Centrocestus formosanus (Opisthorchiida: Heterophyidae) como causa

de muerte de alevines de tilapia gris Oreochromis niloticus

(Perciforme: Cichlidae) en el Pacífico seco de Costa Rica
Donald Arguedas Cortés1, Gaby Dolz2, Juan J. Romero Zúñiga2, Ana E. Jiménez Rocha3 &
Dennis León Alán4
1. Laboratorio de Biología, Universidad Técnica Nacional, Guanacaste, Costa Rica. Tel: 26740268-ext 3, Fax: 26740290;
[email protected]
2. Programa de Investigación en Medicina Poblacional, Escuela de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional,
Heredia, Costa Rica; [email protected]
3. Laboratorio de Parasitología, Escuela de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica;
[email protected]
4. Laboratorio de Helmintología, Facultad de Microbiología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica;
[email protected]

Recibido 27-vii-2009. Corregido 21-vi-2010. Aceptado 23-vii-2010.

Abstract: Centrocestus formosanus (Opisthorchiida: Heterophyidae) as a cause of death in gray tilapia fry
Oreochromis niloticus (Perciforme: Cichlidae) in the dry Pacific of Costa Rica. Centrocestus formosanus is
a zoonotic trematode from Asia and has been mainly associated as cause of death of cultured fish. To identify
pathogen trematode species in tilapia fry (Oreochromis niloticus) and to determine mollusks hosting these
parasites, freshwater mollusks were collected from tilapia cultured ponds and experimental infections were
carried out with tilapia fries and different mollusk species. A total of 907 freshwater mollusks were obtained
from tilapia ponds and were identified to species level, four gastropods and one bivalve were determined:
Melania tuberculata, Melanoides turricula, Pomacea flagellata, Haitia cubensis and Anodontiles luteola. For
the first time, the presence of M. turricula and H. cubensis are reported in Costa Rica. Seven morphotypes of
cercariae (Xifiodiocercaria, Equinostoma, Oftalmocercaria, Parapleurolofocercus, Cistocerca, Furcocercaria and
Leptocercaria) parasitizing all five species of mollusks were found, all of distome type. Experimental exposure
of tilapia fry to M. tuberculata demonstrated that the parapleurolofocercus morphotype found in the mollusk is
in accordance with the finding of C. formosanus in tilapia fry. An abundance and mean intensity of 1018-1027
digeneans per gill in each exposed fish was determined. Centrocestus formosanus is reported for the first time
in Costa Rica, for which the primary and secondary intermediate hosts were also determined. Rev. Biol. Trop.
58 (4): 1453-1465. Epub 2010 December 01.

Key words: Centrocestus formosanus, Oreochromis niloticus, tilapia fry, freshwater mollusk, Costa Rica.

La acuacultura, como actividad industrial, a 18 000TM en el 2005, en donde la tilapia es

ha experimentado un notable desarrollo global el pez que más se cultiva en el país, en compa-
durante los últimos años, con un aumento del ración con los demás organismos producidos
200% en el periodo 2000-2004 en Costa Rica en cultivos acuáticos (INCOPESCA 2006). En
(INCOPESCA 2005) y representa a nivel mun- términos generales, se producen anualmente
dial un 31% de la producción pesquera mundial 26 000TM de tilapia en el país (FAO 2005),
(Hepher & Pruginin 2004). Costa Rica no ha lo que genera, por concepto de ventas, cerca
sido la excepción, esta actividad incrementó de de 27.5 millones de dólares anuales (INCO-
9 356 toneladas métricas (TM) en el año 2000, PESCA 2006), siendo Guanacaste la provincia

