 1909) LÓPEZ-

NEYRA, 1942

Los ejemplares estudiados fueron aislados de C. livia var., y tras su examen

microscópico, fueron encuadrados en la familia Davaineidae Braun, 1900, subfamilia
Davaineinae Braun, 1900 por, entre otras características, presentar cápsulas uterinas
parenquimatosas conteniendo cada una de ellas varios huevos. El encuadre genérico
dentro del género Raillietina Fuhrmann, 1902 se hizo atendiendo a la clasificación
propuesta por Jones & Bray (1994). Estos autores elevan a rango genérico los 4
subgéneros tradicionalmente considerados en el género Raillietina: R. (Raillietina)
Fuhrman, 1920; R. (Furhmannetta) Stiles & Orleman, 1926; R. (Skrjabinia)
Fuhrmann, 1920; y R. (Paroniella) Fuhrmann, 1920. La división subgenérica seguida
por diversos autores como López Neyra (1931) o Schmidt (1986) se basaba en el
número de huevos por cápsula uterina y la localización de los poros genitales,
unilaterales o irregularmente alternados. Jones & Bray (1994), consideran estos
caracteres como suficientes para considerar 4 géneros distintos: Raillietina,
Furhmannetta, Skrjabinia y Paroniella. En la distinción del género Raillietina, estos
últimos autores consideraron además la extensión de la bolsa del cirro no
sobrepasando o terminando justo en los canales osmorreguladores. Siguiendo estos
criterios, dichos autores sinonimizan a Raillietina con los siguientes géneros:
Kotlania López Neyra, 1929; Kotlanotaurus Spasskii, 1973; Nonarmiella
Movsesyan, 1966; Nonarmina Movsesyan, 1966; Oschmarinetta Spasskii, 1984;
Ransonia Fuhrmann, 1921; Roytmania Spasskii, 1973; y Skrjabinotaurus Spasskii &
Yurpalova, 1973.
El encuadre específico como R. micracantha no fue difícil, atendiendo a la
redescripción de esta especie realizada por López Neyra (1947a) al poseer ejemplares
adultos y más completos que los utilizados en la descripción original. A nivel
específico esta especie ha sido sinonimizada con Kotlania micracantha (Fuhrmann,
1909) López Neyra, 1931 y Davainea micracantha Fuhrmann, 1909 (Schmidt,
1986). No parece haber dudas sobre el estatus sistemático actual de R. micracantha y

158
 Discusión

nuestros ejemplares se adecuaron perfectamente en morfología y morfometría con las

redescripciones realizadas por distintos autores y fundamentalmente López Neyra
(1947a). En este sentido, existe mucha información sobre R. micracantha como se
podrá observar en el apartado de discusión faunística sobre dicha especie.

3.1.5- SOBRE PSEUDIDIOGENES NANA FUHRMANN, 1925

El género Pseudidiogenes es un género de muy reciente creación. Hasta su

descripción, los ejemplares con características morfológicas halladas en nuestros
especímenes, eran clasificados en el género Idiogenes Krabbe, 1868, que englobaba
especies de características morfológicas dispares entre las cuales, el número de
coronas de ganchos rostelares variaba entre dos y cinco. El género Pseudidiogenes
fue creado en un principio como subgénero de Idiogenes por Movsesyan (1970), sin
embargo, este autor no mencionó ninguna especie como perteneciente a dicho
subgénero, por lo que no pudo darse como válido. La nominación Idiogenes
(Pseudidiogenes) fue legalmente formalizada en 1971 por el mismo autor tomando
como especie tipo a I. (P.) flagelum (Goeze, 1782) y diferenciándolo del subgénero
Idiogenes (Idiogenes) por la presencia de ventosas armadas en el primero.
Kornyushin (1989) elevó Pseudidiogenes a rango genérico basándose en los mismos
criterios que Movsesyan (1970). Jones & Bray (1994) en su reciente revisión de la
subfamilia Idiogeninae consideraron que el género Pseudidiogenes tenía que ser
redescrito puesto que la armadura de las ventosas no era criterio suficiente como para
separarar ambos géneros debido a que la ausencia de ganchos en las ventosas en el
género Idiogenes no estaba muy clara. Estos autores propusieron entonces como
característica morfológica diferencial, la presencia de rostelo con sólo dos coronas de
ganchos regularmente alternadas en Pseudidiogenes diferenciándolo así de las
especies del género Idiogenes que se caracterizaban por presentar de 3 a 5 coronas de
ganchos en el rostelo.
El género Pseudidiogenes englobaría así, vermes con proglótides craspedotas,
con dos coronas de ganchos rostelares y espinas accesorias, ventosas armadas, poros
genitales unilaterales, bolsa del cirro sobrepasando la línea media del anillo, ovario
mediano, número de testículos muy variable, útero en forma de U invertida y órgano
paruterino grande extendiéndose anteriormente al útero (Jones & Bray, 1994).

159
Discusión

La especie P. nana fue descrita en principio bajo la denominación de

Idiogenes otidis Krabbe, 1868, como una especie sin escólex. Fuhrmann (1925)
describe I. otidis var. nana y propone que la ausencia de escólex en los adultos se
debe a la pérdida del mismo en el estadío larvario. Meggitt en 1927 eleva la variedad
nana a rango de especie como I. nana Fuhrmann, 1925. Posteriormente, Joyeux y
col. (1928) consideran a I. nana como una variedad pequeña de I. otidis. Yeh (1957)
es quien describe el verdadero escólex de I. otidis, después del intento de otros
autores que habían descrito por error escólex pertenecientes a la especie I.
pseudotidis Movsessian (1968). Estas dos especies se diferencian en el número de
ganchos rostelares. Schmidt (1986) eleva I. nana a rango de especie y no como una
variedad de I. otidis. Jones & Bray (1994) acepta la validez del género
Pseudidiogenes diferenciándolo de Idiogenes en el número de coronas rostelares. En
nuestra clasificación aceptamos la propuesta de Casanova y cols. (1997) quienes
transfieren I. nana al género Pseudidiogenes.
Bajo la denominación I. nana, P. nana ha sido una especie bien estudiada
desde un punto de vista morfológico y sistemático por Fuhrmann (1925). A partir de
este estudio, ningún dato ha aparecido en la literatura sobre morfología y
morfometría de P. nana hasta el estudio de Casanova y cols. (1997). Estos autores, al
proponer la nueva combinación para esta especie, clarificaron su estatus sistemático
adecuado a las directrices sistemáticas de los Idiogeninae propuestas por Jones &
Bray (1994) para los davaineiodos. Después de la revisión sistemática realizada por
Illescas-Gómez (1977) sobre I. otidis, el estatus sistemático de ambas especies
aparece claramente diferenciado (Casanova y cols., 1997).

3.1.6- SOBRE OTIDITAENIA CONOIDEIS (BLOCH, 1782)

La especie Otiditaenia eupodotidis Beddard, 1912 fue descrita en el mismo

año que Schistometra embiensis y esto supuso un verdadero problema por tratarse de
dos especies idénticas nominadas bajo nombres genéricos y específicos distintos
(Baer, 1955). Según Baer (1955), Skrjabin propuso que la especie presente en
avutardas era atribuible al género Schistometra manteniendo la nomenclatura
específica inicial propuesta por Bloch, quedando nominada como S. conoides.
Muchos autores utilizaron este binomio, pero debido a que Skrjabin no llegó a

160
 Discusión

publicar sus trabajos y Beddard sí, se acepta Schistometra como sinónimo de

Otiditaenia, quedando la denominación de Otiditaenia como género válido.
Según Baer (1955) se dio el nombre de Taenia articulis conoides Bloch, 1782
a una especie de cestodo hallada en patos y avutardas, pero esta descripción dada por
Bloch para este verme no corresponde a un cestodo de patos, aunque sí de avutardas.
Bloch denota el color amarillo-naranja de los últimos anillos, pero más adelante se
demostró que esta coloración era debida a la acción de la bilis del hospedador sobre
el parásito. Posteriormente, se atribuye a la misma especie el nombre de Taenia
cuneata Batsch, 1786 utilizando algunos esquemas realizados por Bloch y
apuntándolo también como parásito de patos y avutardas. Más tarde se publica que T.
conoides no es parásita de patos. Una descripción más completa de la especie le da el
nombre de T. infundibuliformis Rudolphi, 1810 (Baer, 1955).
Según Baer (1955), Cholodkowski afirmó que había dos especies de
Schistometra que parasitaban a avutardas, S. togata Cholodkowsky, 1912 y S.
embiensis Cholodkowsky, 1915, pero examinando mejor el material se demostró que
en realidad las avutardas de Eurasia estaban parasitadas por una sola especie y que el
autor se equivocó al nombrarlas, dando el nombre de la primera a la segunda y al
revés. Baer (1955) demuestra que sólo una especie es la que parasita las avutardas de
Eurasia y que es la citada como S. togata pero que en realidad es S. embiensis
apuntando además que S. togata (que había sido llamada S. embiensis) era parásito
de patos.
Beddard realizó una redescripción de la especie añadiendo estructuras que no
había detectado en la descripción original, entre ellas las papilas musculosas de las
ventosas y detalles el órgano paruterino llegando a una descripción muy similar a la
aportada por Skrjabin (Baer, 1955). Beddard señala un gran parentesco con
Chapmania tapika (Clerc, 1914) incluyendo así su especie en la subfamilia
Idiogeninae Fuhrmann, 1907 (Baer, 1955). En la revisión del género Otiditaenia,
Baer (1955) da una nueva diagnosis del mismo y no admite sino dos especies
parásitas de otidiformis: O. conoides, Bloch, 1782 y O. macqueeni, Woodland, 1930.
Actualmente, se acepta esta última clasificación, correspondiendo nuestros
ejemplares con los caracteres descritos para O. conoides.
Según la última clasificación de los davaineidos llevada a cabo por Bray &
Jones (1994) el género Schistometra pasa a ser sinónimo de Otiditaenia encuadrado
en la subfamilia Idiogeninae. Atendiendo a la revisión sobre morfología y

161
Discusión

morfometría realizada por Illescas-Gómez (1977) sobre Schistometra conoides no ha

sido difícil nominar nuestros especímenes diferenciándolos de O. macqueeni. A
pesar del confuso estatus sistemático de Otiditaenia spp. en la actualidad ambas
especies aparecen bien diferenciadas (Casanova y cols., 1997).

3.1.7- SOBRE HISPANIOLEPIS VILLOSA BLOCH, 1782

El género Hispaniolepis López Neyra, 1942 fue creado para la especie H.

villosa Bloch, 1782. Según Czaplinski & Vaucher (1994), este género de
hymenolepídido se caracteriza por poseer tres testículos por anillo, rostelo armado y
más de diez coronas de ganchos rostelares. El género Otidilepis Yamaguti, 1959,
fue originalmente propuesto por Cholodkowsky (1906) como un subgénero de
Hispaniolepis, con H. (O.) tetracis como especie tipo, sin una diagnosis diferencial.
En este contexto Czaplinski & Vaucher (1994) proponen Otidilepis como sinónimo
de Hispanolepis. Satyolepis Spasskii, 1965, Hispaniolepidoides Yamaguti 1959 y
Ortleppolepis Spasskii 1965 han sido también propuestos géneros sinónimos de
Hispaniolepis (Schmidt, 1986; Czaplinski & Vaucher, 1994).
A nivel específico, esta especie fue descrita bajo el binomio Hymenolepis
villosa Bloch, 1782. Posteriormente, López Neyra (1947a) la transfirió al género
Hispaniolepis, recién creado por él. Distintos autores han sinonimizado esta especie
con Taenia villosa Bloch, 1782; T. fimbriata Batsch, 1786 e Hymenolepis villosa
Raillet, 1899 (López Neyra, 1941; Schmdit, 1986; Czaplinski & Vaucher, 1994).
El estatus sistemático actual de esta especie no plantea ninguna controversia,
por lo que no nos extenderemos en consideraciones adicionales.

3.1.8- SOBRE LYRUTERINA NIGROPUNCTATA (CRETY, 1890)

SPASSKAYA & SPASSKII, 1971

El género Lyruterina Spasskaya & Spasskii, 1971 fue creado para esta única
especie, L. nigropunctata, propuesta evidentemente como especie tipo del género. La
creación de este nuevo género se basa en que el órgano paruterino es tubular y
cilíndrico en el caso de Rhabdometra mientras que en Lyruterina es también tubular
pero con ondulaciones. En Lyruterina, además, la parte final del órgano paruterino
está densamente pigmentado no siendo así en Rhabdometra Cholodkowsky, 1906

162
 Discusión

(Spasskaya & Spasskii, 1971). En Lyruterina, la bolsa del cirro no sobrepasa los
canales excretores mientras que en Rhabdometra los sobrepasa llegando incluso en
algunos casos a la mitad del segmento. En nuestro caso hemos podido observar que
en muchos anillos la bolsa del cirro sí atraviesa los canales osmorreguladores, sin
embargo, no es un carácter que se mantenga en todos los anillos. A pesar de que
Georgiev & Kornyushin (1994) aceptan como válido el género Lyruterina, a nuestro
entender los tres caracteres expuestos por Spasskaya y Spasskii (1971) para separar
L. nigropunctata del género Rhabdometra no nos parecen suficientes para justificar
la creación de un nuevo género para esta especie. Si bien los tres caracteres
propuestos por Spasskaya y Spasskii (1971) pueden considerarse a nivel sistemático,
en otras especies con órgano paruterino sólo presentan valor taxonómico a nivel
específico (Georgiev & Kornyushin, 1994). Dado que en nuestro estudio no hemos
podido analizar especies actualmente clasificadas en el género Rhabdometra,
consideramos que en futuros estudios sobre L. nigropunctata y Rhabdometra spp.,
otras técnicas, además del estudio morfológico, sean aplicadas a fin de justificar esta
separación genérica.
La descripción original de esta especie de cestodo fue efectuada bajo el
binomio de Taenia nigropunctata Crety, 1890 parasitando el intestino delgado de
Coturnix communis. Cholodkowsky en 1906 describió con más detalle esta especie,
transfiriéndola al género Rhabdometra (Illescas-Gómez, 1977). Mola en 1907
encuentra esta misma especie, parasitando a Cascabis petrosa, y la denomina Taenia
nigropunctata, en su descripción realiza un detenido estudio del órgano paruterino
(Illescas-Gómez, 1977).
En 1919, López-Neyra realiza un detenido y amplio estudio sobre este
parásito con el nombre de R. nigropunctata, añadiendo medidas de órganos que
había obviado Crety (1890) en su descripción. Posteriormente, Illescas-Gómez
(1977) aporta nuevas medidas de otros órganos que no habían sido considerados
hasta el momento.
Por tratarse de una especie morfológicamente bien conocida, no creemos
oportuno discutir su estatus sistemático que es el que presenta una gran confusión. A
este nivel, resulta más apropiado realizar una discusión en el ámbito filogenético que
realizaremos más adelante.

163
Discusión

3.1.9- SOBRE CHOANOTAENIA INFUNDIBULUM (BLOCH, 1779) RAILLIET, 1896

El género Choanotaenia fue creado por Railliet en 1896, con la etiomología

de choano=embudo, refiriéndose a la forma de embudo que presenta el saco rostelar
cuando está evaginado. Este autor se basó en distintos caracteres morfológicos para
la creación de este nuevo género, entre los que se encuentra el gran número de
testículos y, de una manera más general, la constitución del aparato reproductor.
Como especie tipo, este autor propuso C. infundibuliformis, transfiriendo así esta
especie que perteneía en ese momento al género Taenia al género recién creado
(López Neyra, 1947a).
Según López Neyra (1947a), ha habido desde siempre una gran confusión
para encuadrar a esta especie en taxones superiores, debido a las deficiencias en el
estudio de su anatomía y evolución uterina. C. infundibulum fue considerada como
un Dilepidinae Fuhrmann, 1907, Dipylidiinae Stiles, 1896 y Monopylidiinae López
Neyra, 1943, hasta que posteriores estudios revelaron la verdadera evolución del
útero (con cápsulas uterinas verdaderas), y esta especie fue englobada en la familia
Dilepididae.
Según López Neyra (1947b), C. infundibulum ha sido sinonimizada en
determinadas ocasiones con Taenia infundibulum (Bloch, 1779); T. infundibuliformis
(Goeze, 1782; Krabbe, 1869); Drepanidotaenia infundibulum (Stossich, 1895); T.
longicollis (Megnin, 1898, Blanchard, 1899); C. infundibulum (Bloch, 1779) Cohn,
1899, 1901; Monopylidium infundibulum (Bloch, 1779) Clerc 103; Ransom 1905;
Joyeux 1923; Fuhrmann 1926.
Bona (1994) estudió el material tipo original de Bloch (1779) y observó que
efectivamente C. infundibiliformis y C. infundibulum eran dos especies distintas.
Fuhrmann (1932) intentó reemplazar a C. infundibulum como la especie tipo del
género por C. galbulae (Gmelin, 1790) Skrjabin, 1914, pero esta segunda especie
presenta dos coronas de ganchos y pertenece, por consiguiente, al género
Monopylidium Fuhrmann, 1899.

164
 Discusión

3.1.10- SOBRE TETRAMERES (TETRAMERES) FISSISPINA (DIESING,

1861) TRAVASSOS, 1915

Este nematodo, por sus características morfológicas, pertenece a la

superfamilia Habronematoidea Chabaud, 1975 y concretamente a la familia
Tetrameridae Travassos, 1914. Tanto el nombre de dicha familia como el del género
Tetrameres (Creplin, 1846) han sufrido, a lo largo del tiempo, una larga controversia
en su denominación.
En 1835, Diesing estableció el género Tropisurus. Este mismo año
Wiegmann y en 1846 Agassiz cambian el nombre de Tropisurus por el de
Tropidurus, pudiendo inducir a error esta nueva denominación, pues ya estaba
establecido para Tropidurus Neuw, 1824 en reptiles. Así pues, el “International Code
of Zoological Nomenclature” reemplaza dicha denominación por la de Tetrameres,
propuesta por Creplin (1846), quien ya anteriormente (Creplin, 1839), había
suprimido el género Tropisurus por considerar incorrecta dicha denominación.
Travassos (1914) divide el género Tetrameres en dos subgéneros, Tetrameres y
Microtetrameres. Estos subgéneros fueron incluidos en la subfamilia Tetramerinae
Raiiliet, 1915 y elevados a rango genérico por Cram (1927) quien propuso su
diagnosis.
Yamaguti (1961) sustituyó la denominación de la familia Tetrameridae
Travassos, 1914 por Tropisuridae, rechazando el género Tetrameres y revirtiendo a
Tropisurus. Posteriormente, Chitwood (1967) requirió la intervención de “The
International Comission of Zoological Nomenclature” sobre esta cuestión y en 1969
dicha comisión adoptó de nuevo el nombre de Tetrameres Creplin 1846, suprimiendo
definitivamente el de Tropisurus Diesing, 1835. En el presente trabajo se sigue el
mencionado criterio que también es aceptado por los autores Anderson, y cols.
(1975) cuyas claves de clasificación son las manejadas en este estudio. En cuanto a
lo que se refiere a la controversia surgida a nivel de denominación y separación de
los distintos subgéneros, Anderson y cols. (1975) consideran que la división en
subgéneros no debe realizarse basándose en la presencia o ausencia de espinas
somáticas y gubernáculo, como en el caso de los subgéneros Gynaecophila Gubanov,
1950, Petrowimeres Chertkova, 1951 y Gubernacules Rasheed, 1960, ya que puede
conducir a errores y tiene poco significado filogenético. Dichos autores revisan el
género y su división en subgéneros basándose en los caracteres cefálicos,

165
Discusión

considerando válidos los subgéneros Tetrameres (Tetrameres) Creplin, 1846 y

Tetrameres (Microtetrameres) Travassos, 1914.
Según Skrjabin (1969), T. fissispina se ha sinonimizado por distintos autores
con Tropidocerca fissispina Diesing, 1861; Tropisurus fissispinus (Diesing, 1861)
Neumann, 1888; Acanthophorus tenuis Linstiw, 1899; Filaria pulicis Linstow,
1894; y Spiroptera pulicis (Linstow, 1894) Linstow, 1909.

3.1.11- SOBRE COSMOCEPHALUS SP.

Actualmente, la superfamilia Acuarioidea está formada por una única familia

Acuariidae, con especies parásitas principalmente de aves. Las especies de esta
familia presentan unas estructuras cefálicas peculiares en forma de cordones, que
son característicos a nivel genérico (Anderson, 2000). En este sentido, el género
Cosmocephalus Molin, 1858 se caracteriza por la particular disposición de los
cordones, de las alas laterales y de las papilas cervicales (Skrjabin, 1969). A este
género se ha transferido algunas especies que pertenecían anteriormente al género
Fillaria Mueller, 1787, Spiroptera Rudolphi, 1819, Dispharagus Dujardin, 1845 y
Histiocephalus Diesing, 1815.
Molin en 1858 describió la especie C. diesingui Molin 1858 como especie
tipo del género. Posteriormente, se observó que este autor no había descrito
especimenes macho y que las hembras eran evidentemente inmaduras. Además,
algunos datos como la posición de la vulva, no coincidían con el dibujo del verme
aportado por el autor. Posteriores estudios del material de Molin mostraron la
dificultad de encuadrar dichos helmintos en un determinado género, siendo imposible
dar una definición en base a la descripción de Molin. Cram (1927) propuso utilizar
los dibujos de Molin solamente en la caracterización de C. diesingui en su clave de
especies del género Cosmocephalus, omitiendo la ornamentación en la superficie
interna de los cordones y el punteado del final de la cola de la hembra. Skrjabin
(1969) considera a C. diesingui como una especie incierta, descrita insuficientemente
y propone a C. obvelatus (Creplin, 1825), como especie tipo del género.
En nuestro caso no ha sido posible la determinación específica de este verme
por falta de ejemplares macho. En base a la bibliografía, cuando una especie de
Larus ha aparecido parasitada por Cosmocephalus la especie determinada ha sido en
todos los casos C. obvelatus. Por este motivo podemos suponer que esta vez también

166
 Discusión

se trate de esta misma especie. Cosmocephalus obvelatus fue descrita

originariamente bajo la denominación de Spiroptera obvelata Creplin, 1825. A lo
largo del tiempo ha sido nominada de distintas formas: Filaria obvelata Linstow,
1877; Dispharagus obvelata Seurat, 1909; Cosmocephalus obvelatus Surat, 1919; C.
diesingi Molin, 1858; Spiroptera adunca Stossich, 1892; C. aduncus Yorke &
Maplestone, 1926; C. faridi Khalil, 1931; C. filorttei Rao, 1951 y C. tanakai
Rodriguez y Vicente, 1963 (Anderson & Wong, 1981).

3.1.12- SOBRE SYNHIMANTUS (DISPHARYNX) SPIRALIS (MOLIN, 1858)

Estos nematodos pertenecientes a la familia Acuariidae, única familia en la

Superfamilia Acuarioidea según el criterio de Anderson y cols. (1975), ya propuesto
anteriormente por Chitwoot & Wehr (1934). El estudio morfológico detallado de
nuestros helmintos aconsejó su inclusión en la subfamilia Acuariinae y dentro de la
misma en el género Synhimantus.
La sistemática de los Acuarioideos ha estado sometida a continuas
controversias que se han extendido a los taxones inferiores incluidos en esta
Superfamilia. Anderson y cols. (1975) destacan la homogeneidad del grupo
basándose en la morfología de los adultos, desarrollo en el hospedador intermediario
y morfología de las larvas, de acuerdo fundamentalmente con el estudio previos de
Chabaud & Petter (1959). Anderson y cols. (1975) proponen evitar la creación de
nuevos taxones inferiores y proponen la invalidación del género Dispharynx y su
sinonimia con el género Synhimantus, manteniendo el primero a nivel de subgénero
de este último. Todo ello en base a la estructura fina de los cordones cefálicos de los
adultos de ambos géneros, apuntando que no es lo suficientemente diferente como
para constituir una distinción genérica. Osche (1995) había propuesto ya la
sinonimización de estos dos géneros, discrepando con otros autores como López
Neyra (1974a), Skrjabin (1969) y Yamaguti (1961) quienes habían mantenido la
validez de los mismos.
En el presente trabajo, de acuerdo con la sistemática propuesta por Anderson
y cols. (1975), se acepta la sinonimia de los géneros Synhimantus y Dispharynx en
favor del primero y la validez del subgénero Synhimantus (Dispharynx) erigido por
los mencionados autores.

167
Discusión

A nivel específico, los nematodos estudiados presentan las características

apuntadas por López Neyra (1947a) para la especie Dispharynx spiralis (Molin,
1858) Skrjabin, 1916 que, de acuerdo con el criterio taxonómico expuesto y seguido
en este estudio, habría de denominarse Synhimantus (Dispharynx) spiralis (Molin,
1858). Cabe destacar que en lo referente a este binomio, algunos autores como Goble
& Kutz (1945) indican que todas las formas presentes en el hemisferio oeste son
conespecíficas y que su estudio morfológico las identifica con Dispharynx nasuta
(Rudolphi, 1819) Stiles & Hassall, 1920. Siendo esta especie anterior en su creación
a D. spiralis, los mencionados autores proponen su sinonimia en favor de la primera.
En el mismo sentido se manifiestan autores como Yamaguti (1961) y Levine (1947a)
y Skrjabin (1969) quienes reconocen la validez de ambas especies. Atendiendo a la
presencia de la vulva en la región posterior del cuerpo de las hembras en los
especimenes obtenidos en este estudio, carácter propio de spiralis, se identifican
como tales, independientemente de la aceptación o no de la sinonimia en cuestión.

3.1.13- SOBRE HETERAKIS GALLINARUM (GMELIN, 1790)

El género Heterakis Dujardin, 1845 se enucentra dentro de la subfamilia

Heterakinae Railliet & Henry, 1912. La primera descripción de este género fue
criticada y corregida por distintos autores. Posteriormente, se otorgó una mayor
importancia, para distinguir entre géneros, al número de papilas caudales presentes
en el macho. Según éste y otros caracteres del macho, como el tamaño de las
espículas, dividieron este género en tres: Heterakis, Ganguleterakis y Gireterakis.
Respecto a ésto, hubo una disparidad de opiniones, donde algunos autores mantenían
la división en tres géneros y otros aceptaban sólo uno. En la actualidad se acepta a
Anderson y cols. (1978) quienes sinonimizan Ganguleterakis con Heterakis, y
consideran al género Gireterakis dentro de la subfamilia Meterakinae.
El género Heterakis Dujardin, 1845 se estableció designando Heterakis
vesicularis (Fröhlich, 1791) como la especie tipo. Desde 1845 la mayoría de los
autores nombraron a este parásito como Heterakis vesicularis mientras una minoría
lo seguía llamando Ascaris vesicularis. En 1923, se estableció gallinae como nombre
específico prioritario a vesicularis. Posteriormente, se decidió que el nematodo
debería llamarse por el nombre más antiguo, Heterakis gallinarum (Schrank, 1788),
y no Heterakis gallinae (Gmelin, 1790).

168
 Discusión

Según Skrjabin y cols. (1961) la primera cita de H. gallinarum es de 1684,

parasitando a Tetrao lagopus. Diferentes autores fueron nombrando a esta especie
bajo diferentes binomios: Ascaris galli Schrank, 1788; Ascaris teres Goeze, 1782;
Ascaris gallopavonis Gmelin, 1790; Ascaris gibbosa Rudolphi, 1809; A. perspicillum
Rudolphi, 1803; A. inflexa Rudolphi, 1809; Fusaria inflexa Zeder, 1800; Heterakis
inflexa (Rudolphi, 1809) Schneider, 1866; H. lineata Schneider, 1866; H.
perspicillum (Rudolphi, 1803) Railliet, 1892; H. granulosa Linstow, 1906; Ascaridia
gibbosa (Rudolphi, 1803) Dujardin, 1845; Ascaridia perspicillum (Rudolphi, 1803)
Dujardin, 1845; A. inflexa (Rudolphi, 1809) Dujardin, 1845; A. lineata (Schneider,
1866) Ralliet y Henry, 1912; A. granulosa (Linstow, 1906) Railliet y Henry, 1912;
A. hamia Lane, 1914 y A. sinensis Wu y Kung, 1944.
Para la correcta determinación específica nos fue de gran utilidad el uso de la
microscopía electrónica. Como se ha dicho anteriormente, es imprescindible, para la
clasificación de esta especie, las características de las estructuras caudales del macho,
tanto en cuanto al número de papilas como a su localizacón, tamaño de las espículas,
dimensiones y características de la ventosa, etc.

3.1.14- SOBRE ASCARIDIA GALLI (SCHRANK, 1788) FREEBORN, 1923

El subgénero Ascaridia Dujardin, 1845 fue creado con el género Ascaris y A.

truncata Zeder, 1803 como especie tipo. Más tarde, se unió este subgénero al género
Heterakis y posteriores autores lo consideraron como un género independiente, con
la aprobación de casi la totalidad de los autores (Mosgovoi, 1968).
Actualmente, la familia Ascaridiidae Travassos, 1919 está formada por un
único género, Ascaridia Dujardin, 1845. El género Cotylascaris Sprent, 1971 fue
creado por error y al año siguiente fue sinonimizado con Ascaridia. Éste género
engloba especies que son parásitas de aves y, raramente, de mamíferos (Anderson y
cols., 1978).
Según Mozgovoi (1968) en un principio se designó con el nombre de Ascaris
teres a unos nematodos que se habían detectado en gallinas, gatos y carnívoros y
posteriormente, se les dio el nombre de Ascaris galli. Posteriormente distintos
autores fueron describiendo un considerable número de especies de ascáridos en
animales de corral. En muchos casos estas descripciones fueron extremadamente
inadecuadas.

169
Discusión

Varios autores sugirieron que A. galli descrita por Rudolphi en 1803 con el
nombre de Ascaris perspicillum en pavos de Alemania, se trata en realidad de la
misma especie siendo ésta muy común en animales de granja y distribuida por todo
el globo.
Por otra parte, muchos autores consideraron las formas del nematodo halladas
en el hemisferio Este como Ascaridia perspicillum y la del hemisferio Oeste como A.
lineata. Con estudios posteriores se llegó a la conclusión de que se trataba de una
única especie, A. lineata, de distribución universal y muy común en aves de corral.
Al examinar las especies A. lineata y A. galli en profundidad, se observó que en
realidad eran idénticas y según la nomenclatura zoológica, se adoptó el nombre de A.
galli para esta especie.

3.1.15- SOBRE ASCARIDIA COLUMBAE (GMELIN, 1790) TRAVASSOS, 1913

Respecto a la discusión a nivel genérico nos remitimos al apartado de A. galli.

Esta especie ha sido sinonimizada en determinadas ocasiones con Ascaris columbae
Gmelin, 1790; A. maculosa Rudolphi, 1802; Heterakis maculosa (Rudolphi, 1802)
Schneider, 1866 y H. columbae (Gmelin, 1790) Railliet, 1885. Es una especie
parásita de palomas (Anderson y cols., 1978).
Según Mozgovoi (1968), hubo varios problemas en posteriores
clasificaciones de esta especie. Se realizaron redescripciones de A columbae a partir
de ejemplares obtenidos del intestino de faisán y gallina. Durante un tiempo hubo
dudas sobre la correcta identificación de estos ejemplares y se sugirió que el material
de estos autores correspondía en realidad a ejemplares de A. galli.

3.1.16- SOBRE CAPILLARIA SP.

A nivel de taxones superiores se ha considerado encuadrar a todas las

especies de capillarinos encontradas en este estudio siguiendo la clasificación más
generalmente aceptada que es la propuesta por Anderson y cols. (1982).
Los capillarinos pertenecientes a la subfamilia Capillariinae Railliet, 1915,
han representado uno de los grupos, dentro de los helmintos, con mayor dificultad
desde el punto de vista de la taxonomía y sistemática. Esto es debido, en parte, al
escaso conocimiento de la morfología de las especies, cuyas descripciones han sido

170
 Discusión

con frecuencia muy reducidas. A esto se le ha añadido la disparidad de opiniones de

varios autores, así como los distintos valores taxonómicos que se les ha dado a
determinados caracteres presentados por estos nematodos, y al número de especies
representantes.
Entre los autores que más han contribuido al conocimiento de este grupo de
nematodos podemos destacar a Travassos (1915) Yorke & Maplestone (1926), López
Neyra (1947b), Freitas (1959) y Skrjabin y cols. (1957; 1970), entre otros. Como
resultado de estos estudios fueron propuestos 19 géneros pero no todos ellos fueron
considerados válidos por algunos autores como Yamaguti (1961), Inglis & Coles
(1963) o Butterworth & Beverly-Burton (1980), debido a que muchas de las
descripciones estaban basadas en caracteres morfológicos inconvenientes,
observaciones inadecuadas o en las diferentes localidades de los hospedadores.
Con posteriores estudios morfológicos de algunas de las especies, se
detectaron diferencias interespecíficas que en otros grupos de nematodos son
determinantes para diferenciar entre géneros e incluso entre subfamilias. Atendiendo
a la situación tan caótica que presentaba esta familia, se propuso mantener
provisionalmente como género único a Capillaria Zeder, 1800. Freitas (1959)
observó la necesidad de dividir la familia en géneros y propuso que fueran diez los
que formaran esta familia: Capillaria Zeder, 1800; Thomix Dujardin, 1845;
Hepaticola Hall, 1916; Capillostrongyloides Freitas & Lent, 1935;
Skrjabinocapillaria Skarbilovich, 1946; y Aonchotheca López Neyra, 1947; los
cuales fueron redefinidos, creándose además los géneros Gessyella Freitas, 1959;
Pterothominx Freitas, 1959; Pseudocapillaria Freitas, 1959; y Ritaklossia Freitas,
1959. En los años siguientes fueron creados nuevos géneros por helmintólogos
brasileños y dos géneros fueron adheridos por autores rusos. Desafortunadamente,
estos géneros fueron descritos también en base a caracteres inadecuados, aparentando
ser sinónimos de los descritos anteriormente (Moravec, 1982).
Según muchos autores, los caracteres más importantes para distinguir los
géneros de capillarinos parecen ser las características de las estructuras presentes en
la parte caudal del macho (presencia o ausencia y los caracteres de las papilas
caudales, lóbulos, membrana cuticular dorsal, alas caudales laterales, etc.). Aunque,
según Moravec (1982), hay caracteres adicionales también importantes a nivel
genérico, como el apéndice vulvar en las hembras grávidas, etc. En base a los datos
conocidos hasta el momento, este autor propuso dividir la familia en dieciséis

171
Discusión

géneros, entre los que se encuentra el género Capillaria Zeder, 1800. A lo largo de
la historia distintos autores han sinonimizado el género Capillaria con Trichosoma
Rudolphi, 1819; Trichosomum Creplin, 1829; Thomix Dujardin, 1845;
Orthothominx Freitas º& Silva, 1960 (Moravec, 1982).
El género Capillaria se caracteriza por ser parásito de todos los grupos de
vertebrados. En la región caudal del macho son específicos varios caracteres, como
la ausencia de alas laterales, la presencia de dos lóbulos laterales, la espícula bien
esclerotizada con una vaina espicluar espinosa, etc.
Como especie tipo del género Capillaria se han propuesto C. anatis (Schrank,
1790) Travassos, 1915 y C. obsignata, pero según las reglas internacionales de
nomenclatura la especie tipo aceptada es C. anatis (Moravec, 1982).

3.1.17- SOBRE BARUSCAPILLARIA OBSIGNATA (MADSEN, 1945)

Después de la reorganización genérica de los capillarinos realizada por

Moravec (1982) y detallada en nuestro apartado de Capillaria sp, pudimos
determinar al género Baruscapillaria Moravec, 1982, encontrado en A. barbara.
Este género agrupa en la actualidad, aunque de forma provisional, 24 especies
parásitas del estómago de aves y mamíferos, siendo principalmente las especies de
este género, parásitas de aves (Moravec, 1982). Morfológicamente, las especies de
este género se caracterizan por: ausencia de alas caudales laterales en los machos;
bolsa caudal membranosa y bien desarrollada en los machos soportada a ambos lados
por generalmente un solo lóbulo redondeado, con pequeñas proyecciones; espícula
muy esclerotizada con una vaina espicular no espinosa; hembras con apéndice vulvar
o no. La especie tipo propuesta para dicho género fue Baruscapillaria obsignata
(Madsen, 1945), que es al mismo tiempo a la que se correponden estos capillarinos
hallados por nosotros en la perdiz moruna.
A nivel específico, la problemática taxonómica de B. obsignata resulta ser
especialmente compleja y digna de atención por cuanto que constituye la especie tipo
del género. En la revisión del género Capillaria efectuada por Madsen (1945), este
autor observa que los especimenes descritos por Rudolphi en 1819 como Trichosoma
columbae y redescritos por Dujardin en 1845 como Calodium tenue, presentaban
hembras con un proceso vulvar prominente siendo parásitos del intestino grueso de
palomas. Para estos helmintos, Skrjabin y cols. (1954) proponen la categoría de

172
 Discusión

especie tipo del género Capillaria bajo la denominación de Capillaria columbae

(Rudolphi, 1819), Travassos, 1915. Sin embargo, en 1915, Travassos había aplicado
el binomio Capillaria dujardini a nematodos del intestino delgado de palomas en los
que las hembras presentaban un proceso vulvar ligeramente prominente y que por
tanto no coincidían con los especimenes descritos por Rudolphi en 1819. Ahora bien,
un año antes, en 1914, Travassos, había propuesto también la denominación de
Capillaria dujardini para Calodium tenue Dujardin, 1845, que es a su vez sinónimo
de Trichosoma columbae Rudolphi, 1819. Por tanto, Travassos, nominó a dos
especies distintas como Capillaria dujardini.
Madsen (1945) propuso el binomio Capillaria obsignata para unos
especímenes parásitos del intestino delgado de paloma cuyas hembras no
presentaban un proceso vulvar prominente, siendo sinónimo de Capillaria dujardini
Travassos, 1915. Ahora bien, dado que la especie Capillaria caudinflata (Molin,
1858) incluía especimenes en que las hembras presentaban un proceso vulvar
prominente, cabe concluir que bajo la denominación Capillaria columbae, se
recogían, en realidad, nematodos pertenecientes a dos especies distintas que podían
ser incluidas en los binomios Capillaria obsignata (aquellos cuyas hembras carecen
de proceso vulvar prominente) y Capillaria caudinflata (Molin, 1858) (aquellos en
que las hembras presentan proceso vulvar prominente).
Esta opinión es aceptada por diversos autores como Skrjabin y cols. (1970)
quienes indican que muchos nematodos descritos o citados como Capillaria
columbae, cuyas hembras carecen de vulva prominente, son realmente Capillaria
obsignata.
En el presente trabajo hemos optado por aceptar esta opinión, por lo cual,
admitimos la sinonimia entre algunas citas de C. columbae y C. obsignata.

3.1.18- SOBRE EUCOLEUS ANNULATUS (MOLIN, 1858) LÓPEZ NEYRA, 1946

Si bien la validez del género Eucoleus Dujardin, 1845 nunca ha sido

discutida, constantemente han existido discrepancias en relación a las especies
parásitas de aves que debe englobar dicho género. López-Neyra (1947a) indicó la
existencia de 19 especies parásitas de aves entre las que encuadraba este género. Por
su parte, Skrjabin y cols. (1957) redujeron a 9 el número de especies del género
parásitas de aves. Posteriormente, Ryzikov & Sergejeva (1983) volvieron a ampliar

173
Discusión

este espectro hasta 20 especies, algunas de las cuales habían sido previamente
encuadradas en los géneros Thomix Dujardin, 1845 y Capillaria Zeder, 1800. Un
aspecto a tener en cuenta es que hubo unanimidad en señalar que siempre se trataba
de especies parásitas de la parte anterior (cavidad oral, esófago y estómago) del
tracto digestivo de aves. Algo similar apuntó Moravec (1982), al realizar una
reorganización de todos los Capillariidae, quien además indicó que eran 15 las
especies del género Eucoleus que parasitan aves de todo el mundo. Más adelante,
Barus & Sergejeva (1989) analizaron extensamente todas estas discrepancias
aludidas y concluyeron que sólo deberían ser consideradas válidas 10 especies
parásitas de aves del género Eucoleus, siendo las restantes sinonimias de las mismas.
También apuntaron que sólo cinco de ellas están presentes en la Región Paleártica:
E. annulatus (Molin, 1858) López Neyra 1946; E. contortus (Creplin, 1839); E.
dispar (Dujardin, 1845); E. obtusiuscaula (Rudolphi, 1819) y E. perforans (Kotlan &
Orosz, 1931). Además dichos autores propusieron unos claros criterios morfológicos
para la distinción de las mismas.

3.1.19- SOBRE AONCHOTHECA SP.

Para no ser repetitivos, en este apartado remitimos al lector a la discusión

realizada en el apartado de Capillaria sp., donde se debate la historia de la
sistemática y taxonomía de especies de la familia Capillariidae y su división en los
géneros correspondientes. La revisión más aceptada en la actualidad es la de
Moravec (1982), quien propuso, en base a los datos conocidos, dividir la familia en
dieciséis géneros, entre los que se encuentra Aonchotheca López Neyra, 1947.
A nivel genérico, según Moravec (1982), son varias las características que lo
separan de los otros géneros de capillarinos. En la región caudal del macho aparece
un par de las alas laterales bien desarrolladas, además de una espícula, que en
ocasiones no es visible debido a que está poco esclerotizada, y la vaina espicular no
es espinosa. En algunas especies, las hembras presentan un apéndice vulvar. Este
autor da una lista de 47 especies nominales, parásitas de mamíferos y raramente de
aves (3 especies) o de anfibios (una especie). En la revisión del género Aonchotheca,
Pisanu y Bain (1998) añaden 5 especies a la lista de los parásitos de mamíferos y
transfieren a este mismo 8 especies que pertenecían al género Capillaria s.l. también

174
 Discusión

parásitos de mamíferos, por presentar las características genéricas descritas

anteriormente.

3.1.20- SOBRE AONCHOTHECA CAUDINFLATA (MOLIN, 1858)

La discusión sistemática a nivel genérico se ha realizado en el apartado de

Aonchotheca sp. por lo que remitimos al lector a dicho apartado. A nivel específico,
el nombre aceptado en la actualidad para esta especie es A. caudinflata si bien ha
sido sinonimizado por diversos autores bajo otros binomios (Skrjabin y cols., 1970).
En un principio se le dio el nombre de Trichosoma longicolle Mehlis, 1831 a unos
capillarinos aislados de gallinas y faisanes. Este mismo nombre, T. longicolle, fue
dado también para describir otros capillarinos hallados en el intestino de un faisán.
Según las reglas de prioridad debería mantenerse este binomio, pero el autor no había
considerado que los vermes encontrados en faisanes y gallináceas pertenecían a dos
especies diferentes y había que dar un nuevo nombre a los de gallináceas. A estos se
les denominó como Calodium caudinflatum (Molin, 1858) debido a que este autor
había dado anteriormente la descripción de algún carácter de esta especie (Skrjabin y
cols., 1970).
Según Skrjabin y cols. (1970), posteriormente se reconoció este error en la
nomenclatura de las especies. Varios autores llegaron a la conclusión de que este
capillarino que se encuentra ampliamente distribuido parasitando distintas especies
de gallináceas debería mantener el nombre de Capillaria caudinflata (Molin, 1858).
Otros sinónimos que se han atribuido a esta especie son Trichosomum
caudinflatum (Molin, 1858); Trichosoma gallinum Kowalewski, 1894; Trichosomum
papillosum Blome, 1909; T. papilligera Railliet & Henry, 1911; Capillaria blomeri
Travassos, 1915; C. gallina (Goeze, 1782); y C. columbae var. sturni Cannon, 1939.

175
Discusión

3.2- DISCUSIÓN FILOGENÉTICA

Las divergencias nucleotídicas obtenidas con nuestro estudio fueron muy

bajas dentro del orden Cyclophyllidea y se solaparon entre distintos niveles
taxonómicos contiguos. Esto implica que la región estudiada es muy conservada
entre las especies de este orden y quizás con insuficiente señal filogenética para
distinguir a nivel específico. Olson & Caira (1999) encuentran resultados similares
para esta misma región. No obstante, Mariaux (1998) obtuvo datos significativos
dentro de este orden, aunque no en el orden Proteocephalidea.
Entre géneros dentro de una misma familia, así como entre familias dentro de
un mismo orden, las relaciones filogenéticas observadas en este estudio coinciden en
su mayoría con la sistemática actualmente reconocida y basada, principalmente, en
estructuras morfológicas y caracteres ontogénicos. Existen relaciones altamente
significativas entre las especies pertenecientes a la familia Taeniidae (T. parva y T.
pisiformis), la familia Anoplocephalidae (A. dentata, A. cuniculi y M. ctenoides) y la
familia Tetrabothriidae (Tetrabothrius sp.1, Tetrabothrius sp.2, T. erostris y T.
forsteri), y entre las familias dentro del orden Cyclophyllidea (Anoplocephalidae,
Davaineidae, Dilepididae y Taeniidae). Sin embargo, se observan relaciones oscuras,
por ejemplo, P. nana se asocia de forma significativa al clado que engloba a los
davaineidos, familia a la que pertenece, pero con el mismo nivel de significación con
que lo hace C. infundibulum, que pertenece a la familia Dilepididae. Es posible que
utilizando otras regiones del genoma se podría aclarar estas situaciones.

Los intentos previos de definir las relaciones entre taxones incluidos en los
Cyclophyllidea fueron basados principalmente en la morfología de los estadios
larvarios, en la ontogenia y en menor extensión en diferentes caracteres del estróbilo
en los adultos (Skrjabin, 1940; Spasskii, 1951; Freeman, 1973). Estos datos de
morfología comparada y ontogenia fueron usados para un primer análisis cladísitico
de los mayores linajes en platelmintos y un examen preliminar de las relaciones entre
los Cyclophyllidea (Brooks y cols., 1991; Brooks & McLennan, 1993).
Brooks y cols. (1991) separaron los cyclophyllideos de los proteocefálidos
por poseer una glándula vitelógena compacta postovárica. Los cyclophyllideos
fueron considerados como un grupo monofilético relacionado con los
Proteocephallidea al mismo nivel. En comparación con grupos externos, Brooks y

176
 Discusión

cols. (1991) consideraron la presencia de la lacuna primaria como carácter

apomórfico, pero con una cierta incertidumbre ya que esta condición no era conocida
para especies de proteocefálidos de los géneros Gangesia Woodland, 1924 y
Vermaia Nybelin, 1942. Estos autores propusieron dos hipótesis alternativas para
explicar las relaciones interfamiliares, dependiendo de si la lacuna primaria es
plesiomórfica en el orden y perdida posteriormente en algunos taxones, o
sinapomórfica para algún grupo. Según Brooks y cols. (1991) si fuera plesiomórfica,
los ténidos serían un grupo basal, y otras familias, incluyendo aquellas con órgano
paruterino, serían altamente derivadas. Por el contrario, si fuera sinapomórfica para
un limitado número de taxones, estos grupos con órgano paruterino serían basales.
En cualquier situación, los cyclophyllideos restantes que han perdido el órgano
paruterino podrían comprender, al menos, dos grupos separados.
Brooks y cols. (1991) coinciden con Freeman (1973) en que el conocimiento
de los proteocefálidos es fundamental para desarrollar un concepto filogenético para
los cyclophyllideos. En este sentido, los mesocestoididos fueron considerados como
un grupo basal, y los ténidos como una de las pocas ramas claramente monofilética
dentro de los Cyclophyllidea. Esto sugiere que el desarrollo de un claro conocimiento
de las estructuras y las homologías en la ontogenia del útero (Matevosian, 1953),
órgano paruterino y cápsulas de los huevos (Bona, 1955, 1975), la lacuna primaria y
los metacestodos (Freeman, 1973; Jarecka, 1975) podría representar un gran avance
en el conocimiento de las relaciones filogenéticas entre familias de cyclophyllideos
(Brooks y cols., 1991).
En oposición a Wardle & McLeod (1952) y Freeman (1973), la monofilia del
orden Cyclophyllidea ha sido posteriormente corroborada por análisis filogenéticos
basados en morfologías comparadas (Hoberg y cols., 1997b) y en datos moleculares
de secuencias del gen 18S ADNr (Mariaux, 1998). Esta conclusión fue
posteriormente corroborada en el estudio de Hoberg y cols. (1999) basado en
caracteres morfológicos. En relación a los Proteocephalidea, Nippoteniidea y
Tetrabothriidea, los cyclophyllideos han sido también catalogados como
sinapomórficos, atendiendo a caracteres ontogénicos y estructurales de las formas
adultas, y la ultraestructura de los espermatozoides (Hoberg y cols., 1997b; Justine,
1998; Hoberg y cols., 1999).

177
Discusión

En nuestro estudio, confirmamos el monofiletismo de los Cyclophyllidea, que

aparecen en los árboles como un grupo separado claramente de los Tetrabothriidea y
del grupo externo, coincidiendo con los últimos estudios filogenéticos realizados.
Aunque ha sido postulado y confirmado el monofiletismo de los
Cyclophyllidea, existen hipótesis alternativas sobre las relaciones de estos con los
Mesocestoididae y los Tetrabothriidea (Hoberg y cols., 1997b; Mariaux, 1998; Von-
Nickisch y cols., 1999).
La morfología de los Mesocestoididae refleja una controversia respecto al
resto de los cyclophyllididos: el poro genital es mediano, la pérdida de escólex con
rostelo armado, el ovario y la glándula vitelógena formados cada uno por dos masas
compactas y el órgano paruterino desarrollándose en el extremo posterior del tubo
uterino. Wardle y cols. (1974) ascendieron a los mesocestoididos a nivel de orden
(Mesocestoididea) entre los Trypanorhyncha y los Tetrabothriidea, mientras que
Schmidt (1986) y Khalil y cols. (1994) propusieron con rango de familia a los
géneros Mesocestoides y Mesogyna, con una relación incierta en los Cyclophyllidea.
Brooks y cols. (1991) habían sugerido un origen común de los Mesocestoididae y
Taeniidae basándose en caracteres morfológicos. Debido a que los mesocestoididos
compartían determinados caracteres con los proteocefálidos, Brooks y cols. (1991)
discutieron la posibilidad de que los Taeniidae y Mesocestoididae fueran un grupo
monofilético dentro de los Cyclophyllidea con un origen parafilético entre varios
grupos de Proteocephalidae como ancestro común, admitiendo sin embargo que esto
era sólo una posible hipótesis de desarrollo filogenético atendiendo a los trabajos de
Freeman (1973) y Brooks (1978). En el estudio filogenético llevado a cabo por
Mariaux (1998), sobre el gen 18S ADNr para esclarecer las relaciones interfamiliares
en los Cyclophyllidea, obtiene como resultado, que los mesocestoididos deben
considerarse como un orden aparte de los Cyclophyllidea. Sin embargo,
posteriormente, Von-Nickisch y cols. (1999), en base a la secuencia del gen 12S
ARNr propusieron que el género Mesocestoides debía ser incluido en los
Cyclophyllidea por la estrecha relación hallada entre Mesocestoides, Taeniidae,
Hymenolepididae, Anoplocephalidae y Dilepidiidae.
En nuestro estudio filogenético no ha sido incluida ninguna especie de
proteocefálido o mesocestoidido por dos razones. En primer lugar, la inexistencia en
el “GenBank” de secuencias comparables con nuestros datos y en segundo lugar por
no haber hallado material de mesocestoidido en las diferentes incursiones llevadas a

178
 Discusión

cabo. Mesocestoides lineatus y M. litteratus son dos especies detectadas en

carnívoros silvestres en la Península Ibérica (Casanova, 1993; Miquel, 1993). Por el
hecho de que la mayoría de materiales en los que han sido denunciados estos
cestodos procedían de individuos hallados muertos en los cuales los cestodos suelen
aparecer también muertos y que otros materiales procedentes de colecciones
suministran especímenes conservados durante largo tiempo en alcohol o formol; la
secuenciación de Mesocestoides spp. no ha podido llevarse a cabo. El hecho de que
aquí se plantee la problemática de los mesocestoididos no es más que para ilustrar
que el confusionismo sistemático de los cyclophyllideos, muy bien conocido en su
biología y morfología, se extiende al ámbito genético. El hecho de que en
Mesocestoides spp. aparezca el órgano paruterino no hemos creído considerarlo
como factor esencial en un estudio filogenético, dado que la presencia del mismo,
como ya ha sido comentado en la introducción de este trabajo, no debe ser
considerado como una estructura homóloga en los Cyclophyllidea (Hoberg y cols.,
1999).
Atendiendo a los datos disponibles en el “GenBank” y a los hallados en
nuestro estudio, consideramos como se ha comentado en los objetivos de este
trabajo, la presencia/ausencia del órgano paruterino y la resolución o no del útero en
cápsulas ovígeras, en representantes de las familias Davaineidae y Paruterinidae,
como criterio taxonómico diferencial. Ambos caracteres son desarrollados
posteriormente en función de nuestros resultados en el ámbito filogenético.

Discusión filogenética de Lyruterina, Raillietina y Pseudidiogenes

Como se ha indicado en la revisión histórica sobre los Cyclophyllidea, la
familia Paruterinidae ha sido englobada por distintos autores en las familias
Dilepididae y Davaineidae.
La sistemática basada en los caracteres de los individuos adultos (Jones &
Bray, 1994), había reconocido a los Dilepididae sensu lato como un ensamblaje en el
que se posicionaban sistemáticamente las subfamilias Dilepidinae, Dipylidiinae,
Paruterininae y los linestowinos como una de las subfamilias consideradas
taxonómicamente en los Anoplocephalidae (Yamaguti, 1959; Schmidt, 1986). Los
Dilepididae sensu lato han sido constantemente divididos en tres o cuatro familias.
Filogenéticamente, el subclade Dilepididae se diagnostica a nivel morfológico
por la presencia de vaina rostelar. Comparado con encuadres taxonómicos previos,

179
Discusión

los Dilepididae sensu lato fueron revisados por Bona (1994), quien reconoció un
amplio polimorfismo en el grupo, y una diversidad considerable pareciendo
constituir un ensamblaje polifilético. La revisión de este autor sirvió para incluir sólo
aquellos taxones referidos a la clásica subfamilia Dilepidinae. Otros cestodos,
previamente asignados a la familia fueron distribuidos entre los Paruterinidae
(antiguamente Paruterininae), Metadilepididae Spasskii, 1959 y Dipylididae,
(antiguamente Dipylidiinae) (Georgiev & Kornyushin, 1994; Kornyushin &
Georgev, 1994; Jones, 1994b). Los Dilepididae sensu Bona (1994) son considerados
basales a los hymenolepídidos y a los acoleados.
Hoberg y cols. (1999) utilizan rasgos morfológicos para el estudio
filogenético, y consideran entre los más importantes los caracteres estructurales y
ontogénicos del útero, órgano paruterino, cápsulas de los huevos, rostelo y estadios
larvarios (algunos de estos caracteres están influidos por elevados niveles de
homoplasia). El resultado del análisis de Hoberg y cols. (1999) ha fomentado
posteriormente el análisis de hipótesis sobre la evolución de estos caracteres
específicos y su utilidad general como indicadores de relaciones entre los
cyclophyllideos. En su estudio, Hoberg y cols. (1999), comentan que la presencia de
rostelo y armadura rostelar tiene utilidad diagnóstica en los taxones de los ténidos,
davaineidos, dilepídidos y los dypylídidos. La rama de los paruterínidos,
metadilepídidos y ténidos se puede diagnosticar por la presencia de la forma epifiseal
de los ganchos del rostelo, y como grupo hermano estaría el resto de los
cyclophyllideos con rostelo y armados. Los Paruterinidae y Metadilepididae, los
cuales han sido reconocidos recientemente por autores europeos han resultado ser
grupos hermanos (Hoberg y cols., 1999) y según estos autores, son los únicos
Dilepididae sensu lato que muestran una estrecha relación.
La familia Davaineidae fue subdividida por Hoberg y cols. (1999), para testar
las relaciones putativas de este grupo, en cuatro subfamilias no como las tres
subfamilias que proponía Yamaguti (1959) y Schmidt (1986) o las dos subfamilias
de Jones & Bray (1994). Estas 4 subfamilias son: Idiogeninae Fuhrmann, 1907 como
fue definida por antiguos autores; Ophryocotylinae Fuhrmann, 1907 como fue
definido por Yamaguti (1959) y Schmidt (1986); Davaineinae Braun, 1900 (los
Davaineinae de Yamaguti (1959) y Schmidt (1986)) para formas con cápsulas de los
huevos monovulares y de pared fina; y Raillietiniinae Spasskii, 1996 (para otros
Davaineinae) para especies con cápsulas fibrosas multiovulares. Aunque Spasskii

180
 Discusión

(1996) atribuyó la creación de Raillietininae a López-Neyra (1943), parece que el

nombre fue usado como “Raillietinae” por este posterior autor con la intención de
estabilizar una subfamilia pero no aportó su diagnosis. El nombre fue corregido y
utilizado como Raillietiniinae.
El último diagnóstico aceptado para los Davaineidae se basa en las estructuras
del rostelo, los ganchos rostelares con forma de martillo y la presencia uniforme de la
espinación de las ventosas. Actualmente, no hay un respaldo evidente que explique la
ubicación dentro de esta familia de algunos paruterínidos e Idiogeninae
(Davaineidae) no armados (Georgiev & Kornyushin, 1994).
En Hoberg y cols. (1999) se observa que la presencia de un órgano paruterino
parece ser convergente entre los cyclophyllideos. La homología de la estructura y
ontogenia del órgano paruterino entre los Mesocestoididae, Thysanosomatinae,
Idiogeninae y los Paruterinidae, sin embargo, continúa siendo examinada en detalle
(Conn y cols., 1984; Swiderski & Tkach, 1997). Swiderski & Tkach (1997) resaltan
la necesidad de desarrollar y aplicar una terminología consistente para los órganos
paruterinos y cápsulas. Georgiev & Kornyushin (1994) posteriormente hicieron
énfasis en que el término “órgano paruterino” había sido aplicado a estructuras muy
diferentes en sus órganos, formación y morfología, esta observación es fuertemente
confirmada también en Hoberg y cols. (1999). Así que, según esto, el órgano
paruterino no diagnostica al grupo y los conceptos previos dados para la familia
Paruterinidae (o Paruterinoidea), la cual incluye los Idiogeninae (Daveineidae), no
pueden ser respaldados (Georgiev & Kornyushin, 1994). Por el contrario, la
similaridad en los órganos paruterinos y cápsulas en los mesocestoideos y los
nematotaenidos pueden ser indicativos de homología (Swiderski & Trach, 1997)
compatible con las relaciones postuladas en el análisis de Hoberg y cols. (1994). Para
la comprensión de las relaciones entre los cyclophyllideos es necesario el
conocimiento en detalle de las estructuras y la ontogenia de este órgano. Según
Hoberg y cols. (1999), con los conocimientos actuales, las familias Mesocestoididae,
Nematotaeniidae, Taeniidae y Davaineidae pueden ser consideradas como
monofiléticas, aunque con ciertas reservas, y por otra parte, confirma la monofilia de
otros taxones a nivel de familia, como los Dilepididae (Hoberg y cols., 1999).
Por todo lo expuesto sobre estudios filogenéticos en davaineidos, actualmente
parece que esta familia incluye diversas especies con un posicionamiento sistemático
incierto.

181
Discusión

Discusión Lyruterina y Pseudidiogenes

Según Hoberg y cols. (1999) la presencia de dos coronas de ganchos entre las
formas armadas es plesiomórfico, y el origen de una sola corona ocurrió
independientemente en algunas familias (como Dilepididae, Metadilepididae). La
forma de martillo de los ganchos está presente solamente en subfamilias de
Davaineidae. La estructura epifiseal de los ganchos, que es característica de los
Taeniidae y los paruterínidos armados (Paruterinidae + Metadilepididae) parece ser
una sinapomorfía para este taxón. La pérdida secundaria de los ganchos ha sido
postulada para algunos grupos como Paruterinidae, Dilepididae, Hymenolepididae.
Spasskii (1992c) postuló que entre grupos tales como los hymenolepídidos la pérdida
de ganchos y de rostelo habrían ocurrido en múltiples ocasiones. Si esto fuera
corroborado, los paruterínidos armados-no armados constituirían un grupo y lo
segundo no sería aplicable a Idiogeninae (Davaineidae).
En base a la última clasificación aceptada de Khalil y cols. (1994) el género
Lyruterina se engloba dentro de la familia Paruterinidae. En este punto cabe señalar
que según nuestros resultados, este género debería estar englobado en la familia
Davaineidae, ya que en los árboles realizados aparece estrechamente relacionado con
las especies de Raillietina y con P. nana, que pertenecen a dicha familia. Además,
hay que destacar la escasa diferenciación que hemos obtenido entre L. nigropunctata
y las dos especies de Raillietina consideradas en este estudio. No sólo la
diferenciación es la más baja encontrada en las especies estudiadas, sino que la tasa
de transición/transversión (7.5) entre ellas es más cercana a las que encontramos
entre especies de un mismo género que entre géneros distintos.
Respecto a esto, Kornyushin había relacionado en 1989 a Lyruterina con los
davaineidos. En su clasificación proponía a Lyruterina dentro de la superfamilia
Davainoidea, subfamilia Rhabdometrinae, familia Idiogenidae, junto con el género
Pseudidiogenes.
Tanto el género Lyruterina como Pseudidiogenes presentan órgano
paruterino, el hecho de que en nuestro estudio se relacione antes Lyruterina con
Raillietina que con Pseudidiogenes podría deberse a que Pseudidiogenes es un
género que presenta ciertas particularidades morfológicas no presentes en otros
géneros como son la pérdida del escólex y la transformación de los anillos anteriores
en un pseudoescólex.

182
 Discusión

Discusión Raillietina
Los conocimientos sobre el desarrollo de las cápsulas de los huevos, tanto
monovular como poliovular, de pared fina o fibrosa, deberían utilizarse para elucidar
los modelos de ontogenia del desarrollo del útero (Bona, 1994). La homoplasia
reconocida para estos caracteres sugiere que no hay una homología entre los taxones
Dilepididae, Dipylididae, Anoplocephalidae y Davaineidae.

Discusión Choanotaenia
Como hemos visto, en el estudio de Hoberg y cols. (1999), se confirma la
polifilia del grupo clásico Dilepididae sensu lato, con independencia de los
Dipylididae, Dilepididae sensu Bona (1994), Metadilepididae+Paruterinidae y
Gryporhynchidae. Nuestros resultados concuerdan con las últimas filogenias, en lo
que respecta al dilepídido Choanotaenia que en todos los casos aparece como un
grupo separado del resto de las familias. Este resultado concuerda con la separación
de Lyruterina y probablemente otros Paruterinidae con respecto a los Dilepididae
propuesta ya por distintos autores.

Discusión Tetrabothriidea
Respecto a la sistemática basada en los rasgos morfológicos de los
individuos, Yamaguti (1959) reconoció 15 familias, mientras que Schmidt (1986)
sólo 13, aunque la composición exacta difiere; ambos consideran los Tetrabothriidae
como una familia cyclophyllidea más que como un orden aparte. La clasificación
más reciente de Jones y cols. (1994) excluye a los Tetrabothriidae y lo trata como un
orden aparte.
Hoberg y cols. (1999) consideran de gran importancia para estudiar las
relaciones entre los cyclophyllideos la estructura y posición del útero y sus caracteres
asociados. La posición dorsal del útero es un carácter raro entre los eucestodos y
aparece entre los Tetrabothriidea y algunos cyclophyllideos, incluyendo los
paruterínidos, acoleados, Anoplocephalinae y Thysanosomatinae. La estructura del
útero y su persistencia cuando es grávido también indica un amplio paralelismo.
Todavía se desconoce la ontogenia del útero de la mayoría de los grupos excepto de
los Dilepididae sensu Bona (1994). Sin embargo, según los resultados obtenidos por
los distintos autores y por nosotros en este estudio, donde los Tetrabothriidea

183
Discusión

aparecen como un grupo aparte de los Cyclophyllidea, parecen indicar que la

posición dorsal del útero no relaciona a los grupos que lo presentan, apareciendo en
los resultados de los estudios filogenéticos bien separados los Tetrabothriidea de los
Paruterinidae y de los Anplocephalidae.
Los resultados de los análisis realizados por Mariaux (1998), basados en el
gen ribosomal 18s ADNr, colocaron a los Mesocestoididae como basales de los
Tetrabothriidea, con la exclusión de ambos taxones del orden Cyclophyllidea.
Hoberg y cols. (1999) llegaron a la misma conclusión con análisis morfológicos. Ya,
en 1952, Wardly & McLeod sugirieron por primera vez que los cyclophyllideos eran
un grupo monofilético sólo si los tetrabothridos y los mesocestoides eran excluidos
del orden.
Como consecuencia, el reconocer a los Tetrabothriidea + Cyclophyllidea
como grupos hermanos (Hoberg, t al., 1997b), o a los Mesocestoididae como grupo
hermano de los Tetrabothriidea + Cyclophyllidea (Mariaux, 1998) refutaría la
hipótesis de una estrecha relación para los cyclophyllideos y los proteocefálidos
(Wardle & McLeod, 1952; Freeman, 1973; Brooks y cols., 1991). Por consiguiente,
el argumento de Freeman (1973) donde el orden incluye a los linajes caudatos
(“Taeinoidea”) y acaudatos (“Cyclophyllidea”) surgiendo independientemente de los
proteocefálidos no sería válido. Aunque es aparente que los cyclophyllideos
constituyen un monofilético ensamblaje, las relaciones entre taxones basales sigue
requiriendo un mayor examen.
Olson y Caira (1999) en base a la secuencia completa del gen 18S ADNr y a
la secuencia parcial de los aminoácidos que forman el factor de elongación 1alfa,
también observaron que los grupos Tetrabothriidea, Cyclophyllidea y Nippotaeniidea
aparecían como grupos hermanos.

184
 Discusión

3.3- DISCUSIÓN FAUNÍSTICA

En este capítulo trataremos aspectos faunísticos relacionados con los

helmintos parásitos de las especies hospedadoras estudiadas, hallados por diferentes
autores tanto en la zona geográfica considerada como en otras áreas geográficas.
Además, hemos creído oportuno comparar la helmintofauna general de cada
especie hospedadora estudiada por nosotros con la de otros representantes del mismo
género.

3.3.1- SOBRE LA HELMINTOFAUNA DE ALECTORIS BARBARA

BONNATERRE, 1790.

El análisis helmintológico de los ejemplares de A. barbara estudiados ha

permitido la detección de siete especies de helmintos parásitos, dos especies de
cestodos y cinco especies de nematodos.
CESTODA

Choanotaenia infundibulum
Lyruterina nigropunctata

NEMATODA

Aonchotheca caudinflata
Ascaridia galli
Baruscapillaria obsignata
Eucoleus annulatus
Heterakis gallinarum

3.3.1.1- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS HALLADOS EN A.

BARBARA BONNATERRE, 1790.

En este apartado se refleja la distribución geográfica que presenta en el

mundo cada una de las especies de helmintos detectadas en este estudio parasitando a
A. barbara.

185
Discusión

3.3.1.1.1- CHOANOTAENIA INFUNDIBULUM

Choanotaenia infundibulum es un cestodo de amplia distribución mundial,

habiendo sido hallado en diferentes países de todos los continentes (Tabla 3.3.1).
En África aparece en Etiopía (Abebe y cols., 1997), Sudán (Elowni, 1982) y
Tanzania (Permin y cols., 1997). Ha sido citado además en gallinas en Ghana y Oeste
de África (Poulsen y cols., 2000). En Egipto ha sido denunciado en Passer
domesticus niloticus (Badawy, 2000).
En Europa lo citan varios autores en distintos países. Aparece parasitando a
Columba livia (Tacconi y cols., 1993) y a A. barbara en Italia (Masala y cols., 1986).
En Bulgaria se detectó en A. chukar (Vasilev, 1992). En Checoslovaquia ha sido
denunciada parasitando a Perdix perdix, P. colchicus y G. (g.) domesticus (Sitko,
1995). En Rusia hay varias citas de esta especie (Dushkin, 1973; Romanenko, 1970)
y en concreto parasitando a A. graeca ( Akhumyan & Khanbegyan, 1982), En
Turquía, Sevinc y cols. (2000) lo citan en Meleagris gallopavo.
En Asia aparece en diferentes especies de galliformes en Uzbekistan
(Kabilov, 1969). Amin-Babjee y cols. (1997) lo citan en Malasia. En aves de corral
se ha hallado en Armenia SSR (Akhumyan, 1978), India (Chand, 1970; Avsatthi &
Varghese, 1980; Gupta & Kapoor, 1984; Sekhar, 1987; Virk y cols., 1987), Irak (Al-
Khalidi, 1988) y Pakistán (Buriro y cols., 1985, 1989, 1992; Khan y cols., 1994). En
Japón aparece parasitando a Coturnix coturnix (Uchida y cols., 1984). Y Fotedar &
Chishti (1974) citan a este parásito parasitando a Corvus splendens.
En Canadá ha sido denunciado parasitando a Lophortyx californicus
(Chandler, 1970). En USA, Pence y cols. (1980) y Dowell y cols. (1983) lo citan
parasitando a P. colchicus y Jones y cols. (1980) en Macaca mulata. En América del
Sur parasitando a aves de corral ha sido hallado en Brasil (Sawada, 1970) y Cuba
(Jurasek y cols., 1977b; Calvo y cols., 1983; Barak y cols., 1985).
En la Península Ibérica C. infundibulum ha sido citada parasitando a gallinas
(Gallus gallus domesticus), faisanes (Phasianus colchicus), palomas (C. livia),
perdices (A. rufa), pavos (Meleagris gallopavo), y codornices (C. coturnix). Esta
especie ha sido denunciada en la Península por varios autores (Leitao da Silva, 1963;
López-Neyra, 1944, 1947a; Martínez Gómez y cols., 1974; Ramajo Martín, 1992;
Tarazona, 1955; Tarazona y cols., 1978, 1979) en diferentes provincias de España
(Almería, Córdoba, Granada, Huesca, Madrid, Salamanca y Portugal).

186
 Discusión

3.3.1.1.2- LYRUTERINA NIGROPUNCTATA

Existen escasas referencias sobre esta especie de cestodo. Aunque ha sido

hallada parasitando a galliformes (Phasianidae: Phasianinae, Meleagridinae y
Tetraoninae) y columbiformes (Pteroclididae) en dos continentes, África y Europa,
las citas se resumen a las de Mola (1907), Schmidt (1986), Smigunova (1991) y
Georgiev & Kornyushin (1994).
Dentro de la Península Ibérica, ha presentado una amplia distribución
parasitando a A. rufa y C. coturnix, apareciendo en las provincias de Córdoba, Jaén,
Madrid y Toledo según López-Neyra (1947a) y en Granada según Illescas-Gómez
(1977). Estos autores, denunciaron la especie bajo el binomio de Rhabdometra
nigropunctata. Posteriormente, fue citada de nuevo en España por Tarazona y cols.
(1979). En 1974 fue detectada en Portugal (Varela y cols., 1974) parasitando también
a A. rufa.

3.3.1.1.3- AONCHOTHECA CAUDINFLATA

Esta especie se ha citado en África concretamente en Tanzania (Permin y

cols., 1997). En Europa ha aparecido en diversos países parasitando a aves de corral,
entre los que se encuentran Albania (Leka, 1985), Bélgica (Pouplard y cols., 1958),
Holanda (Permin y cols., 1999), Lituania SSR (Shlikas, 1978; Koblitskene y cols.,
1993). Recientemente, ha sido hallada en Italia parasitando a A. g. saxatilis (Rizzoli y
cols., 1999; Frosio y cols., 2000) y A. barbara (Masala y cols., 1986). En Yugoslavia
aparece parasitando a Tetrao urogallus (Brglez y cols., 1967). En Asia parasita a G.
domesticus en Malasia (Vattanodorn y cols., 1984) y a Columba livia en Pakistán
(Hayat y cols., 1999). En Sudamérica se encontró parasitando a G. domesticus, en
Venezuela (Mayaudon & Montoya, 1969/70) y a Lophortyx californica brunnescens
en Chile (González Acuña, 1997). También ha sido detectada en Nueva Zelanda
(Rickard & Pohl, 1969).
En España solamente se conoce una cita de A. caudinflata parasitando a A.
rufa (Tarazona y cols., 1979).

187
Discusión

3.3.1.1.4- ASCARIDIA GALLI

Ascaridia galli es un nematodo cosmopolita, de distribución muy amplia,

encontrándose en países de todos los continentes y parasitando a un amplio grupo de
hospedadores definitivos.
En África presenta una amplia distribución, encontrándose en Nigeria en aves
de corral (Oyeka, 1989) y en concreto en Gallus gallus (Fakae y cols., 1991); en
Camerún (Mpoame & Agbede, 1995), Etiopía (Abebe y cols., 1997; Eshetu y cols.,
2001), Tanzania (Mbise y cols., 1985 y Permin y cols., 1997), y en Zimbabwe
(Jansen & Pandei, 1989; Mukaratirwa y cols., 2001). Poulsen y cols. (2000) lo citan
al Oeste de África y en Egipto fue denunciado en Passer domesticus niloticus
(Badawy, 2000).
En Europa se recogen también citas de diferentes países. Aparece en aves de
corral en Alemania (Methling y cols., 1994), Bulgaria (Georgiev, 1961), Dinamarca
(Permin, y cols., 1999), Israel (Malkinson y cols., 1987), Italia (Alosi y cols., 1976),
Kazakh SSR (Nesterov, 1973), Latuiam SSR (Kasparsone y cols., 1982), Polonia
(Dzido, 1973; Getler, 1974; Okulewicz & Zlotorycka, 1985; Kuczynska y cols.,
1994; Szelagiewicz y cols., 1998), Rusia (Samedov, 1981), Serbia (Petricevic &
Dimitrijevic, 1997), Sri Lanka (Rysavy y cols., 1973) y la antigua Yugoslavia
(Brglez y cols., 1967; Pavlovic, 2001).
En Asia aparece también ampliamente distribuida en aves de corral en
Indonesia (Salfina y cols., 1990), Irak (Al-Khalidi, 1988), Irán ( Naem, 2000), Japón
(Kagei y cols., 1971) y Pakistán (Yusuf y cols., 1981; Buriro y cols., 1989; Ahmed &
Sinha 1993; Khan y cols., 1994; Maqbool y cols., 1998; Sayyed y cols., 2000; Jan y
cols., 2001). En la India es citado por muchos autores, entre ellos, Gupta & Acharya
(1971), que lo encuentra en Gallus sp., Kumari & Thakur (1999a,b) en la especie G.
g. domesticus, Muraleedharan y cols. (1998) en P. cristatus, y Patel y cols. (2000) en
C. livia. El resto de autores lo citan como parásitos de aves de corral (Uppal &
Chauchan, 1972; University of Agric. Scie. Bangalore, 1979; Matta, 1980; Srinivas y
cols., 1983; Hemalatha y cols., 1987; Sekhar y cols., 1987; Srinivasa y cols., 1989;
Singh y cols., 1993; Choudhury y cols., 1995; Naidu, 1981; Johal & Bala, 1986; Virk
y cols., 1987; Berdia & Johnson, 1989; Yadav & Tandon, 1991; Hirani y cols.,
1999).

188
 Discusión

En Estados Unidos ha sido hallado también en aves de corral por Wilson y

cols. (1994) y en A. chukar (Tibbitts & Babero, 1969). En América del Sur ha sido
citado en distintos países como Brasil (Machado y cols., 1980) en G. gallus, Perú
(Bazalar & Guerrero, 1981) y en Cuba se detectó en G. gallus (Busa & Hernández,
1970), en P. cristatus (Barus, 1970; Barak y cols. 1985) y en gansos (Boado y cols.,
1991).
En la Península Ibérica presenta también una distribución general parasitando
a gallinas, pavo (M. gallopavo), pintada (Numida meleagris), faisán (P. colchicus),
paloma (C. livia), ratonero (Buteo buteo) y la perdiz roja (A. rufa) (López Neyra,
1946, 1947; Medina Blanco, 1947; Miranda Entrenas, 1953; Vázquez Paredes, 1956;
Polo Jover, 1959; Pozo-Lora, 1960; Guevara & Galdón, 1960; Morales Gallego,
1962; Leitao, 1963; Leitao y cols., 1969; Ordas, 1965; Romero Rodríguez, 1972;
Ramón Vericad, 1973; Carvalho Varela, 1975; Reina y cols., 1987; 1992; Martínez-
Moreno y cols., 1989; Ramajo Martín, 1992; Guevara, 1960; Martínez Moreno y
cols., 1989; Reina y cols., 1992).

3.3.1.1.5- BARUSCAPILLARIA OBSIGNATA

Baruscapillaria obsignata es un nematodo con una amplia distribución

geográfica siendo considerado como una especie cosmopolita. Dicho verme se
encuentra en el intestino delgado de distintos hospedadores, fundamentalmente aves
domésticas como la gallina (G. gallus f. dom.), pavo (M. gallopavo), faisán (P.
colchicus), tórtola (Streptopelia decaocto), en distintos tipos de palomas (salvajes,
domésticas y jacobinas) (Hayat y cols., 1999), en la perdiz roja (A. rufa) y en la
europea (P. perdix), en el cisne negro (Cygnus atratus), en el petirrojo americano y
en el pavo real congolense (Atropavo congensis).
En África y concretamente en Zimbabwe lo citan Mukaratirwa y cols. (2001)
parasitando aves de corral.
En Europa ha sido citado en Austria (Kopschitz, 1976), Bélgica (Geeraerts &
Berghen, 1965), Checoslovaquia (Dyk, 1971), Dinamarca (Madsen, 1945, 1951,
1952; Permin y cols., 1999), en Italia parasitando a Alectoris barbara (Masala y
cols., 1986) y en Rusia (Shumilo & Dement’eva, 1963; Sergeeva, 1978, 1979;
Kasparsone, y cols., 1982).

189
Discusión

En lo que se refiere al continente asiático este capillarino ha sido hallado en

Thailandia (Ratanasethakul, y cols., 1985; Ehlers-Bhodigen, 1985), ha sido citado en
la India por Jha (1977) y recientemente en Pakistán por Hayat y cols. (1999).
En América del Norte ha sido citado recientemente en Michigan por
Lindquist (1963), mientras que en América del Sur ha sido denunciada en
Charadriiformes de Cuba (Barus, 1969; Barus & Hernández, 1971) y en Chile
(González y cols., 1974; Toro y cols., 2000).
En la Península Ibérica, el nematodo se ha citado en España en hospedadores
tales como la gallina y la paloma (C. livia) por López-Neyra (1947a,b) y Romero
Rodríguez (1972) en Granada y por Martínez Moreno y cols. (1989) en Córdoba.
Además, en Portugal por Varela (1974) bajo la denominación de Capillaria
obsignata parasitando a la perdiz roja (A. rufa) y bajo el binomio de C. columbae por
Leitao da Silva y cols. (1969).

3.3.1.1.6- EUCOLEUS ANNULATUS

Eucoleus annulatus ha sido citado en hospedadores del género Gallus,

Numida y Meleagridis, en todos los continenetes, pero las referencias son bastante
escasas. Dentro del continente africano hay registradas dos citas, una en Nigeria
(Oyeka, 1989) y otra en Tanzania (Permin y cols., 1997). En Eurasia, se ha
encontrado solamente en Croacia (Richter, 1965) y Malasia (Vattanodorn y cols.,
1984). En América se detectó en USA parasitando a M. gallopavo (Hurst y cols.,
1979). Mientras que en Sudamérica hay citas de esta especie en los países de Cuba
(Barus & Herrera Rodríguez, 1969), Puerto Rico (León & Soldevila, 1978) y
Venezuela (Mayaudon Tarbes & Cedeño, 1967/68). Además, se ha citado en aves
domésticas en Nueva Zelanda (Rickard & Pohl, 1969).

3.3.1.1.7- HETERAKIS GALLINARUM

Heterakis gallinarum es un nematodo intestinal cosmopolita de aves de

corral, especialmente de gallinas y pavos (Madsen, 1950), aunque se ha encontrado
distribuido por todo el mundo parasitando a diferentes especies de aves.
En África ha sido encontrado parasitando a Francolinus africanus (Little,
1993) y en aves de corral en Botswana (Mushi y cols., 2000), Etiopía (Abebe y cols.,

190
 Discusión

1997, Eshetu y cols., 2001), Ghana (Poulsen y cols., 2000), Nigeria (Oyeka, 1989 y
Fakae, 1991) y Tanzania (Permin y cols., 1997b). En Zimbabwe ha sido hallada
parasitando a Numida meleagris y aves de corral (Jansen & Pandey, 1989;
Mukaratirwa y cols., 2001).
En Europa y Asia también se encuentra ampliamente distribuido. Aparece
parasitando a aves de corral en Rusia (Samedov, 1981), Polonia (Dzido, 1973;
Kuczynska y cols., 1994; Getler, 1974; Balicka y cols., 2000), Kazakh SSR
(Nesterov, 1973), Tadzhikistan (Il’yasov, 1971) y Bulgaria (Mutafova, 1976). En la
India existen gran cantidad de denuncias, tanto para aves de corral (Malhotra y cols.,
1982; Choudhury y cols., 1985; Hemalatha y cols., 1987; Singh y cols., 1993) como
para otros hospedadores como Arborophila torqueola (Gupta & Acharya, 1971),
Ceriornis macrolophus (Singh, 1964). Varios autores lo denuncian en especies del
género Gallus (Virk y cols., 1987; Naidu, 1981; Johal & Bala, 1986; Gupta &
Acharya, 1971; Padhi y cols., 1987) y en concreto en la especie G. g. domesticus en
Pakistán (Ahmed, 1990; Sayyed y cols., 2000) y recientemente en la India (Kumari
& Thakur, 1999a). Gupta & Acharya (1971) lo encuentra en N. meleagris. En Korea
se encontró parasitando a A. platyrhynchos (Eom y cols., 1984). En P. perdix lo
encuentra Chiriac y cols. (1972) en Rumania y Tompkins y cols. (2000) en el Reino
Unido. En la antigua Checoslovaquia aparece en Streptopelia decaocto (Dyk, 1971).
En Praga aparece parasitando a Numida meleagris (Svoboda, 1992) y Spakulova &
Mutafova (1987) lo citan en Bulgaria, en Checoslovaquia y Algeria. Parasitando a
gallinas ha sido hallado en Alemania (Methling y cols., 1994) y en Dinamarca
(Permin y cols., 1999). En A. graeca saxitilis (Rizzoli y cols., 1999) y A. barbara
(Masala y cols., 1986) y Phaisanus sp. (Hospes, 1996) ha sido citado en Italia,
Escocia (Pennicot, 1997; Draycott y cols., 2000) y Reino Unido (González Acuña,
1997; Draycott y cols., 2000). Lund y cols. (1975) y Pecci (1977) lo citan en M.
gallopavo. Dawe y cols. (1969) lo encuentran parasitando a Colinus virginianus.
Además, es citado en otros países como Umbria (Moretti y cols., 1992), Irak (Al-
Khalidi, 1988), Irán (Naem, 2000), Indonesia (Salfina y cols., 1990), Eslovaquia
(Birova & Macko, 1983).
En América del Norte, en USA, se ha encontrado parasitando a aves de
corral, entre ellas especies del género Phaisanus, Numida, Meleagris y Colinus
(Chute & Lund, 1974; Pence & Bickel, 1977; Pence y cols., 1980, Dowell y cols.,
1983; Hopkins y cols., 1990; Davidson y cols., 1991) y en Canadá fue citado por

191
Discusión

Riddell & Gajadhar (1988). En América del Sur también en aves de corral de los
géneros Gallus, Lophortyx, Nothoprocya, Pavo, Gallus, Numida y Zenaida ha sido
citado en diferentes países, tales como Venezuela (Chirinos, 1982), Perú (Bazalar &
Guerrero, 1981), Cuba (Barus, 1970, Jurasek y cols., 1977, Boado y cols., 1991),
Chile (González-Acuña, 1997), Brasil (Machado y cols., 1980; Menezes y col, 2001)
y Puerto Rico (León & Soldevila, 1978).
En la Península Ibérica la única cita que existe es la de Reina y cols. (1992)
en la provincia de Cáceres parasitando a A. rufa.

3.3.1.2- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS DE ALECTORIS SPP.

En este apartado, comentaremos los resultados sobre composiciones

cualitativas encontradas por diversos autores en distintas especies del género
Alectoris. En la tabla 3.3.1 se indican las especies halladas en cada una de las
especies hospedadoras, la localización geográfica donde han sido denunciadas y el
autor y año en que fueron citadas.
En el caso de la A. barbara, sólo existe un estudio helmintológico de esta
especie hospedadora, llevado a cabo por Masala y cols. (1986) en la isla de Cerdeña
(Italia). Sin embargo, otras especies del género Alectoris como A. graeca, han sido
motivo de muy diversos estudios.
La riqueza total de especies helmintianas en A. barbara es hasta el momento
de 8 especies de cestodos y 8 de nematodos, resultando mayor en Italia (13) que en
nuestro estudio (7), tanto para cestodos como para nematodos. C. infundibulum, A.
caudinflata, B. obsignata y H. gallinarum aparecieron en ambos estudios. En
Tenerife han aparecido especies que no se presentan en Italia, como L. nigropunctata
y los nematodos A. galli y E. annulatus. Las especies presentes en Italia y ausentes
en nuestro caso pertenecen a los géneros Hymenolepis, Metroliasthes y Raillietina,
dentro de los cestodos, y Acuaria y Allopoda dentro de los nematodos. En ninguno
de los dos casos han sido hallados trematodos.
Se han llevado a cabo estudios con otras especies del género Alectoris en
Europa, Asia y América, siendo A. graeca y A. rufa las más estudiadas (Tabla 3.3.1).
En este género se han denunciado un total de 83 especies de helmintos.
Comparando con A. barbara se observa una riqueza mucho más alta en otras
especies como A. graeca (47), A. rufa (25) y A. chukar (al menos 13), además hay

192
 Discusión

que destacar que en estas tres especies de perdices aparecieron especies de

trematodos, no apareciendo en A. barbara. Sin embargo en A. kakelik y A.
kurdestanica sólo apareció una especie parásita en cada una de ellas, un nematodo y
un cestodo, respectivamente, siendo además helmintos que no han aparecido en
otras especies de Alectoris. En general, aparece un mayor número de nematodos y
cestodos que de trematodos parasitando a las especies de Alectoris.
No se conocen datos previos sobre la parasitofauna de este hospedador en
Canarias, sin embargo en España y Portugal existen trabajos sobre A. rufa, donde se
refleja la alta similaridad de las especies helmintianas presentes en A. rufa de la
Península Ibérica y en A. barbara en Canarias. Todas las especies encontradas en
nuestro estudio fueron denunciadas en la Península con anterioridad a excepción del
nematodo Eucoleus annulatus.
Especies Localización Cita
Alectoris barbara
Cestoda Choanotaenia infundibulum Italia Masala y cols.,1986
Hymenolepis carioca Italia Masala y cols.,1986
Metroliasthes spp. Italia Masala y cols.,1986
Raillietina cesticillus Italia Masala y cols.,1986
Raillietina echinobothrida Italia Masala y cols.,1986
Raillietina friedbergeri Italia Masala y cols.,1986
Raillietina tetragona Italia Masala y cols.,1986
Nematoda Acuaria spp. Italia Masala y cols.,1986
Allopoda spp. Italia Masala y cols.,1986
Capillaria caudinflata Italia Masala y cols.,1986
Capillaria obsignata Italia Masala y cols.,1986
Heterakis gallinarum Italia Masala y cols.,1986
Trichostrongylus tenuis Italia Masala y cols.,1986
Alectoris chukar
Trematoda Dicrocoelium petrovi Bulgaria Vasilev, 1992
Hypoderaeum conoideum Bulgaria Vasilev, 1992
Cestoda Choanotaenia infundibulum Bulgaria Vasilev, 1992
Nematoda Ascaridia galli USA Tibbitts & Babero 1969
Capillaria spp. Grecia Githkopoulos, 1984
Capillaria contorta Grecia Githkopoulos, 1984
Capillaria phasianina Grecia Githkopoulos, 1984
Ganguleterakis sp. Bulgaria Vasilev, 1992
Ganguleterakis altaica Bulgaria Vasilev, 1992

193
Discusión

Ganguleterakis macroura Bulgaria Vasilev, 1992

Ganguleterakis tenuicauda Bulgaria Vasilev, 1992
Heterakis sp. Bulgaria Vasilev, 1992
Streptocara crassicauda Bulgaria Vasilev, 1992
Alectoris graeca
Trematoda Brachylaemus fuscatus Kazakhstan Gvozdev, 1956
Roma Rizzoli y cols., 1999
Corrigia corrigia Kazakhstan Gvozdev, 1956
experim. Panin & Romanenko, 1978
experim. Romanenko, 1979
Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Corrigia skrjabini Rusia Akhumyan & K., 1982
Postharmostomum gallinum Kazakhstan Gvozdev, 1956
Roma Rizzoli y cols., 1999
Tamerlania zarudnyi Kazakhstan Gvozdev, 1956
Cestoda Choanotaenia infundibulum URSS Akhumyan & K., 1982
Francia Belleau & Léonard, 1991
Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Davainea andrei Bulgaria Petrova, 1978
Davainea proglottina Kazakhstan Gvozdev, 1956
Dicranotaenia carioca Kazakhstan Gvozdev, 1956
Hymenolepis sp. Kazakhstan Gvozdev, 1956
Hymenolepis sp. Francia Belleau & Léonard, 1991
Hymenolepis graeca India Johri, 1960
Metroliasthes lucida Francia Belleau & Léonard, 1991
Raillietina (R.) circumvallata Kazakhstan Gvozdev, 1956
Raillietina echinobothrida Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Raillietina friedbergeri URSS Akhumyan & K., 1982
Raillietina (R.) graeca Kazakhstan Gvozdev, 1956
Raillietina (R.) korkei Kazakhstan Gvozdev, 1956
Raillietina skrjabini URSS Akhumyan & K., 1982
Raillietina tetragona Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Rhabdometra dogieli URSS Akhumyan & K., 1982
Rhabdometra nigropunctata URSS Tashliev & Olovkova, 1973
Kazakhstan Gvozdev, 1956
Skrjabinia (S.) bolivari URSS Akhumyan & K., 1982
Tetrathyridium variable Kazakhstan Gvozdev, 1956
Variolepis farciminosa Israel Schmidt, 1986
Nematoda Acuaria harmulosa Francia Belleau & Léonard, 1991
Acuaria spinosa URSS Akhumyan & K., 1982

194
 Discusión

Aonchoteca caudinflata Italia Rizzoli y cols., 1999

Ascaridia compar Kazakhstan Gvozdev, 1956
Baylisascaris (larvae) ? Sass & Gorgacz, 1978
Capillaria sp. Francia Belleau & Léonard, 1991
Cheilospirura gruveli Kazakhstan Gvozdev, 1956
Cheilospirura spinosa Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Cyrnea eurycerca Kazakhstan Gvozdev, 1956
URSS Barus y cols., 1977
Ganguleterakis altaicus Kazakhstan Gvozdev, 1956
Heterakis altaica Italia Rizzoli y cols., 1999
Heterakis dispar Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Heterakis gallinarum Kazakhstan Gvozdev, 1956
Francia Belleau & Léonard, 1991
India Mir y cols., 1996
Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Italia Rizzoli y cols. 1999
Heterakis tenuicauda Francia Belleau & Léonard, 1991
Italia Rizzoli y cols., 1997; 1999
Italia Frosio y cols., 2000
Oxyspirura schulzi Kazakhstan Gvozdev, 1956
Oxyspirura rijikovi Tadzhikist. Borgarenko, 1980
Seudocyrnea colini Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Seudocyrnea eurycerca Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Subulura brumpti Kazakhstan Gvozdev, 1956
Subulura coturnicis URSS Akhumyan & K., 1982
Subulura differens Turquía Koroglu & Tasan, 1996
Tetrameres timopheevoi Kazakhstan Gvozdev, 1956
Alectoris kakelik
Nematoda Splendidofilaria gvozdevi URRS Sonin & Barus, 1978
Tajikstan Borgarenko, 1984
Alectoris kurdestanica
Cestoda Cotugnia latiproglottina Irak Sawada y col,1990
Alectoris rufa
Trematoda Brachylaemus sp. España Tarazona y cols., 1978
Brachylaemus fuscatus Italia Perrucci y cols., 1997
Conspicuum alectoris Portugal Varela, 1974
Cestoda Choanotaenia infundibulum España Tarazona y cols., 1978
Paradicranotaenia anormalis España Tarazona y cols., 1978
Raillietina (P.) bolivari Portugal Varela, 1974
España Tarazona y cols., 1978

195
Discusión

España Illescas-Gómez & G.G., 1987

Raillietina (R.) micracantha España Tarazona y cols., 1978
Raillietina tetragona España Reina y cols., 1992
Rhabdometra nigropunctata Portugal Varela, 1974
España Tarazona y cols., 1978
España Illescas Gómez,
Nematoda Acuaria gruweli España Tarazona y cols., 1978
Ascaridia galli Italia Macchioni & M., 1982
España Reina y cols., 1992
Avioserpens mosgovoyi España Cordero del Campillo y cols., 1994
Capillaria sp. Italia Govoni & Maestrini, 1979
España Reina y cols., 1992
Capillaria caudinflata España Tarazona y cols., 1978
Capillaria contorta España Reina y cols., 1992
España Pizarro y cols., 2000
Capillaria obsignata Portugal Varela, 1974
España Reina y cols., 1992
Cheilospirura gruveli Portugal Varela, 1974
Cyrnea parroti Portugal Varela, 1974
Portugal Varela, 1974
Eustrongylides mergorum España Cordero del Campillo y cols., 1994
Heterakis dispar Portugal Varela, 1974
España Reina y cols., 1992
Heterakis gallinarum España Tarazona y cols., 1978
España Reina y cols., 1992
Portugal Varela, 1974
Heterakis tenuicaudata España Tarazona y cols., 1978
Strongylida sp. España Reina y cols., 1992
Subulura suctoria Portugal Varela, 1974
España Tarazona y cols., 1978
Trichostrongylus tenuis España Tarazona y cols., 1978

Tabla 3.3.1- Helmintofaunas parásitas de Alectoris spp. Especies denunciadas,

localización geográfica y referencia.

196
 Discusión

3.3.2- SOBRE LA HELMINTOFAUNA DE CHLAMYDOTIS UNDULATA

JACKIN, 1784

El análisis helmintológico de los cinco ejemplares de C. undulata estudiados

ha permitido la detección de únicamente 3 especies de cestodos parásitos.

CESTODA

Pseudidiogenes nana
Otiditaenia conoides
Hispaniolepis villosa

3.3.2.1- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS HALLADOS EN

CHLAMYDOTIS UNDULATA JACKIN, 1784

A continuación se describe la distribución geográfica de las especies de

parásitos halladas en Chlamydotis undulata, y se señala los hospedadores en los que
ha sido denunciada cada una.

3.3.2.1.1- PSEUDIDIOGENES NANA

A nivel genérico se considera de distribución cosmopolita (Jones & Bray,

1994). A nivel específico hay muy pocas referencias, se resumen a las citas aportadas
por Illescas (1981; 1991a,b), Navarrete y cols. (1986) y Reina y cols. (1987). Esta
especie se conocía antes como Idiogenes otidis var. nana Fuhrmann, 1925, y así fue
citado en varias ocasiones en España, parasitando ejemplares de Otis tarda
(Avutarda común) procedentes de la provincia de Badajoz y Cáceres (Cordero del
Campillo y cols., 1994; Casanova y cols., 1997).

3.3.2.1.2- OTIDITAENIA CONOIDES

La especie O. conoides está distribuida por África y Asia (Baer, 1955). Se ha

encontrado en diferentes especies hospedadoras: Otis tarda, Choriotis arabs, C. kori,
Lophotis ruficristata, Neotis denhami, N. cafra y Lissotis melanogaster (Baer, 1955).
En España ha sido citada con el nombre de Schistometra conoides en avutarda (Otis

197
Discusión

tarda) en Badajoz y Cáceres (Illescas Gómez, 1981; Reina, 1987, Reina y cols.,
1992) y como O. conoides en O. tarda (Casanova y cols., 1997).

3.3.2.1.3- HISPANIOLEPIS VILLOSA

Hay pocas referencias en cuanto a la distribución de este helminto. Según

Schmidt (1986) se encuentra en Europa en O. tarda. En Checoslovaquia ha sido
citado como parásito de O. tarda (Sitko, 1995). En España también en avutardas (O.
tarda) en las provincias de Badajoz, Cáceres, Granada y León (López-Neyra 1941;
Reina y cols., 1987; 1992; Casanova y cols., 1997).

3.3.2.2- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS DE CHLAMYDOTIS SPP.

Y OTIS SPP.

En el caso de la hubara, consideraremos separadamente los estudios llevados

a cabo con esta especie hospedadora, de aquellos efectuados en una especie muy
próxima a ella como es la avutarda, Otis tarda. Ello es debido a que la hubara ha sido
una especie helmintológicamente muy poco estudiada y los datos que se poseen
sobre su helmintofauna parásita son muy escasos pero claramente similares a las de
O. tarda. En la tabla 3.3.2 se indican las especies halladas en cada una de las
especies hospedadoras, la localización geográfica donde han sido denunciadas y el
autor y año en que fueron citadas.
Como se observa en la tabla 3.3.2 dentro del género Chlamydotis solamente
se ha estudiado una especie tanto en Europa como en África y son pocos los trabajos
referentes a su parasitofauna. Para comparar, se ha revisado también la parasitofauna
encontrada en Otis tarda en estudios llevados a cabo en Europa y Asia, al ser una
especie cercana al género Chlamydotis. La riqueza total presentada por C. undulata
es de 15 especies; 9 cestodos, 4 nematodos y 2 acantocéfalos. La helmintofauna
detectada en nuestro estudio está compuesta solamente por 3 especies de cestodos los
cuales ya habían sido citados en C. undulata y Otis tarda en la Península Ibérica.

198
 Discusión

Especie Localización Cita

Chlamydotis undulata macqueeni
Cestoda Ascometra choriotidis Emiratos Árabes Jones y cols., 1996a
Ascometra vestita Emiratos Árabes Jones y cols., 1996a
Hispaniolepis falsata Emiratos Árabes Jones y cols., 1996b
Hispaniolepis villosa República Checa Rysavy & Sitko, 1995
España Navarrete y cols., 1986
Idiogenes sp. Emiratos Árabes Jones y cols., 1996a
Idiogenes otidis España Illescas, 1991a,b
España Navarrete y cols., 1986
Otiditaenia conoides Emiratos Árabes Jones y cols., 1996b
España Illescas, 1991a,b
España Navarrete y cols., 1986
Otiditaenia macqueeni Emiratos Árabes Jones y cols., 1996
África Baer, 1955
Raillietina neyra Emiratos Árabes Jones y cols., 1996
Nematoda Allodapa sp. Emiratos Árabes Jones y cols., 1996b
Harteria rotundata Emiratos Árabes Jones y cols., 1996b
Heterakis islonche España Reina y cols., 1992
Trichostrongylus tennuis España Reina y cols., 1992
Acantoc. Centrorhynchus lancea Emiratos Árabes Jones y cols., 1996b
Mediorhynchus taeniatus Emiratos Árabes Jones y cols., 1996b
Otis tarda
Cestoda Ersinogenes spinatum Rusia Spasskaya, 1961
Hispaniolepis villosa España Reina y cols., 1987; 1992
Idiogenes otidis España Illescas Gómez, 1981
España Reina y cols., 1987; 1992
Idiogenes skrjabini Mongolia Movsesyan, 1968
Schistometra conoides España Illescas Gómez, 1981
España Reina y cols., 1987; 1992
Nematoda Heterakis sp. España Reina y cols., 1987; 1992
Heterakis isolenche España Reina y cols., 1992
Histiocephalus otidis Tajikistan Borgarenko, 1984
Trichostrongylus tennuis España Reina y cols., 1992

Tabla 3.3.2- Helmintofaunas parásitas de Chlamydotis spp. y Otis spp. Especies

denunciadas, localización geográfica y referencia

199
Discusión

3.3.3- SOBRE LA HELMINTOFAUNA DE COLUMBA LIVIA GMELIN, 1789

El análisis helmintológico los ejemplares de C. livia estudiados ha permitido

la detección de 5 especies de helmintos parásitos, una especie de cestodo y cuatro
especies de nematodos.
CESTODA

Railllietina micracantha

NEMATODA

Aonchotheca sp.
Tetrameres fissispina
Synhimantus (Dispharynx) spiralis
Ascaridia columbae

3.3.3.1- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS HALLADOS EN

COLUMBA LIVIA GMELIN, 1789

En este apartado se realiza una revisión de la distribución que presentan los

helmintos encontrados por nosotros en Columba livia.

3.3.3.1.1- RAILLIETINA MICRACANTHA

Raillietina es un género de cestodos cosmopolita en mamíferos y aves. Es

difícil establecer el rango geográfico y de hospedadores definitivos de las especies de
este género debido a la disparidad de sinonimias que aparecen en la bibliografía
(Schmidt, 1986; Jones & Bray, 1994). La distribución geográfica de R. micracantha
es muy amplia habiéndose detectado en el norte de África, Europa y el Turquenistan
ruso. Entre los hospedadores citados por distintos autores están Turdus turtur, C.
livia, C. livia domestica y Stigmatopoelia (Schmidt, 1986).
Este cestodo está presente en la Península Ibérica habiendo sido citado en C.
livia domestica por López Neyra (1944) en Granada y por Martínez Moreno y cols.
(1989) en Córdoba. Tarazona (1955; 1974) y Tarazona y cols. (1978) la aíslan de A.
rufa en la provincia de Huesca. En Canarias Castillo-Remiro y cols. (1989) y Gijón-
Botella y cols. (1989) lo citan en C. livia var.

200
 Discusión

3.3.3.1.2- AONCHOTHECA SP.

En cuanto a la distribución geográfica, no podemos decir nada acerca de la

misma por quedar innominada. Las especies del género Aonchotheca presentan cada
una de ellas una distribución geográfica concreta.

3.3.3.1.3- TETRAMERES FISSISPINA

El nematodo T. fissispina presenta una amplia distribución geográfica. Ha

sido citado en África parasitando a aves de corral en Nigeria (Sa’idu y cols., 1994;
Fatihu y cols., 1992) y al oeste, en Ghana, parasitando gallinas (Poulsen y cols.,
2000). En el continente europeo es la única especie del género que ha sido citada. En
Portugal ha sido denunciada por diversos autores (Leitao da Silva, 1963; Leitao da
Silva y cols., 1969). En Alemania ha sido citado por Graubmann & Grafner (1967) y
en Noruega por Bakke (1970 a, b), constituyendo primeras citas en dicho país. En
Rusia lo citan Luzhkov (1973) y Markov (1976), en Eslovaquia por Spakulova y
cols. (1991) y Birova y cols. (1990) parasitando a Anas platyrhynchos.
En Asia existen denuncias en Thailandia (Ehlers-Bhodigen, 1985), Japón
(Sato & Masangkai, 1985; Nakamura & Asakawa, 2001) y en China ha aparecido
parasitando al faisán Chrysolophus amherstiae (Li Shiu Rong y cols., 1998). En
América se ha citado en USA parasitando a Anas platyrhynchos (Fedynichi & Pence,
1994) y en Chile, Toro y cols. (1999) denuncian a Tetrameres spp. parasitando a
Columba livia.
T. fissispina parasita hospedadores definitivos muy diversos, dentro de las
aves tales como distintas especies de Anseriformes (A. platyrhynchos, A. strepera y
A. circia entre otras) y aves domésticas como la gallina y el gallo. Asimismo, ha sido
detectado parasitando a aves silvestres como gaviotas (L. larus), tardonas (Tardona
tardona) y a distintas Columbiformes como la paloma doméstica (C. livia
domestica), la paloma torcaz (C. palumbus) y la paloma zurita (C. oenas).
En España ha sido citado por distintos autores en distintas especies de aves.
Cuezva Samaniego y cols. (1954) lo detectan en Vizcaya en paloma doméstica.
Carballeira Tella y cols. (1957) lo denuncian en Lugo. Asimismo es citado por
Romero Rodríguez (1972) y por Castañón Ordóñez y cols. (1983) en Gijón, en
palomas pertenecientes a distintas variedades y en estado de libertad y semilibertad.
Por último Cordero y cols. (1980) lo detectaron en palomas de Córdoba, Lugo,

201
Discusión

Vizcaya y Portugal, Martínez Moreno y cols. (1989) también en Córdoba, y

posteriormente Reina y cols. (1992) en Cáceres.

3.3.3.1.4- SYNHIMANTUS (DISPHARYNX) SPIRALIS

Synhimantus (D.) spiralis es un helminto de distribución cosmopolita

ampliamente distribuido por diversas áreas geográficas, habiendo sido citado en
Europa, Asia, África, Australia, Norteamérica y Sudamérica, en repetidas ocasiones.
Este nematodo se presenta asociado, fundamentalmente a diversas Aves
terrestres como Astur, Accipiter Alectoris, Bonasa, Caccabis, Ciconia, Colinus,
Columba, Coracias, Corvus, Coturnix, Gallus, Phasianus, Meleagris, Metopidius,
Numida, Quiscalus, Passer, Perdix, Planesticus, Turdus.
Esta especie parece ser más frecuente en Galliformes que en Columbiformes
o Paseriformes (Hwang y cols., 1961). Respecto a los columbiformes ha sido citado
únicamente en una paloma en Bélgica (Cotteleer, 1964) y recientemente en el mismo
hospedador en Italia (Tacconi y cols., 1993).
Numerosos autores han denunciado nuevos hospedadores para este parásito,
tales como Pavo cristatus (Barus, 1970), Upupa epops, Bubo bubo, Sturnus vulgaris
(Jehan, 1974), Alcedo atthis bengalensis y Clamator jacobini (Majumdar, 1975) en
la India, Tympanuchus cupido (Peterson y cols., 1998) en USA, Lophortyx
californica (González Acuña, 1997) en Chile y Falco tinnunculus (Alberti y cols.,
1996).
Recientemente, aparecen numerosas citas de esta especie en todo el mundo.
En África ha aparecido en Tanzania (Mbise y cols., 1985), Nigeria (Fatihu y cols.,
1992; Fakae y col, 1991), Camerún (Mpoame & Agbede, 1995), Sudáfrica (Verster
& Ptasinska-Kloryga, 1987), Zimbabwe (Jansen & Pandey, 1989; Vassilev & Jooste,
1991) y, más recientemente en Botswana (Mushi, y cols., 2000a,b). En América del
Norte aparecen diferentes citas, en USA (Davidson y cols., 1991; Peterson y cols.,
1998) y en América del Sur, en Venezuela (Mayaudon Tarbes & Cedeño, 1967/68),
Brasil (Faria Duarte & Dórea, 1987) Chile (González Acuña, 1997; Toro y cols.,
1999) y en Cuba (Barus, 1970). También hay nuevas citas para el continente europeo
y Asia, donde se nombran países como Polonia (Okulewicz & Kozak, 1987), Italia
(Tacconi y cols., 1993) e Indonesia (Salfina & Tarmudji, 1990).

202
 Discusión

En Norte América S. (D.) spiralis ha sido hallado parasitando a Colinus

virginianus (Williams y cols., 2000; Moore & Simberloff 1990), Callipepla
californica (Moore y cols., 1988), Tympanuchus cupido attwateri (Markus, 1996),
Epidonax minimus (Bolette, 1998b), Colaptseau ratuslateus (Bolette, 1998a),
Polytelis alexandrae (Bolette, 1998c). En Sudamérica Carvalho y Bencke (1992) lo
denuncian en gorriones de Brasil. En África fue citada a S. (D.) spiralis en gallinas
de Tanzania (Permin, y cols., 1997) y de Zimbabwe (Mukaratirwa y cols., 2001).
El helminto ha sido hallado en distintas regiones españolas, tales como
Alicante, diversos puntos de Andalucía y Vizcaya (López Neyra, 1947a; Pijuan
Jiménez, 1949; García del Escobal, 1960; Romero Rodríguez, 1972; Martínez y
cols., 1947b; Martínez-Moreno y cols., 1989), así como en Portugal (Leitao da Silva,
1963; Leitao da Silva y cols., 1969), parasitando gallinas y palomas domésticas.
Algunos de los mencionados autores citan al nematodo como Dispharynx nasuta y
bajo esta nominación Gutiérrez y cols. (1982) lo detectan en un nuevo hospedador en
España, la urraca (Pica pica).

3.3.3.1.5- ASCARIDIA COLUMBAE

Ascaridia columbae es un helminto detectado con una gran frecuencia. Su

distribución geográfica es muy amplia, habiendo sido hallado en Europa, Asia,
África y América.
En África fue detectada recientemente en Botswana (Mushi y cols., 2000a,b).
En lo que se refiere al continente americano ha sido citado tanto en América del
Norte, en EEUU por Wehr & Hwang (1959; 1964); Hwang & Wehr (1962),
Lindquist y cols. (1963), Helfer & Dickinson (1976a,b), Melendez & Lindquist y
cols. (1979), Panigraphy, y cols. (1982), como en América del Sur, en Brasil
(Oliveira y cols., 2000), Cuba (Barus, 1969) y Chile (Toro y cols., 1999).
En el continente asiático el verme ha sido encontrado también en numerosos
países, como la India (Gupta & Acharaya, 1971; Wajihullah y cols., 1986), Japón
(Kikuchi y cols., 1976; Takei & Sakurai, 1976; Kikuchi & Oshima, 1976) y Pakistán
(Hayat y col, 1999).
Dicho verme, ha sido citado por diversos autores en varios países europeos,
tales como Bélgica (Geeraerts & Berghen, 1965; Cotteleer & Famere, 1978; Institut
National des Recherches Veterinaires, 1984-85), Portugal (Silva, y cols., 1963; Silva

203
Discusión

y cols., 1969), Rusia (Shumilo & Dement’eva, 1963; Tverdokhlebou, 1967) y Viena
(Kopschitz, 1967).
A. columbae se encuentra asociado principalmente a la paloma doméstica (C.
livia var.), aunque también ha sido citado como hospedador definitivo la paloma
sabanera (Zenaida aurita zenaida) por Barus & Herrera-Rodríguez (1969) en Cuba.
En España, la distribución geográfica de dicho parásito se extiende a casi la
totalidad de la Península, habiendo sido citado en Córdoba y en muchas localidades
andaluzas por Castejón (1922), Pozo-Lora (1960), Romero Rodríguez (1972) y
Martínez Moreno y cols. (1989), en Granada por López-Neyra (1946, 1947a) y en el
norte de España por Anadon (1954) y Carballeira Tella y cols. (1957).

3.3.3.2- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS DE COLUMBA SPP.

En el caso de la paloma, esta ha sido una especie hospedadora muy estudiada

helmintológicamente. Debido a la gran cantidad de estudios que se encuentran en la
bibliografía, en este apartado de faunística, consideraremos tan solo aquellos estudios
más importantes o de carácter recopilatorio. Así, reducimos de forma importante el
número de referencias sin perder información acerca de los espectros helmintianos
denunciados en este hospedador. También como en el caso de las especies anteriores,
efectuaremos un estudio comparado con otros representantes del género.
En este apartado, comentaremos los resultados sobre composiciones
cualitativas encontradas por diversos autores en distintas especies del género
Columba. En la tabla 3.3.3, se indican las especies halladas en cada una de las
especies hospedadoras, la localización geográfica donde han sido denunciadas y el
autor y año en que fueron citadas.
Columba livia es la especie del género Columba más estudiada desde el punto
de vista helmintológico. Además, se han estudiado también C. inornata en Puerto
Rico y C. oeans en España (sólo existe un trabajo en cada una de ellas). En estas dos
últimas únicamente se detectó una especie parásita en cada una de ellas, el trematodo
Tanaisia bragai en C. inornata (Arnizaut y cols., 1992) y el cestodo Raillietina
echinobothrida en C. oenas (Cordero del Campillo y cols., 1994). De estas dos
especies, R. echinobothrida ha sido denunciada también en C. livia en España
(Cordero del Campillo y cols., 1994), mientras T. bragai no ha sido nunca citada en
C. livia.

204
 Discusión

En general, parasitando a hospedadores del género Columba han sido

denunciadas un total de 47 especies de helmintos, 46 de ellas citadas en C. livia (4
especies de trematodos, 25 especies de cestodos y 17 de nematodos).
La única cita previa de helmintos en C. livia en Canarias es la de Gijón-
Botella y cols. (1989). Estos autores hallaron el cestodo R. micracantha, también
presente en las palomas examinadas en nuestro estudio. Sin embargo, no existe
ninguna cita previa de nematodos para este hospedador, siendo las cuatro especies
encontradas en nuestro estudio, nuevas citas para Canarias.
En comparación con África, hay una cierta similaridad en la helmintofauna
presentada por los ejemplares de C. livia con especies comunes, no apareciendo en
ningún caso trematodos digénidos. En los dos casos aparecen especies del género
Raillietina, no pudiendo comparar a nivel específico, ya que en África las especies
quedaron innominadas. En África aparece el cestodo Cotugnia digonopora, que hasta
el momento parece ausente en Canarias. En cuanto a los nematodos, en África
solamente aparecen tres especies (una de ellas indeterminada) de las que únicamente
A. columbae, aparece en la helmintofauna de C. livia en Canarias.
Respecto a la Península Ibérica, la riqueza que se presenta en C. livia es
superior a la encontrada por nosotros en Canarias, con un total de dos especies de
trematodos, once de cestodos y siete de nematodos, entre las que se encuentran todas
las especies detectadas en Tenerife.
Igual que ocurre en Canarias, ni en América ni en Asia han aparecido
especies de trematodos. Respecto a los cestodos en estos dos continentes se observa
un mayor número de especies y estando ausente R. micracantha, aunque sí aparecen
especies pertenecientes a este género. En América aparecen un mayor número de
nematodos, con especies comunes con nuestro estudio como A. columbae y S.
spiralis. Tetrameres fissispina y los representantes del género Aonchotheca están
ausentes en la fauna de helmintos de C. livia en América. En esta nematodofauna
americana no aparece ninguna especie común con Asia, donde solamente se ha
detectado A. galli, un representante del género Ascaridia que sí que aparece en
Canarias.

205
 Discusión

Especies Localización Autor

Columba livia
Trematoda Brachylaemus columbae España Martínez Moreno y cols., 1989
Brachylaima fuscata Italia Catelli y cols., 1999
Campanulotes compar Belgrado Kulisici, 1988
Echinoparyphium recurvatum Belgrado Kulisici, 1988; 1989
España Cordero del Campillo y cols., 1994
Cestoda Aporina delafondi España Martínez Moreno y cols., 1989
Choanotaenia infundibulum Italia Tacconi y cols., 1993
España Cordero del Campillo y cols., 1994
Cotugnia digonopora Egipto Ibrahim y cols., 1995
India Patel y cols., 2000
Cotugnia salpuliensis Irak Sawada y col, 1990
Davainea proglottina Belgrado Kulisic y cols., 1996
Hymenolepis corodobensis España Martínez Moreno y cols., 1989
Killigrewia chandigarhensis India Duggal & Gupta, 1987
Killigrewia delafondi España Cordero del Campillo y cols., 1994
Paradicranotaenia sp. Italia Catelli y cols., 1999
Paradicranotaenia anormalis España Cordero del Campillo y cols., 1994
Raillietina sp. Botswana Mushi y cols., 2000b
Brasil Oliveira y cols., 2000
Raillietina (R.) beppuarsis Japón Kugi, 1992
Raillietina (S.) bonini Bruselas Bernard & B., 1987
Yugoslavia Kulisici, 1988; 1989a
Brasil Silva y cols., 1990
Italia Catelli y cols., 1999
Raillietina carpoghagi Irak Sawada y cols., 1990
Raillietina (S.) cesticillus India Kurkure y cols.,, 1998
Raillietina (R.) echinobothrida España Cordero del Campillo y cols., 1994
Raillietina (R.) fragilis India Duggal & Gupta, 1987
Raillietina (R.) japonensis Japón Kugi, 1992
Raillietina (R.) joyeuxi España Cordero del Campillo y cols., 1994
Raillietina (R.) kyushvensis Japón Kugi, 1992
Raillietina (R.) micracantha España López Neyra, 1944
Raillietina (R.) micracantha Canarias, España Gijón-Botella y cols., 1989
España Martínez Moreno y cols., 1989
Raillietina (F.) pluriuncinata España Cordero del Campillo y cols., 1994
Raillietina tetragona Grecia Githkopoulos & L., 1987

206
 Discusión

Italia Tacconi y cols., 1993

Belgrado Kulisic y cols., 1996
Sobolevicanthus columbae España Martínez Moreno y cols., 1989
Staphylepis cordobensis España Cordero del Campillo y cols., 1994
Nematoda Ascaridia sp. Nigeria Umech, 1999
Ascaridia columbae Bruselas Bernard & B., 1987
Grecia Githkopoulos & L., 1987
Yugoslavia Kulisici, 1988
Yugoslavia Filkovic y cols., 1989
Belgrado Kulisik, 1989a
España Martínez Moreno y cols., 1989
Brasil Silva y cols., 1990
Brasil Oliveira y cols., 2000
Italia Tacconi y cols., 1993
Egipto Ibrahim y cols., 1995
Belgrado Kulisic y cols., 1996
Italia Catelli y cols., 1999
Botswana Mushi y cols., 2000c
Ascaridia galli España Martínez Moreno y cols., 1989
India Patel y cols., 2000
Baylisascaris procyonis (larvae) Canadá Coates y cols., 1995
Capillaria annulata Belgrado Kulisic & M., 1996
Capillaria caudinflata Bruselas Bernard & B., 1987
Grecia Githkopoulos & L., 1987
España Reina y cols., 1992
Italia Catelli y cols., 1999
Capillaria columbae Yugoslavia Kulisici, 1988; 1989a
España Martínez Moreno y cols., 1989
Brasil Silva y cols., 1990
Belgrado Kulisic & M., 1996
Capillaria gallinae Yugoslavia Kulisici, 1988
Belgrado Kulisic, 1989a
Belgrado Kulisic & M., 1996
Capillaria obsignata Bruselas Bernard & B., 1987
Grecia Githkopoulos & L., 1987
España Martínez Moreno y cols., 1989
España Reina y cols., 1992
Egipto Ibrahim y cols., 1995
Italia Catelli y cols., 1999
Heterakis gallinarum Belgrado Kulisic & M., 1996

207
 Discusión

Ornithostrongylus quadriradiatus Belgrado Kulisic, 1989b

Brasil Silva y cols., 1990
Syngamus traquea Belgrado Kulisic & M., 1996
Synhimantus (D.) spiralis España Martínez Moreno y cols., 1989
Italia Tacconi y cols., 1993
Cuba Méndez y cols., 1998
Turquía Gicik, 1998
Italia Catelli y cols., 1999
Brasil Silva y cols., 1990
Botswana Mushi y cols., 2000a
Tetrameres fissispina España Castañón-Ordóñez, 1983
España Martínez Moreno y cols., 1989
España Reina y cols., 1992
Italia Catelli y cols., 1999
Trichostrongylus spp. Italia Catelli y cols., 1999
Tropisurus confusus Cuba Méndez y cols., 1998
Columba inornata
Trematoda Tanaisia bragai Puerto Rico Arnizaut y cols., 1992
Columba oenas
Cestoda Raillietina (R.) echinobothrida España Cordero del Campillo y cols., 1994

Tabla 3.3.3- Helmintofaunas parásitas de Columba spp. Especies denunciadas,

localización geográfica y referencia

208
 Discusión

3.3.4- SOBRE LA HELMINTOFAUNA DE FULICA ATRA LINNAEUS, 1758

El análisis helmintológico de F. atra ha permitido la detección de 2 especies

de helmintos parásitos, una especie de trematodo digénido y una especie de
nematodos.

TREMATODA

Paramonostomum sp.

NEMATODA

Capillaria sp.

3.3.4.1- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS HALLADOS EN FULICA

ATRA LINNAEUS, 1758

En este apartado señalamos la distribución geográfica que presentan los

helmintos que hemos encontrado en la focha común en este estudio.

3.3.4.1.1- PARAMONOSTOMUM SP.

No nos ha sido posible determinar la distribución geográfica de nuestra

especie, ya que no existe ninguna descripción específica que coincida con la hallada
por nosotros. Como hemos comentado anteriormente, el género Paramonostomum
se ha detectado en F. atra en China (Kuc, 1938), en la India (Baugh, 1958) y
Hungría (Matskási, 1974).

3.3.4.1.2- CAPILLARIA SP.

No se puede indicar la distribución geográfica de esta especie, ya que está

identificada solamente a nivel genérico. Dentro de Capillaria s.l. hay descritas unas
300 especies parásitas de un amplio rango de hospedadores, tanto de peces como de
mamíferos y aves (Anderson, 2000).

209
Discusión

3.3.4.2- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS DE FULICA SPP.

En este apartado, comentaremos los resultados sobre composiciones

cualitativas encontradas por diversos autores en distintas especies del género Fulica.
En la tabla 3.3.4 se indican las especies halladas en cada una de las especies
hospedadoras, la localización geográfica donde han sido denunciadas y el autor y año
en que fueron citadas.
La focha común, ha sido una de las especies más estudiadas
helmintológicamente dentro del género Fulica. Además de comparar nuestros
resultados con los obtenidos por diversos autores en esta especie hospedadora,
también efectuaremos un estudio comparado con otros representantes del género.
Seis especies del género Fulica han sido estudiadas helmintológicamente en
América del Norte, América del Sur, África, Europa y Asia. Sin duda, la especie más
estudiada ha sido F. atra. (Tabla 3.3.4). En todos estos hospedadores han sido
denunciadas 75 especies de helmintos (38 especies de trematodos digénidos, 12
especies de cestodos y 5 especies de nematodos). En la antigua Checoslovaquia ha
sido hallada también una especie de acantocéfalo, Phillicolis anatis (Babicka &
Vogtek, 1972), siendo el único acantocéfalo citado en Fulica spp.
En Canarias, habían sido ya citadas dos especies de Trematodos, Harrahium
halli y Transcoelum oculeum (Gijón Botella & López Román, 1986; López Román y
cols., 1982).
No existe ninguna denuncia de un notocotílido en F. atra con las características
morfológicas y morfométricas halladas en nuestros ejemplares. Entre los notocotílidos
aislados de F. atra se han detectado muy pocas especies del género Paramonostomum.
La primera denuncia, realizada por Kuc (1938), para este hospedador fue la de P.
macrostomum Kuc, 1938 en Fulica atra atra de China. La segunda cita de digénidos
de este género fue P. fulicai (Baugh, 1958) en la India. Posteriormente, la especie P.
bucephalae fue detectada en Hungría (Matskási, 1974).
En todas las especies del género Fulica nos aparecen representantes de la
familia Notocotylidae, excepto en F. rufifron. Sin embargo, sólo en F. atra aparecen
los del género Paramonostomum. A pesar de que en nuestro estudio no hemos
hallado ninguna especie de cestodo, las especies que han sido citadas parasitando a
Fulica spp. son fundamentalmete representantes de la familia Hymenolepididae del
género Diorchis. Sólo han sido citados capilarinos parasitando a F. americana y F.

210
 Discusión

cristata, en estos casos dichos ejemplares quedaron innominados por lo cual

desconocemos si se trata de la misma especie hallada por nosotros en Canarias.

Especies Localización Autor

Fulica americana
Trematoda Amidostomum fulicae USA Eley, 1976
Conspicuum icteridorum USA Kinsella, 1973
Cyclocoelum mutabile USA Eley, 1976
Cyclocoelum oculeum USA Taft, 1972
USA Dyer, 1977
USA Branton, 1985
Canadá McLaughlin, 1986
Echinostoma chloropodis USA Eley, 1976
Echinostoma revolutum USA Eley, 1976
Notocotylus pacifer USA Eley, 1976
Pelecitus fulicatrae Canadá Bartlett & Anderson, 1987b
Canadá Anderson & Bartlett, 1994
Philophthalmus sp. USA Alicata & Noda, 1960
Polimorphus minutus USA Eley, 1976
Polimorphus trochus USA Eley, 1976
Prosthogonimus ovatus USA Kinsella, 1973
Cestoda Cloacotaenia megalopes USA Eley, 1976
Diorchis inflata USA Eley, 1976
Nematoda Capillaria sp. USA Kinsella, 1973
Chandlerella bushi Canadá Bartlett & Anderson, 1987a
Hystrichis tricolor USA Kinsella, 1973
Splendidofilaria caperata Canadá Bartlett & Anderson, 1987a
Fulica armillata
Cestoda Diorchis pararansoni Argentina Tanzola, 1992
Fulica atra
Trematoda Amidostomum fulicae Hungria Sey, 1966
Checoslov. Babicka & Vojtek, 1972
España Acosta y cols.., 1984
Cotylurus hebraicus Italia Ricci & Carrescia, 1961
Hungria Sey, 1966
Cyathocotyle prussica Hungria Sey, 1966
Cyclocoelium mutabile España Acosta y cols., 1988
Cyclocoelium microstomum Hungria Sey, 1966

211
Discusión

Checoslov. Babicka & Vojtek, 1972

Cyclocoelium bikanerensis India Gupta, 1970
Duggal & Toor, 1985
Dendritobilharzia pulvurulenta Italia Ricci & Carrescia, 1961
Hungria Sey, 1966
Polonia Khalifa, 1976
Dendritobilharzia anatinarum Berlin Palm, 1965
Rusia Borgarenko, 1970
Echinochasmus beleocephalus Eslovenia Brglez, 1976
Echinoparyphium aegyptiacus Egipto Sakla, 1985a
Echinostoma sp. Egipto Sakla, 1985b
Echinostoma chloropodis Lituania Kiselene, 1976; 1978
Echinostoma danubiana Danubio Olteanu y cols., 1968
Echinostoma dietzi Berlín Palm, 1965
Echinostoma sarcinum Italia Ricci & Carrescia, 1961
Hungria Sey, 1966
Harrahium halli Canarias, Esp. López-Román y cols., 1982
Leucochloridium turanicum Bulgaria Kamburov, 1966
Levinseniella sp. Báltico Reimer, 1963
Lyperosomum coracii URSS Sultanov, 1962
Metorchis xanthosomus Egipto Sakla, 1984
Neoleucochloridium holostomum Polonia Ponjmanska, 1975
Notocotylus sp. Checoslov. Babicka & Vojtek, 1972
Notocotylus barmerensis India Gupta, 1970
Notocotylus gibbus Italia Ricci & Carrescia, 1961
Notocotylus pacifer Berlin Odening, 1966
Opisthorchis schikhobalovi URSS Sultanov, 1962
Paramonostomum bucephale Hungria Matskasi, 1974
Paramonostomum fulicai India Baugh, 1958
Paramonostomum macostomum China Kuc, 1938
Pelecitus fulicaeatrae Checoslov. Barus, 1992
Philophthalmus sp. URSS Stuge, 1963
Philophthalmus stugii Mar Negro Iskova, 1967
Psilostomum fulicae Italia Ricci & Carrescia, 1961
Psilostomum brevicolle var fulicae Egipto Sakla, 1984
Psilotrema spiculigerum Yugoslavia Brglez & Hristovski, 1982
Psilotrema simillimum Yugoslavia Brglez & Hristovski, 1982
Tanaisia longivitellata China Lee y cols., 1973
Transcoelum oculeum España Palm, 1963
Canarias, Esp. López-Román y cols., 1982

212
 Discusión

Canarias, Esp. Gijón-Botella & L.R. 1986a

Cestoda Aploparakis furcigera URSS Stuge, 1963
Diorchis spp. Checoslov. Babicka & Vojtek, 1972
Diorchis acuminata Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Diorchis balacea India Johri, 1960
Diorchis brevis Berlín Palm, 1965
Hungria SEY, 1966
Slovakia Macko, 1968
? Olszewska, 1975
Polonia Ponjmanska, 1982
Suiza Szelenbaum y cols., 1988
Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Diorchis gigantocirrosa India Singh, 1960
Diorchis inflata Hungria Sey, 1966
Slovakia Macko, 1968
? Olszewska, 1975
URSS Nicogosyan & M., 1981
Polonia Ponjmanska, 1982
Suiza Szelenbaum y cols., 1988
España Cordero del Campillo y cols., 1994
Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Diorchis maroccana Marruecos Dollfus, 1975
Diorchis ransomi Hungria Sey, 1966
Slovakia Macko, 1968
? Olszewska, 1975
URSS Nikogosyan & M., 1981
Polonia Ponjmanska, 1982
Suiza Szelenbaum y cols., 1988
Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Drepanidolepis anatina Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Retinometra fulicatrae Polonia Czaplinski & C., 1972
Tatria biremis URSS Stuge, 1963
Nematoda Amidostomum fulicae España Cordero del Campillo y cols., 1994
Avioserpens mosgovoyi Rusia Supryaga, 1965
España Acosta y cols.., 1988
Eustrongylus mergosum España Acosta y cols., 1988
Syncuaria decocata Checoslov. Michalek, 1985
Acantoceohala Filicollis anatis Checoslov. Babicka & Vojtek, 1972
Fulica cristata
Trematoda Cyclocoelum oculeum Sudafrica McLaughlin, 1986

213
 Discusión

Notocotylus sp. Sudafrica McLaughlin, 1986

Cestoda Diorchis brevis Sudafrica McLaughlin, 1986
Nematoda Capillaria sp. Sudafrica McLaughlin, 1986
Tetrameres sp. Sudafrica McLaughlin, 1986
Fulica leucoptera
Trematoda Notocotylus chionis Brasil Szidat & Szidat, 1961
Notocotylus gibbus Brasil Szidat & Szidat, 1961
Notocotylus tachyeretis Brasil Szidat & Szidat, 1961
Tanaisia serrata Argentina Szidat & Szidat, 1961
Fulica rufifrons
Trematoda Dendritobilharzia rionegrensis Argentina Martorelli, 1981

Tabla 3.3.4- Helmintofaunas parásitas de Fulica spp. Especies denunciadas,

localización geográfica y referencia

214
 Discusión

3.3.5- SOBRE LA HELMINTOFAUNA DE LARUS CACHINNANS PALLAS,

1826

El análisis helmintológico los treinta ejemplares de L. cachinans estudiado ha

permitido la detección de 3 especies de helmintos parásitos, dos especies de cestodos
y una especie de nematodo.
CESTODA

Tetrabothrius (Oriana) erostris

Tetrabothrius (Neotetraobthrius) sp.

NEMATODA

Cosmocephalus sp.

3.3.5.1- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS HALLADOS EN LARUS

CACHINNANS PALLAS, 1826

A continuación se detalla la distribución geográfica de los helmintos

encontrados en Larus cachinnans, junto con la relación de las especies de
hospedadores que las han presentado.

3.3.5.1.1- TETRABOTHRIUS (ORIANA) EROSTRIS

En los ecosistemas pelágicos los representantes de la familia Tetrabothriidae

son un grupo de cestodos muy predominantes en aves marinas (Procellariiformes,
Sphenisciformes, Pelecaniformes y Charadriiformes) así como en algunos cetáceos y
pinnípedos (Baer, 1954; Temirova & Skrjabin, 1978).
Tetrabothrius (O.) erostris ha sido detectado en diversos representantes de la
familia Laridae. Rawson (1964) lo encontró en L. argentatus; Williams & Harris
(1965) en L. argentatus, L. fuscus y L. marinus; y Threlfall (1967) en L. argentatus.
En el Mediterráneo occidental se denuncia en una colonia de gaviotas de patas
amarillas (L. cachinnans) (Bosch y cols., 2000). En Gran Bretaña fue citado por Elce
(1962) en L. marinus. En Checoslovaquia fue citado por Rysavy & Sitko (1995) en
L. ridibundus. Otras denuncias de interés son las de Galkin y cols. (1995) en L.
argentatus, L. hyperboreus y Rissa tridactyla en Rusia. Galkin (1996) cita a esta

215
Discusión

especie en la gaviota Rissa tridactyla en el Océano Ártico. Y en Canadá lo

encontraron Sagerup y cols. (2000) en L. hyperboreus.
La especie en cuestión ha sido denunciada en L. argentatus en Canarias
(Castillo-Remiro & López-Román, 1989 y Castillo-Remiro y cols., 1989).

3.3.5.1.2- TETRABOTHRIUS (NEOTETRABOTHRIUS) SP.

Por la similaridad morfológica de nuestra especie con Tetrabothrius

(Neotetrabothrius) cylindraceum (Rudolphi, 1819) en este apartado nos referimos a
la distribución geográfica que presenta esta última. T. (N.) cylindraceum es un
cestodo generalista de gaviotas, ya que ha sido citado sólo para estos láridos
(Lafuente, 1995). Odening (1982) cita por primera vez a esta especie en la región
Antártica y sub-Antárica parasitando, también por primera vez, a la gaviota L.
dominicanus y a Catharacta skua lonnbergi. Recientemente, Lafuente y cols. (1999)
denunciaron la infestación de la especie T. (C.) cylindraceum en la gaviota de
Audouin (L. audouinii) procedentes de las islas Chafarinas (Roca y cols., 1999).

3.3.5.1.3- COSMOCEPHALUS SP.

No es posible determinar la distribución geográfica de esta especie por quedar

innominada. Sin embargo, como ya se ha mencionado, parasitando a Larus spp. la
especie del género Cosmocephalus denunciada en todos los casos ha sido C.
obvelatus, y es a ella a la que hacemos referencia en cuanto a la distribución
geográfica. Se trata de un nematodo de amplia distribución mundial que parasita el
esófago de diversas especies de Aves, cuya dieta se basa principalmente en peces. En
Europa ha sido denunciado en representantes de las familias Laridae, Sternidae,
Podicipedidae, Phalacrocoridae, Gaviidae, Arderidae, Anatidae y Stercoridae
(Skrjabin y cols., 1965 y Barus y cols., 1978).
C. obvelatus ha sido hallada parasitando a miembros de la familia Laridae
tanto en Europa como en Asia. Entre las citas correspondientes podemos citar a
Macko (1964) en L. ridibundus en Eslovaquia; Therlfall (1966) en L. argentatus en
Gran Bretaña; Brglez (1989) en L. canus, L. argentatus y L. ridibundus en la ex-
Checoslovaquia; Lepojev y cols. (1990) en L. ridibundus en la antigua Yugoslavia.
Lafuente y cols. (1995, 1999, 2000) y Roca y cols. (1999) lo denuncian en L.

216
 Discusión

audouinii en las islas Chafarinas. También en el Mediterráneo occidental lo citan

Bosch y cols. (2000) en una colonia de gaviotas de patas amarillas (L. cachinnans).
Recientemente, Matsumoto & Asakawa (2001) lo encuentran en Japón parasitando a
L. crassirostris.

3.3.5.2- BIOGEOGRAFÍA DE LOS HELMINTOS DE LARUS SPP.

En este apartado, comentaremos los resultados sobre composiciones

cualitativas encontradas por diversos autores en distintas especies del género Larus.
En la tabla 3.3.5 se indican las especies halladas en cada una de las especies
hospedadoras, la localización geográfica donde han sido denunciadas y el autor y año
en que fueron citadas.
Se han realizado muchos estudios sobre parasitofauna de gaviotas del género
Larus en Europa, Asia y América (Tabla 3.3.5). En total se han analizado 20
especies, aunque sin duda las más estudiadas han sido L. cachinnans, L. dominicanus
y L. ridibundus.
La riqueza helmintiana que se presenta en este género de aves está formada
por un total de 129 especies, a las que habría que añadir aquéllas que no han sido
determinadas a nivel específico que podrían tratarse de especies ya denunciadas, por
pertenecer a géneros y familias con citas de otros representantes. En general, se
observa un mayor número de especies de trematodos, habiendo sido citadas 69
especies, seguido por los cestodos (42 especies). Los nematodos aparecen con un
menor número de representantes (17 especies).
Larus spp. con un mayor número de especies de helmintos son L. ridibundus
(50) y L. cachinnans (41). Otras especies de Larus, sin embargo, aparecen con una
riqueza extremadamente baja, incluso de una sola especie. Es posible que esto sea
debido a la gran diferencia en cuanto al número y la intensidad de los estudios
llevados a cabo para cada una de las especies.
En Canarias se han llevado a cabo varios estudios previos al nuestro L.
cachinnans. En total han sido citadas cuatro especies de trematodos: Aporchis
massiliensis (Gijón-Botella y cols., 1985) Cardiocephalus longicolis, Cardiocephalus hillii
(Gijón-Botella y cols., 1981) y Ornithobilarzia intermedia (Gijón-Botella y cols., 1982). Sin
embargo, en nuestro estudio no se encontró ninguna especie de trematodo. En cuanto a los
cestodos, de las dos especies del género Tetrabothrius encontradas por nosotros, una de

217
Discusión

ellas, T. erostris, ya había sido citada en Canarias por Castillo Remiro y cols., (1989). Estos
autores encontraron también Paricterotaenia porosa. La segunda especie, T. (N.) sp., que
detectamos, no corresponde con ninguna de las descripciones de especies de este género
realizadas hasta la actualidad, pareciendo tratarse de una nueva especie. Respecto a los
nematodos de L. cachinnans no existe ninguna cita en Canarias previa a nuestro estudio.
En L. cachinnans, tanto T. erostris como C. obvelatus, ya habían sido denunciadas
en la Península Ibérica con anterioridad. Esta misma especie hospedadora fue
estudiada en Norte América y otros países de Europa, pero en ninguno de estos casos
han aparecido estas especies de helmintos.
L. cachinnans ha presentado una riqueza global de 41 especies de helmintos
con 34 especies de trematodos, 4 de cestodos y 3 de nematodos. En nuestro estudio,
el número de especies detectado ha resultado ser mucho más baja que la citada en
todos los estudios en este mismo hospedador en el resto de las zonas estudiadas. Es
posible que esto se deba a que la mayoría de los individuos estudiados eran todavía
juveniles, puesto que sólo los ejemplares adultos aparecieron parasitados.

Especies Localización Autor

Larus audouinii
Trematoda Acanthotrema armata España Lafuente y cols., 1998; 2000
España Roca y cols., 1999
Aporchis sp. España Lafuente y cols., 1995
Aporchis massiliensis España Lafuente y cols., 1998; 1999
España Roca y cols., 1999
Brachylecithum microtesticulatum España Lafuente y cols., 1998
Cardiocephalus longicollis España Lafuente y cols., 1998; 1999
España Roca y cols., 1999
Condylocotyla pilodora España Lafuente y cols., 1998; 1999
España Roca y cols., 1999
Knipowitschiatrema nicolai España Lafuente y cols., 1998; 1999
España Roca y cols., 1999
Knipowitschiatrema España Lafuente y cols., 1995
Ornithobilharzia sp. España Lafuente y cols., 1995; 1998
Pachytrema calculus España Lafuente y cols., 1995; 1998
Renicola lari España Lafuente y cols., 1998
Schistosomatinae f. gen. sp. España Lafuente y cols., 1998
Cestoda Cyclophyllidea f. gen. sp. España Roca y cols., 1999
Hymenolepis sp. España Lafuente y cols., 1995

218
 Discusión

Pseudophyllidea f. gen. sp. España Lafuente y cols., 2000

Tetrabothrius sp. España Lafuente y cols., 1995
Tetrabothrius cylindraceus España Lafuente y cols., 1999; 2000
España Roca y cols., 1999
Nematoda Cosmocephalus obvelatus España Lafuente y cols., 1995; 1999; 2000
España Roca y cols., 1999
Habronematoidea f. gen. larvae España Lafuente y cols., 1995
Paracuaria adunca España Lafuente y cols., 1999; 2000
España Roca y cols., 1999
Paracuaria tridentata España Lafuente y cols., 1995
Spiruridae f. gen. sp.1 España Lafuente y cols., 2000
Spiruridae f. gen. sp.2 España Lafuente y cols., 2000
Spiruridae f. gen. larvae España Lafuente y cols., 1995
Larus atlanticus
Trematoda Maritrema bonaerensis Argentina Etchegoin & Martorelli, 1997
Microphallus szidati Argentina Etchegoin y cols., 1996
Larus brunnicephalus
Trematoda Galactosomum ussuriense India Mani & Madhavi, 1988
Larus cachinnans (L. argentatus)
Trematoda Acanthotrema sp. Bulgaria Kostadinova, 1997
Aporchis massiliensis Canarias, España Gijón-Botella y cols., 1985
España Bosch y cols., 2000
Aporchis rugosus Bulgaria Kostadinova, 1997
Austrobilharzia variglandis USA Barber & Caira, 1995
Brachylaima sp. España Cordeiro y cols., 1995
Brachylaima sp. España Bosch y cols., 2000
Brachylecithum microtesticulatum Mar Negro Kostadinova, 1996
Bulgaria Kostadinova, 1997
Cardiocephalus sp. España Cordeiro y cols., 1995
Cardiocephalus longicolis España Bosch y cols., 2000
Canarias, España Gijón-Botella y cols., 1981
Cardiocephalus hillii Canarias, España Gijón-Botella y cols., 1981
Cryptocotile concavum España Cordeiro y cols., 1995
Cryptocotile lingua España Bosch y cols., 2000
España Cordeiro y cols., 1995
Diplostomum sp. España Cordeiro y cols., 1995
Diplostomum helveticum Bulgaria Kostadinova, 1997
Diplostomum huronense Bulgaria Kostadinova, 1997
Diplostomum nordmanni Bulgaria Kostadinova, 1997
Diplostomum pseudospathaceum Bulgaria Kostadinova, 1997

219
Discusión

España Ribas y cols., 1999

España Bosch y cols., 2000
Diplostomum rutili Bulgaria Kostadinova, 1997
Diplostomum shigini Bulgaria Kostadinova, 1997
Galactosomum sp. España Cordeiro y cols., 1995
Gynaecotyla longiintestinata Bulgaria Kostadinova, 1997
Himasthla sp. España Cordeiro y cols., 1995
Himasthla larina Rusia Ishkulov, 1998
Knipowitschiatrema sp. España Cordeiro y cols., 1995
Maritrema sp1 España Cordeiro y cols., 1995
Maritrema sp2 España Cordeiro y cols., 1995
Maritrema echinocirrata Bulgaria Kostadinova, 1997
Mesorchis denticulatus Bulgaria Kostadinova, 1997
Microphallus piriformis ? McCarhty, 2000
Ornithobilarzia canaliculata España Bosch y cols., 2000
Ornithobilarzia intermedia Canarias, España Gijón-Botella y cols., 1982
Parorchis sp. España Cordeiro y cols., 1995
Parvatrema sp. Bulgaria Kostadinova, 1997
Phagicola sp. España Cordeiro y cols., 1995
Cestoda Diphyllobotrium dendriticum Rusia Nekrasov y cols., 1988
Paricterotenia porosa Canarias, España Castillo Remiro y cols., 1989
Polycercus porosa España Cordero del Campillo y cols., 1994
Tetrabothrius (T.) erostris ? Rawson, 1964
? Williams & Harris, 1965
? Threlfall, 1967
Canarias, España Castillo Remiro y cols., 1989
Rusia Galkin y cols., 1995
España Bosch y cols., 2000
Nematoda Cosmocephalus obvelatus España Bosch y cols., 2000
Eucoleus contortus España Bosch y cols., 2000
Paracuaria adunca España Bosch y cols., 2000
Larus cahinnans michaelis
Trematoda Brachylecithum microtesticulatum Francia Bartoli & Mas-Coma, 1989
Longiductotrema scandolensis Francia Deblock & Bartoli, 1988
Larus canus
Trematoda Acanthotrema sp. Bulgaria Kostadinova, 1997
Himasthla elongata Rusia Ishkulov, 2001
Mesorchis denticulatus Bulgaria Kostadinova, 1997
Cestoda Anomotaenia micracantha Noruega Bakke, 1985
Choanotaenia larimarina Noruega Bakke, 1985

220
 Discusión

Dilepis undula Noruega Bakke, 1985

Dilepis ditremum Noruega Bakke, 1985
Diphyllobothrium dendriticum Rusia Nekrasov, 1988
Noruega Bakke, 1985
Hymenolepis cirrosa Noruega Bakke, 1985
Hymenolepis ductilis Noruega Bakke, 1985
Hymenolepis lateralis Noruega Bakke, 1985
Parictenotaenia porosa Noruega Bakke, 1985
Schistocephalus solidus Noruega Bakke, 1985
Tetrabothrius sp. Noruega Bakke, 1985
Larus crassirostris
Trematoda Cercarioides (E.) hoepplii China Tang & Tang, 1992
Nematoda Cosmocephalus obvelatus Japón Matsumoto & Asakawa, 2001
Eucoleus contortus Japón Matsumoto & Asakawa, 2001
Larus cyrrocephalus
Trematoda Stephanophora denticulata Chile Labriola & Suriano, 2001
Tanaisia (Tanaisia) fedtschenkoi Argentina Labriola & Suriano, 2001
Cestoda Alcataenia dominicana Argentina Labriola & Suriano, 2001
Paricterotenia porosa Argentina Labriola & Suriano, 2001
Tetrabothrius argentinus Argentina Labriola & Suriano, 2001
Larus delawarensis
Trematoda Austrobilharzia variglandis USA Barber, 1995
Diplostomum spp. Canadá Marcoglise, y cols., 2001
Larus dominicanus
Trematoda Bartolius pierrei Argentina Cremonte, 2001
Beaverostomum brachyrhynchus Argentina Labriola & Soriano, 2001
Cryptocotyle sp. Chile Torres y cols., 1993
Diplostomum minutum Chile Torres y cols., 1993
Antártico Niewiadomska y cols., 1989
Argentina Niewiadomska y cols., 1989
Maritrema orenensis Argentina Cremonte & Martorelli, 1998
Maritrema bonaerensis Argentina Cremonte y cols., 1999
Stephanophora denticulata Chile Torres y cols., 1991
Argentina Labriola & Soriano, 2001
Stephanophora dogieli Uruguay Holcman-Spector & Olague, 1989
Stephanophora uruguayense Uruguay Holcman-Spector & Olague, 1989
Cestoda Alcataenia denticulata Argentina Labriola & Soriano, 2001
Anomotaenia dominicanus Chile Torres y cols., 1991
Microsomacanthus shetlandicus Argentina Labriola & Soriano, 2001
Paricterotenia porosa Argentina Labriola & Suriano, 2001

221
Discusión

Profilicollis antarcticus Chile Torres y cols., 1991

Tetrabothrius argentinus Argentina Labriola & Soriano, 2001
Tetrabothrius (N.) cylindraceum Chile Torres y cols., 1991
Nematoda Ancyracanthopis winegardi W Atlántico Cremonte y cols., 1999; 2000
Capillaria sp. Chile Torres y cols., 1991
Pectinospirura argentata Argentina Cremonte y cols., 1999
Argentina Labriola & Soriano, 2001
Sciadiocara haematopodi Argentina Cremonte y cols., 1999
Skrjabinoclava sp. Argentina Labriola & Soriano, 2001
Skrjabinoclava andersoni Argentina Cremonte y cols., 1999
Larus fuscus
Trematoda Diplostomum huronense Bulgaria Kostadinova, 1997
Mesorchis denticulatus Bulgaria Kostadinova, 1997
Cestoda Diphyllobothrium dendriticum Rusia Sergeeva, 1988
Tetrabothrius erostris ? Williams & Harris, 1965
Larus genei
Trematoda Diplostomum pseudospathaceum Bulgaria Kostadinova, 1997
Diplostomum shigini Bulgaria Kostadinova, 1997
Gynaecotyla longiintestinata Bulgaria Kostadinova, 1997
Hymasthla leptosoma Bulgaria Kostadinova, 1997
Mesorchis denticulatus Bulgaria Kostadinova, 1997
Cestoda Wardium grozdevi Checoslovaquia Marksimova, 1988
Larus hyperboreus
Trematoda Crypyocotyle lingua Canadá Sagerup y cols., 2000
Cestoda Alcataenia dominicana Canadá Sagerup y cols., 2000
Anomotaenia micracantha Canadá Sagerup y cols., 2000
Aploparaksis larina Canadá Sagerup y cols., 2000
Microsomacanthus ductilis Canadá Sagerup y cols., 2000
Parictenotaenia porosa Canadá Sagerup y cols., 2000
Tetrabothrius erostris Rusia Galkin y cols., 1995
Canadá Sagerup y cols., 2000
Nematoda Anisakis simlex Canadá Sagerup y cols., 2000
Contracaecum osculatum Canadá Sagerup y cols., 2000
Paracuaria adunca Canadá Sagerup y cols., 2000
Stegophorus stellaepolaris Canadá Sagerup y cols., 2000
Larus maculipennis
Trematoda Beaverostomum brachyrhynchus Argentina Labriola & Soriano, 2001
Maritrema bonaerensis Argentina Etchegoin & Martorelli, 1997
Psilochasmus oxyurus Argentina Labriola & Soriano, 2001
Stephanophora denticulata Argentina Labriola & Soriano, 2001

222
 Discusión

Tanaisia (Tanaisia) fedtschenkoi Argentina Labriola & Suriano, 2001

Cestoda Microsomacanthus shetlandicus Argentina Labriola & Soriano, 2001
Paricterotenia porosa Argentina Labriola & Suriano, 2001
Tetrabothrius argentinus Argentina Labriola & Suriano, 2001
Wardium paucispinosum Argentina Labriola & Suriano, 2001
Wardium paveispinosom Argentina Labriola & Suriano, 2000
Larus marinus
Trematoda Austrobilharzia variglandis USA Barber & Caira, 1995
Cestoda Tetrabothrius erostris Gran Bretaña Elce, 1962
? Williams & Harris, 1965
Larus melanocephalus
Trematoda Diplostomum buronense Bulgaria Kostadinova, 1977
Diplostomum pseudospathaceum Bulgaria Kostadinova, 1977
Diplostomum shigini Bulgaria Kostadinova, 1977
Gynaecotyla longiintestinata Bulgaria Kostadinova, 1977
Ichthyocotylurus variegatus Bulgaria Kostadinova, 1977
Longiductotrema sp. Bulgaria Kostadinova, 1977
Maritrema echinocirrata Bulgaria Kostadinova, 1977
Maritrema oocysta Bulgaria Kostadinova, 1977
Mesorchis reynoldi Bulgaria Kostadinova, 1977
Parvatrema sp. Bulgaria Kostadinova, 1977
Plagiorchis mutationis Bulgaria Kostadinova, 1977
Plagiorchis nanus Bulgaria Kostadinova, 1977
Larus minutus
Trematoda Anocetabulitrema samarae Bulgaria Kostadinova, 1977
Mesorchis denticulatus Bulgaria Kostadinova, 1977
Trichobilharzia ocellata Bulgaria Kostadinova, 1977
Larus pacificus
Trematode Microphallus paragrapsi ? Bell, 1988
Larus ridibundus
Trematoda Cardiocephalus longicolis Italia Stancampiano y cols., 1994
Diplostomum sp. Yugoslavia Kulisic y cols., 1992
Diplostomum chromatophorus Yugoslavia Kulisic y cols., 1992
Diplostomum helveticum Yugoslavia Kulisic y cols., 1992
Diplostomum huronense Bulgaria Kostadinova, 1997
Diplostomum paraspathaceum Yugoslavia Kulisic y cols., 1992
Diplostomum spathaceum España Gijón-Botella & López-Román, 1986b
Yugoslavia Kulisic y cols., 1992
Italia Stancampiano y cols., 1994
Echinochasmus dietzevo Italia Stancampiano y cols., 1994

223
Discusión

Echinoparyphium recurvatum Rep. Checa Sitko, 1993

Galactosomum ussuriensis Yugoslavia Brglez, 1988
Gynaecotyla logiintestinata Bulgaria Kostadinova, 1997
Himasthla leptosoma Bulgaria Kostadinova, 1997
Himasthla militaris Italia Stancampiano y cols., 1994
Mesoophorodiplostomum pricei España Gijón-Botella & López-Román, 1986b
Microphallus similis Italia Stancampiano y cols., 1994
Plagiorchis laricola Rep. Checa Sitko, 1993
Plagiorchis moravicus Rep. Checa Sitko, 1993
Spelotrema simile España Cordero del Campillo y cols., 1994
Stephanoprora pseudoechinata Italia Stancampiano y cols., 1994
Cestoda Anomotaenia hydrochelidonis Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Anomotaenia micracantha Italia Stancampiano y cols., 1994
Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Anomotaenia microrhyncha Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Aploparaxis sp. Italia Stancampiano y cols., 1994
Aploparaxis larina Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Dilepis undula Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Diphyllobothrium dendriticum Rusia Nekrasov y cols., 1988
Dictymetra laeviggata Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Diorchis inflata Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Echinocotile multiglandularis Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Echinocotile vojteki Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Hymenolepis sp. Italia Stancampiano y cols., 1994
Hymenolepis stellorae Francia Robert, 1991
Ligula intestinalis Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Microsomacanthus paracomressa Italia Stancampiano y cols., 1994
Parictenotaenia porosa Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Parictenotaenia ransomi Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Passerilepis crenata Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Sobolevicanthus gracilis Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Tetrabothrius cylindraceus Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Tetrabothrius erostris Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Wardium filamentoovatum Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Wardium fusa Italia Stancampiano y cols., 1994
Checoslov. Rysavy & Sitko, 1995
Nematoda Aprocta turgida Yugoslavia Lepojev y cols., 1990
Capillaria contorta Italia Stancampiano y cols., 1994
Cosmocephalus obvelatus Eslovaquia Macko, 1964
Checoslovaquia Brglez, 1989

224
 Discusión

Yugoslavia Lepojev y cols., 1990

Italia Stancampiano y cols., 1994
Heterakis sp. Italia Stancampiano y cols., 1994
Streptocara formosensis Italia Stancampiano y cols., 1994
Tetrameres sp. Italia Stancampiano y cols., 1994
Tetrameres fissispina Yugoslavia Lepojev y cols., 1990
Thomix contorta Yugoslavia Lepojev y cols., 1990
Larus scoresbii
Cestoda Tetrabothrius sp China Tang & Tang, 1992

Tabla 3.3.5- Helmintofaunas parásitas de Larus spp. Especies denunciadas,

localización geográfica y referencia

225
CONCLUSIONES
 Conclusiones

4- CONCLUSIONES

El estudio helmintológico de distintas especies de aves en Canarias ha

aportado principalmente las siguientes conclusiones:

1.- En el ámbito faunístico, de las veinte especies de helmintos detectadas en nuestro

estudio, dieciocho de ellas (Paramonostomum sp., Choanotaenia infundibulum
(Bloch, 1779), Railliet, 1896, Hispaniolepis villosa Bloch, 1782, Lyruterina
nigropunctata (Crety, 1890) Spasskaya & Spasskii, 1971, Otiditaenia conoides
(Bloch, 1782), Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925, Tetrabothrius
(Neotetrabothrius) sp., Aonchotheca sp. en Columba livia, Aonchotheca caudinflata
(Molin, 1858), Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913, Ascaridia galli
(Schrank, 1788) Freeborn, 1923, Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945),
Capillaria sp. de Fulica atra, Cosmocephalus sp., Eucoleus annulatus (Molin, 1858)
López Neyra, 1947, Heterakis gallinarum (Gmelin, 1790), Synhimantus
(Dispharynx) spiralis (Molin, 1858), Tetrameres (Tetrameres) fissispina (Diesing,
1861) Travassos, 1915, constituyen primeras citas en Canarias.

2.- De las veinte especies de helmintos detectados en nuestro estudio, tres de ellas
(Paramonostomum sp., Tetrabothrius (Neotetrabothrius) sp. y Eucoleus annulatus
(Molin, 1858) López Neyra, 1947) son citadas por primera vez para España.

3.- De las especies citadas en nuestro estudio parasitando a Alectoris barbara, seis de
ellas habían sido ya denunciadas en España, pero en otros hospedadores
(Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779), Lyruterina nigropunctata (Crety, 1890),
Aonchotheca caudinflata (Molin, 1858), Baruscapillaria obsignata (Madsen, 1945) y
Heterakis gallinarum (Gmelin, 1790) en Alectoris rufa; y Ascaridia galli (Schrank,
1788) Freeborn, 1923 en Gallus gallus y Columba livia.

4.- Las especies parásitas de Chlamydotis undulata (Hispaniolepis villosa Bloch,

1782, Otiditaenia conoides (Bloch, 1782), Pseudidiogenes nana Fuhrmann, 1925)
habían sido ya citadas en España parasitando a Otis tarda.

227
Conclusiones

5.- En el ámbito sistemático cuestionamos la invalidación del género

Hofmonostomum Harwood, 1939.

6.- Proponemos la creación de una nueva especie para Tetrabothrius

(Neotetrabothrius) sp. diferenciada morfológica y genéticamente, cuando se
disponga de más materiales para su descripción específica.

7.- Cuestionamos la validez del género Lyruterina Spasskaya & Spasskii, 1971 en
cuanto que los caracteres morfológicos que sirvieron de base para su diferenciación
del género Rhabdometra Cholodkowsky, 1906, nos parecen insuficientes a fin de
separar grupos de especies de cyclophyllididos a nivel genérico.

8.- En el ámbito filogenético las relaciones halladas en nuestro estudio sugieren una
revisión sistemática de las familias Dilepididae Fuhrmann, 1907 y Paruterinidae
Skrjabin, 1940. Las especies incluidas actualmente en estas familias deberían ser
estudiadas desde el punto de vista genético a fin de constatar la validez de ciertos
caracteres morfológicos utilizados en su taxonomía clásica.

228
BIBLIOGRAFÍA
 Bibliografía

BIBLIOGRAFÍA

Abebe, W.; Asfaw, T.; Genete, B.; Kassa, B. & Dorchies, P. 1997. Comparative
studies of external parasites and gastrointestinal helminths of chickens kept under
different management and around Addis Ababa (Ethiopia). Revue de Médecine
Vétérinaire, 148 (6): 497-500.

Ackert, J.E. 1917. A means of transmiting the fowl nematode Heterakis papillosa
Bloch. Science, 66: 394.

Ackert, J.E. 1919. Studies on the development of Ascaridia perspicillum, parasitic of

fowls. Proceedings of the American Society of Zoology, 17th Annual Meetings, St.
Louis, December: 331-332.

Ackert, J.E. 1922. The house fly and tapeworm transmission. Trudy Kansas Academy
of Science, 30: 202-204.

Ackert, J.E. 1923a. On the habitat of Ascaridia perspicitum (Rud.). Journal of

Parasitology, 10: 101-103.

Ackert, J.E. 1923b. On the life history of the fowl nematode, Ascaridia perspicillum
(Rud.). Anatomical Records, 26: 356.

Ackert, J.E. 1931. The morphology and the life history of the fowl nematode
Ascaridia lineata (Schneider). Parasitology, 23: 360-379.

Acosta, I.; Hernández-Rodríguez, S.; Martínez-Cruz, M.S. & Martínez-Gómez, F.

1988. Parasitoses of aquatic birds in Cordoba. En: Ekrkrankungen der Zootiere.
Verhandlungsbericht des 30. Internationalen Symposiums über die Erkrankungen
der Zoo-und Wildtiere vom 11. Mai bis 15. Mai 1988 in Sofia. Ippen, R. & Schröder,
H.D. Ed.

Acosta, I.; Gutiérrez-Palomino, P.N.; Martínez-Moreno, A.; Martínez-Moreno, F.J.

& Hernández-Rodríguez, S. 1992. Parasites of Rallidae in wet zones of Cordoba
Province. En: Erkrankungen der Zootiere: Verhandlungsbericht des 34.
Internationalen Symposiums uber die Erkrankungen der Zoo- und Wildtiere from 27-
31 May 1992 in Santander, Spain. Ippen, R.; Schroder, H.D. Ed.

Adams, B.J.; Burnell, A.M. & Powers, T.O. 1998. A phylogenetic analysis of
Heterorhabditis (Nemata: Rhabditidae) based on internal transcribed spacer 1 DNA
sequence data. Journal of Nematology, 30 (1): 22-39.

Ahmed, I.P. 1987. Dispharynx nasuta Rudolphi, 1819 (Nematoda: Acuariidae) from
birds of Pakistan with a new host record. Proceedings of Parasitology, 3: 32-3.

Ahmed, M.I. & Sinha, P.K. 1993. Prevalence of poultry helminthiasis in an arid-zone
in Nigeria. Indian Veterinary Journal, 70 (8): 703-704.

Akhumyan, K.S. 1968. Analysis of two paruterinid cestodes, Rhabdometra

nigromaculata Dubinina, 1950 and Rhabdometra nigropunctata (Crety, 1890). En:

229
Bibliografía

Papers on helminthology presented to Academician K.I. Skrjabin on his 90th

birthday. Moscow: Izdatel'stvo Akademiya Nauk SSSR: 67-69

Akhumyan, K.S. 1978. New intermediate hosts of Choanotaenia infundibulum

(Bloch 1779). En: Materialy pervoi (I) Zakavkaazskoi Konferetsii po obshchei
parazitologii 4-6 Maya 1977, Tbilisi. 203-208.

Akhumyan, K.S. & Khanbegyan, R.A. 1982. The helminth fauna of wild Galliformes
in Armenia (Coturnix coturnix, Alectoris graeca, Perdix perdix, Lyrulus
mlokosiewiczi and Tetraogallus caspius). Zoologicheskii Sbornik, Akademiya Nauk
Armyanskoi SSR, Institut Zoologii (Fauna parazitov zhivotnykh i vyzyvaemye imi
zabolevaniya), 18: 9-45.

Akkaya, H. & Vurusaner, C. 1998. Ascaridia columbae ve Capillaria obsignata ile

invaze Evcil güvencinlerin (Columba livia var. domestica) febantel (Rintal) ile
tedavisi. Acta Parasitologica turcica, 22 (4): 438-441.

Al-Banna, L.; Williamson, V. & Gardner, S.L. 1997. Phylogenetic analysis of

nematodes of the genus Pratylenchus using nuclear 26S rDNA. Molecular
Phylogenetics and Evolution, 7 (1): 94-102.

Alberti, A.; Sanna, E.; Muzzeddu, M.; Garippa, G & Petruzzi, V. 1996. Epizoi ed
elminti in alcuni rapaci della Sardegna. En: Atti del Convegno Nazionale:
Ecopatologia della Fauna Selvatica, Bologna, Italy, 15-17 dicembre 1994. Spagnesi,
M.; Guberti, V. & De Marco, M.A. Ed.

Alicata, J.E. 1947. Parasites and parasitic diseases of domestic animals in the
hawaiian Islands. Pacific Science, 1 (2): 69-84.

Alicata, J.E. & Noda, K. 1960. Observations on the life history of Philophthalmus, a
species of eye-fluke of birds in Hawaii. Libro Homenaje al Dr. Eduardo Caballero y
Caballero, Jubileo 1930-1960: 67-73.

Aleshin, V.V.; Kedrova, O.S.; Milyutina, I.A.; Vladychenskaya, N.S. & Petrov, N.B.
1998. Secondary structure of some elements of 18S rRNA suggests that strongylid
and a part of rhabditid nematodes are monophyletic. FEBS Letters, 429 (1): 4-8.

Aleshin, V.V.; Milyutina, I.A.; Kedrova, O.S.; Vladychenskaya, N.S. & Petrov, N.B.
1998. Phylogeny of Nematoda and Cephalorhyncha derived from 18S rDNA.
Journal of Molecular Evolution, 47 (5): 597-605.

Allen, R.W. 1949. Studies on the life history of Capillaria annulata (Molin, 1858)
Cram, 1926. Journal of Parasitology (Suppl.), 35: 35.

Allen, R.W.& Wehr, E.E. 1942. Earthworms as possible intermediate hosts of

Capillaria caudinflata of chickens and turkeys. Proceedings of the Helminthological
Society of Washington, 9: 72-73.

Alosi, C.; Campagna, A.; Ilacqua, G. & Zurlo, F. 1976. Su di un grave episodio di
salmonellosi da Salmonella pullorum gallinarum in un allevamento razionale di

230
 Bibliografía

galline ovaiole, associato a malattie cronica respiratoria, a verminosi (Ascaridia

galli) ed al complesso leucemico. Annali della Facolta di Medicina Veterinaria,
Università di Messina, 13: 171-200.

Amin- Babjee, S.M.; Lee, C.C. & Mahmood, A.A. 1997. Prevalence of cestode and
trematode in different age groups of village chickens. Jurnal Veterinar Malaysia, 9
(2): 61-65.

Amin-Babjee, S.M.; Lee, C.C. & Mohna, S.S. 1993. Parasites of the house crow
(Corvus splendes). Jurnal Veterinar Malaysia, 5 (1): 59-60.

Anadon, E. 1954. Estudio de la distribución de longitudes y volúmenes de las

especies españolas del orden Acaridata (Raill.) y la clase Acantocephala (Rudol.).
Boletín de la Real Sociedad Española de Historia Natural (Biología), 52: 137.

Anandi, Y.; Binodkumari, K. & Dhanachand, C. 1994. Pattern of infestation of

intestinal helminth parasites of chicken in Imphal district. Indian Journal of Hill
Farming, 7 (2): 206.

Anderson, R.C. 2000. Subfamily Capillariinae. En: CABI Publishing (Ed.) Nematode
parasites of vertebrates: their development and transmission. Wallingford, U.K.:
CAB International: 609-615.

Anderson, G.R. & Barker, S.C. 1998. Inference of phylogeny and taxonomy within
the Didymozoidae (Digenea) from the second internal transcribed spacer (ITS2) or
ribosomal DNA. Systematic Parasitology, 41 (2): 87-94.

Anderson, R.C. & Bartlett, C.M. 1994. Ephemerality and reproductive senescence in
avian filarioids. Parasitology Today, 10 (1): 33-35.

Anderson, R.C.; Chabaud, A.G. & Willmott, S. edit. 1975. Keys to genera of the
order Spirurida. Part 2. Spiruroidea, Habronematoidea and Acuarioidea. En: CIH
keys to the nematode Parasites of Vertebrates. Commonwealth Agricultural Bureaux,
Farnham Royal, Bucks, nº3: 29-58.

Anderson, R.C.; Chabaud, A.G. & Willmott, S. edit. 1978. Keys to genera of the
Superfamilies Cosmocercoidea, Seuratoidea, Heterakoidea and Subuluroidea. En:
CIH keys to the Nematode Parasites of Vertebrates. Commonwealth Agricultural
Bureaux, Farnham Royal, Bucks, nº6, 71 pp.

Anderson, R.C.; Chabaud, A.G. & Willmott, S. edit. 1982. Keys to genera of the
superfamiies Rhabditoidea, Dioctophymatoidea, Trichinelloidea and Muspiceoidea.
En: SIH keys to the Nematode Parasites of Vertebrates. Commonwealth Agricultural
Bureaux, Farnham Royal, Bucks, 9: 1-26.

Anderson, R.C. & Wong, P.L. 1981. Redescription of Cosmocephalus obvelatus

(Creplin, 1825) (Nematoda: Acuaridea) from Larus delawarensis Ord (Laridae).
Canadian Journal of Zoology, 59 (10): 1897-1902.

231
Bibliografía

Andrews, R.H. & Chilton, N.B. 1999. Multilocus enzyme electrophoresis: a valuable
technique for providing answers to problems in parasite systematics. International
Journal Parasitology, 29: 213-253.

Araki, J.; Kuramochi, T.; Machida, M.; Nagasawa, K. & Uchida, A. 1997. A note on
the parasite fauna of the western North Pacific minke whale (Balaenoptera
acutorostrata). Report of the International Whaling Commission 0 (47): 565-567.

Araujo, P. & Bressan, M.C.R.V. 1977. Considerations sur la deuxieme mue des
larves d’Ascaridia galli. Annales de Parasitologie Humaime et Comparée, 52: 531-
537.

Arnizaut, A.B.; Hayes, L.; Olsen, G.H.; Torres, J.S.; Ruiz, C. & Pérez-Rivera, R.
1992. An epizootic of Tanaisia bragai in a captive population of Puerto Rican plain
pigeon (Columba inornata wetmorei). Annals of the New York Academy of Sciences,
653: 202-205.

Audebert, F.; Durette, M.C. & Chilton, N.B. 2000. Internal transcribed spacer rDNA
can be used to infer the phylogenetic relationships of species within the genus
Nematodirus (Nematoda: Molineoidea). International Journal for Parasitology, 30
(2): 187-191.

Augustine, P.C. & Lund, E.E. 1974. The fate of eggs and larvae of Ascaridia galli in
eathworms. Avian Diseases, 18: 394-398.

Avancini, R.M.P. & Ueta, M.T. 1990. Manure breeding insects (Diptera and
Coleoptera) responsible for cestodiosis in caged layer hens. Journal of Applied
Entomology, 110 (3): 307-312.

Avdeev, V.V. & Avdeeva, N.V. 1986. Vstrechaemost tsestod otriada Tetraphyllidea
v morskikh bespozbonochnykh rybakh i predpolagaemye skemy ikh razvitiia.
Parazitologiya, 20: 448-454.

Avsatthi, B.L. & Varghese, K. 1980. Efficacy of compound SRC-4402 against

poultry cestodes. Indian Journal of Poultry Science, 16 (1): 76-81.

Ba, C.T. & Marchand, B. 1994. Similitude ultrastructurale des spermatozoides de

quelques Cyclophyllidea. Parasite, 1: 51-55.

Babicka, C. & Vojtek, J. 1972. Príspevek k poznání helmintofauny lysky cerné

(Fulica atra L.). Folia Facultatis Scientiarum Naturalium Universitatis Purkynianae
Brunensis, Biologia 36, 13 (7): 3-20.

Badawy, B.A. 2000 House sparrows (Passer domesticus niloticus) as a source of

some parasitic diseases to the domesticated birds at Giza Governorate, Egypt. Assiut
Veterinary Medical Journal, 42 (84): 272-285.

Baer, J.G. 1950. Phylogénie et cycles évolutifs des cestodes. Revue Suisse de
Zoologie, 57: 553-559.

232
 Bibliografía

Baer, J.G. 1954. Revision taxonomique et étude biologique des cestodes de la famille
des tetrabothriidae, parasites d’Oiseaux de haute mer et des Mammiferes marins.
Mém. Univ. Neuchatel ser. in-Quarto, 1: 1-20.

Baer, J.G. 1955 Revision critique de la sous-famille Idiogeninae Fuhrmann 1907

(Cestodes: Davaineidae) et ètude de la distribution des espèces. Revue Suisse de
Zoologie, 62: 4-48.

Baert, L.; Poucke, S. van; Vermeersch, H.; Remon, J.P.; Vercruysse, J.; Bastiaensen,
P. & Backer, P. De. 1993. Pharmacokinetics and anthelmintic efficacy of febantel in
the racing pigeon (Columba livia). Journal of Veterinary Pharmacology and
Therapeutics, 16 (2): 223-231.

Bailey, R. 1987. The use of frozen carcasses in parasite surveys: critical comment.
Journal of Parasitology, 73: 1115.

Bake, T.A. 1985. S

tudies of the helminth fauna of Norway XL: the common gull, Larus canus L., as
final host for Cestoda (Platyhelminthes). Fauna Norvegica, 6: 42-54.

Baker, A.D. 1933. Some observations on the development of the caecal worm,
Heterakis gallinae (Gmelin, 1790) Freeborn, 1923, in the domestic fowl. Scientific
Agriculture, 13: 356-363.

Bakke, T.A. 1970a. Tetrameriasis i Norge. Nordical Veterinary Medical, 22 (1): 8-

12.

Bakke, T.A. 1970b. Observations on tetrameriasis in the common gull (Larus canus
L.), Nytt Magasin for Zoologie, 18 (1): 107.

Balicka, R.A.; Ramisz, A. & Rolicz, B. 2000. Parasitofauna of wild and domestic
geese in the Slonsk Nature Reserve. Biological Bulletin of Poznana, 37 (2): 267-271.

Bannerman, D.A. 1963. Birds of the Atlantic Islands. Vol. 1. A History of the Birds of
the Canary Island and of the Salvages. Oliver & Boyd. Edinburgh & London. 358
pp.

Barak, G.; Lauzao, Z & Cruz, C.A. 1985. Helmintofauna de Gallus gallus familia
doméstica en las granjas del sector estatal de la provincia de Holguín. Revista
Cubana de Ciencias Veterinarias, 16 (2): 157-163.

Barber, K.E. & Caira, J.N. 1995. Investigation of the life cycle and adult morphology
of the avian blood fluke Austrobilharzia variglandis (Trematoda: Schistosomatidae)
from Connecticut. Journal of Parasitology, 81 (4): 584-592.

Barker, S.C. & Blair, D. 1996. Molecular phylogeny of Schistosoma species supports
traditional groupings within the genus. Journal of Parasitology, 82 (2): 292-298.

233
Bibliografía

Barker, S.C.; Blair, D.; Cribb T.H. & Tonion, K. 1993. Phylogenetic position of
Heronimus mollis (Digenea): Evidence from 18S ribosomal RNA. International
Journal for Parasitology, 23: 533-536.

Bartlett, C.M. 1992. New, Known and unidentified species of Eulimda (Nematoda):
Aditional information on biologically unusual filaroids of charadriiform birds.
Systematic Parasitology, 23 (3): 209-230.

Bartlett, C.M. & Anderson, R.C. 1987a. Chandlerella bushi n. sp. and
Splendidofilaria caperata Hibler, 1964 (Nematoda: Filarioidea) from Fulica
americana (Gruiformes: Rallidae) in Manitoba, Canada. Canadian Journal of
Zoology, 65 (11): 2799-2802.

Bartlett, C.M. & Anderson, R.C. 1987b. Pelecitus fulicaeatrae (Nematoda:

Filarioidea) of coots (Gruiformes) and grebes (Podicipediformes): skin-inhabiting
microfilariae and development in Mallophaga. Canadian Journal of Zoology, 65
(11): 2803-2812.

Bartoli, P. & Mas-Coma, S. 1989. Dicrocoeliose pancréatique des goélands

leucophées en Corse. Données nouvelles sur Brachylecithum microtesticulatum
(Digenea, Dicrocoeliidae) parasite de Larus cachinnans michallis. Annales de
Parasitologie Humaine et Comparée, 64 (2): 100-109.

Barus, V. 1969. Resumen sobre la fauna de los nematodos en las aves del orden
Columbiformes. Torres, 19: 3-16.

Barus, V. 1970. Pseudaspidodera morenoi n. sp. and other nematodes parasitizing

Pavo cristatus L. in Cuba. Folia Parasitologica, 17 (2): 111-112.

Barus, V. 1992. List of filariids (Nematoda: Filariata) parasitic in vertebrates of the

Czech and Slovak Federative Republic (systematics, hosts, comments to biology,
bibliography). Helminthologia, 29 (3): 101-107.

Barus, V.; Gvozdev, E.V. & Sonin, M.D. 1977. On two nematode species of the
genus Cyrnea Seurat, 1914 from Paleartic gallinaceous birds. Folia Parasitologica,
24 (3): 229-236.

Barus, V. & Herrera-Rodríguez, R. 1969. Sobre la presencia del nematodo Eucolueus

annulatus (Molin, 1858) en Cuba. Serie Monográfica del Instituto Nacional de
Medicina Veterinaria, Habana, 9: 3-7.

Barus, V. & Jurasek, V. 1971. New intermediate hosts of some Spirurata parasitizing
the chicken in Cuba. Helminthologia, 10: 321-327.

Barus, V. & Lorenzo Hernández, N. 1971. Nematodos parásitos de aves en Cuba.

Parte IV. Poeyana, serie A, 88: 1-15.

Barus, V. & Sergejeva, T.P. 1989. Capillariids parasitic in birds in the Paleartic
region (2) Genera Eucoleus and Echinocoleus. Prirodovedne Prace Uustavu
Ceskoslovenske Akademie Ved e Brne, 23 (6): 1-47.

234
 Bibliografía

Barus, V. & Sergejeva, T.P. 1990a. Capillariids parasitic in birds in the Paleartic
region (3) genus Baruscapillaria. Prirodovedne Prace Uustavu Ceskoslovenske
Akademie Ved e Brne, 24 (10): 53.

Barus, V. & Sergejeva, T.P. 1990b. Capillariids parasitic in birds in the Paleartic
region (4). Genera Pterothominx and Aonchotheca. Prirodovedne Prace Ustavu
Ceskoslovenske Akademie Ved e Brne, 24 (12): 48.

Barus, V.; Sergejeva, T.P.; Sonin, M.D. & Ryzhikov, K.M. 1978. Helminths of fish-
eating birds of the Paleartic region. I. Praha, Academia, 320 pp.

Baugh, S.C. 1958. Contributions to our knowledge of digenetic trematodes. III.

Proceedings of the National Academy of Sciences. India, Section B, 28 (3): 205-226.

Baverstock, P.R.; Fielke, R.; Johnson, A.M.; Bray, R.A. & Beveridge, I. 1991.
Conflicting phylogenetic hypotheses for the parasitic platyhelminths tested by partial
sequencing of 18S ribosomal RNA. International Journal for Parasitology, 21: 329-
339.

Baylis, H.A. 1931. On the structure and relation-ships of the nematode Capillaria
(Hepaticola) hepatica (Brancoft). Parasitology, 23: 533-544.

Bazalar, H. & Guerrero, C. 1981. Nota previa de los avances sobre el diagnóstico
situacional de la helmintiasis (Ascaridia galli, Heterakis galliarum y Capillaria sp.)
en los Departamentos de Lima e Ica. Veterinaria y Zootecnia, 33 (94/100): 13.

Beaubrun, P.C. 1993. Status of yellow-legged Gull (Larus cachinnans) in Morocco

and in the Western Mediterranean. En: Aguilar, J.S.; Monbailliu, X. & Peterson,
A.M. (eds.) Estatus y Conservación de Aves Marinas (Actas del II Simposio
MEDMARAVIS). SEO, Madrid: 47-56.

Begum, N & Shaikh, F. 1991. Abundance and correlations of helminth parasites with
age and sex of pigeon Columba livia in Bangladesh. Pakistan Journal of Scientific
and Industrial Research, 34 (10): 387-390.

Bell, P.J. 1988. A study of the history of Microphalus paragrapsi Smith, 1983
Treamatoda Microphallidae. Papers and Proceedings of the Royal Society of
Tasmania, 122 (2): 119-126.

Belleau, E. & Léonard, P. 1991. Le parasitisme digesttif chez la perdrix bartavelle

(Alectoris graeca saxatilis), le lagopède alpin (Lagopus mutus), letétras-lyre (Tetrao
tetrix), dans le département des Hautes-Alpes. Gibier Faune Sauvage, 8: 161-174.

Berdia, R. & Johnson, S. 1989. Sex structure of natural populations of Ascaridia

galli in the domestic fowl Gallus gallus. Indian Journal of Helminthology, 41
(Suppl.): 83-88.

235
Bibliografía

Bernard, J & Biesemans, W. 1987. Helminthes endoparasites des pigeons de

l’agglomeratio brxelloise. Bulletin des Recherches Agronomiques de Gembloux, 22
(1): 81-85.

Berney, C.; Pawlowski, J. & Zaninetti, L. 2000. Elongation factor 1-alpha sequences
do not support an early divergence of the Acoela. Molecular Biology and Evolution,
17 (7): 1032-1039.

Betlejewska, K.M. 2000. Nematodes of esophagus, proventriculus and ventriculus in

mallards (Anas platyrynchos) of Northwestern Poland. Acta Parasitologica, 45 (3):
165-166.

Blair, D. 1993. The phylogenetic position of the Aspidobothrea within the parasitic
flatworms inferred from ribosomal RNA sequence data. International Journal for
Parasitology, 23: 169-178.

Blair, D. & Barker, S.C. 1993. Affinities of the Gyliauchenidae: Utility of the 18S
rRNA gene for phylogenetic inference in the Digenea (Platyhelminthes).
International Journal for Parasitology, 23: 527.

Blair, D.; Campos, M.P.; Cummings, M.P. & Laclette, J.P. 1996. Evolutionary
biology of parasitic Platyhelminthes: The role of molecular phylogenetics.
Parasitology Today, 12: 66-71.

Birova, V. 1960. Helmintofauna morky domájec (Meleagris gallopavo domesticus

L.) na Slovensku-CSR. Biológia, Bratislava, 15 (6): 427-437.

Birova, V. 1965. Sturdium vyvinu vajicok Heterakis gallinarum v laboratornych

podmienkach. Biológia, Bratislava, 20: 122-126.

Birova, V. & Calvo, A. 1977. Posibles vías de diseminación de Nematodos parásitos

de las gallinas. Revista Cubana de Ciencia Avícola, 4 (1): 51-52.

Birova, V., Calvo, A. & Ovies, D. 1977. Variaciones de la presencia de larvas

invasoras de Dispharynx nasuta y Tropisurus confusus en las condiciones naturales.
Revista Cubana de Ciencia Avícola, 4 (2): 185-190.

Birova, V & Macko, J.K. 1983. Variability of some characteres in organophenotes of

Heterakis gallinarum during the seasonal dynamics of the invasion cycle.
Helminthologia, 20 (1): 21-32.

Birova, V.; Spakulova, M & Macko, J.K. 1990. Seasonal dynamics of the invasive
cycle of nematodes and acanthocephalans in the wild (Anas platyrhynchos, L.) and
domestic duck (Anas platyrhynchos f. dom.) Helminthologia, 27 (4): 291-301.

Blair, D. 1993. The phylogenetic position of the Aspidobothrea within the parasitic
flatworms inferred from ribosomal RNA sequence data. International Journal for
Parasitology, 23 (2): 169-178.

236
 Bibliografía

Blaxter, M.; Dorris, M. & De Ley, P. 2000. Patterns and processes in the evolution of
animal parasitic nematodes. Nematology, 2 (1): 43-55.

Boado, E.; Laurent, R.E.; Acebal, N. & Rojas, G. 1991. Diagnóstico y estudio
anatomopatológico de las enfermedades del ganso. II. Revista Cubana de Ciencia
Avícola, 18 (1): 40-46.

Bohumil, R. & Sitko, J. 1995. New findings of tapeworms (Cestoda) of birds from
Moravia and Synopsis of bird Cestodes from Czech Republic. Acta Scientiarum
Naturalium Academiae Scientiarum Bohemicae Brno, 39 (5): 58-59.

Bolette, D.P. 1998a. Dispharynxiasis in a captive princess parrot. Journal of Wildlife

Diseases, 34 (2): 390-391.

Bolette, D.P. 1998b. Dispharynxiasis a least flycatcher Empidonax minimus

(Passeriformes: Tyrannidae), and a golden-breasted starling, Cosmopsarus regius
(Passeriformes: Sturnidae). Journal of the Helminthological Society of Washington,
65 (1): 117-118.

Bolette, D.P. 1998c. Gastrointestinal helminths of some yellow-shafted flickers,

Colaptes auratus luteus (Aves: Picidae), from Allegheny County, Pennsylvania.
Journal of the Helminthological Society of Washington, 65 (1): 114-116.

Bona, F. 1955. Istologia delle capsule uterine di Choanotaenia marchalli (Mola,

1907) e considerazioni sul genere Monopylidium Fuhrmann, 1899 (Cestoda:
Dilepididae). Bolletino del Museo di Zoologia dell’Universita di Torino, 5: 1-33.

Bona, F. 1975. Etude critique et taxonomique des Dilepididae Fuhrmann, 1907

(Cestoda) parasites des Ciconiiformes. Monitore Zoologia Italiano Monografia, 1: 1-
750.

Bona, 1994. Family Dilepididae Railliet & Henry, 1909. En: Khalil, L.F., Jones, A.
& Bray, R.A. (Ed.) Keys to the cestode parasites of vertebrates. Wallingford, U.K.:
CAB International, 443-554.

Borchert, A. 1964. Parasitología Veterinaria. Ed. Acribia. Zaragoza. 745 pp.

Borgarenko, L.F. 1970. Trematodes of Rallidae in Tadzhikistan. Izvestiya Akademii

Nauk Tadzhikskoi SSR, Biologiya (Ahboroti Akademijai Fanhoi RSS Tocikiston), 2
(39): 47-55.

Borgarenko, L.F. 1981. Nematodes from the family Thelaziidae in birds in

Tadzhikistan. Gel’mintozy cheloveka, zhivotnykh, rastenii i mery bor’by s nimi.
Tezisy dokladov konferentsii vsesoyuznogo obshchestva gel’mintologov AN SSSR,
27-29.

Borgarenko, L.F. 1984a. New and rare species of bird nematodes in Tajikistan.
Izvestiya Akademii Nauk Tadzhikskoi SSR, Biologicheskie Nauki, 2: 12-19.

237
Bibliografía

Borgarenko, L.F. 1984b. Histiocephalus otidis n. sp., a new spiruroid from a bustard
in Tajikistan. Doklady Akademii Nauk Tadzhikskoi SSSR, 27: 107-109.

Bosch, M. 1996. Sexual size dimorphism and determination of sex in Yellow-legged

Gulls. J. Field Ornithol., 67; 534-541.

Bosch, M.; Oro, D. & Ruiz, X. 1994. Dependence of Yellow-legged Gulls (Larus
cachinnans) on food from human activity in two Western Mediterranean colonies.
Avocetta, 18: 135-139.

Bosch, M.; Pedrocchi, V; Gonzalez-Solis, J. & Jover, L. 1994. Densidad y

distribución de los nidos de la gaviota patiamarilla (Larus cachinnans) en las Islas
Medes. Efectos asociados al hábitat y al descaste. Doñana, Acta Vertebrata, 21: 39-
51.

Bosch, M.; Torres, J. & Figuerola, J. 2000. A helminth community in breeding

Yellow legged Gulls (Larus cachinnans): Pattern of association and its effect on host
fitness. Canadian Journal of Zoology, 78 (5): 777-786.

Bourne, W.R.P. 1993. The distribution of birds at sea in the Mediterranean sea. En:
Aguilar, J.S.; Monbaillu, X. & Peterson, A.M. (eds.) Status and conservation of
seabirds, Proceedings of the 2nd Mediterranean seabird Symposium. SEO, Madrid:
195-202.

Boutsika, K.; Blok, V.C.; Phillips, M.S. & Brown, D.J.F. 2001. A molecular
phylogeny of selected Paratrichodorus and Trichodorus species. Phytopathology, 91
(6 Suppl.): S10.

Bowen, B.W.; Meylan, A.B. & Avise, J.C. 1989. An odyssey of the green sea turtle
ascension islnad revisited. Proceedings of the National Academy of Science of the
United States of America, 86 (2): 573-576.

Bowles, J.; Blair, D. & McManus, D.P 1995. A molecular phylogeny of the human
schistosomes. Molecular Phylogenetics and Evolution, 4 (2): 103-109.

Brandl, R.; Mann, W. & Sprinz, M. 1992. Mitochondrial trna and the phylogenetic
position of nematoda. Biochemical Systematics and Ecology, 20 (4): 325-330.

Branton, S.L.; Deaton, J.W.; Gerlach, H. & Ruff, M.D. 1985. Cyclocoelum mutabile
infection and aortic rupture in an American coot (Fulica americana). Avian Diseases,
29 (1): 246-249.

Brattey, J. & Stenson, G.B. 1995. Helminth parasites of the alimentary tract of the
harbor porpoise, Phocoena phocoena (L.), from Newfoundland and Labrador.
Journal of the Helminthological Society of Washington, 62 (2): 209-216.

Brglez, J. 1976. Echinochasmus (Echinochasmus) beleocephalus (Linstov, 1873) in

Echinochasmus (Ecinochasmus) dietsevi Issaitschikoff, 1927 – dve vrsti
ehinostomatid (Echinostomatidae Dietz, 1909) pri nekaterih pticah v Sloveniji.
Zbornik Biotehniske Fakultete Univerze v Ljubljani, Veterinarstvo, 13 (1): 93-98.

238
 Bibliografía

Brglez, J. 1988. Galactosomum ussuriensis new record Oshmarin 1963

Heterophyidae Odhner 1914 in black headed gull Larus ridibundus L. Zbornik
Biotehniske Fakultete Univerze Edvarda Kardelja v Ljubljani Veterinarstvo, 25 (2):
247-250.

Brglez, J. 1989. Prevalence of Cosmocephalus obvelatus (Creplin, 1825) and

Synhimantus robertdollfussi Deportes, 1947, Acuariidae Seurat, 1913, in Yugoslavia.
Zbornik Biotehniske Fakultete Univerze Edvarda Kardelja v Ljubljani, Veternarstvo,
26 (2): 199-202.

Brglez, J.; Hribar, H. & Brelih, S. 1967. Prilog poznavanju parazitske faune tetrijeba
gluhana (Tetrao urogallus, L.) Acta Veterinaria (Beograd), 17 (3): 305-308.

Brglez, J. & Hristovski, N. 1982. Sesaci iz druzine Psilostomatidae Odhner, 1913, pri
pticah v Jugoslaviji. Zbornik Biotehniske Fakultete Univerze Edvarda Kardelja v
Ljubljani Veterinarstvo, 19 (1): 79-86.

Brooks, D.R.; Hoberg, E.P. & Weekes, P.J. 1991. Preliminary phylogenetic
systematic analysis of the major lineages of the Eucestoda (Pltyhelminthes:
Cercomeria). Proceedings of the Biological Society of Washington, 104: 651-668.

Brooks, D.R. & McLennan, D.A. 1993. Parascript, parasites and the language of
evolution. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C. 429 p.

Brown, W.M.; Prager, E.M.; Wang, A. & Wilson, A.C. 1982. Mithocondrial DNA
sequences of primates: Tempo and mode of evolution. Journal of Molecular
Evolution, 18: 225-239.

Buriro, S.N.; Mughal, F.A.; Wagan, M.P.; Abbassi, T.A. & Bhutto, M.N. 1985.
Incidence of cestodes in poultry. Pakistan Veterinary Journal, 5 (1): 12- 15.

Buriro, S.N.; Bughio, M.P.; Abro, A.A. & Khuhro, I.U. 1989. Worm infesttion in
poultry in Sindh. Pakistan Veterinary Journal, 9 (3): 143-145.

Buriro, S.N.; Wagan; M.P.; Bhutto, M.N. & Kumbhar, M.I. 1992. Incidence of
helminth parasites in poultry. Pakistan Veterinary Journal, 12 (1): 25-27.

Busa, V. & Hernández, N.L.1970. Ecología, biología y epizootiología de helmintos

de la gallina doméstica (Gallus gallus f. domestica). Revista Cubana de Ciencias
Veterinarias, 1: 41-59.

Cable, J.; Harris, P.D.; Tinsley, R.C. & Lazarus, C.M. 1999. Phylogenetic analysis of
Gyrodactylus spp. (Platyhelminthes: Monogenea) using ribosomal DNA sequences.
Canadian Journal of Zoology, 77 (9): 1439-1449.

Calvo, A.; Birova, V. & Ovies, D. 1983. Dinámica de invasión de cestodos parásitos
de la gallina (Gallus gallus f. doméstica) en las condiciones de una crianza
doméstica. Revista Avicultura, 27 (3): 149-160.

239
Bibliografía

Campos, A.; Cummings, M.P.; Reyes, J.L. & Laclette, J.P. 1998. Phylogenetic
relationships of platyhelminthes based on 18S ribosomal gene sequences. Molecular
Phylogenetics and Evolution, 10 (1): 1-10.

Carballeira Tella, D.; Vázquez Paredes, L.E. & Del Río Lozano, J. 1957. Acerca de
la clasificación y conservación de parásitos. Supl. Cient. Bol. Inf. Cons. Gral. Col.
Vet. España, 2 (117): 27-34.

Carranza, S.; Baguna, J. & Riutort, M. 1997. Are the Platyhelminthes a monophyletic
primitive group? An assessment using 18S rDNA sequences. Molecular Biology and
Evolution, 14 (5): 485-497.

Carranza, S.; Ruiz, T.I.; Littlewood, D.T.J.; Riutort, M. & Baguna, J. 1998. A
reappraisal of the phylogenetic and taxonomic position of land planarians
(Platyhelminthes, Turbellaria, Tricladida) inferred from 18S rDNA sequences.
Pedobiologia, 42 (5-6): 433-440.

Carrera, E.; Monbailliu, X. & Torre, A. 1993. Ringing recoveries of yellow-legged

Gulls in northern Europe. En: Aguilar, J.S., Monbailliu, X. & Paterson, A.M. (eds.)
Estatus y conservación de Aves marinas, Acta del II Simposio MEDMARAVIS. SEO,
Madrid: 181-194.

Carrera, E. & Vilagrasa, X. 1984. La colonia de gavia argentat (Larus argentatus

michaellis) de les Illes Medes. En: Ros, J.; Olivella, I. & Gili, J.M. (eds.) Sitemes
naturals de les Illes Medes. Institut d’estudis Catalans, Barcelona: 131-208.

Carvalho Varela, M. 1975. Contribucao para o estudo de helmintofauna da perdiz

vermelha (Alectoris rufa L.) em Portugal. XII Congr. Da Uniao Inst. Biol. Da caca.
Lisboa

Carvalho, B.M. De & Bencke, A.S. 1992. Faunistic analysis of the helminths of
sparrows (Passer domesticus L. 1758) captured in Campo Grande, Rio de Janeiro,
RJ. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz Rio de Janeiro, 87 (1 Suppl.): 43-48.

Case, A.A. & Ackert, J.E. 1940. New intermediate hosts of fowl cestodes. Tr.
Kansas Academy of Science, 43: 393-396.

Casanova, J.C. 1993. Análisis ecológico de las helmintofaunas de mamíferos

silvestres. Genetta genetta Linnaeus, 1758 (Carnivora: Viverridae), Clethrionomys
glareolus Schreber, 1790 (Rodentia: Arvicolidae) y Talpa occidentalis Cabrera, 1907
(Insectivora: Talpidae). Tesis Doctoral. Fac. Farmacia, Univ. Barcelona, 708 pp.

Casanova, J.C.; Díez-Baños, N.; Hidalgo, M.R. & Prieto, M.E. 1997. Helmintofauna
parásita de Otis tarda (Otidiformes) en la Reserva Natural de Villafáfila (Zamora,
España). Revista da Sociedade Portuguesa de Parasitologia, 4 (1/2): 142.

Casanova, J.C.; Santalla, F.; Ribas, A. & Feliu, C. 2002. Isozyme diversity among
South European populations of the tapeworm Hymenolepis diminuta. International
Symposium. Phylogeography in Southern European Refugia: Evolutionary
perspectives on the origins and conservation of Eurpean biodiversity, Portugal: 68.

240
 Bibliografía

Castagnone, S.P.; Semblat, J.P.; Leroy, F. & Abad, P. 1998. A new AluI satellite
DNA in the root-knot nematode Meloidogyne fallax: Relationships with satellites
from the sympatric species M. hapla and M. chitwoodi. Molecular Biology and
Evolution, 15 (9): 1115-1122.

Castañón-Ordóñez, L. 1983. Tetramerosis en paloma doméstica (Columba livia L.)

por Tetrameres (Petrowimeres) fissispina Diesing, 1861 (Nematoda, Tetrameridae):
Annales de la Facultad de León, 29: 287.

Castañón Ordoñez, L.; Pereira Bueno, J.M.; Corez, I. Cordero del Campillo, M.;
Menes Alvarez & Escudero Díez, A. 1983. Tetrameriosis en paloma doméstica
(Columba livia L.) por Tetrameres (Petrowimeres) fissispina Diesing, 1861
(Nematoda, Tetrameridae). Annales de la Facultad Veterinaria de León, 29: 287-
299.

Castejón, R. 1922. Parasitismo de las aves. Heterakosis del palomo. Rev. Hig. San.
Pec., 12: 1.

Castillo-Remiro, A. del; Gijón-Botella, H. & López-Román, R. 1989. Cestodes de

Larus argentatus de Canarias. VI Congreso Nacional y I Congreso Ibérico de
Parasitología. Cáceres, España.: 323.

Castillo-Remiro, A. del & López-Román, R. 1989. Aportación al catálogo de

Cestodos de Aves de Canarias. Revista Ibérica de Parasitología, 49: 43.

Catelli, E.; Poglayen, G.; Terregino, C.; Orlando, C.; Tonelli, A; Issa Gadale, O.;
Roda, R. & Agnoletti, A. 1999. Indagine sui parassiti dell’apparato diferente di
Columba livia (Gmelin, 1789) nella città di Firenze. Selezione Veterinaria, 2: 75-85.

Chabaud, A.G. & Peter, A.J. 1959. Essai de classification des Nematodes Acuariidae.
Annales de Parasitologie Humaine et Comparée, 34: 331-349.

Chand, K. 1970. Preliminary studies on some common tapeworms of the fowl.

Punjab Veterinarian, 9 (1): 31-35.

Chandler, R.E. 1970. Helminth parasites of California quail (Lophortyx californicus)

from the Okanagan Valley, British Columbia. Canadian Journal of Zoology, 48 (4):
741-744.

Chen, P.C.; Roberts, P.A.; Metcalf, A.E. & Hyman, B.C. 2001. Patterns of nucleotide
substitution within the Meloidogny rDNA D3 region. Phytopathology, 91 (6 Suppl.),
S131-S132.

Chilton, N.B. & Gasser, R.B. 1999. Sequence differences in the internal transcribed
spacers of DNA among four species of hookworm (Ancylostomatoidea:
Ancylostoma). International Journal for Parasitology, 29 (12): 1971-1977.

Chilton, N.B.; Hoste, H.; Hung, G.C.; Beveridge, I. & Gasser, R.B. 1997. The 5.8S
rDNA sequences of 18 species of bursate nematodes (order Strongylida):

241
Bibliografía

Comparison with rhabditid and tylenchid nematodes. International Journal for

Parasitology, 27 (1): 119-124.

Chilton, N.B.; Newton, L.A.; Beveridge, I. & Gasser, R.B. 2001. Evolutionary
relationships of trichostrongyloid nematodes (Strongylida) inferred from ribosomal
DNA sequence data. Molecular Phylogenetics and Evolution, 19 (3): 367-386.

Ching, H.L. 1993. Helminths of varied thrushes, Ixoreus naevius, and robins, Turdus
migratorius, from British Columbia. Journal of the Helminthological Society of
Washington, 60 (2): 239-242.

Chiriac, E.; Manolache, L. & Constantinescu, Z. 1972. Contributii la studiul

helmintofaunei potirnichii (Perdix perdix L.) din Romania. Studii si Cercetari de
Biologie, Sera Zoologie, 24 (2): 101-104.

Chirinos, N.I.M. de. 1982. Presencia de Heterakis gallinae en gallinas (Gallus gallus
domesticus) del Dtto. Maracaibo. Ciencias Veterinarias, 6 (4): 203-206.

Chitwood, B.G. & Wehr, E.E. 1934. The value of cephalic structures as characters in
nematode classification, with special reference to the superfamily Spiruroidea. Z.
Parasitenkd., 17: 73-92.

Chitwood, M.B. 1967. Tetrameres Creplin, 1846 (Nematoda: Spiruroidea). Proposed

validation under the plenary powers. Z. N. 1783. Bull. Zool. Nom., 24: 57-59.

Choudhury, S.; Gogoi, A.R. & Das, M.R. 1995. Ocurrence of Heterakis
brevispiculum, Strongyloides avium and Subulura brumpti in fowls in Assam. Indian
Veterinary Journal, 72 (5): 519-520.

Chute, A.M. & Lund, E.E. 1974. Heterakis gallinarum in the guinea fowl Numida
meleagris. Survival and comparative potential for transmitting Histomonas
meleagridis. Experimental Parasitology, 35 (1): 102-109.

Cielecka, D.; Wojciechowska, A. & Zdzitowiecki, K. 1992. Cestodes from penguins

on King George Island (South Shetlands, Antarctica). Acta Parasitologica Polonica,
37 (2): 65-72.

Clapham, P.A. 1933. On the life-history of Heterakis gallinae. Journal of

Helminthology, 11: 67-86.

Clapham, P.A. 1934. Some observations on the response of chicken to infestation

with Heterakis gallinae. Journal of Helminthology, 12: 71-78.

Coates, J.W.; Siegert, T.; Bowes, V.A. & Steer, D.G. 1995. Encephalitic
nematodiasis in a Douglas squirrel and a rock dove ascribed to Baylisascaris
procyonis. Canadian Veterinary Journal, 36 (9): 566-569.

Collar, N.J. 1983. A History of the Houbara in the Canaries. Bustard Studies, 1: 9-30.

242
 Bibliografía

Concepción, D. 1992. Avifauna del Parque Nacional de Timanfaya. Censo y

Análisis. Red de Parques Nacionales. ICONA. Madrid. 256 pp.

Conn, D.B.; Etges, F.J. & Sidner, R.A. 1984. Fine structure of the gravid paruterine
organ and embryonic envelopes of Mesocestoides lineatus (Cestoda). Journal of
Parasitology, 70: 68-77.

Cordeiro, J.A.; Barreiro-Gallego, G.J.; Álvarez-Mascato, M.F.; Bárcena, F. &

Sanmartín, M.L. 1995. Estudio preliminar de los trematodos intestinales de la gaviota
patiamarilla, Larus cachinnans, en Galicia, Norte de España. IV Congreso Ibérico de
Parasitología. Santiago de Compostela, España.

Cordero del Campillo, M.; Rojo, F.A; Martínez, A.R.; Sánchez, M.C.; Hernández, S.;
Navarrete, I.; Diez, P.; Quiroz, H. & Carvalho, M. 1999. Parasitología Veterinaria.
McGraw-Hill-Interamericana de España, S.A.U. Madrid 968 pp.

Cordero del Campillo, M; Castañón Ordóñez, L. & Reguera Feo, A. 1980. Índice
catálogo de zooparásitos ibéricos. 2ª ed. Universidad de León, Secretariado de
Publicaciones. León. 650 pp.

Cotteleer, C. 1964. Un cas d’acuariose du ventricule succenturié, dú a Dispharynx

spiralis chez un pigeon. Anderson, R.C.; Chabaud, A.G. & Willmott, S. Edit., 39 (4):
509-510.

Cotteleer, C. & Fameree, L. 1978. Parasites intestinaux et anticorps

antitoxoplásmiques chez les colombins en Belgique. Schweizer Archiv für
Tierheilkunde, 120 (4): 181-187.

Cram, 1927. Bird parasites of the nematode suborders Strongylata, Ascaridata and
Spirurata. Bull. U. S. Nat. Mus., 140: 465.

Cremonte, F. 2001. Bartolius pierrei n. g., n. sp. (Digenea: Gymnophallidae) from

the Peninsula Valdes, Argentina. Systematic Parasitology, 49 (2): 139-147.

Cremonte, F.; Etchegoin, J.A. & Martorelli, S.R. 1999. Nuevos hospedadores de los
digeneos Maritrema bonaerensis (Microphallidae) y Stephanoprora podicipei
(Echinostomatidae) en Argentina. Stephanoprora manei Holcman-Spector y Olagüe,
1986 como un nomen nudum. Neotrópica, 45 (113/114): 105-107.

Cremonte, F. & Martorelli, S.R. 1998. Description of a new species of Maritrema

(Digenea: Microphallidae) from Larus dominicanus (Aves: Laridae) in Buenos Aires
coast, Argentina. Folia Parasitologica, 45 (3): 230-232.

Cremonte, F. & Navone, G.T. 1999. Co-occurrence of Pectinospirura argentata

Wehr, 1933, Skrjabinoclava andersoni n. sp. and larvae (Nematoda: Acuariidae) in
the proventriculus of Larus dominicanus Lichtenstein (Aves: Laridae), with notes on
their attachment. Systematic Parasitology, 42 (3): 203-211.

243
Bibliografía

Cremonte, F.; Navone, G.T. & Etchegoin, J.A. 1999. A new species of Sciadiocara
Skrjabin, 1916 (Nematoda: Acuariidae) parasitic in shorebirds in Argentina.
Systematic Parasitology, 42 (3): 213-217.

Cremonte, F.; Navone, G.T. & Etchegoin, J.A. 2000. Morphological studies of
Ancyracanthopsis winegardi Wong & Anderson, 1990 (Nematoda: Acuarioidea) and
larval stages of acuariid nematodes parasitic in Larus dominicanus Lichtenstein
(Aves: Laridae) from Argentina. Systematic Parasitology, 45 (2): 135-140.

Creplin, F. 1839. Eingeweidewürmer, Binnenwürmer, Thierwürmer. All. Eneyel.

Wissensch. U Künste, Ersch u Gruber, Leipzig, sect. 1, 32: 277-302.

Creplin, F. 1846. Nachträge zu Gurlt’s Verzeichniss der Thiere, bei welchen

Entozoen gefunden worden sind. Arch. Nat., Berlin, 12: 129-160.

Cribb, T.H. 1991. Synonymy of Hofmonostomum Harwood 1939 with

Paramonostomum Luehe, 1909 Digenea Notocotylidae. Journal of the
Helminthological Society of Washington, 58 (1): 116-117.

Cuezva Samaniego, J.; de la Encina, J. & Palenzuela, F. 1954. Los Tetrámeres de la

paloma. Avícola Española, 2: 2-28 y 42.

Cunningham, C.O.; Aliesky, H. & Collins, C.M. 2000. Sequence and secondary
structure variation in the Gyrodactylus (Platyhelminthes: Monogenea) ribosomal
RNA gene array. Journal of Parasitology, 86 (3): 567-576.

Cunningham, C.O.; McGillivray, D.M.; & MacKenzie, K. 1995. Phylogenetic

analysis of Gyrodactylus salaris Malmberg, 1957 based on the small subunit (18S)
ribosomal RNA gene. Molecular and Biochemical Parasitology, 71 (1): 139-142.

Cutler G. C.; Stock S. P. & Webster J.M. 2001. Morphological and molecular
characterization of a new Steinernema sp. from China. Phytopathology, 91 (6
Suppl.): S132.

Czaplinski, B. 1962. Nematodes and acanthocephalans of domestic and wild

Anseriformes in Poland. II. Nematoda (excl. Amidostomum) and Acanthocephala.
Acta Parasitologica Polonica, 10 (12/20): 277-319.

Czaplinska, D. & Czaplinski, B. 1972. Retinometra fulicatrae n. sp. (Cestoda,

Hymenolepididae) from Fulica atra L. Acta Parasitologica Polonica, 20 (12/25):
229-232.

Czaplinski, B. & Vaucher, C. 1994. Family Hymenolepididae Ariola, 1899. En:

Khalil, L.F., Jones, A. & Bray, R.A. (Ed.) Keys to the cestode parasites of
vertebrates. Wallingford, U.K: CAB International: 595-664.

Das, U. & Biswas, G. 1997. Prevalence of endoparasitic infection in duck (Anas

platyrhynchos domesticus) vis a vis its public health significance in West Bengal.
Indian Veterinary Journal, 74 (9): 743-745.

244
 Bibliografía

Davidson, W.R.; Kellogg, F.E.; Doster, G.L. & Moore, C.T. 1991. Ecology of
helminth parasitism in bobwhites from northern Florida. Journal of Wildlife
Diseases, 27 (2): 185- 205.

Dawe, D.L.; Brown, J.; Davis, R.B. & Kellogg, F.E. 1969. Effectiveness off Maretin
and Meldane as treatments for capillariasis in bobwhites. Avian Diseases, 13 (3):
662-667.

De Bellocq, J.G.; Ferte, H.; Depaquit, J.; Justine, J.L.; Tillier, A. & Durette, D.M.C.
2001. Phylogeny of the Trichostrongylina (Nematoda) inferred from 28s rDNA
sequences. Molecular Phylogenetics and Evolution, 19 (3): 430-442.

De Ley, P.; Felix, M.A.; Frisse, L.M.; Nadler, S.A.; Sternberg, P.W. & Thomas,
W.K. 1999. Molecular and morphological characterisation of two reproductively
isolated species with mirror-image anatomy (Nematoda: Cephalobidae). Nematology,
1 (6): 591-612.

Deblock, S. & Bartoli, P. 1988. Contribution to the study of Microphallidae

Travassos, 1920 Trematoda XL. Description of Longiductotrema scandolensis new
species parasite of herring gulls from Corsica France. Systematic Parasitology, 12
(3): 199-210.

Debry, R.W. & Abele, L.G. 1995. The relationship between parsimony and
maximum-likelihood analyses: Tree scores and confidence estimates for three real
data sets. Molecular Biology and Evolution, 12 (2): 291-297.

Deem, S.L. 1999. Infectious and parasitic diseases of raptors. Compedium on

Continuing Education for the Practicing Veterinarian, 21 (4): 329-338.

Denslow, J.S. 2001. The ecology of insular biotas. Trends in Ecology and Evolution,
16 (8): 423-424.

Deo, P.G. & Srivastava, H.D. 1955. Studies on the biology and the life-history of
Ascaridia galli, Schrank, 1788 (Abstract): Prodeedings of the 42nd Indian Science
Congress Part III.: 282-283.

Desdevises, Y. 2001. The phylogenetic position of Furnestinia echeneis

(Monogenea, Diplectanidae) based on molecular data: A case of morphological
adaptation?. International Journal for Parasitology, 31 (2): 205-208.

Desdevises, Y.; Jovelin, R.; Jousson, O. & Morand, S. 2000. Comparison of

ribosomal DNA sequences of Lamellodiscus spp. (Monogenea, Diplectanidae)
parasitising Pagellus (Sparidae, Teleostei) in the North Mediterranean Sea: Species
divergence and coevolutionary interactions. International Journal for Parasitology,
30 (6): 741-746.

Despres, L.; Imbert, E.D.; Combes, C. & Bonhomme, F. 1992. Molecular evidence
linking hominid evolution to recent radiation of schistosomes (Platyhelminthes:
Trematoda). Molecular Phylogenetics and Evolution, 1 (4): 295-304.

245
Bibliografía

Despres, L.; Imbert, E.D. & Monnerot, M. 1993. Molecular characterization of

mitochondrial DNA provides evidence for the recent introduction of Schistosoma
mansoni into America. Molecular and Biochemical Parasitology, 60 (2): 221-229.

Diesing, K.M. 1835. Tropisurus und Thysanosoma, zwei neue Gattungen von
Binnenwürmern (Entozoen) aus Brasilien. Med. Jahrb. K. K. Oesterr. Staates, 16
(n.F.7) (1): 83-116.

Dimitrova, Z. & Genov, T. 1992. Acanthocephalans from some aquatic birds from
the Bulgarian Black Sea coast. Folia Parasitologica, 39 (3): 235-247.

Dokholyan, N.V.; Buldyrev, S.V.; Havlin, S. & Stanley, H.E. 2000. Distributions of
dimeric tandem repeats in non-coding and coding DNA sequences. Journal of
Theoretical Biology, 202 (4): 273-282.

Dollfus, R.P. 1975. Miscellanea helminthologica maroccana. XLII. Cestodes

d’oiseaux et de mammifères. Bulletin du Muséum National d’Histoire Naturelle, 3ª
série. 302, Zoologie 212: 659-684.

Dorman, H.P. 1928. Studies on the life cycle of Heterakis papillosa Bloch.
Transactions of the American Microscopal Society, 47: 379-413.

Dorny, P.; Berghen, P. & Vercruysse, J. 1987. Morphological changes in Capillaria

obsignata (Nematoda: Trichuridae) eggs after treatment with cambendazole.
Parasitology Research, 74 (2): 196-197.

Dorrestein, G.M.; Korbel, R. & Schneeganss, D. 1990. Observation on the health of

feral urban pigeons. En:VII. Tagung über Vogel krankheiten, München, 1 und 2 Marz
1990. Giessen, Germany: 77-87.

Dowell, J.H.; Warren, R.J. & Pence, D.B. 1983. Helminth fauna of ring-necked
pheasants from the Texas high plains. Journal of Wildlife Diseases, 19 (2): 152-153.

Draycott, R.A.H.; Parish, D.M.B.; Woodburn, M.I.A. & Carroll, J.P. 2000. Spring
survey of the parasite Heterakis gallinarum in wild-living pheasant in Britain.
Veterinary Record, 147 (9): 245-246.

Duarte, M.J. de F. & Dórea, E.M.A. 1987. Ocorrencia de Dispharynx nasuta

(Rudolphi, 1819) Stilles & Hassal, 1920 em pavao (Pavo cristatus) no Brasil.
Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinaria e Zootecnia, 39 (3): 445-45.

Dubinina, M.M. 1980. Znachenie organov prikrepleniia v filogenii lentochnikh

chervei. Parazitologicheskii Sbornik, 29: 65-83.

Duggal, C.L & Gupta, S. 1987. On one new and one already known cestodes
parasitizing blue rock pigeon, Columba livia at Chandigarh, India. Research Bulletin
of the Panjab University, Science, 38 (3-4): 87-90.

Duggal, C.L. & Toor, J.K. 1985. On some cyclocoelid trematodes from Aves in
Punjab. Research Bulletin of the Panjab University, Science, 36 (3-4): 187-190.

246
 Bibliografía

Duncan, L.W.; Inserra, R.N.; Thomas, W.K.; Dunn, D.; Mustika, I.; Frisse, L.M.;
Mendes, M.L.; Morris, K. & Kaplan, D.T. 1999. Molecular and morphological
analysis of isolates of Pratylenchus coffeae and closely related species. Nematropica,
29 (1): 61-80.

Dushkin, V.A. 1972. Intermediate host of Skrjabinia cesticillus and Choanotaenia

infundibulum of chickens. Veterinariya, Moscow, 49 (3): 65-66.

Dushkin, V.A. 1973. On the diagnosis of Skrjabinia and Choanotaenia infections in

chickens. Veterinariya, Moscow, 1: 66-68.

Dyer, W.G. 1977. Cyclocoelum mutabile (Zeder 1800) Dubois 1959 (Trematoda:
Cyclocoelidae) in Fulica americana (Gmelin) from southern Illinois. Transactions of
the Illinois State Academy of Science, 70 (3/4): 391-392.

Dyk, V. 1971. Parasitological and epidemiological significance of the collared turtle

dove. Veterinárství, 21 (8): 370-371.

Dzido, T. 1973. Parasitic infection of the alimentary tract of broilers fattened under
commercial conditions. Medycyna Weterynaryjna, 29 (4): 207-208.

Ehlers, U. 1985. Das phylogenetische System der Platyhelminthes. G. Fischer

Verlag, Stuttgart, Germany, 317 p.

Ehlers-Bhodigen, S. 1985. Survey of parasitic helminths of poultry. Journal of

Veterinary Medicine, 15 (4): 267-276.

Elce, J.B. 1962. On a new cestode, Choanotaenia larimarina sp. nov., from the
greater black-backed gull, Larus marinus L. Journal of Helminthology, 36 (4): 365-
374.

Eley, T.J.Jr. 1976. Helminth parasites in American coots from the lower Colorado
river. Calfornia Fish and Game, 62 (2): 156-157.

Ellis, C. & Williams, I.C. 1973. The longevity of some species of helminth parasites
in naturally adquired infections of the lesser black-backed gull, Larus fuscus L. In
Britain. Journal of Helminthology, 37: 329-338.

Elowni, E.E. & Elbihari, S. 1979. Natural and experimental infection of the beetle,
Alphitobius diaperinus (Coleoptera: Tenebrionidae) with Choanotaenia
infundibulum and other chicken tapeworms. Veterinary Science Communications. 3
(2): 171-173.

Elowni, E.E. 1982. Tapeworm infections in the domestic fowl in the Sudan. Sudan
Journal of Veterinary Science and Animal Husbrandy, 23 (2): 88-93.

Endo, M. & Inoue, I. 1989. Observations on tetrameriasis in race pigeons Columba

livia var domestica. Bulletin of the College of Agriculture and Veterinary Medicine
Ninhon niversity, 46: 83-88.

247
Bibliografía

Eom, K.S.; Rim, H.J. & Jang, D.H. 1984. A study on the parasitic helminths of
domestic duck (Anas platyrhynchos var. domestica Linnaeus) in Korea. Korean
Journal of Parasitology, 22 (2): 215.221.

Eshetu, Y.; Mulualem, E.; Ibrahim, H.; Berhanu, A. & Aberra, K. 2001. Study of
gastro-intestinal helminths of scavenging chickens in four rural districts of Amhara
Region, Ethiopia. Revue Scientifique et Technique Office International des
Epizooties, 20 (3): 791-796.

Etchegoin, J.A. & Martorelli, S.R. 1997. Description of a new species of Maritrema
(Digenea: Microphallidae) from Mar Chiquita coastal lagoon (Buenos Aires,
Argentina) with notes on its life cycle. Journal of Parasitlogy, 83 (4): 709-713.

Etchegoin, J.A.; Martorelli, S.R. & Sardella, N.H. 1996. Nuevo registro de
Microphallus szidati Martorelli, 1986 (Digenea: Microphallidae) en Mar Chiquita
(Buenos Aires, Argentina) Neotrópica, 42 (107/108): 117-118.

Euzet, L. 1959. Recherches sur les cestodes tétraphyllides des sélaciens des cotes de
France. Thèse. Université de Montpellier. Montpellier, France, 263 p.

Euzet, L.1974. Essai sur la phylogénèse des cestodes á la lumière de faits nouveaux.
Proceedings of the Third International Congress of Parasitology, Vol 1. Facta
Publications, Vienna, Austria: 378-379.

Euzet, L.; Swiderski, Z. & Mokhtar-Maamouri, F. 1981. Ultrastructure comparée du

spermatozoide des cestodes. Relations avec la phylogénèse. Annales de Parasitologie
Humaine et Comparée, 56: 247-259.

Evans, D.W.; Irwin, S.W.B. & Fitzpatrick, S.M. 1997. Metacercarial encystment and
in vivo cultivation of Cercaria lebouri Stunkard 1932 (Digenea: Notocotylidae) to
adults identified as Paramonostomum Chabaudi Van Strydonck 1965. International
Journal for Parasitology, 27 (11): 1299-1304.

Eydal, M.; Gunnlaugsdóttir, B. & Ólafsdóttir, D. 1996. Gulls (Laridae) in Iceland as

final hosts for digenean trematodes. Bulletin of the Scandinavian Society for
Parasitology, 6 (2): 120-121.

Fakae, B.B.; Umeorizu, J.M. & Orajaka, L.J.E. 1991. Gastrointestinal helminth
infection of the domestic fowl (Gallus gallus) during the dry season in eastern
Nigeria. Journal of African Zoology, 105 (6): 503-508.

Faria Duarte, M.J. de & Dórea, E.M.A. 1987. Ocorrencia de Dispharynx nasuta
(Rudolphi, 1819) Stilles & Hassal, 1920, em pavao (Pavo cristatus) no Brasil.
Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, 39 (3): 445-450.

Fasola, M.; Bogliani, G.; Saino, N. & Canova, L. 1989. Foranging, feeding and time-
activity niches of eight species of breeding seabirds in the coastal wetlands of
Adriatic Sea. Boll. Zool., 56: 61-72.

248
 Bibliografía

Fatihu, M.Y.; Ogbogu, V. C.; Njoku, C.O. & Saror, D.I. 1992. Observations of
lesions associated with some gastrointestinal nematodes of chickens in Zaira,
Nigeria. Bulletin of Animal Health and Production in Africa, 40 (1): 15-18.

Fedynichi, A.M. & Pence, D.B. 1994. Helminth community structure and pattern in a
migratory host (Anas platyrhynchos). Canadian Journal of Zoology, 72 (3): 496-505.

Felsenstein, J. 1985. Confidence limits on phylogenies: An approach using the

bootstrap. Evolution, 39: 783-791.

Feng, L. & Liao, X.H. 2000. Phylogenetic relationship of bothriocephalid tapeworm

(Cestoda: Pseudorhyllidea) parasitic in grass carp and common carp in China. Acta
Zoologica Sinica, 46 (4): 385-391.

Fernandez, M.; Aznar, F.J.; Raga, J.A. & Latorre, A. 2000. The origin of
Lecithodesmus (Digenea: Campulidae) based on ND3 gene comparison. Journal of
Parasitology, 86 (4): 850-852.

Fernandez, M.; Littlwood, D.T.J.; Latoore, A.; Raga, J.A. & Roolinson, D. 1998.
Phylogenetic relationships of the family campulidae (Trematoda) based on 18S
rRNA sequences. Parasitology, 117 (4): 383-391.

Ferris, V.R.; Krall, E; Faghihi, J. & Ferris, J.M. 1999. Phylogenetic relationships of
Globodera millefolii, G. artemisiae, and Cactodera salina based on ITS region of
ribosomal DNA. Journal of Nematology, 31 (4): 498-507.

Filkovic, K.; Bosnjak, M. & Greguric, J. 1989. Endoparasite findings in carrier

pigeons. Veterinarski Glasnik, 43 (12): 1193-1196.

Fitch, D.H.A.; Bugaj, G.B. & Emmons, S.W. 1995. 18S Ribosomal RNA gene
phylogeny for some Rhabditidae related to Caenorhabditis. Molecular Biology and
Evolution, 12 (2): 346-358.

Fix, A.S.; Waterhouse, C.; Greiner, E.C.& Stoskopf, M.K. 1988. Plasmodium
relictum as a cause of avian malaria in wild caught magellanic penguins Spheniscus
magellanicus. Journal of Wildlife Diseases, 24 (4): 610-619.

Foronda, P., Del Castillo, A., Piñero, J. & Casanova, J.C. 2000. Helminths and virus
infections of wild rabbit in Tenerife (Canary archipel). VIII European
Multicolloquium of Parasitology Poznan, Poland. 10-14 Sept 2000.

Fotedar, D.N. & Chishti, M.Z. 1974. Redescription of Choanotaenia orioli Joyeux et
Baer, 1955 and C. infundibulum (Bloch, 1779) with a note on the synonymy of C.
dutti Mukherjee, 1964. Journal of Science, University of Kashmir, 2 (1/2): 73-78.

Foster, G.W.; Kinsella, J.M.; Price, R.D.; Mertins, J.W. & Forrester, D.J. 1996.
Parasitic helminths and arthropods of greater shearwaters (Puffinus gravis) from
Florida. Journal of the Helminthological Society of Washington, 63 (1): 83-88.

249
Bibliografía

Freeman, R.S. 1973. Ontogeny of cestodes and its bearing on their phylogeny and
systematics. Advances in Parasitology, 11: 481-557.

Freitas, T.J.F. 1959. Escobo de novo arranjo sistemático para os Nematódeos

Capilariíneos (Trichuroidea). Atlas Soc. Biol. Rio de Janeiro, 3 (5): 4-6.

Friend, M.; McLean, R.G. & Dein, F.J. 2001. Disease emergence in birds:
Challenges for the twenty first century. Auk, 118 (2): 290-303.

Frosio, G.D.; Sala, M.; Lanfranchi, P. & Galazzi, D. 2000. Elmintofauna intestinale
in galliformi autoctoni delle alpi Orobie e relative implicazioni gestionali. En:
XXXVIII Convengo della Società Italiana di Patologia Aviare ‘Risposta immunitaria
in funzione di èta e tipo genetico’ Forlì, Italy, 30 settemre - 1 ottobre 1999. Selezione
Veterinaria, 8/9: 817-825.

Fuhrmann, O. 1925. Sur le development et la reproduction asexueé des Idiogenes

otidis. Anales de Parasitologie, 3: 143-150.

Fuhrmann, O. 1931. Dritte Klasse des Cladus Plathelminthes. Cestoidea. En:

Handbnuch der Zoologie. Zweiter Band. Walter de Gruyter and Co. Berlin,
Germany: 141-416.

Fuhrmann, O. 1932. Lés ténias des osieaux. Mémoires de l’Université de Neuchàtel

8: 381.

Gafurov, A.K. & Il’yasov, I.N. 1973. New data on the intermediate hosts of
Choanotaenia infundibilum (Cestoda, Choanotaeniidae) in Tadzhikistan. Doklady
Akademii Nauk Tadzhikskoi SSR, 16 (2): 74-75.

Galkin, A.K. 1987. Origin of non-cyclophyllidean cestodes-parasites of gulls. Trudy

Zoologicheskogo Instituta, Akademiya Nauk SSSR (Sistematika, faunistika,
morfologiya paraziticheskikh organizmov), 161: 3-23.

Galkin, A.K. 1996. Post larval development of the scolex of Tetrabothrius erostris
(Cestoda: Tetrabothriidea) and the phylogenetic bases of this process.
Parazitologiya, 30 (4): 315-323.

Garcia, J.; Marti, M.E.; Thomas, F.J. & Carrera, E. 1986. Urban nesting of Yellow-
legged gulls in Barcelona (Spain). En: MEDMARAVIS & Monbailliu, X. (eds.)
Mediterranean Marine Avifauna. NATO ASI Serie G: Ecological Sciences, 12.
Springer-Verlag, Berlin: 509-511.

Garcia, V.M.; Leon, G.P.P.; Torre, P.; Cummings, M.P.; Sarma, S.S.S & Laclette,
J.P. 2000. Phylogenetic relationships of acanthocephala based on analysis of 18S
ribosomal RNA gene sequences. Journal of Molecular Evolution, 50 (6): 532-540.

García del Escobal, J.A. 1960. Acuariosis de la paloma. Avigán, 8: 42.

Garey, J.R. & Campbell, T.G. 2000. Acanthocephelan and rotifer relationships
revisited. American Zoologist, 40 (6): 1025.

250
 Bibliografía

Geeraerts, J. & Berghen, P. 1965. Onderzoek op parasitaire besmettingen bij

stadsduiben. Vlaams diergeneesk. Tijdschr., 34 (3): 131-135.

Georgi, L.L. & Abbott, A.G. 1998. Variation in ribosomal genes in Meloidogyne
arenaria. Fundamental and Applied Nematology, 21 (6): 685-694.

Georgiev, B. 1961. The epizootiology of ascaridiasis in poultry in the Plovdiv area.

Izvestiya na Tsentralniya Veterinaren Institut za Zarazni i Parazitni Bolesti. Sofia, 1:
433-444.

Georgiev, B.B. & Kornyushin, V.V. 1994. Family Paruterinidae Fuhrmann, 1907
(sensu lato). En: Khalil, L.F., Jones, A. & Bray, R.A. (Ed.) Keys to the cestode
parasites of vertebrates. Wallingford, U.K: CAB International: 559-584.

Gerbod, D.; Edgcomb, V.P.; Noël, C.; Zenner, L.; Wintjens, R.; Delgado-
Viscogliosi, P.; Holder, M.E.; Sogin, M.L. & Viscogliosi, E. 2001. Phylogenetic
position of the trichomonad parasite of turkeys, Histomonas meleagridis (Smith)
Tyzzer, inferred from small subunit rRNA sequence. Journal of Eukariotic
Microbiology, 48 (4): 498-504.

Getler, K. 1974. The status of parasitic fauna of poultry in Warsaw province.

Weterynaryjna, 30 (1): 36-38.

Ghafoor, A.; Iqbal, J. & Salim, M. 1989. Monthly fluctuations in population of

earthworms in faisalabad Fakistan division. Pakistan Veterinary Journal, 9 (3): 138-
140.

Ghosh, J.D. & Singh, J. 1994. Acute ascaridiosis in chickens: A report. Indian
Veterinary Journal, 71 (7): 717-719.

Gibbs, B.J. 1962. The occurrence of the protozoan parasite Histomonas meleagridis
in the adults ans eggs of the cecal worm Heterakis gallinae. Journal of Protozoology,
9: 288-293.

Gibson, D.I.; Harris, E.A.; Bray, R.A.; Jepson, P.D.; Kuiken, T.; Baker, J.R. &
Simpson, V.R. 1998. A survey of the helminth parasites of cetaceans stranded on the
coast of England and Wales during the period 1990-1994. Journal of Zoology
London, 244 (4): 563-574.

Gicik, Y. 1998. Dispharynx nasuta (Rudolphi, 1819) in a pigeon (Columba livia).

Veteriner Fakültesi Dergisi, Ankara Üniversitesi, 44 (1): 93-95.

Gijón-Botella, H.; Del Castillo-Remiro, J.A.; López-Román, R. 1989. Estudio al

M.E.B. de Raillietina (Raillietina) micracantha Fuhrmann, 1908 parásito de
Columba livia domestica capturadas en las Islas Canarias. Revista Ibérica de
Parasitología, 49 (1): 37-40.

Gijón-Botella, H. & López-Román, R. 1986a. Transcoelum oculeum (Kossack, 1911)

Witenberg, 1923 (Cyclocoelidae, Cyclocoelinae Stossich, 1902) parásito de las fosas

251
Bibliografía

nasales de Fulica atra L. capturadas en Granada, España. Revista Ibérica de

Parasitología, 46 (2): 149-152.

Gijón-Botella, H. & López-Román, R. 1986b. Scanning Electronic Microscopy

(SEM) study of Mesoophorodiplostomum prieci and Diplostomum spathaceum. VI
Int. Cong. Parasitol., 25-29 ago., Brisbane: 138.

Gijón-Botella, H.; López-Román, R. & Valladares, B. 1982. Digenea parásitos de

aves de la provincia de Granada y del Archipiélago de Canarias. Tercera Reunión
Anual de la Asociación de Parasitólogos Españoles, Madrid. España.

Gijón-Botella, H.; López-Román, R. & Valladares, B. 1985. Aportación al catálogo

de digenea de aves de las islas Canarias. Revista Ibérica de Parasitología, 45: 263.

Gijón-Botella, H.; López-Román, R.; Valladares, B. & De Armas, F. 1981.

Strigeidae parásitos de aves capturadas en las Islas Canarias. En: Conferencia
Mediterránea de Parasitlogía. Granada, 29-30 de septiembre, 1-2 de octubre

Gitao, C.G. & Bebora, L.C. 1992. Histomoniasis in a peafowl (Pavo cristatus).
Indian Veterinary Journal, 69 (10): 944-945.

Githkopoulos, P.R. 1984. Capillaria phasianina in pheasants (Phasianus colchicus

mongolicus) and partridges (Alectoris chukar). Hellenike Kteniatrike, 27 (1): 8-13.

Githkopoulos, P.R. & Liakos, V.D. 1987. Parasites of the alimentary tract of pigeons
in Greece. Deltion tes Ellenikes Kteniatrikes Etaireias, 38 (2): 79-83.

Githkopoulos, P.R.; Liakos, V.D.; Panagiotidou-Mamaloka, V. & Lekkas, S. 1983.

Capillariasis of the crop and aesophagus in quails (Colinus virginianus), partigrades
(Alectoris chukar) and pheasant (Phasianus colchicus mongolicus). Hellenike
Kteniatrike, 260: 287-299.

Goble, F.C. & Kutz, H.L. 1945. The genus Dispharynx (Nematoda: Acuariidae) in
galliform and passeriform birds. Journal of Parasitology, 31 (5): 323-331.

Goldberg, S.R.; Bursey, C.R. & Tawil, R. 1993. Gastrointestinal helminths of five
horned lizard species, Phrynosoma (Phrynosomatidae) from Arizona. Journal of the
Helminthological Society of Washington, 60 (2): 234-238.

González, E.; Díaz, V.; Yañez, L. & Torres, P. 1974. Capillaria obsignata (Madsen,
1945) (Nematode, Trichuroidea) en Gallus gallus domesticus de Chile. Boletin
Chileno de Parasitología, 29 (1/2): 45-50.

González Acuña, D.A. 1997. Examinations of the parasite fauna of the three most
important hunted wild bird species in Ñuble (Chile). Thesis, Hannover, Chile.

Gouther, V. 1992. Habitat use in yellow-legged Gull (Larus cachinnans michaellis)

coastal wetlands colonies of North-East Greece. Avocetta, 16: 81-85.

252
 Bibliografía

Govoni, S. & Maestrini, N. 1979. Considerazioni sulle forme morbose dell'avifauna

allevata intesivamente a scopo venatoria, riscontrate presso l'Istituto di Patologia
Aviare di Bologna nel periodo 1..8.1976-31.8.1978. Clinica Veterinaria, 102 (4):
309-314.

Grabda, B.; Borsuk, Z. & Mone, H. 1998. A phylogenetic analysis of trematodes of

the genus Echinoparyphim and related genera based on sequencing of internal
transcribed spacer region of rDNA. Acta Parasitologica, 43 (3): 116-121.

Granovitch, A. & Johannesson, K. 2000a. Digeneans from intertidal molluscs of SW

Iceland. Systematic Parasitology, 47 (2): 87-101.

Granovitch, A. & Johannesson, K. 2000b. Digenetic trematodes in four species of

Littorina from the west coast of Sweden. Ophelia, 53 (1): 55-56.

Graubmann, D.H. & Grafner, G. 1967. Zur Pathogenitat von Tetrameres fissispina
(Diesing, 1861) und Histopathologie der Tetramerose. Archival experimental of
Veterinary Medicine, 21 (3): 789-793.

Graybill, H.W. 1921. Data on the development of Heterakis papillosa in the fowl.
Journal of Experimental Medicine, 34: 259-270.

Graybill, H.W. 1924. Capillaria columbae (Rud.) from the chicken and turkey.
Journal of Parasitology, 10: 205-207.

Graybill, H.W. & Smith, T. 1920. Production of fatal blackhead in turkeys by

feeding embryonated eggs of Heterakis papillosa. Journal of Experimental Medicine,
31: 647-655.

Groschaft, J. & F. Tenora. 1981. Reorganisation of suborder Notocotylata

(Trematoda). Acta Scientiarum Naturalium Academiae Scientiarum Bohemoslovacae
Brno 15: 1-46.

Guberlet, J.E. 1924. Notes on the life history of Ascaridia perspicillum (Rud.).
Transactions of the American Microscopical Society, 44: 152-156.

Guevara, D. & Galdón, V. 1960. Encuesta parasitológica sobre Ascaridia galli

(Schrank) en Gallus gallus L. de la región granadina. Revista Ibérica de
Parasitología, 20 (3): 411-423.

Gumbrell, R.C. Capillaria in game birds. Surveillance, New Zeland, 13 (2): 24.

Gupta, P.D. 1970. Fauna of Rajasthan, India. Part 8. Trematoda. Rec. Zool. Surv.
India, 62 (3/4): 171-190.

Gupta, N.K. & Acharya, A.K. 1971. Some ascarids of poultry from North Indian.
Research Bulletin of the Panjab University, 21 (3/4): 379-391.

253
Bibliografía

Gupta, N.K. & Acharya, A.K. 1971. Morphology of Heterakis gallinae

(Gmelin,1790) Freebor, 1923 (Nematoda: Oxyuroidea). Research Bulletin of the
Panjab University, 21 (3/4): 285-289.

Gupta, N.K. & Kapoor, M. 1984. On a cestode of poultry from Chandigarh.

Research Bulletin of the Panjab University, 35 (3/4): 227- 228.

Gurchenko, R.N. 1970a. Development of Ascaridia galli in earthworms.

Veterinariya, Moscow, 47: 72-73.

Gurchenko, R.N. 1970b. The longevity of Ascaridia galli larvae in eathworms.

Byulleten Vsesoyuznogo Instituta Gel’mintologii im. K.I. Skrjabin, 4: 33-34.

Gutiérrez, P.N.; Martínez Gómez, F.; Navarrete, I. & Acosta, I. 1982. Parásitos de
Corvidae (Aves: Passeriformes) en el Valle de los Pedroches (Córdoba). Revista
Ibérica de Parasitología, vol. Especial: 95-100.

Gvozdev, E.V. 1956. Parasitic worms of Alectoris graeca Meisner, 1804 in south-
eastern Kazakhstan. Trudi Instituta Zoologii Akadeiya Nauk Kazakhskoi SSR., 5: 61-
76.

Hall, K.A.; Cribb, T.H. & Barker, S.C. 1999. V4 region of small subunit rDNA
indicates polyphyly of the Fellodistomidae (Digenea) which is supported by
morphology and life-cycle data. Systematic Parasitology, 43 (2): 81-92.

Harwood, P.D. 1939. Notes on Tennessee helminths. IV. North American trematodes
of the subfamily Notocotylinae. Journal of the Tennessee Academy of Science, 14:
332-340, 421-437.

Hasegawa, M.; Hashimoto, T.; Adachi, J.; Iwabe, N. & Miyata, T. 1993. Early
branching in the evolution of eucaryotes: Ancient divergence of entamoeba that lacks
mithocondria revealed by protein sequence data. Journal of Molecular Evolution, 36:
380-388.

Hasegawa, M.; Kishino, H. & Yano, T. 1985. Dating the human-ape split by a
molecular clock of mitochondrial DNA. Journal of Molecular Evolution, 22: 160-
174.

Hausdorf, B. 2000. Early evolution of the Bilateria. Systematic Biology, 49 (1): 130-
142.

Hayat, C.S.; Maqbool, A.; Hayat, B.; Badar, N. & Ayub, S. 1999. Prevalence of
various endoparasites of domestic pigeons. Indian Veterinary Medical Journal, 23
(1): 55-56.

Haziev, G.Z. & Khan, S.A. 1991. Helminths of guinea fowl (Numida meleagris) in
Bashkir ASSR. Veterinary Parasitology, 38 (4): 349-353.

254
 Bibliografía

Helfer, D.H. & Dickinson, E.O. 1976a. Parasitic encephalitis in pigeons. En:
Proceedings of 25th Western Poultry Diseases Conf. And 10th Poultry Health
Symposium, Davis (California, U.S.A.).

Helfer, D.H. & Dickinson, E.O. 1976b. Parasitic encephalitis in pigeons. Avian
Diseases, 20 (1): 209-210.

Hemalatha, E.A.; Rahmans, S.A. & Jagannath, M.S. 1987. Helminthic infection in
domestic fowls reared on deep litter and cage system. Mysore Journal of Agricultural
Sciences, 21 (3): 338-341.

Herd, R.P. & McNaug, D.J. 1975. Arrested development and the histiotropic phase
of Ascaridia galli in the chicken. Intenational Journal for Parasitology, 5: 401-406.

Hillis, D.M. & Dixon, M.T. 1991. Ribosomal DNA: Molecular evolution and
phylogenetic inference. Quarterly Review of Biology, 66: 411-453.

Hinz, C. & Heiss, E.M. 1989. The activity patterns of Hubara Bustard: Aspects of a
field study in the Canary Islands. Bustard Studies, 4: 68-79.

Hirani, N.D.; Patel, A.I.; Hasnani, J.J. & Prajapati, K.S. 1999. Prevalence of
gastrointestinal parasitism in commercial poultry in Kheda district of Gujarat.
Cheiron, 28 (6): 225-227.

Hirose, H.; Yabu, T.; Hirono, I. & Aoki, T. 1998. The phylogeny of Anguillicola
crassus and A. globiceps based on partial 18S ribosomal RNA sequences. Journal of
Fish Diseases, 21 (4): 265-271.

Hoberg, E.P. 1986. Evolution and historical biogeography of a parasite host

assemblage: Alcataenia spp. (Cyclophyllidea: Dilepididae) in Alcidae
(Charadriiformis). Canadian Journal of Zoology, 64: 2576-2589.

Hoberg, E.P. 1987. Recognition of larvae of the Tetrabothriidae (Eucestoda):

implications for the origin of tapeworms in marine homeotherms. Canadian Journal
of Zoology, 65 (4): 997-1000.

Hoberg, E.P. 1989. Phylogenetic relationships among genera of the Tetrabothriidae

Eucestoda. Journal of Parasitology, 75 (4): 617-626.

Hoberg, E.P. 1994. Order Tetrabothriidea Baer, 1954. En: Khalil, L.F., Jones, A. &
Bray, R.A. (Ed.) Keys to the cestode parasites of vertebrates. Wallingford, U.K:
CAB International: 295-304.

Hoberg, E.P. 1996. Faunal diversity among avian parasite assemblages: the
interaction of history, ecology, and biogeography in marine systems. Bulletin of the
Scandinavian Society for Parasitology, 6: 65-89.

Hoberg, E.P. 1997. Phylogeny and historical reconstruction: host parasite systems as
keystones in biogeopgraphy and ecology. En: Reaka-Kudla, M.L., Wilson, D.E. &

255
Bibliografía

Wilson, E.O. (Ed.) Biodiversity II: Understanding and protecting our biological
resources. Washington: Joseph Henry Press, National Academy of Science: 243-261.

Hoberg, E.P.; Adams, A.M. & Rausch, R.L. 1991. Revision of the genus
Anophryocephalus Baylis 1922 from pinnipeds in the holarctic with descriptions of
Anophryocephalus nunivakensis new species and Anophryocephalus eumetopii new-
species Tetrabothriidae and evaluation of records from the Phocidae. Canadian
Journal of Zoology, 69 (6): 1653-1668.

Hoberg, E.; Jones, A. & Bray, R.A. 1999. Phylogenetic analysis among the families
of the Cyclophyllidea (Eucestoda) based on comparative morphology, with new
hypotheses for co-evolution in vertebrates. Systematic Parasitology, 42: 51-73.

Hoberg, E.P.; Mariaux, J.; Justine, J.L.; Brooks, D.R. & Weekes, P.J. 1997.
Phylogeny of the orders of the Eucestoda (Cercomeromorphae) based on
comparative morphology: Historical perspectives and a new working hypothesis.
Journal of Parasitology, 83: 1128-1147.

Hoberg, E.P. & Ryan, P.G. 1989. Ecology of helminth parasitism in Puffinus gravis
Procellariiformes on the breeding grounds at Gough Island South Atlantic Ocean.
Canadian Journal of Zoology, 67 (1): 220-225.

Hoberg, E.P., Sims, D.E. & Odense, P.H. 1995. Comparative morphology of the
scolices and microtriches among five species of Tetrabothrius (Eucestoda:
Tetrabothriidae). Journal of Parasitology, 81 (3): 475-481.

Holcman, S.B. & Olagüe, G. 1989. Digenetic trematodes of the genus Stephanoprora
Odhner, 1902 of birds of Uruguay with the description of two new species. Acta
Parasitologica Polonica, 34 (4): 311-317.

Holmes, J.C. & Bethel, W.M. 1972. Modifications of intermediate host behavios by
parasites. Zool. J. Linn. Soc., 51 (1 Suppl.): 123-149.

Hopkins, B.A.; Skeeles, J.K.; Houghten, G.E.; Slagle, D. & Gardner, K. 1990. A
survey of infectious diseases in wild turkeys (Meleagris gallopavo silvestris) from
Arkansas. Journal of Wildlife Diseases, 26 (4): 468-472.

Hospes, R. 1996. Parasites of free living pheasants. Thesis, Giesen, Germany. 132
pp.

Hoyo, J. del; Elliot, A. & Sargatal, J. 1994. Handbook of the birds of the world.
Llynx Edicions. Barcelona.

Hudina, V. & Pavlovic, I. 1989. Finding of the nematod Tetrameres fissispina in

carrier pigeons and its control. Veterinarski Glasnik, 0: 1063-1066.

Hung, G.C.; Chilton, N.B.; Beveridge, I. & Gasser, R.B. 1999. Secondary structure
model for the ITS-2 precursor rRNA of strongyloid nematodes of equids:

256
 Bibliografía

Implications for phylogenetic inference. International Journal for Parasitology, 29

(12): 1949-1964.

Hung, G.C.; Chilton, N.B.; Beveridge, I. & Gasser, R.B. 2000. A molecular
systematic framework for equine strongyles based on ribosomal DNA sequence data.
International Journal for Parasitology, 30 (1): 95-103.

Hurst, G.A.; Turner, L.W. & Tucker, F.S. 1979. Capillariasis in penned wild turkeys.
Journal of Wildlife Diseases, 15 (3): 395-397.

Hwang, J.G.; Tolgay, N.; Shalkop, W.T. & Jaquette, D.S. 1961. Case report
Dispharynx nasuta causing severe proventriculitis in pigeon. Avian Diseases, Ithaca,
5 (1): 60-65.

Hwang, J.C. & Wehr, E.E. 1962. Observations on the life history of Ascaridia
columbae. Journal of Parasitology, 48 (2, sec.2): 40

Ibrahim, A.I.; Hassann, H.H.; Aly, S.E.M & Abdel Aal, A.A. 1995. A study on some
parasitic affections in domestic pigeons in Ismalia province. Assiut Veterinary
Medical Journal, 34 (67): 153-161.

Ikeme, M.M. 1970. Retarded metamorphosis in larvae of Ascaridia galli following

repeated challenge of poultry with infective eggs. Veterinary Record, 87: 725-726.

Illescas-Gómez, P. 1977. Helmintos parásitos de las aves de la provincia de

Granada. Tesis Doctoral. Granada, 210 pp.

Illescas-Gómez, M.P. 1981. Idiogenes otidis Krabbe, 1868; parásito intastinal de Otis
tarda L. Revista Ibérica de Parasitología, 41: 475.

Illescas-Gómez, M.P. 1981. Schistometra conoides (Bloch, 1782), Skrjabin, 1914,

parasito intestinal de Otis tarda L. Revista Ibérica de Parasitología, 41 (2): 163-174.

Illescas-Gómez, M.P.; Rodríguez Osorio, M. & Aranda Maza, F. 1994. Parasitation

of falconiform, strigiform and passeriform (Corvidae) birds by helminths in Spain.
Research and Reviews in Parasitology , 53 (3-4): 129-135.

Illescas-Gómez, P. & Gómez García, V. 1987. A propósito de un nuevo hallazgo de

Raillietina (Paroniella) bolivari López-Neyra, 1929 (Davaineidae) en la perdiz roja
(Alectoris rufa L.) en España. Revista Ibérica de Parasitología, 47 (1): 53-55.

Il’yasov, I.N. 1971. Heterakis gallinae in chickens in Tadzhikistan. Doklady

Akademii Nauk Tadzhikskoi SSR, 14 (7): 71-73.

Il’ yasov, I.N. 1975. The biology of cestodes of chickens. In Problemy Parazitologii.
Materialy VIII nauchnoi konferensii parazitologov UKSSR. Chast’ 1: 194-195.

Inglis, W.G. & Coles, J.W. 1963. Miscellanea nematodologica III. Capillaria kabatai
nov. sp. Z. Parasitenkd., 22: 518-520.

257
Bibliografía

Institut National des Recherches Veterinaires, Belgium, 1984-85. Parasitologie.

Rapport d’activité: 187-195.

Ishkulov, D.G. 2001. On the taxonomic status of the trematode larvae of the genus
Himasthla (Trematoda: Echinostomatidae) from the intertidal whelk Littorina
saxatilis living in Kandalaksha Bay of the white Sea. Parazitologiya, 35 (1): 81-85.

Iskova, N.I. 1967. Philophthalmus stugii n.sp. (Trematoidea, Philophthalmidae) from

Fulica atra L. Dopov. Akad. Nauk ukr. RSR, Ser. B., 2: 164-166.

Ishkulov, D.G. & Kuklin, V.V. 1998. Himasthla fauna in East Murman.
Parazitologiya 32 (1): 84-94.

Iskova, N.I. & Smogorzhevskaya, L.A. 1969. Helminth fauna of Fulica atra from the
shores of the Black Sea. Problemy Parazitologii, 1: 112-114.

Itagaki, S. 1927. On the life history of the chicken nematode, Ascaridia perspicillum.
Proceedings of the Wosld`s Poultry congress (Ottawa, Canada): 339-344.

Itagaki, S. 1930. The nature of the parasitic nodules in the caecal wall of fowls and
the development of Heterakis vesicularis. Report of the Proceedings of the World’s
Poultry Congress (London, England): 517-520.

Iwagami, M.; Ho, L.Y.; Su, K.; Lai, P.F.; Fukushima, M.; Nakano, M.; Blair, D.;
Kawashima, K. & Agatsuma, T. 2000. Molecular phylogeographic studies on
Paragonimus westermani in Asia. Journal of Helminthology, 74 (4): 315-322.

Iwahori, H.; Tsuda, K.; Kanzaki, N.; Izui, K. & Futai, K. 1998. PCR-RFLP and
sequencing analysis of ribosomal DNA of Bursaphelenchus nematodes related to
pine wilt disease. Fundamental and Applied Nematology, 21 (6): 655-666.

Jacob, P.D.; Varghese, C.G.; Georgekutty, P.T. & Peter, C.T. 1970. A preliminary
study on the role of grasshoppers (Oedaleus abruptus and Spathosternum
parasiniferum) in the transmission of Ascaridia galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923
in poultry. Kerala Journal of Veterinary Science, 1: 65-70.

James, B.L. 1968. The occurrence of larval digenea in ten species of intertidal
prosobranch molluscs in Cardigan Bay. Journal of Natural History, 2: 329-343.

James, B.L. 1971. Host selection and ecology of marine digenean larvae. European
Marine Biology Symposium, 4: 179-196.

Jan, A.H.; Nisar, M. & Zahid, M. 2001. Intestinal infections in domestic birds
(pigeon, chicken, and sparrow) of district Swabi (N.W.F.P) Pakistan. Scientific
Khyber, 14 (1): 85-88.

Jansen, J. & Pandey, V.S. 1989. Observations on helminth parasites of domestic

fowls in Zimbabwe. Zimbabwe Veterinary Journal, 20 (1): 15-17.

258
 Bibliografía

Jarecka, L. 1975. Ontogeny and evolution of cestodes. Acta Parasitologica Polonica,

23: 93-114.

Jehan, M. 1974. On some spirurid nematodes. Indian Journal of Helminthology, 24

(1): 94-124.

Jha, G.J. 1977. A note on Capillaria obsignata (Madsen, 1945) in the naturally
infected Jacobin pigeon. Indian Journal Veterinary of Pathology, 2: 42.

Johal, M & Bala, M. 1986. Comparative incidence of external and internal parasites
in two common varieties of Gallus domesticus. Indian Zoologist 7 (1/2): 173-175.

Johri, G.N. 1960. Studies on some cestode parasites. IV. On four new species
including a new genus belonging to the family Hymenolepididae. Proceedings of the
National Academy of Sciences, India. Section B, 30 (3): 192-202.

Johri, G.N. 1960. Studies on some cestode parasites. V. Two new species of cestodes
belonging to the family Hymenolepididae Fuhrmann, 1907. Journal of Parasitology,
46 (2): 251-255.

Jones, H.I. 1988. Notes on the parasites in penguins (Spheniscidae) and petrels
(Procellariidae) in the Antartic and Sub-antartic. Journal Wildlife Diseases, 24: 166-
167.

Jones, A.; Bailey, T.A.; Nicholls, P.K.; Samour, J.H. & Naldo, J. 1996a. Cestode and
acanthocephalan infections in captive bustards: new host and location records, with
data on pathology, control, and preventive medicine. Journal of Zoo and Wildlife
Medicine, 27 (2): 201-208.

Jones, A.; Bailey, T.A.; Nothelfer, H.B.; Gibbons, L.M.; Samour, J.H.; Al-BowardI,
M. & Osborne, P. 1996b. Parasites of wild houbara bustards in the United Arab
Emirates. Journal of Helminthology, 70 (1): 21-25.

Jones, A. & Bray, R.A. 1994. Family Davaineidae Braun, 1900. En: Khalil, L.F.,
Jones, A. & Bray, R.A. (Ed.) Keys to the cestode parasites of vertebrates.
Wallingford, U.K: CAB International: 407-441.

Jones, A.; Bray, R.A. & Khalil, L.F. 1994. Order Cyclophyllidea van Beneden in
Braun, 1900. En: Khalil, L.F., Jones, A. & Bray, R.A. (Ed.) Keys to the cestode
parasites of vertebrates. Wallingford, U.K: CAB International: 305-307.

Jones, N.D.; Brooks, D.R. & Harris, R.L. 1980. Macaca mulatta-a new host for
Choanotaenia cestodes. Laboratory Animal Science, 30 (3): 575-577.

Jones, M.F. & Horsfall, M.W. 1935. Ants as intermediate hosts for two species of
Raillietina parasitic in chickens. Journal of Parasitology, 21: 442-443.

Jousson, O.; Bartoli, P. & Pawlowski, J. 1998. Molecular phylogeny of

Mesometridae (Trematoda, Digenea) with its relation to morphological changes in
parasites. Parasite, 5 (4): 365-369.

259
Bibliografía

Jovelin, R. & Justine, J.L. 2001. Phylogenetic relationships within the

polyopisthocotylean monogeneans (Platyhelminthes) inferred from partial 28S rDNA
sequences. International Journal for Parasitology, 31 (4): 393-401.

Joyeux, C. & Baer, J.G. 1936. Cestodes. En: Faune de la France. Paul Lechevalier et
Fils. París. 613 pp.

Joyeux, C. & Baer, J.G. 1961. Classe des Cestodes (Cestoidea, Rudolphi). En: Traité
de Zoologie. Anatomie, Systématique, Biologie. Grasse P.P., edit. Masson et Cie
Edit., París, 4 (1): 345-560.

Joyeux, C.; Baer, J.G. & Gendre, E. 1928. Recherches sur les helminthes de
l’Afrique Occidentale Francaise. Bulletin de la Societe de pathologie exotique.
Monographie II, 1-117.

Jurasek, V.; Tokrev, V.I. & Ovies Díaz, D. 1977a. Cycle of Heterakis gallinae
infection in domestic in domestic fowl in Cuba in 1970/71. Folia Veterinaria, 18
(3/4): 713-731.

Jurasek, V.; Tokrev, V.I. & Ovies Díaz, D. 1977b. Cycle of Choanotaenia
infundibulum infection in domestic fowl in Cuba in 1970/71. Folia Veterinaria, 18
(3/4): 779-795.

Justine, J.L. 1991. Phylogeny of parasitic platyhelminthes: A critical study of

synapomorphies proposed on the basis of the ultrastructure of spermiogenesis and
spermatozoa. Canadian Journal of Zoology, 69: 1421-1440.

Kabilov, T. 1969. Biology of Choanotaenia infundibulum infecting Galliformes in

Uzbekistan. All-Union Conference (7th) on the natural focal occurrence of diseases
and general problems in animal parasitology, Alma-Ata. 1969. General
Helminthology: 38-39.

Kagei, N.; Suzuki, H. & Ooba, T. 1971. Two cases of Ascaridia galli (Schrank,
1788) Freeborn, 1923 in hen’s eggs. Bulletin of the Institute of Public Health, Tokyo,
20 (2): 128-130.

Kamburov, P. 1966. Fulica atra and Crex crex as hosts of Leucochloridium

turanicum Solovev, 1912. Izvestiya na Tsentralniya Khelmintologiy, Sofia, 11: 161-
162.

Kaplan, D.T.; Thomas, W.K.; Frisse, L.M.; Sarah, J.L.; Stanton, J.M.; Speijer, P.R.;
Marin, D.H. & Opperman, C.H. 2000. Phylogenetic analysis of geographically
diverse Radopholus similis via rDNA sequence reveals a monomorphic motif.
Journal of Nematology, 32 (2): 134-142.

Kasparsone, Z.V.; Lesin’sh, K.P. & Zarinya, R.K. 1982. Quantitative analysis of
distribution of Ascaridia galli, Heterakis gallinae and Capillaria obsignata in
chickens on poultry farms in the Lavtian SSR. En: Aktual’nye problemy parazitologii
v Pribaltike. Vilnius, USSR: 135-136.

260
 Bibliografía

Katayama, T.; Nishioka, M. & Yamamoto, M. 1996. Phylogenetic relationships

among turbellarian orders inferred from 18S rDNA sequences. Zoological Science
(Tokyo), 13: 747-756.

Keddie, E.M.; Higazi, T. & Unnasch, T.R. 1998. The mitochondrial genome of
Onchocerca volvulus: Sequence, structure and phylogenetic analysis. Molecular and
Biochemical Parasitology, 95 (1): 111-127.

Kedra, A.H.; Swiderski, Z.; Tkach, V.V.; Dubinsky, P.; Pawlowski, Z.; Stefaniak, J.
& Pawlowski, J. 1999. Genetic analysis of Echinococcus granulosus from humans
and pigs in Poland, Slovakia and Ukraine. A multicenter study. Acta Parasitologica,
44 (4): 248-254.

Kendall, S.B. 1959. The occurrence of Histomonas meleagridis in Heterakis

gallinae. Parasitology, 49: 169-172.

Kennedy, C.R. & Bakke, T.A. 1989. Diversity patterns in helminth communities in
common gulls, Larus canus. Parasitology, 98 (3): 439-445.

Kerr, K.B. 1955. Age of chickens and the rate of maturation of Ascaridia gallli.
Journal of Parasitology, 41: 233-235.

Khalifa, R. 1976. Studies on Schistosomatidae looss, 1899 (Trematoda) of aquatic

birds of Poland. III. Notes on the morphology and life cycle of Dendritobilharzia
pulverulenta (Braun, 1901). Acta Parasitologica Polonica, 24 (1/10): 1-9.

Khalil, L.F.; Jones, A. & Bray, R.A. 1994. Keys to the cestodes parasites of
vertebrates. CAB International. Wallingford, U.K., 751 pp.

Khan, R.W.; Khan, M.M. & Khan, S.A. 1994. Prevalence and gross pathology of
helminth infection in domestic fowls of Hyderabad District. Proceedings of
Parasitology, 17: 4-7.

Khaziev, G.Z. 1972. The role of earthworms in the epizootiology of Ascaridia and
Heterakis of chickens and guinea fowl. Trudi Bashkirskogo Sel’skokhozyaistvennogo
Instituta, 17: 97-112.

Khouri, S.R. & Pande, B.P. 1970. Observations on post-embryonic development in

relation to tissue-phase of Ascaridia galli in laboratory-raised chicks. Indian Journal
of Animal Science, 40: 61-72.

Kikuchi, S. 1976. Scanning electron microscopy of nematodes of mammals and

birds. Ascaridia columbae. Journal of Veterinary Medicine, 660: 419-422.

Kikuchi, S. & Oshima, T. 1977. Morphological stidies of Ascaridia columbae by

scanning electron microscope. Japanese Journal Parasitology, 26 (1 Suppl.): 9.

261
Bibliografía

Kimura, M. 1980. A simple method for estimating evolutionary rate of base

substitution through comparative studies of nucleotide sequences. Journal of
Molecular Evolution, 16: 111-120.

Kinsella, J.M. 1973. Helminth parasites of the American coot, Fulica americana
americana, on its winter range in Florida. Proceedings of the Helminthological
Society of Washington, 40 (2): 240-242.

Kinsella, J.M. & Forrester, D.J. 1999. Parasitic helminths of the common loon,
Gavia immer, on its wintering grounds in Florida. Journal of the Helminthological
Society of Washington, 66 (1): 1-6.

Kiselene, V. 1976. The developmental cycle of Echinostoma chloropodis Zeder,

1800 (Trematoda: Echinostomatidae). En: Parazitologicheskie issledovaiya v
Pribaltike. Riga, USSR; Izdatel’stvo “ZINATNE”: 153-154.

Kiselene, V. 1978. Biological features of the trematode Echinostoma chloropodis

(Zeder, 1800) (Echinostomatidae). Acta Parasitologica Lituanica (Biologicheskie
osobennosti parazitov), 16: 63-70.

Koie, M. 1999. Metazoan parasites of flounder Platichthys flesus (L.) along a

transect from the southwestern to the northeastern Baltic Sea. ICES Journal of
Marine Science, 56 (2): 157-163.

Kojima, S.; Hashimoto, T.; Hasegawa, M.; Murata, S.; Ohta, S.; Seki, H. & Okada,
N. 1993. Close phylogenetic relationship between Vestimentifera (tube worms) and
Annelida revealed by the amino acid sequence of elongation factor-1-alpha. Journal
of Molecular Evolution, 37 (1): 66-70.

Kopschitz, M.M. 1976. Incidence of infection diseases in feral pigeons in Vienna.

Wiener Tierarzliche Monatsschrift, 63 (19): 304-306.

Köroglu, E. & Tasan, E. 1996. Distribution of helminths in quails (Coturnix

coturnix) and partridges (Alectoris graeca) in the Elazig and Tunceli areas. Türk
Veterinerlik ve Hayvancilik Dergisi, 20 (4): 241-249.

Kostadinova, A. 1996. Morphological variability of Brachylecithum

microtesticulatum (Digenea: Dicrocoeliidae) in the Black Sea region. Folia
Parasitologica, 43 (1): 47-51.

Kostadinova, A.K. 1997. Trematodes of birds of the family Laridae from the
Bulgarian Black Sea coast. Acta Zoologica Bulgarica, 49: 78-85.

Král’ová, I.; Van de Peer, Y., Jirku, M., Van Ranst, M.; Schloz, T. & Likes, J. 1997.
Phylogenetic analysis of a fish tapeworm, Proteocephalus exiguus, based on the
small subunit rRNA gene. Molecular and Biochemical Parasitology, 84: 263-266.

Kublitskene, O. & Shloikas, A. 1993. Micromorphological changes in the intestine of

birds infected with nematodes from the family Capillariidae Neveu-Lemaire, 1936.
Biologija, 1: 89-90.

262
 Bibliografía

Kuc, T. 1938. New Trematodes from Chinese Birds. Peking Nat. Hist. Bull., V, 13
(2): 129-136.

Kuczynska, E.; Ziomko, I. & Cencek, T. 1994. Intestinal roundworm infections in

broilers and hens. Medycyna Weterynaryjna, 50 (1): 30-31.

Kugi, G. 1992. Raillietina (Raillietina) beppuensis sp. n. from a pigeon, Columba

livia domestica. Japanese Journal of Parasitology, 41 (2): 105-107.

Kugi, G. 1992. Two new species of Raillietina (Cestoda: Davaineidae) from

Columbiformes of Beppu City, Japan. Japanese Journal of Parasitology, 41 (4):
322-326.

Kuklin, V.V. 2000. The comparative ecological analysis of the helminthofauna of

seabirds of Novaya Zemlya and East Murman (East Barrents Sea). Doklady
Akademii Nauk, 371 (1): 139-141.

Kulachkova, V. G. 1954. Trudi Problemnikh Trematisheskikh Soveshchani Akad.

Nauk SSSR, 4: 118-122.

Kulisic, Z. 1988. Endoparasite fauna of pigeons (Columba livia) as detected in the

city of Belgrade. Acta Veterinaria, 38 (1): 37-42.

Kulisic, Z. 1989a. Parasite fauna of pigeons (Columba livia) in the Belgrade area.
Vetrinarski Glasnik, 43 (10): 847-852.

Kulisic, Z. 1989b. Parasitical infection among pigeons Columba livia of different

ages in the area of Belgrade Yugoslavia. Acta Veterinaria Belgrade, 39 (2-3): 155-
162.

Kulisic, Z.; Pavlovic, I. & Milutinovic, M. 1996. Contribution to knowledge of

parasitofauna of pigeons in Belgrade from 1990-1994. Veterinarski Glasnik, 50 (9-
10): 785-790.

Kulisic, Z.; Shigin, A.A.; Lepojev, O. & Brglez, J. 1992. Trematodes of the genus
Diplostomum (Nordmann, 1832) in gulls (Larus ridibundus L.) in the Belgrade area.
Acta Veterinaria (Beograd), 42 (2-3): 161-165.

Kumar, S.; Tamura, K.; Jakobsen, I.B. & Nei, M. 2001. MEGA2: Molecular
Evolutionary Genetic Analysis software. Bioinformatics (submitted).

Kumari, R. & Thakur, S. 1999a. Survey of gastrointestinal nematodes among Gallus

gallus domesticus. Journal of Ecobiology, 11 (3): 219-224.

Kumari, R. & Thakur, S. 1999b. Infection pattern of nematode Ascaridia galli in

Gallus gallus domesticus. Journal of Ecobiology, 11 (4): 277-283.

Kurkure, N.V.; Kolte, S.W.; Ganorkar, A.G. & Bhandarkar, A.G.1998. Raillietina
cesticillus in pigeon (Columba livia). Indian Veterinary Journal, 75 (9): 835-836.

263
Bibliografía

Labriola, J.B. & Suriano, D.M. 2000. Wardium paucispinosum n. sp. (Eucestoda:
Hymenolepididae), parasite of Larus maculipennis (Aves: Laridae) in Mar del Plata,
Argentina; with comments on Wardium semiductilis (Szidat, 1964) comb. n. Folia
Parasitologica Ceske Budejovice, 47 (3): 205-210.

Labriola, J.B. & Suriano, D.M. 2001. Community structure of parasitic helminths of
birds of the genus Larus from Mar del Plata, Argentina. Vie et Milieu, 51 (1-2): 67-
76.

Lafuente, M.; Roca, V. & Carbonell, E. 1995. Primeros datos acerca de la fauna
parásita de la gaviota de audouin en las Islas Chafarinas (Mediterráneo Occidental).
IV Congreso Ibérico de Parasitología. Santiago de Compostela, España.

Lafuente, M.; Roca, V. & Carbonell, E. 1998. Trematodes of Audouin's gull, Larus
audouinii (Aves, Laridae), from Chafarinas Islands (W Mediterranean). Miscellania
Zoologica Barcelona, 21 (2): 105-112.

Lafuente, M.; Roca, V. & Carbonell, E. 1999. Cestodes and Nematodes of Audouin's
Gull, Larus audouinii Payraudeau, 1826 (Aves, Laridae) in Chafarinas Islands
(Southwest Mediterranean). Boletin de la Real Sociedad Espanola de Historia
Natural Sección Biológica, 95 (3-4): 13-20.

Lafuente, M.; Roca, V. & Carbonell, E. 2000. Description of Acanthotrema armata

n. sp. (Trematoda: Heterophyidae) from Larus audouinii (Aves: Laridae), with an
amended diagnosis of the genus Acanthotrema Travassos, 1928. Systematic
Parasitology, 45 (2): 131-134.

Le-Thanh, H.; Blair, D. & McManus, D.P. 2000. Mitochondrial genomes of human
helminths and their use as markers in population genetics and phylogeny. Acta
Tropica, 77 (3): 243-256.

Led, J.E. & Brandetti, E.1970. Presencia de Capillaria burasata (Freita y Almeidas,
1934) en Gallus gallus. Revista de Medicina Veterinaria, 51 (2): 139-140.

Led, J.E.; Brandetti, E. & Panettieri, G.H. 1970. Determinación del ciclo biológico
de Capillaria burasta. Analecta Vtereniaria, 2 (1/3): 57-60.

Lee, D.L. 1969. The structure and development of Histomonas meleagridis

(Mastigamoebidae: Protozoa) in the female reproductive tract of its intermediate
host, Heterakis gallinarum. Parasitology, 59: 877-884.

Lee, D.L. 1971. The structure and development of Histomonas meleagridis in the
male reproductive tract of its intermediate host, Heterakis gallinarum (Nematoda).
Parasitology, 63: 439-445.

Lee, M.M.; Tso, H. & Ku, C.T. 1973. Three eucotylids (family Eucotylidae) from
birds in Bai-Yang-Dien Lake, Hopeh province, China. Acta Zoologica Sinica, 19 (3):
267-271.

264
 Bibliografía

Leitao da Silva, J.L. 1963. Parásitos dos animais domésticos em Portugal

metropolitano. Inst. Alta Cult. Fundacao Galouste-Gulbekian. Lisboa.

Leitao da Silva, J.L.; Oliveira Rodrigues, H. & Varela, M.C. 1969. Subsidio para o
estudo da fauna helmintológica da galhinha doméstica (Gallus gallus L.) em Portugal
metropolitano. Anais da Escola Sup. Med. Vet., 11: 73-91

Leka, A. 1985. Parasites of poultry in Albania. Zooteknike e Veterinare, 3: 85-87.

León, D.D. & Soldevila, M. 1978. Capillaria annulata and Heterakis gallinarum
infections in guinea fowl in Puerto Rico- a case report. Journal of Agriculture of the
University of Puerto Rico, 62 (4): 428-430.

Leon, R.V.; Brooks, D.R. & Perez, G. 1999. Differentiation of Mexican species of
Haematoloechus Looss, 1899 (Digenea: Plagiorchiformes): Molecular and
morphological evidence. Journal of Parasitology, 85 (5): 935-946.

Lepojev, O.; Kulisic, Z.; Aleksic, N. & Dimitrijevic, S. 1990. Nematodes of gulls
(Larus ridibundus L.) in the Belgrade area Yugoslavia. Acta Veterinaria (Beograd),
40 (2-3): 159-161.

Leuckart, R. 1876. Die menschlichen Parasiten und die von ihnen herruhrenden
Krankheiten. Leipzig Vol. 2,3: 513-882.

Levine, P.P. 1938. Infection of the chicken with Capillaria columbae (Rud.).
Journal of Parasitology, 24: 45-52.

Li Shu Rong; Luo FuCheng & Li YinLu. 1998. Parasitics worms of Chrysolophus
amherstiae. Chinese Journal of Zoology, 33 (1): 5-8.

Lindquist, W.D. 1963. Early infections of Ascaridia columbae and Capillaria

obsignata in squabs. Journal of Parasitology, 49 (2): 208.

Little, R.M.; Earlé, R.A.; Crowe, T.M. & Huchzermeyer, F.W. 1993. Mortality
caused by histomoniasis in young greywing francolin. South African Journal of
Wildlife Research, 23 (2): 57-58.

Littlewood, D.T.J.; Olson, P.D.; Telford, M.J.; Herniou, E.A & Riutort, M. 2001.
Elongation factor 1-alpha sequences alone do not assist in resolving the position of
the Acoela within the Metazoa. Molecular Biology and Evolution, 18 (3): 437-442.

Littlewood, D.T.J.; Rohde, K. & Clough, K.A. 1998. The phylogenetic position of
Udonella (Platyhelminthes). International Journal for Parasitology, 28 (8): 1241-
1250.

Littlewood, D.T.J.; Rohde, K. & Clough, K.A. 1999. The interrelationships of all
major groups of Platyhelminthes: Phylogenetic evidence from morphology and
molecules. Biological Journal of the Linnean Society, 66 (1): 75-114.

265
Bibliografía

Liu, J.; Berry, R.E. & Moldenke, A.F. 1997. Phylogenetic relationships of
entomopathogenic nematodes (Heterorhabditidae and Steinernematidae) inferred
from partial 18S rRNA gene sequences. Journal of Invertebrate Pathology, 69 (3):
246-252.

Liu, D.W.; Kato, H. & Sugane, K. 1997. The nucleotide sequence and predicted
secondary structure of small subunit (18S) ribosomal RNA from Spirometra
erinaceieuropapei. Gene, 184: 221-227.

Loennberg, E. 1897. Beitrage zur Phylogenie der Pltyhelminthen. Centralblatt für

Bakteriologie, Parasitenkunde und Infektionskrankheiten, 21: 674-684; 725-731.

Lomakin, V.V. & Romashov, B.V. 1987. Morphological taxonomic analysis and
phylogenetic relationships in nematodes of the family Capillariidae Railliet, 1915.
Trudy Gel´mintologicheskoi Laboratorii, 35: 87-95.

López Neyra, C.R. 1931. Revisión del género Davainea. Memoria de la Real
Academia de las Ciencias Exactas, Física y Naturales, Madrid.

López Neyra, C. R. 1941. Especies nuevas o insuficientemente conocidas

correspondientes al género Hymenolepis Weinland (s.l.). Revista Ibérica de
Parasitología, 1(2): 2-159-169.

López Neyra, C.R. 1944. Compendio de Helmintología Ibérica (Cont.) Revista

Ibérica de Parasitología, 4: 75, 138, 209 y 403.

López Neyra, C.R. 1946. Compendio de Helmintología Ibérica. Revista Ibérica de

Parasitología, 6: 346.

López Neyra, C.R. 1947a. Helmintos de los vertebrados ibéricos. Imprenta Urania,
Granada.

López Neyra, C.R. 1947b. Los Capillarinae. Memoria de la Real Academia de las
Ciencias Exactas, Física y Naturales, Madrid.

López Román, R.; Gijón Botella, H. & De Armas, F. 1982. Algunos Cyclocoelidae
de Aves. Tercera Reunión Anual de la Asociación de Parasitólogos Españoles,
Madrid. España.

Lorenzo, J.A. & González, J. 1993. Las aves de El Médano (Tenerife, Islas
Canarias). Asociación Tinerfeña de Amigos de la Naturaleza. Santa Cruz de
Tenerife.

Louzis, C.; Ledoujet, C.; Thiebaud, M.; Laroche, M.; Capafons, M.; Paniaga, E. &
Barre, N. 1988. The pathology of small game in its natural habitat an evaluation of
the work carried out by the Central Veterinary Research Laboratories between 1972
and 1984. Recueil de Medecine Veterinaire de l'Ecole d'Alfort, 164 (11): 919-928.

Lumb, S.M.; Bray, A. & Rollinson, D. 1993. Partial small subunit (18S) rRNA gene
sequences from fish parasites of the families Lepocreadiidae and Fellodistomidae

266
 Bibliografía

(Digenea) and their use in phylogenetic analyses. Systematic Parasitology, 26: 141-
149.

Lund, E.E. 1957. Growth and development of Heterakis gallinae in turkeys and
chickens infected with Histomonas meleagridis. Journal of Parasitology, 43: 297-
301.

Lund, E.E. 1960. Factors influencing the survival of Heterakis and Histomonas on
soil. Journal of Parasitology, 46: 38.

Lund, E.E. 1966. The significance of earthworm transmission of Heterakis and

Histomonas. Proceeding of the First International. Congress of Parasitology, Rome,
1964, 1: 371-372.

Lund, E.E. 1968. Acquisition and liberation of Histomonas wenrichi by Heterakis

gallinarum. Experimental Parasitology, 22: 62-67.

Lund, E.E. 1974. The reproductive potential of Heterakis gallinarum in various

species of galliform birds; implications for survival of H. gallinarum and
Histomonas meleagridis in recent times. International Journal for Parasitology, 4:
455-461.

Lund, E.E. & Chute, A.M. 1973. Two consecutive trasnfers of Heterakis gallinarum:
effect on caecal worm and on histimonads. Journal of Helminthology, 47: 141-153.

Lund, E.E.; Chute, A.M. & Wilkins, G.C. 1975. The wild turkey as a host for
Heterakis gallinarum and Histomonas meleagridis. Journal of Wildlife Diseases, 11
(3): 376- 381.

Lund, E.E.; Wehr, E.E. & Ellis, D.J. 1966. Earthworm transmission of Heterakis and
Histomonas to turkeys and chickens. Journal of Parasitology, 52: 899-902.

Luzhkov, A.D. 1973. The epizootiology of Tetrameres infection in domestic ducks.

Sbornik Nauchnykh Trudov Vsesoyuznyi Nauchno-Issledovatel’skii Institut po
Boleznyam Ptits, 9 (2): 242-245.

Macchioni, G. & Marconcini, A. 1982. Indagini sulla recettivita dei volatili

all’infestione sperimentale con Ascaridia compar (Schrank, 1970). Atti della Società
Italiana delle Scienze Veterinarie, 36:670-672.

Macko, J.K. 1964. On the Cestode Fauna of Laridae from migration roads in
Slovakia (CSSR). Helminthologia, 5 (1-4): 53-71.

Macko, J.K. 1968. O niektorych morfologických zvlástnostiach a abnormalitách pri

druhoch rodu Diorchis Clerc, 1903 (Cestoda) z hostitela Fulica atra. Biológia,
Bratisl., 23 (2): 148-153.

Machado, R.Z.; Costa, J.O.; Kasai, J.N. & Costa A.J. 1980. Helmintos parasitos de
Gallus gallus domesticus (L.) do municipio de Jaboticabal, Sao Paulo. Archivos da
Escola de Veterinaria da Universidade Federal de Minas Gerais, 32 (2): 241-243.

267
Bibliografía

Madsen, H. 1926. The so-called tissue phase in nematides. Journal of

Helminthology, 36: 143-148.

Madsen, H. 1945. The species of Capillaria (Nematoda: Trichinelloidea) parasitic in

the digestive tract of Danish gallinaceus and anatine game birds with a revised list of
species of Capillaria in birds. Danish Review Game Biology, 1: 1-112.

Madsen, H. 1951. Notes on the species of Capillaria Zeder, 1800 know from
gallinaceus birds. Journal of Parasitology, 37 (3): 257-265.

Madsen, H. 1952. A study on the nematodes of Danish gallinaceus game-birds.

Danish Review Game Biology, 2 (1): 1-126.

Madsen, H. 1962a. On the interaction between Heterakis gallinarum, Ascaridia galli,

“Black head” and the chicken. Journal of Helminthology, 36: 107-142.

Madsen, H. 1962b. The so-called tissue phase in nematodes. Journal of

Helminthology, 36: 143-148.

Magalhaes P, R.; Júlio V, J.; Noronha, D. & Fabio, S.P. de. 1993. New records for
the nematodes Ascaridia columbae (Gmelin) Travassos, Acuaria mayori Lent,
Freitas & Proenca and Aproctella stoddardi Cram in Mbrazilian birds, with
redescription of the species. Revista Brasileira de Zoologia, 8 (1-4): 1-6.

Mahmoud, S.S. & Mohammad, M.K. 1989. Helminth parasite of Fulica atra L. Aves
Rallidae in Baghdad area Iraq. Bulletin of the Iraq Natural History Museum, 8 (2):
131-146.

Majumdar, G. 1975. New records of nematodes from Indian birds. Vestnik Ceske
Spolec. Zoologicheskogo, 39 (2): 120-125.

Maksimova, A.P. 1988. A new cestode Wardium gvozdevi new species Cestoda
Hymenolepididae and its biology. Folia Parasitologica Ceske Budejovice, 35 (3):
217-222.

Malhotra, S.K.; Kapoor, V.N.; Bhalya, A. & Seth, A. 1982. Influence of sex and
weight of poultry on Heterakis gallinae infection in a sub humid region. Bulletin of
Pure and Applied Sciences, 1: 133-139.

Malkinson, M.; Machany, S.; Aronovici, A.; Davidov, K. & Weisman, Y. Mixed
infection. 1987. Veterinary Record, 120 (9): 461-462.

Mani, G.G. 1988. First report of Galactosomum ussuriense Oshmarin, 1963

Trematoda Heterophyidae from the shore birds of Visakhapatnam India. Journal of
Helminthology, 62 (3): 233-234.

Mani, G.G. & Madhavi, R. 1988. First report of Galactosomum ussuriense

Oshmarin, 1963 Trematoda Heterophyidae from the shore birds of Visakhapatnam
India. Journal of Helminthology, 62 (3): 233-234.

268
 Bibliografía

Maqbool, A.; Ahmad, M. & Raza, A. 1998. Prevalence of helminth parasites of

poultry under different management conditions. Journal of the Faculty of Veterinary
Medicine, University of Theran, 53 (1/2): 102-103.

Marcogliese, D.J.; Dumont, P.; Gendron, A.D.; Mailhot, Y.; Bergeron, E. &
McLaughlin, J.D. 2001. Spatial and temporal variation in abundance of Diplostomum
spp. in walleye (Stizostedion vitreum) and white suckers (Catostomus commersoni)
from the St. Lawrence River. Canadian Journal of Zoology, 79 (3): 355-369.

Marcogliese, D.J.; Compagana, S.; Bergeron, E. & McLaighlin, J.D. 2001.

Population biology of eyeflukes in fish from a large fluvial ecosystem: The
importance of gulls and habitat characteristics. Canadian Journal of Zoology, 79 (6):
1102-113.

Mariaux, J. 1996. Cestode systematics: Any progress?. International Journal for

Parasitology, 26: 231-243.

Mariaux, J. 1998. A molecular phylogeny of the Eucestode. Journal of Parasitology,

84: 114-124.

Markov, G.E. 1976. A study of helminths of animals in the southeast of the USSR
(1971-1975). Mat. Nauchnoi Konferetsii Vsesoyuznogo Obshchestva Gel’mintologov
(Teoreticheskie i prinladnye problemy gel’mintologii), 28: 90-95.

Martín, A. 1987. Atlas de las aves nidificantes en la isla de Tenerife. Instituto de

Estudios Canarios. Monografía 32. 275 pp.

Martín, A. & Lorenzo, J.A. 1997. Presents status of the Canarian Houbara Bustard
(Chlamydotis undulata fuerteventurae). Houbara News. Newsletter of the IUCNISSC
Houbara Specialist Group, 2: 6-7.

Martín, A. & Lorenzo, J.A. 2001. Aves del Archipiélago Canario. Francisco Lemus
Ed. La Laguna. 787 pp.

Martín, A.; Nogales, M.; Hernández, M.A.; Lorenzo, J.A.; Medina, F.M. & Rando,
J.C. 1996. Status, conservation and habitat selection of the Houbara Bustard
Chlamydotis undulata fuerteventurae on Lanzarote (Canary Islands). Bird Conserv.
Int. 6: 229-239.

Martínez Gómez, F.; Hernández Rodríguez, S.; Calero Carretero, R. & Becerra
Martell, C. 1974. Contribución al conocimiento de los zooparásitos en la provincia
de Córdoba. III Nematodos. III Reunión Nacional de Centros de Investigación
Ganadera C.S.I.C., Córdoba.

Martínez-Moreno, F.J.; Martínez-Moreno, A.; Becerra-Martell; C. & Martínez-Cruz,

M.S. 1989. Parasitofauna of pigeon Columba livia in the province of Cordoba Spain.
Revista Ibérica de Parasitología, 49 (4): 279-282.

269
Bibliografía

Martorelli, S.R. 1981. Dendritobilharzia rionegrensis nov. sp. (Digenea

Schistosomatidae). Parasita de las venas mesentericas de Fulica rufrifrons (Aves
Rallidae). Neotropica, 27 (78): 171-177.

Masala, S.; Garippa, G. & Leoni, A. 1986. Indagine conoscitiva sull’elmintofauna

della pernice sarda (Alectoris barbara). Parasitologia, 28 (2-3): 282-283.

Mas-Coma, S.; Galán-Puchades, M.T.; Fuentes, M.V.; Valero, M.M. & Jiménez,
A.M. 1987. Sobre la composición cuantitativa de las parasitofaunas insulares:
Posible efecto regulador de las especies parásitas sobre las poblaciones de sus
hospedadores. En Sans-Coma, Mas-Coma & Gosálbez (Ed.) Mamíferos y Helmintos.
Vol. Homenaje al Prof. Dr. Herman Kahamann en su 81 aniversario. Barcelona:
Ketres, 217-251.

Matta, S.C. & Ahluwalia, S.S. 1980. Studies on effect of Ascaridia galli infection on
growth rates of chicks. Indian Journal of Poultry Sciences, 15 (1): 1-4.

Matevosian, E.M. 1953. Revision of cestode dilepid system. En: Petrov, A.M. (Ed.)
Contribution to helminthology to commem-orate the 75th birthdaay of K.I. Skrjabin.
Moskva: Izdatel’stvo Nuka. (English Translation, 1966. Israel Program for Scientific
Translations, Jerusalem: 395-400).

Matskási, I. 1974. Trematodes of birds in Hungary. III. Parasitologia Hungarica, 7:

91-97.

Matsumoto, K. & Asakawa, M. 2001. Report on the internal parasites of Black-tailed

gulls, Larus crassirostris (Charadriformes: Laridae), collected on Rishiri I. In
Hokkaido, Japan. Rishiri Studies, 20: 9-18.

Mayaudon Tarbes, H. & Cedeño, H. 1967/1968. Contribución al estudio de la fauna

parasitaria de las aves en Venezuela. II. Con la descripción de cuatro nuevas especies
para Venezuela. Revista de Medicina Veterinaria y Parasitología, Maracay,
Venezuela, 22 (1/8): 39-50.

Mayaudon Tarbes, H. & Montoya, F. 1969/1970. Contribución al estudio de la fauna

parasitaria de las aves en Venezuela. III. Señalando seis nuevas especies para
Venezuela. Revista de Medicina Veterinaria y Parasitologia, Maracay, Venezuela,
23 (1/8): 227-230.

Mbise, A.N.; Nyange, J.F.C. & Aletia, G. 1985. Dispharynx nasuta in domestic fowl,
(Gallus gallus domesticus): a case of report from Arusha, Tanzania. Bulletin of
Animal Health and Production in Africa, 33 (1): 25-27.

McCarthy, H.O.; Fitzpatrick, S. & Irwin, S.W.B. 2000. A transmissible trematode

affects the direction and rhythm of movement in a marine gastropod. Animal
Behaviour, 59 (6): 1161-1166.

McDonnell, A.; Love, S.; Tait, A.; Lichtenfels, J.R. & Matthews, J.B. 2000.
Phylogenetic analysis of partial mitochondrial cytochrome oxidase c subunit I and
large ribosomal RNA sequences and nuclear internal transcribed spacer I sequences

270
 Bibliografía

from species of Cyathostominae and Strongylinae (Nematoda, Order Strongylida),

parasites of the horse. Parasitology, 121 (6): 649-659.

McLaughlin, J.D. 1976. Experimental studies on the life cycle of Cyclocoelum

mutabile (Zeder) (Trematoda: Cyclocoelidae). Journal of Zoology, 54 (1): 48-54.

McLaughlin, J.D. 1980. Parenteral infections of coots, Fulica americana (Gm.), with
Cyclocoelum mutabile (Zeder, 1800) and Cyclocoelum oculeum (Kossack, 1911)
(Cyclocoelidae). Canadian Journal of Zoology, 58 (1): 71-74.

McLaughlin, J.D. 1983. Growth and development of Cyclocoelum mutabile

(Cyclocoelidae) in coots, Fulica americana (Gm.). Journal of Parasitology, 69 (3):
617-620.

McLaughlin, J.D. 1986. Helminths of the red- knobbed coot (Fulica cristata) from
Barberspan, Republic of South Africa. Journal of Wildlife Diseases, 22 (4): 577-
579.

McLaughlin, J.D. 1986. The biology of Cyclocoelum mutabile (Trematoda)

infections in American coots. Proceedings of the Helminthological Society of
Washington, 53 (2): 177-181.

Meade-Waldo, E.G.B. 1893. List of the birds observed in the Canary Islands. Ibis, 6
(5):185-207.

Meggitt, F.T. 1927. Report on a collectic of cestodes mainly from Egipt. I. Family
Anoplocephalidae, Davaineidae. Parasitology, 19: 314-327.

Meléndez, R.D. & Lindquist, W.D. 1979. Experimental life cycle of Ascaridia
columbae in intravenously infected pigeons Columba livia. Journal of Parasitology,
65 (1): 85-88.

Méndez, V.; García, N.W. & Soto, M. 1998. Proventriculitis parasitarias por
Dispharynx nasuta y Tropisurus confusus en palomas (Columba livia domestica).
Revista Cubana de Ciencia Avícola, 22 (1): 49-51.

Menezes, R.C.; MattosJunior, D.G. de & Tortelly, R. 2001. Freqüencia e patologia

das infeccoes causadas por nematóides e cestóides em galinhas-d’angola (Numida
meleagris Linnaeus, 1758) criadas extensivamente no estado do Rio de Janeiro.
Revista Brasileira de Ciencia Veterináira, 8 (1): 35-39.

Mercer, E.H. & Birbeck, M.S.C. 1979. Manual de microscopía electrónica para
biólogos. Blackwell Scientific Publications, Madrid, 134 pp.

Merzaakhmedov, I.A. 1985. Development biology of the principal cestodes of

domestic chickens in southern Kazakhztan. Gel’minty zhivotnykh v ekosystemakh
Kazakhstana: 164-168.

Methling, W.; Heinecke, A. & Kersten, A. 1994. Development of infectional

pressure by intestinal parasites in alternative voletage housing system for laying

271
Bibliografía

hens. In Proceedings of the 8th International Congress on Animal Hygiene, St. Paul,
Minesota, USA, 12-16 September 1994.

Mhaisen, F.T.; Khamees, N.R. & Al Sayab, A.A. 1990. Flat worms platyhelminthes
of two species of gull Larus ichthyaetus and Larus canus from Basrah Iraq. Zoology
in the Middle East, 4: 113-116.

Michalek, J. 1985. First record of Syncuaria decorata (Cram, 1927) in Fulica atra.
Folia Parasitologica, 32 (2): 138.

Miquel, J. & Marchand, B. 1998. Ultrastructure of spermiogenesis and the

spermatozoon of Anoplocephaloides dentata (Cestoda, Cyclophyllidea,
Anoplocephalidae), an intestinal parasite of Arvicolidae rodents. Journal of
Parasitology, 84: 1128-1136.

Miquelis, A.; Martin, J.F.; Carson, E.W.; Brun, G. & Gilles, A. 2000. Performance of
18S rDNA helix E23 for phylogenetic relationships within and between the Rotifera-
Acanthocephala clades. Comptes Rendus de l'Academie des Sciences Serie III
Sciences de la Vie, 323 (10): 925-941.

Mir, A.S.; Shahardar, R.A.; Pandit, B.A. & Ahmed, M.A. 1996. Ocurrence of
histomoniasis (enterohepatitis) in hen reared partridge (Gracia electoris [sic
Alectoris graeca]) in Kashmir. Indian Veterinary Journal, 73 (1): 98-99.

Mollaret, I.; Jamieson, G.M. & Justine, J.L. 2000. Phylogeny of the
Monopisthocotylea and Polyopisthocotylea (Platyhelminthes) inferred from 28S
rDNA sequences. International Journal for Parasitology, 30 (2): 171-185.

Mollaret, I.; Lim, L.H.S. & Justine, J. L. 2000. Phylogenetic position of the
monogeneans Sundanonchus, Thaparocleidus, and Cichlidogyrus inferred from 28S
rDNA sequences. International Journal for Parasitology, 30 (5): 659-662.

Moore, J.; Freehling, M.; Crawford, J. & Cole, P. 1988. Dispharynx nasuta
(Nematoda) in California quail (Callipepla californica) in western Oregon. Journal
of Wildlife Diseases, 24 (3): 564-567.

Moore, J.; Freehling, M.; Platenberg, R.; Measures, L. & Crawford, L.J.A. 1989.
Helminths of california quail Callipepla californica and mountain quail Oreortyx
pictus in Western Oregon USA. Journal of Wildlife Diseases, 25 (3): 422-424

Moore, J. & Simberloff, D. 1990. Gastrointestinal helminth communities of bobwhite

quail. Ecology Washington D.C., 71 (1): 344-359.

Moravec, F. 1982. Proposal of a new systematic arrangement of nematodes of the

family Capillariidae. Folia Parasitologica, 29: 119-132.

Moravec, F. & Barus, V. 1991. Systematic status of Thominx platyrrhinorum Barus,

1961. Nematoda Capillariidae. Folia Parasitologica Ceske Budejovice, 38 (2): 155-
162.

272
 Bibliografía

Moravec, F.; Prokopic, J. & Shlikas, A.V. 1987. The biology of nematodes of the
family Capillaridae Neveu-Lemaire, 1936. Folia Parasitologica, 34 (1): 39-56.

Morehouse, N.F. 1944. Life cycle of Capillaria caudinflata,a nematode parasite of

tha commoc fowl. Iowa State College Journal of Science, 18: 217-253.

Moretti, A.; Fioretti, D.P.; Tacconi, G. & Nobilini, N. 1992. Diffusione delle
parassitosi in allevamenti semi- intensivi di selvaggina da penna in Umbria. Obiettivi
e Documenti Veterinari, 13 (12): 53-55.

Morgan, A.T. & Blair, D. 1998. Trematode and monogenean rRNA ITS2 secondary
structures support a four-domain model. Journal of Molecular Evolution, 47 (4):
406-419.

Mosgovoi, A.A. 1968. Ascaridiata of animals and man and the diseases caused by
them. En: Skrjabin, K.I. (Ed.) Vol II. Part 1. Essentials of Nematodology. Moskva,
390 pp.

Movsesyan, S.O. 1968. Idiogenes skrjabini n. sp. and Raillietina (Raillietina)

gvosdevi n.sp. (Cestoidea: Idiogenidae and Davaineidae). Parazitologiya, 2(5): 454-
464.

Movsesyan, S.O. 1970. Reorganization of the cestode system of the suborder

Davaineata Skryabin, 1940. Trudy Vsesoyuznogo Instituta Gel’mintologii imeni K.I.
Skryabina, 16: 171-175.

Movsesyan, S.O. 1971. Revision of the genus Idiogenes Krabbe, 1867 (cestoidea:
Idiogenidae Mola, 1929). En: Yarnikh, A.M. (ed.) Collected papers on
helminthology presented to Academician K.I. Skryabin on his 90th Anniversary.
Moscow: Izdatel’stvo “Kolos”: 227-247.

Movsesyan, S.O. 1972. Study of cestodes of the family Idiogenidae (Mola, 1929)
Skryabin, 1940. Materialy Nauchnykh Issledovani Chlenov Vsesoyuznogo
Obshchestva Gel’mintologov, 24: 122-131.

Movsesyan, S.O. & Pkhrikian, L.V. 1994. Reciprocal infection of quails and hens
with the nematodes Ascaridia galli (Schrank, 1788) and Heterakis gallinae (Gmelin,
1790): Single and mixed infections. Parasitologia Hungarica, 27 (0): 83-85.

Mozgovoi, A.A. Ascaridiata of Animals and Man and the Diseases Caused by Them.
En: Essentials of Nematodolgy. Ed. K.I. Skrjabin Vol.II. Part I, Jerusalén.

Mpoame, M. & Agbede, G. 1995. The gastrointestinal helminth infections of

domestic fowl in Dschang, Westerw Cameroon. Revue d’Élevage et de Médecine
Vétérinaire des Pays Tropicaux, 48 (2): 147-151.

Mukaratirwa, S.; Hove, T.; Esmann, J.B.; Hoj, C.J.; Permin, A. & Nansen, P. 2001.
A survey of parasitic nematode infections of chickens in rural Zimbabwe.
Onderstepoort Journal of Veterinary Research, 68 (3): 183-186.

273
Bibliografía

Muraleedharan, K.; Ziauddin, K.S. & Seshadri, S.J. 1988. Some observations on
coccidial infection of common peafowl (Pavo cristatus). Mysore Journal of
Agricultural Sciences, 22 (3): 363-365.

Muraveva, S.I. 1969. Tetrabothriids of procellariiform birds in the Antartic.

Materialy Nuachnykh Konferentsii Vsesoyuznogo Obshchestva Gel´mintologov, Part
I: 170-178.

Mushi, E.Z.; Binta, M.G.; Chabo, R.G.; Ndebele, R. & Panzirah, R. 2000a. Helminth
parasites of domestic pigeons (Columbia livia domestica) in Sebele, Gaborone,
Botswana. Onderstepoort Journal of Veterinary Research, 67 (1): 75-76.

Mushi, E.Z.; Binta, M.G.; Chabo, R.G.; Ndebele, R. & Panzirah, R. 2000b. Parasites
of domestic pigeons(Columba livia domestica) in Sebele, Gaborone, Botswana.
Journal of the South African Veterinary Association, 71 (4): 249-250.

Mushi, E.Z.; Binta, M.G.; Chabo, R.G.; Ndebele, R. & Thibanyane, T. 2000c.
Helminth parasites of indigenous chickens in Oodi, Kgatleng District, Botswana.
Journal of the South African Veterinary Association, 71 (4): 247-248.

Mutafova, T. 1976. Some data on the biology of Heterakis gallinae (Schrank, 1788).
Khelmintologiya, Sofia, 1: 69-77.

Nadler, S.A. 1992. Phylogeny of some ascaridoid nematodes inferred from

comparison of 18s and 28s rrna sequences. Molecular Biology and Evolution, 9 (5):
932-944.

Nadler, S.A. 1995. Advantages and disadvantages of molecular phylogenetics: A

case study of ascaridoid nematodes. Journal of Nematology, 27: 423-432.

Nadler, S.A.; D'Amelio, S.; Fagerholm, H.P.; Berland, B. & Paggi, L. 2000.
Phylogenetic relationships among species of Contracaecum Railliet & Henry, 1912
and Phocascaris Host, 1932 (Nematoda: Ascaridoidea) based on nuclear rDNA
sequence data. Parasitology, 121 (4): 455-463.

Nadler, S.A.; Hoberg, E.P.; Hudspeth, D.S.S. & Rickard, L.G. 2000. Relationships of
Nematodirus species and Nematodirus battus isolates (Nematoda:
Trichostrongyloidea) based on nuclear ribosomal DNA sequences. Journal of
Parasitology, 86 (3): 588-601.

Nadler, S.A. & Hudspeth, D.S.S. 1998. Ribosomal DNA and phylogeny of the
Ascaridoidea (Nemata: Secernentea): Implications for morphological evolution and
classification. Molecular Phylogenetics and Evolution, 10 (2): 221-236.

Nadler, S.A. & Hudspeth, D.S.S. 2000. Phylogeny of the ascaridoidea (Nematoda:
Ascaridida) based on three genes and morphology: Hypotheses of structural and
sequence evolution. Journal of Parasitology, 86 (2): 380-393.

Naem, S. 2000. Prevalence rate of intestinal parasitic nematodes of domestic fowls in

Urmia, Iran. Journal of Nematology, 32 (4): 448-449.

274
 Bibliografía

Naidu, T.S.V. 1981. Studies on some species of nematode parasites of birds from
Nagpur, India. Rivista di Parassitologia, 42 (2): 277-287.

Nakamura, S. & Asakawa, M. 2001. New records of parasitic nematodes from five
species of the order Anseriformes in Hokkaido, Japan. Japanese Journal of Zoo and
Wildlife Medicine, 6 (1): 27-33.

Neefs, J.M.; Van de Peer, Y.; De Rijk, P.; Chapelle, S. & De Wachter, R. 1993.
Compilation of small ribosomal subunit RNA structures. Nucleic Acids Research, 21:
3025-3049.

Nekrasov, A.V.; Pronin, N.M.; Sanzhieva, S.D. & Timoshenko, T.M. 1988. Final
host range of Diphyllobothrium dendriticum (Nitzsch, 1824) and the distribution of
the imagino hemopopulation in the Lake Baikal basin. Meditsinskaya Parazitologiya
i Parazitarnye Bolezni, 6: 69-71.

Nesterov, V.I. 1973. Seasonal and age dynamics of Ascaridia and Heterakis
infections of chicken at the State poultry farm "Alginskii" of the Aktyubin region,
Kazakh SSR. Trudy Kazakhskogo Nauchno-Issledovatel'skogo Veterinarnogo
Instituta, 15: 389- 391.

Newton, L.A.; Chilton, N.B.; Beveridge, I. & Gasser, R.B. 1998. Systematic
relationships of some members of the genera Oesophagostomum and Chabertia
(Nematoda: Chabertiidae) based on ribosomal DNA sequence data. International
Journal for Parasitology, 28 (11): 1781-1789.

Nickel, E.A. 1953. Ein Beitrag zur Biologe und Pathogenitat des Geflügelhaarwurms
Capillaria caudinflata (Molin, 1858). Brelimer und Münchener Tierarztliche
Wochenschrift, 66: 245-248.

Niewiadomska, K.; Zdzitowiecki, K. & Ostrowski de Nuñez, M. 1989. Redescription

of Diplostomum minutum Szidat, 1964 (Digenea, Diplostomidae). Acta
Parasitologica Polonica, 34 (3): 267-271.

Nikogosyan, M.A. & Movsesyan, S.O. 1981. The taxonomic position of some
species of cestodes from the genus Diorchis Clerc, 1903 (Cestoidea:
Hymenolepididae). Biologicheskii Zhurnal Armenii, 34 (1): 35-45.

Nimi, D. 1937. Studies on blackhead. II. Mode of infection. Journal of the Japanese
Society of Veterinary Science, 16: 23-26.

Norton, R.A.; Clark, F.D. & Beasley, J.N. 1999. An outbreak of histomoniasis in
turkeys infected with a moderate level of Ascaridia dissimilis but no Heterakis
gallinarum. Avian Diseases, 43 (2): 342-346.

Norton, R.A.; Ricke, S.C; Beasley, J.N.; Skeeles, J.K. & Clark, F.D. 1996. A survey
of sixty turkey flocks exhibiting hepatic foci taken at time of processing. Avian
Diseases, 40 (2): 466-472.

275
Bibliografía

Odening, K. 1966. Physidae und Planorbidae als Wirte in den Lebenszyklen

einheimischer Notocotylidae (Trematoda: Paramphistomida). Z. ParasitKde, 27 (3):
210-239.

Odening, K.1982. Cestodes from flying birds of the South Shetlands (Antarctica) and
the Falkland Islands (Malvinas). Angewandte Parasitologie, 23 (4): 202-223.

Okaeme, A.N. 1989. Mortality in helminth infected guineafowl Numida meleagris

galeata, Pallas keets following invermectin treatment. Journal of Animal Production
Research, 9 (1-2): 53-60.

Okamoto, M.; Bessho, Y.; Kamiya, M.; Kurosawa, T. & Horii, T. 1995.
Phylogenetic relationships within Taenia taeniaeformis variants and other taeniid
cestodes inferred from the nucleotide sequence of the cytochrome c oxidase subunit I
gene. Parasitology-Research, 81 (6): 451-458.

Okulewicz, A. & Kozak, B. 1987. Nematoda of Corvidae in Lower Silesia.

Wiadomosci Parazytologiczne, 33 (2): 199-207.

Okulewicz, A. & Zlotorycka, J. 1985. Connections between Ascaridia galli and the
bacerial flora in the intestine of hens. Angewandte Parasitologie, 26 (3): 151-155.

Oliveira, P.R. de; Mundim, M.J.S.; Cabral, D.D.; Almeira Ribeiro, S.C. de & Rosa,
G.N. 2000. Levantamento da fauna parasitáira das pombas domesticas (Columba
livia domestica) de Uberlandia, MG, Brasil. Veterinária Notícias, 6 (2): 53-56.

Olson, P.D. & Caira, J.N. 1999. Evolution of the major lineages of tapeworms
(Platyhelminthes: Cestoidea) inferred from 18S ribosomal DNA and elongation
factor-1alpha. Journal of Parasitology, 85 (6): 1134-1159.

Olson, P.D.; Ruhnke, T.R.; Sanney, J. & Hudson, T. 1999. Evidence for host-specific
clades of tetraphyllidean tapeworms (Platyhelminthes: Eucestoda) revealed by
analysis of 18S ssrDNA. International Journal for Parasitology, 29 (9): 1465-1476.

Olszewska, G.M. 1975. Topospecificity of three cestode species of the genus

Diorchis (Clerc, 1903) parasitizing Fulica atra (L). Acta Parasitologica Polonica, 23
(26/40): 329-338.

Olteanu, G.; Lungu, V. & Popescu, S. 1968. New species of trematodes in the wild
birds of the Danube Delta. Helminthologia, 8-9: 437-456.

Opisov, A.N. 1957. The ability of Heterakis gallinarum eggs to survive in cold
conditions. Trudi Moskovskoi Veterinarnoi Akademii, 19: 350-355.

Opisov, A.N. 1958. Epizootiology of Heterakis in chickens. Trudi Moskovdkoi

Veterinarnoi Akademii, 27: 196-218.

Oro, D.; Bosch, M. & Ruiz, X. 1995. Effects of trawling moratorium on the breeding
success ofthe yellow-legged Gull Larus cachinnans. Ibis, 137: 547-549.

276
 Bibliografía

Ortiz de Rott, M.I.; Santa Cruz, A.M. & Resoagli, E.H. 1997. Acuariosis en Numida
meleagris (Aves: Numididae). Boletín Chileno de Parasitología, 52 (3/4): 70-72.

Osche, G. 1955. Ban, entwicklung und systematische bedentung der cordons der
Acuariidae (Nematoda) amb beispiel von Stammerinema soricis (Tiner, 1951) gen.
nov. Z. Parasitenkd., 17: 73-92.

Otify, Y.Z. 1989. Tapeworms of quails Coturnix coturnix in Egypt. Journal of the
Egyptian Society of Parasitology, 19 (1): 81-84.

Oyeka, C.A. 1989. Prevalence of intestinal helminths in poultry farms in Anambra

State, Nigeria. Bulletin of Animal Health and Production in Africa, 37 (3): 217-220.

Padhi, B.C.; Mishra, S.C.; Panda, D.N. & Rao, A.T. 1987. Pathology of
helminthiasis in deshi fowls. II. Nematode infection. Indian Journal of Animal
Health, 26 (1):1-4.

Palm, V. 1965. Ein Beitrag zur Helminthenfauna des Blesshuhns (Fulica atra L.) aus
dem Raum von Potsdam. Acta Parasitologica Polonica, 13 (39/46): 425-444.

Panigraphy, B.; Grimes, J.E.; Glass, S.E.; Naqi, S.A. & Hall, C.F. 1982. Diseases of
pigeons and doves in Texas-clinical findings and recommendations for control.
Journal of American Veterinary Medicine Assay, 181 (4): 384-386.

Panin, V. Ya & Romanenko, L.G. 1978. The development cycle of Corrigia corrigia
(Braun, 1901) (Trematoda: Dicrocoeliidae). In Zhiznennye tsikly, ékologiya i
morfologiya gel`mintov zhivotnykh Kazakhstana. Alma-Ata, USSR; Nauka: 32-41.

Patel, P.V.; Patel, A.I.; Sahu, R.K. & Raju, V. 2000. Prevalence of gastrointestinal
parasites in captive birds of Gujarat zoos. Zoos’ Print, 15 (7): 295-296.

Pavlovic, I. 1991. Nesic-d parasitic fauna of poultry industry in the Republic of

Serbia in 1989. Veterinarski Glasnik, 45 (3-4): 245-247.

Pavlovic, I. 2001. Ascaridiosis in pheasant. Zivinarstvo, 36 (3/4): 74-75.

Pavlovic, I.; Ivetic, V.; Kulisic, Z.; Valter, D.& Nesic-D. 1996. Importance of
helminths for health problems of pheasants in artificial breeding conditions.
Veterinarski Glasnik, 50 (3-4): 209-213.

Pence, D.B. & Bickel, S. 1977. Helmints of wild turkeys in West texas. Proceedings
of the Helminthological Society of Washington, 44 (1): 104-105.

Pence, D.B.; Young, V.E. & Guthery, F.S. 1980. Helminths of the ring-necked
pheasant Phasianus colchicus (Gmelin) (Phasianidae), from the Texas Panhandle.
Proceedings of the Helminthological Society of Washington, 47 (1): 144-147.

Pennicot, T.W. 1997. Ataxia in pheasants. Veterinary Record, 140 (12): 320.

277
Bibliografía

Permin, A.; Bisgaard, M.; Frandsen, F.; Pearman, M.; Kold, J. & Nansen, P. 1999.
Prevalence of gastrointestinal helminths in different poultry production systems.
British Poultry Science, 40 (4): 439-443.

Permin, A.; Bojesen, M.; Nansen, P.; Bisgaard, M.; Frandsen, F. & Pearman M.
1997a. Ascaridia galli populations in chickens following single infections with
different dose levels. Parasitology Research, 83 (6): 614-617.

Permin, A.; Magwisha, H; Kassuku, A.A.; Nansen, P.; Bisgaarda, M.; Frandsen, F. &
Gibbons, L. 1997. A cross-sectional study of helminths in rural scavenging poultry in
Tanzania in relation to season and climate. Journal of Helminthology, 71 (3): 233-
240.

Permin, A.; Nansen, P.; Bisgaard, M.; Frandsen, F. & Pearman, M . 1998. Studies on
Ascaridia galli in chickens kept at different stocking rates. Avian-Pathology, 27 (4)
382-389.

Perrucci, S.; Marconcini, A.; Mani, P. & Macchioni, G. 1997. Brachylaemus

fuscatus: un trematode parassita intestinale della pernice rossa (Alectoris rufa).
Selezione Veterinaria (8/9): 833-836.

Peterson, M.J. 1996. The endangered Attwater's prairie chicken and an analysis of
prairie grouse helminthic endoparasitism. Ecography, 19 (4): 424-431.

Peterson, M.J.; Purvis, J.R.; Lichtenfels, J.R.; Craig, T.M.; Silvy, N. & Jr.
Dronenand, N.J. 1998. Serologic and parasitologic survey of the endangered
Attwater's prairie chicken. Journal of Wildlife Diseases, 34 (1): 137-144.

Petricevic, S. & Dimitrijevic, S. 1997. Ascaridosis- importance and methods of

prevention. Veterinarski Glasnik, 51 (11/12): 619- 624.

Petrova, K. 1978. Study of the helminth fauna of wild birds of Thrace. III. Cestodes.
Khelmintologiya, Sofia, 5: 69-78.

Pijuan Jiménez, M., 1949. Acuariosis. Bolletin of Zootecnia, 5: 41.

Pisanu, B. & Bain, O. Aonchotheca musimon n. sp. (Nematoda: Capillarinae) from

the mouflon Ovis musimon in the sub-Antartic Kerguelen archipelago, with
comments on the relationships with A. bilobata (Bhalerao, 1933) Moravec, 1982 and
other species of the genus. Systematic Parasitology, 43: 17-24.

Pizarro, M.; Villegas, P.; Rodríguez, A.; González, M. & Flores, J.M. 2000.
Capillaria contorta parasitism in red-legged partridge under farm conditions in
Spain: histopathology of the upper digestive system. World’s Poultry Science
Journal, 56 (2): 159-166.

Pojmanska, T. 1975. Life cycle of Neoleucochloridium holostomum (Rudolphi,

1819) (Trematoda, Leucochloridiidae). Acta Parasitologica Polonica, 23 (1/11): 23-
36.

278
 Bibliografía

Pojmanska, T. 1982. The co-ocurrence of three species of Diorchis Clerc, 1903

(Cestoda: Hymenolepididae) in the European coot, Fulica atra L. Parasitology, 84
(3): 419-429.

Poulsen, J.; Permin, A.; Hindsbo, O.; Yelifar, L.; Nansen, P. & Bloch, P. 2000.
Prevalence and distribution of gastro-intestinal helminths and haemoparasites in
young scavenging chickens in upper eastern region of Ghana, West Africa.
Preventive Veterinary Medicine, 45 (3-4): 237-245.

Pouplrad, L. 1958. Les capillaires intestinaux chez la volaille en Belgique. Annales

de Medicine Veterinaire, 102 (2): 89-98.

Pozo-Lora, R. 1960. Aportaciones al inventario y ecología de los helmintos

españoles: especies encontradas en Córdoba. Revista Ibérica de Parasitología,
20:403.

Prokopic, J. & Hulínská, D. 1983. Scanning electron microscopic study of the

superficial cuticle of the nematodes Heligmosomum costellatum (Dujardin, 1845)
and H. mixtum Schulz, 1954. Folia Parasitologica, 30: 27-29.

Purroy, F.J. 1975-1995. Atlas de las aves de España. Lynx Ed. Sociedad Española de
Ornitología. Barcelona.

Purvis, J.R.; Peterson, M.J.; Dronen, N.O.; Lichtenfels, J.R. & Silvy, N.J. 1998.
Northern bobwhites as disease indicators for the endangered Attwater's prairie
chicken. Journal of Wildlife Diseases, 34 (2): 348-354.

Purwaningsih, E. 1993. Nematoda pada jenis-jenis burung di Indonesia. Penyakit

Hewan, 25 (45): 29-33.

Railliet, A. & Lucet, A. 1892. Observations et experiences sur quelques helminthes

du genre Heterakis Dujardin. Bulletin de las Societe Zoologique de France, 17-19:
117-120.

Rando, J.C. 1995. Restos de hubara Chlamydotis undulata (Jacq, 1784) (Aves:
Otididae), en la cueva del viento (Tenerife, Islas Canarias). Vieraea, 24: 192.

Raote, Y.V.; Sardey, M.R. & Bhagwat, S.S. 1992. Pathogenesis of Ascaridia galli
infection in immunosuppressed chicks. Indian Journal of Poultry Science, 27 (4):
247-249.

Ratanasethakul, C.; Pholpark, S.; Laopaiboon, B.; Polpark, M. & Tuntasuvan, D.

1985. Parasites of native chickens in northeast Thailand. Journal of Veterinary
Medicine, 15 (3): 229-242.

Rawson, D. 1964. Sequences in the maturation of the genitalia in Tetrabothrius

erostris (Loennberg, 1889) from the intestine of Larus argentatus argentatus
Pontoppidan. Parasitology, 54 (3): 453-465.

279
Bibliografía

Rego, A.A; de Chambrier, A.; Hanzelova, V; Hoberg, E.; Scholz, T; Weekes, P. &
Zehnder, M. 1998. Preliminary phylogenetic analysis of subfamilies of the
Proteocephalidea. Systematic Parasitology, 40: 1-19.

Reid, W.M. 1959. Effects of temperature on the development of the eggs of

Ascaridia galli. Journal of Parasitology, 46: 63-67.

Reimer, L. 1963. Zur Verbreitung der Adulti und Larvenstadien der Familie
Microphallidae Viana, 1924, (Trematoda, Digenea) in der mittleren Ostsee.
Zeitschrift für Parasitenkunde, 23 (3): 253-273.

Reina, D.; Navarrete, I.; Hernández-Rodríguez, S. & Habela, M. 1987. Contribución

al conocimiento de la parasitofauna de Cáceres. Primera relación. II. Helmintos.
Revista Ibérica de Parasitología, Vol extra: 85.

Reina, D.; Habela, M.; Serrano, F.; Nieto, C.G.; Breña, M.; Pérez, E. & Navarrete, I.
1992. Contribución al conocimiento de la parasitofauna de los animales silvestres y
de vida libre en la provincia de Cáceres (España). En: In memoriam al Profesor
Doctor D. Francisco de Paula Martínez Gómez. (ed. Hernández Rodríguez, S.): 407-
428.

Ricci, M. & Carrescia, P.M. 1961. Contributo alla conoscenza dell-elmintofauna

degli uccelli d’acqua dolce in Italia. I. Trematoda. Rivista di Parassitologia, 22 (4):
237-258.

Richter, S. 1965. Ingluvijalni oblik kapilariose kokosi. Veterinarski Glasnik, 19 (9):

707-709.

Rickard, M.D. & Pohl, R. 1969. Capillariasis in the domestic fowl in New Zeland.
New Zeland Veterinary Journal, 17 (7): 130-136.

Riddell, C. & Gajadhar, A. 1988. Cecal and hepatic granulomas in chickens

associated with Heterakis gallinarum infection. Avian Diseases, 32 (4): 836-838.

Rietschel, G. 1973. Untersuchungen zur Entwicklung eineger in Krähen (Corvidae)

vorkommenden Nematoden. Zeitschrift für Parasitenkunde, 42: 243 - 250.

Riley, W.A. & James, L.G. 1921. Studies on the chicken nematode, Heterakis
papillosa Bloch. Journal of the American Veterinary Medical Association, 59: 208-
217.

Rizzoli, A.; Manfredi, M.T.; Rosso, F.; Rosà, R.; Cattadori, I & Hudson, P. 1997. A
survey to identify the important macroparasites of rock partridge (Alectoris graeca
saxatilis) in Trentino, Italy. In Symposia of the VII European multicolloquium of
parasitology, 2-6 September 1996, Parma, Italy. Parasitologia (Roma), 39 (4): 331-
334.

Rizzoli, A.; Manfredi, M.T; Rosso,F.; Rosa, R.; Cattadori,I. & Hudson, P. 1999.
Intensity of nematode infections in cyclic and non-cyclic rock partridge (Alectoris
graeca saxatilis) populations. Parassitologia Rome, 41 (4): 561-565.

280
 Bibliografía

Roberts, F.H.S. 1937a. Studies on the life history and economic importance of
Heterakis gallinae (Gmelin, 1790) Freeborn, 1923, the caecum worm of fowls.
Australian Journal of Experimental Biology and Medicine, 15: 429-439.

Roberts, F.H.S. 1937b. Studies on the biology and control of the large roundworm of
fowls Ascaridia galli (Schrank, 1788) Freeborn, 1923. Queensland Department of
Agriculture and Stock Bulletin, 2: 1-106.

Robert, F. & Gabrion, C. 1991. Cestodes de l’avifaune Camarguaise. Role d’Artemia

(Crustacea, Anostraca) et stratégies de rencontre hote-parasite. Annales de
Parasitologie Humaine et Comparée, 66 (5): 226-235.

Roca, V.; Lafuente, M. & Carbonell, E. 1999. Helminth communities in Audoin’s

gulls, Larus audouinii from Cahfarinas Island (western Mediterranean). Journal of
Parasitology, 85 (5): 984-986.

Rohde, K.; Hefford, C.; Ellis, J.T.; Baverstock, P.R.; Johson, A.M.; Watson, N.A. &
Dittmann, S. 1993. Contributions to the phylogeny of Plathelminthes based on partial
sequencing of 18S ribosomal DNA. International Journal for Parasitology, 23: 705-
724.

Rohde, K.; Luto, K.; Baverstock, P.R. & Johnson, A.M. 1994. The phylogenetic
relationships of Kronborgia (Platyhelminthes, Fecampiida) based on comparison of
18S ribosomal DNA sequences. International Journal for Parasitology, 24 (5): 657-
669.

Romanenko, L.G. 1979. Experimental study or the specificity of the trematode

Corrigia corrigia (Braun, 1901). Voprosy Priridnoi Ochagovosti Boleznei, 10: 188-
189.

Romanenko, P.T. 1970. A study of Choanotaenia infundibulum in chickens in the

Primorsk Territory. Materialy XV nauchnoi koferentsii professorskoprepodavatel’
skogo sostava biologo- pochvennogo fakul’teta, 148-150.

Romanenko, P.T. 1971. Biology of Choanotaenia infundibulum (Bloch, 1779) from

chickens. Materialy Nuachnykh Konferentsii Vsesoyuznogo Obshchestva
Gel´mintologov, 1968, 22: 201-205.

Romero Rodríguez, J. 1972. Panorama nacional de los parasitismos de la ganadería

denunciadas en España. Supl. Cient. Bol. Inf. Cons. Gral. Col. Vet. España, 193: 61.

Rosa, M. De & Shivaprassad, H.L. 1999. Capillariasis in a vulture guinea fowl.

Avian Diseases, 43 (1): 131-135.

Rudel, D. & Kimble, J. 2001. Conservation of glp-1 regulation and function in

nematodes. Genetics, 157 (2): 639-654.

281
Bibliografía

Ruhnke, T.R. 1996. Systematic resolution of Crossobothrium Linton, 1889, and

taxonomic information on four species allocated to that genus. Journal of
Parasitology, 82 (5): 793-800.

Rysavy, B., Barus, V. & Fernendo, M.A. 1973. Two hleminth species from Gallus
lafayetti (Galliformes) in Ceylon. Folia Parasitologica, 20 (1): 39-40.

Rysavy, B. & Sitko, J. 1995. New findings of tapeworms (Cestoda) of birds from
Moravia and synpsis of bird Cestodes from Czech Republic. Acta Scientiarum
Naturalium, XXIX.

Ryzhikov, K.M. & Sergeeva, T.P. 1980. Ecological characterization of Capillaridae

(Nematoda) parasitic in birds of the USSR. Trudy Gel´mintologicheskoi Laboratorii,
30: 68-82.

Sagerup, K.; Henriksen, E.O.; Skorping, A.; Skaare, J.U. & Gabrielsen, G.W. 2000.
Intensity of parasitic nematodes increases with organochlorine levels in the glaucous
gull. Journal of Applied Ecology, 37 (3): 532-539.

Sa’idu, L.; Abdu, P.A.; Umoh, J.U. & Abdullahi, U.S. 1994. Diseases of Nigerian
indigenous chickens. Bulletin of Animal Health and Production in Africa, 42 (1): 19-
23.

Saitou, N. & Nei, M. 1987. The neighbor-joining method: a new method for
reconstructing phylogenetic trees. Molecular Biology Evolution, 4: 406-425.

Sakla, A.A. 1984. Three digenetic trematodes from the aquatic birds in Assuit
governorate, Upper Egypt. Journal of the Egyptian Society of Parasitology, 14 (2):
501-506.

Sakla, A.A. 1985a. Echinostome parasites of aquatic birds in Assiut G., Egypt.
Journal of the Egyptian Society of Parasitology, 15 (1): 171-176.

Sakla, A.A. 1985b. Echinostome parasites of aquatic birds in Assiut G., genus
Echinostoma (Rudolphi, 1909). Journal of the Egyptian Society of Parasitology, 15
(1): 187-194.

Salfina, W. & Tarmudji. 1990. Tracheal and intestinal worms infecting village
chickens in the district of Banjar, South Kalimantan. Penyakit Hewan, 22 (40): 112-
116.

Samedov, G.A. 1981. Helminths of birds on industrial farms in Apsheron. En:

Parazitologicheskie issledodovaniya v Azerbaidzhane. Baku, USSR: 115-119.

Sanger, F.; Nicklen, S. & Coulson, A.R. 1977. DNA sequencing with chain-
terminating inhibitors. Proc. Natl. Acad. Ci. USA, 74: 5463-5467.

Sanmartin, M.L.; Alvarez, F.; Gijon-Botella, H.; Iglesias, R.; Estevez, J. & López-
Roman, R. 1992. A scanning electron microscope study of Toxocara genettae

282
 Bibliografía

Warren, 1972 (Ascaridae), with data of morphometric variation. Folia Parasitol, 39:
355-367.

Santa Cruz, A.C.M.; Ortiz de Rott, M.I. & Resoagli, E.H. 1998. Heterakiosis en
Numida meleagris (Aves: Numididae). Boletín Chileno de Parasitología, 53 (3/4):
70-72.

Sass, B & Gorgacz, E.J. 1978. Cerebral nematodiasis in a chukar partridge. Journal
of the American Veterinary Medical Association, 173 (9): 1248-1249.

Sato, K. & Masangkai, J.S. 1985. Infestations of Tetrameres fissispina in feral

pigeons (Columba livia domestica) at Nagoya. Journal of Japaneese Veterinary
Medicine Assay, 38 (1): 38-40.

Sawada, I. 1955. Raillietina (Raillietina) galli. Dobutsugaku zasshi, 64 (4): 105-107.

Sawada, I. 1970. On the fowl cestode, Choanotaenia infundibulum, from Brazil.

Bull. Nara Univ. Educ., 19 (2): 81-82.

Sawada, I.; Molan, A.L. & Saeed, I.S. 1990. Further studies on avian cestodes in
Iraq. Japanese Journal of Parasitology, 39 (1): 36-41.

Sayyed, R.S.; Phulan, M.S.; Bhatti, W.M.; Pardehi, M. & Shamsher, A. 2000. Study
of nematodes in indigenous chickens in Swat district. Pakistan Veterinary Journal,
20 (1): 55-56.

Schell, S.C. 1985. Handbook of Trematodes of North America North Mexico.

University Press of Idaho, Moscow, Idaho. 263 pp.

Schmidt, G.D. 1986. CRC handbook of tapeworm identification. Boca Raton,

Florida: CRC Press, 675 pp.

Schmidt, G.D.; Greenbreg, Z & Wertheim, G. 1986. Raillietina (Raillietina) alectoris

n. sp. and other avian cestodes from Israel and Sinai. Bulletin du Muséum National
d’Histoire Naturelle, A. (Zoologie, Biologie et Ecologie Animales), 8 (1): 101-109.

Schmidt, H.A.; Strimmer, K; Vingron, M. & Haeseler, A. 2000. Tree-Puzzle 5.0

program: A maximum likelihood analysis for nucleotide, amino acid, and two–state
data.

Schulenburg, G.V.D.; Englisch, U. & Waegele, J.W. 1999. Evolution of ITS1 rDNA
in the digenea (Platyhelminthes: Trematoda): 3' end sequence conservation and its
phylogenetic utility. Journal of Molecular Evolution, 48 (1): 2-12.

Scortecci, G. 1969. Aves. En: Los animales cómo son, dónde viven, cómo viven. Ed.
Vergara, Barcelona.

Sekhar, P.C.; Mohan, U.C.& Simha, S.S. 1987. Hypolycemia due to helminthiasis in
poultry. Indian Journal of Parasitology, 11 (1): 89-91.

283
Bibliografía

Sepuldeva, M.S.; Spalding, M.G.; Kinsella, J.M. & Forrester, D.J. 1999. Parasites of
the great egret (Ardea albus) in Florida and a review of the helminths reported for the
species. Journal of the Helminthological Society of Washington, 66 (1): 7-13.

Sergeeva, E.G.; Kravtsov, E.G.; Freze, V.I. & Dalin, M.V. 1988. Response of final
hosts to diphyllobothriid antigens. Meditsinskaya Parazitologiya i Parazitarnye
Bolezni, 6: 65-68.

Sergeeva, T.P. 1978. Experimental study of morphological variability of avian

capillariid worms. 4th International Congress of Parasitology, Warsaw (Poland),
short communicatons, sect. B.

Sergeeva, T.P. 1979. The vulval process of Capillaria as a diagnostic sign. Trudy
Gel’mintologicheskoi Lab. Gel’minty zhivotnykh i rastenii, 29: 129-130.

Sevinc, F.; Güclu, F.; Yaman, M. & Altinoz, F. 2000. The prevalence of
gastrointestinal parasites of turkeys (Meleagris gallopavo). Veteriner Bilimleri
Dergisi, 16 (2): 15-19.

Sey, O. 1966. On the helminth fauna of waterfowl (Fulica atra L.). Külön. Állat.
Közlem., 53 (1/4): 123-130.

Shlikas, A. 1978. The localization of the nematodes Capillaria caudinflata (Molin,

1858) Travassos, 1915 in the final host. Acta Parasitologica Lituanica, 16: 89-92.

Shlikas, A.V. 1966a. On the question of the reservoir hosts of the nematode
Capillaria obsignata Madsen, 1945. Mat. Dokl. Konf. Po usil. Mer borby s
gelmintoz. Selskokhoz. Zhivont., ptits i osnov. Gelmint. Cheloveka. Litov. Nauch-
issled. Veter. Inst.: 46-47.

Shlikas, A.V. 1966b. In vitro hatching of the larvae of capillariids from domestic
birds. Acta Parasitologica Lituanica, 6: 149-153.

Shlikas, A.V. 1967a. Ontogenesis of the nematodes Capillaria obsignata Madsen,

1945 and Capillaria anseris Madsen, 1945. Acta Parasitologica Lituanica, 7: 111-
118.

Shlikas, A.V. 1967b. Recognition of the ontogenesis of some capillariid species from
domestic birds. Problemy parazitologii, Tezisy dokl. Nauch. Konf. Ukranisk. Resp. N.
Obshch. Parazitologov: 217-218.

Shumilo, R.P. & Dement’eva, S.P. 1963. Parasite fauna of Columba livia domestica
in Moldavia and its role in the spread of infection. En: Parazity zhivotnykh i rastenii
Moldavii. Spasskii A.A., edit., Gosudarstvennoe Izdatel’stvo “Kartya
Moldovenyaske”, Kishinev (URSS): 122-132.

Silva, C.C. da; Mattos Junior, D.G.D & Ramires, P.M. 1990. Helminth parasites of
Columba livia Gm in Sao Goncalo Rio de Janeiro Brazil. Arquivo Brasileiro de
Medicina Veterinaria e Zootecnia, 42 (5): 391-394.

284
 Bibliografía

Singh, K.P. 1960. Some avian cestodes from India. III. Species belnging to family
Hymenolepididae. Indian Journal of Helminthology, 11 (1/2): 43-62.

Singh, K.S. 1964. Parasitological survey of Kumaun region. XXIX. A new host for
two species of Heterakis Dujardin, 1845 (Heterakidae: Nematoda). Indian Journal of
Helminthology, 16 (1): 63-64.

Singh, R.; Sahai, B.N.; Ansari, M.Z. & Singh, S.K. 1993. Incidence of common
helminthic infections in livestock and poultry. Journal of Research, Birsa
Agricultural University, 5 (1): 93-95.

Sitko, J. 1993. Ecological relations of trematodes infesting lariform birds in the

Czech Republic. Acta Scientiarum Naturalium Academiae Scientiarum Bohemicae
Brno, 27 (5/6): 42.

Skerikova, A.; Hypsa, V. & Scholz, T. 2001. Phylogenetic analysis of European

species of Proteocephalus (Cestoda: Proteocephalidea): Compatibility of molecular
and morphological data, and parasite-host coevolution. International Journal for
Parasitology, 31 (10): 1121-1128.

Skrjabin, K.I. 1940. To the reconstruction of the taxonomy of cestodes of the order
Cyclophyllidea. Zoologicheskii Zhurnal, 19: 3-13.

Skrjabin, K.I. 1969. Spirurata and Filariata. En: Key to parasitic Nematodes. Ed. K.I.
Skrjabin, Jerusalén.

Skrjabin, K.I.; Shikhobalova, N.P. & Lagodovskaya, E.A. 1974. Oxyurata of

Animals and Man. En: Essentials of Nematodology. Ed. K.I. Skrjabin Vol. X. Part II,
Jerusalén.

Skrjabin, K.I.; Shikhobalova, N.P. & Orlov, I.V. 1970. Trichocephalidae and
Capillariidae of Animals and Man and the Diseases caused by them. En: Essentials
of Nematodology. Ed. K.I. Skrjabin, Jerusalén..

Skrjabin, K.I.; Shikhobalova, N.P.; Sobolev, A.A.; Paramonov, A.A. & Sudarikov,
V.E. 1954. Camallanata, Rhabditidata, Trichocephalata and Dioctophymata. En: Key
to parasitic nematodes. Ed. K.I. Skrjabin. Jerusalén.

Skrjabin, K.I.; Sobolev, A.A. & Ivaschkin, V.M. 1965. Osnovi nematodologii. Vol.
14. Spirurata. Part III. Acuaroidea. Moscow: Izdat. “Nauka”. 572 pp.

Smigunova, I.N. 1991. Life cycle of the cestode Lyruterina nigropunctata (Crety,
1890) Spasskaya & Spasskii, 1971 (Cestoda: Idiogenidae). Izvestiya akademii Nauk
Kazakhskoi SSR, Seriya Biologicheskaya, 5: 44-47.

Smogorzhevskaya, L.A. 1990. Nematody, vypusk 3: Akuarioidei (Acuarodiea).

Fauna Ukrainy, 32 (3): 188.

285
Bibliografía

Snyder, S.D. & Loker, E.S. 2000. Evolutionary relationships among the
schistosomatidae (platyhelminthes: Digenea) and an Asian origin for Schistosoma.
Journal of Parasitology, 86 (2): 283-288.

Snyder, S.D. & Tkach, V.V. 2001. Phylogenetic and biogeographical relationships
among some holarctic frog lung flukes (Digenea: Haematoloechidae). Journal of
Parasitology, 87 (6): 1433-1440.

Sonin, M. & Barus, V. 1978. Splendidofilaria gvozdevi n. sp. (Filariata:

Splendidofilariidae) from Alectoris kakelik in Kazakhstan (USSR). Folia
Parasitologica, 25 (3): 285-288.

Spakulova, M.; Birova, V. & Macko, J.K. 1991. Seasonal changes in the species
composition of nematodes and acanthocephalans of ducks in East Slovakia. Biológia
(Bratislava), 46 (2): 119-128.

Spakulova, M. & Mutafova, T. 1987. Morphological and biological characteristics of

heterakids (Heterakis gallinarum) from geographically distant regions.
Helminthologia, 24 (3): 183-191.

Spasskaya, L.P. 1961. The species of the family Idiogenidae (Cestoda) from the
Tuva region. Acta vet. Hung., 11 (4): 423-440.

Spasskaya, L.P. & Spassky, A.A. 1971. Cestodes of birds in Tuva. Kishinev, USSR;
Izdatel'stvo "Shtiintsa". 252 pp.

Spassky, A.A. 1951. Anoplocephalate tapeworms of domestic animals and wild

animmals. Osnovy Tsestodologii, 1, 735.

Spassky, A.A. 1958. A short analysis of the system of cestodes. Csekoslovenská

Parasitologie, 5: 163-171.

Spassky, A.A. 1992a. Classification of cestodes. Sel’skokhozi-aistvennaia Biologiia,

6: 107-114.

Spassky, A.A. 1992b. On the phylogeny and systematics of the hymenolepidid

Cestoda (Cestoda: Cyclophyllidea) (continuation). Izvestiia Akademii Nauk Republiki
Moldova, Biologicheskie i Khimicheskie Nauka, 6: 41-47.

Spassky, A.A. 1996. On the system of davaineids (cestoda: Cyclophyllidea) En:

Kharchenko, V. O. (Ed.) Parasitology in the Ukraine, today and tomorrow.
Proceedings of the Jubilee Conference of USSSP. Kiev, Ukrainian Academy of
Sciences: 88-91.

Spindler, L.A. 1967. Experimental transmission of Histomonas meleagridis and

Heterakis gallinarum by the sow-bug Porcellio scaber, and its implications for
further research. Proceedings of the Helminthological Society of Washington, 34: 26-
29.

286
 Bibliografía

Srinivas, C.S.; Babu, Y.H.; James, R.M. & Khan, M.A. 1983. Incidence of poultry
diseases in Kurnool District, AP. Poultry Adviser, 16 (4): 57-59.

Srinivasa, C.S.; Reddy, P.K. & Aruna, D. 1989. Incidence of poultry diseases in
Kurnool District (A.P.). Poultry Adviser, 22 (11): 45-48.

Stancampiano, L.; Guberti, V. & Serra, L. 1994. Helminths of the digestive tract of
two Black-headed gull (Larus ridibundus) metapopulations wintering in Italy.
Ricerche di Biologia della Selvaggina, 0 (93): 1-53.

Stoitsova, S.R.; Georgiev, B.B. & Dacheva, R.B. 1995. Ultrastructure of

spermiogenesis and the mature spermatozoon of Tetrabothrius erostris Loennberg,
1896 (Cestoda, Tetrabothriidae). International Journal for Parasitology, 25 (12):
1427-1436.

Storer, R.W. 2000. The Metazoan parasite fauna of grebes (Aves: Podicipediformes)
and its relationship to the birds' biology. Miscellaneous Publications Museum of
Zoology University of Michigan, (188): 1-90.

Strimmer, K. & Haeseler, A. 1996. Quartet puzzling: A quartet maximum likelihood

method for reconstructing tree topologies. Molecular Biology Evolution, 13: 964-
969.

Stuge, T.S. 1963. Helminth fauna of Fulica atra L. on Lake Zaysan. Trudy
Zoologicheskogo Instituta, Alma-Ata, 19: 121-125.

Stuge, T.S. 1964. Helminths of Rallidae in the Kazakh SSR. Trudy Zoologicheskogo
Instituta, Alma-Ata, 22: 134-143.

Stunkard, H.W. 1932. Some larval trematodes from the coast in the region of
Roscoff, Finistere. Parasitology, 24: 321-343.

Stunkard, H.W. 1966. Further studies on digenetic trematodes of the Family

Notocotylidae. Biological Bulletin of the Marine Laboratory, Woods Hole 131: 409-
410.

Stunkard, H.W. 1967. Trudy Problemnikh Trematisheskikh soves. Biology Bulletin,

132: 133-145.

Subbotin, S.A.; Waeyenberge, L.; Molokanova, I.A. & Moens, M. 1999.

Identification of Heterodera avenae group species by morphometrics and rDNA-
RFLPs. Nematologyl, 1 (2): 195-207.

Sultanov, M.A. 1961. New species of helminths of gallinaceus birds in Uzbekistan.

Uzbekskim Biologicheski Zhurnal, 5: 69-77.

Sultanov, M.A. 1962. Two new trematodes from birds in the Uzbek. Dokladi
Akademii Nauk Uzbekskoi SSR, 2: 64-67.

287
Bibliografía

Supryaga, A.M. 1965. Avioserpens mosgovoyi n.sp. (Camallanata: Dracunculidae)

from Fulica atra. Mater. nauch. Konf. vses. Obshch. Gel’mint: 272-275.

Svoboda, J. 1992. Seasonal dynamics of the occurrence of gastrointestinal parasites

in domestic fowl. Veterinari Medicina, 37 (9-10): 543-547.

Swiderski, Z. & Tkach, V. 1997. Differentiation and ultrastructure of the paruterine

organs and paruterine capsules, in the nematotaeniid cestode Nematotaenia dispar
(Goeze, 1782) Lühe, 1910, a parasite of amphibians. International Journal of
Parasitology, 27: 635-644.

Swofford, D.L. 2002. PAUP*. Phylogenetic Analysis Using Parsimony (*and Other
Methods). Version 4. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts.

Szelagiewicz, M.& Sokól, R. 1991. Poultry parasites in suburban small holdings.

Medycyna Weterynaryjna, 47 (5): 208-209.

Szelagiewicz, M.; Sokól, R. & Spodniewska, A. 1998. Participation of insects in

spreading parasitic invasion in geese reared in a traditional way. Natural Science, 1:
71-79.

Szelenbaum-Cielecka, D.; Aeschlimann, A. & Czaplinski, B. 1988. Contribution à

l’étude de la faune helminthologique de Suisse. Part I. Cestodes des oiseaux
aquatiques. Bulletin de la Société Neuchateloise des Sciences Naturelles, 111: 5-19.

Szidat, L. 1961. Tanaisia serrata nov. sp. (Trematoda, Eucotylidae) parásito del
riñón de Fulica leucoptera Vieill. Neotrópica. Buenos Aires, 7 (24): 65-70.

Szidat, L. & Szidat, U. 1961. Die Trematoden der Gattung Notocotylus Diesing 1839
(Notocotylidae Lühe 1909) aus Südamerika bzw. Argentinien und Daten ihrer
Entwicklungsgeschichte. Zeitschrift für Parasitenkunde, 21 (2): 169-180.

Tacconi, G.; Moretti, A.; Piergili Fioretti, D. & Latini, M. 1993. Endoparasitosi del
colombo torraiolo (Columba livia, Gmelin, 1789, forma urbana):rilievi
epidemiologici nella citta di Terni. Zootecnia International, 4 (2): 83-85.

Taft, S.J. 1972. Aspects of the life history of Cyclocoelum oculeum (Trematoda:
Cyclocoelidae). Journal of Parasitology, 58 (5): 882-884.

Takei, T. & Sakurai, Y. 1976. A clinical case of ascaridiasis in a carrier pigeon.

Journal of Veterinary Medicine, 656 (139): 156-157.

Tang, C. & Tang, C. 1992a. A new subgenus and species of trematode, Cercaroides
(Eucercaroides) hoepplii subgen. et sp. nov. Wuyi Science Journal, 9: 91-97.

Tang, C. & Tang, C. 1992b. A new species of Cercarioides (Trematoda:

Heterophyidae) from Fujian with a discussion on its distribution. En: The Marine
Flora and Fauna of Hong Kong and southern China III; Introduction, taxonomy and
ecology, Vol. 1.; Fouling and pollution, morphology, behaviour and physiology, Vol.
2. Morton, B. Ed.: 29-35 pp.

288
 Bibliografía

Tanzola, R.D. 1992. Diorchis pararansomi sp. n. from Fulica armillata Vieillot in
Argentina (Cestoda: Hymenolepididae). Helminthologia, 29 (2): 45-48.

Tarazona, J.M. 1955. Cestodos parásitos de vertebrados en la provincia de Huesca.

Revista Ibérica de Parasitología, tomo extra: 109.

Tarazona, J.M. 1974. Helmintos parásitos de vertebrados de vida silvestre de la

provincia de Huesca. Anales del Instituto Nacional de Investigaciones Agrarias,
Higiene y Sanidad Animal, 1: 161-165.

Tarazona, J.M. 1999. Cestodosis. En: McGraw-Hill-Interamericana de España,

S.A.U. Parasitología Veterinaria. Madrid: 779-784.

Tarazona, J.M. & Cordero del Campillo, M. 1999. Trematodosis del proventrículo e
intestino. Trematodosis de los conductos y vesícula biliar. En: McGraw-Hill-
Interamericana de España, S.A.U. Parasitología Veterinaria. Madrid: 779-784.

Tarazona, J.M.; Sanz-Pastor, A. & De la Camara, R. 1978. Helmintos y helmintosis

de la perdiz roja (Alectoris rufa). Anales del Instituto Nacional de Investigaciones
Agrarias, Higiene y Sanidad Animal, 4: 55-68.

Tashliev, A.O. & Olovkova, V.I. 1973. Study of the cestode fauna of wild and
domestic galliform birds in Turkmenia. Biologicheskie Nauki, 3: 52-55.

Temirova, S.I. & Skrjabin, A.S. 1978. Tetrabotriaty i mezotsestoidaty lentochnye

gel’minty ptits mlekopitaiuschikh. Osnovy Tsestodologii. 9. Acad. Nauk SSSR,
Moscow.

Tenora, R.; Sulgostowska, T. & Vanek, M. 1987. Nàlezy nekterých parasitických

cervu u ptáku rádu Anseriformes a Lariformes na jizní Morave. Acta Universitatis
Agriculturae, Facultas Agronomica, 35 (3-4): 113-117.

Threlfall, W. 1966. The helminth parasites of the herring gull (Larus argentatus
Pontopp.). Tech. Commun. Commonw. Bur. Helminthol., 37: 23.

Therlfall, W. 1967. Studies on the helminth parasites of the herring gull (Larus
argentatus) Pontopp., in Nothern Caernavonshire and Anglesey. Parasitology, 57:
431-453.

Thompson, J.D.; Gibson, F.P.; Jeanmongin, F. & Higgins, D.G. 1997. The
CLUSTALX windows interface: flexible strategies for multiple sequence alignment
aided by quality analysis tool. Nucleic Acid Research, 24: 4876-4882.

Thompson, J.D.; Higgins, D.G. & Gibson, T.J. 1994. CLUSTAL W: Improving the
sensitivity of progressive multiple sequence alignment through sequence weighting,
positions-specific gap penalties and weight matrix choice. Nucleic Acid Research,
22: 4673-4680.

289
Bibliografía

Tibbitts, F.D. & Babero, B.B. 1969. Ascaridia galli (Schrank, 1788) from the chukar
partridge, Alectoris chukar (Gray), in Nevada. J. Parasit., 55 (6): 1252.

Tkach, V.; Grabda, K.B.; Pawlowski, J. & Swiderski, Z. 1999. Molecular and
morphological evidence for close phylogenetic affinities of the genera Macrodera,
Leptophallus, Metaleptophallus and Paralepoderma (Digenea, Plagiorchiata). Acta
Parasitologica, 44 (3): 170-179.

Tkach, V.; Grabda, K.B. & Swiderski, Z. 2001. Systematic position and phylogenetic
relationships of the family Omphalometridae (Digenea, Plagiorchiida) inferred from
partial lsrDNA sequences. International Journal for Parasitology, 31 (1): 81-85.

Tkach, V.; Pawlowski, J. & Mariaux, J. 2000. Phylogenetic analysis of the suborder
Plagiorchiata (Platyhelminthes, Digenea) based on partial lsrDNA sequences.
International Journal for Parasitology, 30 (1): 83-93.

Tkach, V.V.; Snyder, S.D. & Swiderski, Z. 2001. On the phylogenetic relationships
of some members of Macroderoididae and Ochetosomatidae (Digenea,
Plagiorchioidea). Acta Parasitologica, 46 (4): 267-275.

Tompkins, D.M. & Hudson, P.J. 1999. Regulation of nematode fecundity in the ring-
necked pheasant (Phasianus colchicus): not just density dependence. Parasitology,
118 (4): 417-423.

Tompkins, D.M.; Dickson, G. & Hudson, P.J. 1999. Parasitemediated competition

between pheasant and grey partridge: a preliminary investigation. Oecologia, 119
(3): 378-382.

Tompkins, D.M.; Draycott, R.A.H. & Hudson, P.J. 2000. Field evidence for apparent
competition mediated via the shared parasites of two gamebird species. Ecology
Letters, 3 (1): 10-14.

Tood, A.C. & Crowdus, D.H. 1952. On the life history of Ascaridia galli.
Transaction of the American Microscopical Society, 71: 282-287.

Toro, H.; Saucedo, C.; Borie, C.; Gough, R.E. & Alcaino, H. 1999. Health status of
free-living pigeons in the city of Santiago. Avian Pathology, 28 (6): 619-623.

Torres, P.; Ruiz, E.; Gesche, W. & Montefusco, A. 1991. Gastrointestinal helminths
of fish-eating birds from Chiloe Island, Chile. Journal of Wildlife Diseases, 27 (1):
178-179.

Torres, P.; Schlatter, R.; Montefusco, A.; Gesche, W.; Ruiz, E. & Contreras, A.
1993. Helminth parasites of piscivorous birds from lakes in the south of Chile.
Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 88 (2): 341-343.

Travassos, L. 1915. Contribuiçoes para o conhecimento da fauna helmintolojica

brasileira. Sobre as especies brasileiras do genero Capillaria Zeder, 1800. Mem. Inst.
Osw. Cruz, 7: 146-172.

290
 Bibliografía

Tugwell, R.L. & Ackert, J.E. 1952. On the tissue phase of the life cycle of the fowl
nematode Ascaridia galli (Schrank). Journal of Parasitology, 38: 277-288.

Tuli, J.S. & Bali, H. 1993. Observation on helminths in domestic birds in Punjab,
part II Cestoda. Journal of Bombay Veterinary College, 4 (1/2): 59-61.

Tverdokhlebou, P.T. 1967. Relaive susceptibility of hens and pigeons to Ascaridia

columbae (Gmelin, 1790). Byull. Vses. Inst. Gel’mint. K.I. Skrjabin, 1: 109-110.

Tyzzer, E.E. 1934. Studies on histomoniasis or “blachead” infections in the chicken

and the turkey. Proceeding of the American Academy of Arts and Science, 69: 189-
264.

Uchida, A.; Koyama, R. & Uchida, K. 1984. Life cycle of the cestode, Choanotenia
infundibulum from Japanese quails. Bulletin of Azabu University, 5 (1): 33-38.

Uchida, A.; Uchida, K. & Sagawa, T. 1984. The first record of the cestode,
Choanotaenia infundibulum (Dilepididae), in Japanese quails from Japan. Bulletin of
Azabu University, 5 (1): 29-32.

Uppal, S.K. & Chauhan, S.P.S. 1972. Occurrence of Ascaridia galli (Schrank, 1788)
Freeborn, 1923 in the eggs of fowl from Delhi State. In Proceedings of the 59th
Session of the Indian Science Congress Association, Calcutta, 1972. Part III,
Abstracts.

Uribe, C. 1922. Observations on the development of Heterakis papillosa Bloch in the

chicken. Journal of Parasitology, 8: 167-176.

Uribe, F.; Senar, J.C.; Colom, L. & Camerino, M. 1985. Morfometría de las palomas
semidomésticas (Columba livia var.) de la ciudad de Barcelona. Misc. Zool., 9: 339-
345.

Van de Peer, Y.; Nicolai, S.; De Rijk, P. & Wachter, R. 1996. Database on the
structure of small ribosomal subunit RNA. Nucleic Acids Research, 24: 86-91.

Van-Herwerden, L.; Blair, D. & Agatsuma, T. 1999. Intra- and interindividual

variation in ITS1 of Paragonimus westermani (Trematoda: Digenea) and related
species: Implications for phylogenetic studies. Molecular Phylogenetics and
Evolution, 12 (1): 67-73.

Varela, M.C. 1974. Some ecological and epidemiological aspects of helminth fauna
of the red-legged partridge (Alectoris rufa (L.)) in the forest perimeter of Contenda.
Thesis, Universidade Técnica de Lisboa, Escuela Superior de Medicina Veterinaria,
Lisbon, Portugal. 190 pp.

Varghese, C.G. 1990. Refractoriness of domestic fowl Gallus gallus domesticus to

Ascaridia columbae Gmelin, 1790 Travassos, 1913. Journal of Veterinary and
Animal Sciences, 21 (1): 161-162.

291
Bibliografía

Vasilev, I. 1987. On the developmnet of Ascaridia compar (Schrank, 1790) in the

host. Khelmintologiya, 23: 30-35.

Vasilev, I. 1991. The ecology of Ascaridia compar Schrank, 1790 Travasos 1913.
Khelmintologiya, 29: 3-21.

Vasilev, I. 1992. Helminths in Thracian rock partridge (Alectoris chukar Kleini) in

Bulgaria. Helminthologia, 29 (3): 117-120.

Vassilev, I. 1993. On the ecology of Ascaridia columbae (Gmelin, 1790).

Helminthologia Bratislava, 30 (3-4): 135-138.

Vassilev, I. 1995. On interactions between different species of genus Ascaridia when

parasitizing in Alectoris chukar kleini: I. After simultaneous invasion. Dokladi na
B"lgarskata Akademiya na Naukite, 48 (2): 117-119.

Vassilev, I. 1995. On interactions between different species of genus Ascaridia when

parasitizing in Alectoris chukar kleini: II. After simultaneous invasion. Dokladi na
B"lgarskata Akademiya na Naukite, 48 (3): 97-98.

Vassilev, G.D. & Jooste, R. 1991. Pathology and taxonomy of Synhimantus

(Dispharynx) nasuta infesting bantams and guinea-fowl in Zimbabwe. Bulletin of
Animal Health and Production in Africa, 39 (1): 27-30.

Vatne, R.D. & Hansen, M.F. 1965. Larval development of caecal worm (Heterakis
gallinarum) in chickens. Poultry Science, 44: 1079-1085.

Vattanodorn, S.; Inder-Singh, K.& Krishnasamy, M. 1984. A preliminary survey of

helminth endoparasites of the domestic fowl Gallus domesticus L. from aborigine
settlements with some new records. Malasyan Veterinary Journal, 8 (1): 13-18.

Verneau, O.; Renaud, F. & Catzeflis, F. 1997. Evolutionary relationships of sibling

tapeworm species (Cestoda) parasitizing teleost fishes. Molecular Biology and
Evolution, 14 (6): 630-636.

Verster, A. & Ptasinska-Kloryga, Y. 1987. Helminths of helmeted guineafowl in

Southern Africa. South Africa Journal of Wildlife Research, (1 Suppl.): 36-37

Virk, K.J.; Jain, M. & Prasad, R.N. 1987. Qualitative and quantitative analysis of
helminth fauna in Gallus gallus domesticus. Zeitschrift für Angewandte Zoologie, 74
(3): 329-336.

Von-Nickisch, R.M.; Lucius, R. & Loos, F.B. 1999. Contributions to the phylogeny
of the Cyclophyllidea (Cestoda) inferred from mitochondrial 12S rDNA. Journal of
Molecular Evolution, 48 (5): 586-596.

Wajihullah; Khatoon, H. & Ansari, J.A. 1986. Histopathological studies on Ascaridia

columbae Gmelin, 1790 (Nematoda: Ascaroidea) in pigeons. Indian Journal of
Helminthology, 37 (2): 84-94.

292
 Bibliografía

Wakelin, D. 1965. Experimental studies on the biology of Capillaria obsignata

Madsen, 1945, a nematode parasite of the domestic fowl. Journal of Helminthology,
34: 339-412.

Wang, J.S. & Liew, S.M. 1991. A survey on the parasitic infections in ducks.
Journal of the Chinese Society of Veterinary Science, 17 (3): 117-123.

Wardle, R. & McLeod, A.J. 1952. The zoology of tapeworms. Minneapolis:

University of Minnesota Press, 780 pp.

Wardle, R.; McLeod, A.J. & Radinovsky, S. 1974. Advances in the zoology of
tapeworms. Minneapolis: University of Minnesota Press, 274 pp.

Waters, C.V.; Hall, L.D.; Davidson, W.R.; Rollori, E.A.I. & Lee, K.A. 1994. Status
of commercial and noncommercial chickens as potential sources of histomoniasis
among wild turkeys. Wildlife Society Bulletin, 22 (1): 43-49.

Wehr, E.E. 1936. Earthworms as transmitters of Capillaria annulatus, the

cropwormof chickens. North American Veterinarian, 17: 18-20.

Wehr, E.E. 1937. Studies Studies of the development of the capillariid, Capillaria
columbae. Journal of Parasitology, 23: 573.

Wehr, E.E. 1939. Studies Studies of the development of the capillariid, Capillaria
columbae. USDA Tech. Bull., 679: 19.

Wehr, E.E. 1972. Nematodes and Acanthocephalans. En: Diseases of Poultry.

Hofstad, M.S.; Calnek, B.W.; Helmboldt, C.F.; Reid, W.M. & Yoder, H.W. edit,
Iowa State Univ. Press. 6th ed.; 844-883.

Wehr, E.E. & Allen, R.W. 1945. Additional studies on the life cycle of Capillaria
caudinflata, a nematode of chickens and turkeys. Proceedings of the
Helminthological Society of Washington, 12: 12-14.

Wehr, E.E. & Hwang, J.C. 1959. Further observations on the life history and
development of Ascaridia columbae (Gmelin, 1790) Travassos 1913 in the pigeon.
Journal of Parasitology, 45 (4, sect.2): 43.

Wehr, E.E. & Hwang, J.C. 1964. The life cycle and morphology of Ascaridia
columbae (Gmelin, 1790) Travassos, 1913 (Nematoda: Ascarididae) in the domestic
pigeon (Columba livia domestica). Journal of Parasitology, 50: 131-137.

Welch, D.B.M. 2001. Early contributions of molecular phylogenetics to

understanding the evolution of Rotifera. Hydrobiologia, (446-447): 315-322.

Wetzel, R. 1934. Untersuchungen neber den Entwicklungskreis des Hunder-

bandwurmes Raillietina cestillus (Molin, 1858). Archiev Wiss. Prakt. Tierheilk, 68:
221-232.

293
Bibliografía

Wiegmann, A.F.A. 1835. Berich über die Fortschritte der Zoologie im Jahre 1834
(Entozoen). Arch. Nat., Berlin, 1: 301-361.

Williams, C.K.; Davidson, W.R.; Lutz, R.S. & Applegate, R.D. 2000. Health status
of northern bobwhite quail (Colinus virginianus) in Eastern Kansas. Avian Deseases,
44 (4): 953-956.

Williams, I.C. & Harris, M.P. 1965. The infection of gulls Larus argentatus Pont., L.
fuscus, and L. marinus L. With cestoda on the coast of wales. Parasitology, 55 (2):
237-256.

Wilson, G.H.; Greenacre, C.B.; Howerth, E.W.; Ambrose, D.L. & Fontenot, D. 1999.
Ascaridiosis in a group of psottacine birds. Journal of Avian Medicine and Surgery,
13 (1): 32-39.

Wilson, K.I.; Yazwinski, T.A.; Tucker, C.A. & Johnson, Z.B. 1994. A survey into
the prevalence of poultry helminths in Northwest Arkansas commercial broiler
chickens. Avian Diseases, 38 (1): 158-160.

Wink, M.; Kahl, U. & Heidrich, P. 1994. Lassen sich SilberWeiBkopf-und

Herngsmöwe (Larus argentatus, L. cachinnans, L. fuscus) molekulargenetisch
unterscheiden? J. Ornithol., 135: 73-80.

Winnepenninckx, B.; Backeljau, T. & De Wachter, R. 1995. Phylogeny of

protostome worms derived from 18S rRNA sequences. Molecular Biology and
Evolution, 12 (4): 641-649.

Wittenberg, J.F. & Hunt, G.L. Jr. 1985. The adaptative significance of coloniality in
birds. En: Farner, D.S.; King, J.R. & Parkes, K.C. (eds.) Avian Biology (Voll. III).
Academic Press, New York: 1-78.

Wong, P.L.; Anderson, R.C. 1982. The transmission and development of

Cosmocephalus obvelatus (Nematoda: Acuaroidea) of gulls (Laridae). Canadian
Journal of Zoology, 60 (6): 1426-1440.

Wong, P.L.; Anderson, R.C. 1993. New and described species of nematodes from
shorebirds (Charadriiformes) collected in spring in Iceland. Systematic Parasitology,
25 (3): 187-202.

Yadav, A.K. & Tandon, V. 1991. Helminth parasitism of domestic fowl (Gallus
domesticus L.) in a subtropical high-fall area of India. Beiträge zur Tropischen
Landwistschaft und Veterinärmedizin, 29 (1): 97-104.

Yamaguti, S. 1959. Systema helminthum. Vol. II New York: Interscience Publishers,

860 pp.

Yamaguti, S. 1961. Systema Helminthum. Vol. III Nematodes of Vertebrates.

Interscience Publ. Inc. New York-London.

294
 Bibliografía

Yamaguti, S. 1971. Digenea of birds. En: Synopsis of Digenetic Trematodes of

Vertebrates. Vol I. Ed. Keigaku Publishing Co. Tokyo, Japan: 475-686.

Yeh, L.S. 1957. A collection of helminths from the great bustard Otis tarda from
Spain, with a description of a new species of oxyspirura (Nemat.). Proceeding of the
Zoological Society of London, 128: 279-286.

Yesou, P. 1991. The sympatric breeding of Larus fuscus, L. cachinnans and L.

argentatus in western France. Ibis, 133: 256-263.

Yorke, W. & Maplestone, P.A. 1926. The nematode parasites of vertebrates. J&A
Churchill, London.

Yusuf, M.; Rehman, B.; Saadullah; Shah, I.U. & Habibullah, Q. 1981. Incidence of
Ascaridia galli in poultry at Faisalabad. Pakistan Veterinary Journal, 1 (4): 166.

Zarlenga, D.S.; Hoberg, E.P.; Stringfellow, F. & Lichtenfels, J.R. 1998. Comparisons
of two polymorphic species of Ostertagia and phylogenetic relationships within the
Ostertagiinae (Nematoda: Trichostrongyloidea) inferred from ribosomal DNA repeat
and mitochondrial DNA sequences. Journal of Parasitology, 84 (4): 806-812.

Zarzara, C. 1991. Studies concerning the parasitic form in pigeons pheasants and
peacocks. Lucrarile Institutului de Cercetari Veterinare si Biopreparate Pasteur, 19:
127-146.

Zehnder, M.P. & de Chambrier, A. 2000. Morphological and molecular analyses of

the genera Peltidocotyle Diesing 1850 and Othinoscolex Woodland 1933, and a
morphological study of Woodlandiella Freze, 1965 (Eucestoda, Proteocephalidea),
parasites of South American siluriform fishes (Pimelodidae). Systematic
Parasitology, 46 (1): 33-43.

Zehnder, M.P.; de Chambrier, A.; Vaucher, C. & Mariaux, J. 2000. Nomimoscolex

suspectus n. sp. (Eucestoda: Proteocephalidea: Zygobothriinae) with morphological
and molecular phylogenetic analyses of the genus. Systematic Parasitology, 47 (3):
157-172.

Zehnder, M.P. & Mariaux, J. 1999. Molecular systematic analysis of the order
Proteocephalidea (Eucestoda) based on mitochondrial and nuclear rDNA sequences.
International Journal for Parasitology, 29 (11): 1841-1852.

Zhu, X.; Gasser, R.B. & Chilton, N.B. 1998. Differences in the 5.8S rDNA
sequences among ascarid nematodes. International Journal for Parasitology, 28 (4):
617-622.

Zucchero, P.J. 1942. Notes on the life cycle of Capillaria annulata. Proceedings of
the West Virginia Academy of Science 15: 96-106.

Zuk, M.; Kim, T.; Robinson, S.I. & Johnsen, T.S. 1998. Parasites influence social
rank and morphology, but not mate choice, in female red junglefowl, Gallus gallus.
Animal Behaviour, 56 (2): 493- 499.

295