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donde se encuentran instaladas la empresas que de alevines de tilapias ocasionada por tremá-
cultivan el 95% de la producción total (INCO- todos digéneos, encontrando dos quistes de
PESCA 2005). metacercarias, morfológicamente diferentes, en
La tilapia gris (Oreochromis niloticus) branquias e hígado, a los que llamó morfotipo 1
puede ser parasitada por distintos organismos y 2; sin embargo, no logró identificar las espe-
en cultivos acuícolas (Conroy & Conroy 1998). cies de parásitos y los moluscos que portaban
Los parásitos pueden afectar piel, musculo, las cercarias.
cavidad branquial y branquias, ojos, hígado, El presente trabajo tuvo como objetivo
bazo, riñones, vejiga natatoria e intestino, que identificar las especies de tremátodos digéneos
con altas infecciones podrían llegar a producir patógenos para alevines de tilapia, así como
emaciación y mortalidades masivas en cultivos los moluscos hospedadores de dichos parásitos;
(Paperna 1991). Los tremátodos digéneos han además, determinar las especies de moluscos
sido catalogados de gran importancia econó- presentes en estanques de cultivo de tilapia y
mica por los efectos negativos que produce en los morfotipos de cercarias presentes en los
peces de cultivos dulceacuícolas y silvestres moluscos.
(Knoff et al. 2001). Estos son gusanos planos
con un ciclo biológico heteroxeno y que, gene-
MATERIALES Y MÉTODOS
ralmente, requieren de un molusco (caracol
o bivalvo) como primer hospedador interme- Área de estudio: Para los muestreos de los
diario, un pez como segundo hospedero inter- moluscos, se seleccionaron siete localidades,
mediario y un ave piscívora, pez o mamífero una en cada provincia de Costa Rica: 1.) Esta-
como hospedero final (Healy 1985, Soulsby ción Experimental Acuícola Enrique Jiménez
1987). Los parásitos adultos se localizan en el Núñez, de INCOPESCA, en la localidad de
intestino del hospedador definitivo y rara vez Cañas, Guanacaste, (10º20’00” N; 85º05’00”
están implicados como causa de enfermedad W), 2.) Finca productora “Cuestillas”, en San
o muerte (Cremonte & Martorelli 1998). Las Carlos de Alajuela (10º13’13” N; 84º35’20”
aves, mamíferos o peces parasitados, defecan W), ambas productoras de semilla de tilapia de
los huevos embrionados al agua del estanque, la especie O. niloticus; 3.) Estación Experimen-
liberando un miracidio, que posteriormente tal Acuícola 28 Millas (10º00’29” N; 85º15’06”
ingresa al molusco y se transforma en cerca- W) en la provincia de Limón y fincas acuícolas
ria con morfotipo característico (Schmidt & comerciales extensivas y de subsistencia, ubi-
Roberts 2000); una vez ahí, se enquista en cadas en las localidades de 4.) Aserrí de San
el pez y es llamada metacercaria. Estas son José (09º47­‘48” N; 84º02’55” W), 5.) Barva
potencialmente patógenas para los peces (Noga de Heredia (09º59’17” N; 84º09’14” W), 6.)
2000) y la mortalidad es más frecuente en Paraíso de Cartago (09º48’59” N; 83º42’09”
alevines menores de 30 días, manifestando W) y 7.) Jacó de Puntarenas (09º56­‘55” N;
nadado lento en espiral, ligero arqueamiento 84º23’36” W).
del cuerpo y muerte durante su permanencia en
estanques de cultivo (Paperna 1996, Pironet & Recolecta de moluscos: El muestreo mal-
Jones 2000). acológico se realizó entre agosto y diciembre
Existen pocos estudios ictiopatológicos de 2004. En cada localidad se analizó un estan-
en Costa Rica. Matamoros (1982) encontró que. Los estanques en las localidades 1 y 2 pre-
metacercarias enquistadas en ojos de tilapias sentaron un área total de 300m2, mientras que
cultivadas en Cañas, Guanacaste, reportando en las otras localidades de 200m2. La recolecta
que se trataba de Diplostomum sp., no obs- se llevó a cabo según Rodríguez (1980) para
tante, en la lista de helmintos de Costa Rica estudios de bentos. En los estanques grandes
(Rodríguez et al. 2004a, b) no se menciona se recolectaron moluscos en siete cuadrantes y
este hallazgo. Muñoz (2001) reporta la muerte en los estanques pequeños en cinco cuadrantes

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de 2mx2m, que fueron distribuidos en diversos Exposición experimental de alevines a
puntos del estanque, cada 4m lineales, forman- moluscos: En la Estación Experimental acuí-
do una “S” imaginaria, desde el extremo en cola Enrique Jiménez Núñez, en Cañas, Gua-
donde se ubicó la entrada del agua, hasta la nacaste se hizo recolecta de moluscos en tres
salida de la misma y manteniendo una relación estanques de tierra con dimensiones de 300m2.
proporcional entre los cuadrantes que se encon- Los alevines de tilapia gris utilizados en el
traban en los bordes y los centros. Se consideró experimento (1.5-3.5cm de longitud y 0.8-1.0g
como borde toda área comprendida desde la de peso) fueron reproducidos en piletas de con-
orilla hasta una distancia de 2m hacia el centro. creto y generados por reproductores sembrados
Las partes centrales correspondieron al resto en una proporción de 2:1. Antes de cada exposi-
del área que se ubicó a una distancia mayor de ción experimental, se realizó la necropsia a 384
2m de la orilla. alevines de la cohorte de animales. El tamaño
La recolecta de moluscos se realizó en de la muestra se estimó utilizando el software
forma directa (manual) con una malla de EPIINFO, versión 6,0 (Dean et al. 1995) fijan-
cedazo de 1mm de luz, tomando una muestra do una prevalencia del 50%, un error absoluto
de lodo de cada cuadrante a una profundidad esperado del 5% y un nivel de confianza del
promedio de 85cm. Los organismos vivos 95%. Se utilizaron acuarios de vidrio de 20L
extraídos de cada estanque fueron depositados de capacidad, provistos de aireadores artifi-
en recipientes plásticos, debidamente etiqueta- ciales. Durante el experimento, los parámetros
dos y trasladados en una hielera al Laboratorio físicos-químicos de los acuarios se mantuvie-
de Biología del antiguo Colegio Universitario ron dentro de los rangos según lo recomendado
para el Riego y el Desarrollo del Trópico Seco por la Asociación Americana de Tilapia (ATA
(CURDTS), donde se mantuvieron en reci- 1997). La alimentación de los alevines, durante
pientes con aireación hasta su cuantificación e la primera y segunda exposición experimental,
identificación. se distribuyó en tres raciones (10:00, 14:00 y
17:00 horas), tomando como referencia una
Identificación de moluscos y cercarias: tabla de alimentación establecida por ATA.
Los moluscos se clasificaron utilizando este-
reoscopía y la clave genérica para la identifi- Diseño de la primera exposición expe-
cación de gastrópodos de agua dulce de Burch rimental de alevines a moluscos: Cinco ale-
& Cruz-Reyes (1987). Para visualizar las cer- vines de tilapia gris fueron expuestos a cada
carias en los moluscos, se utilizó la técnica especie de molusco encontrada en los tres
de análisis de aplastamiento, estereoscopía y estanques. La proporción molusco-alevín fue
microscopio de luz (40X y 100X). Las cerca- de 2:1 (diez moluscos-cinco alevines). Además,
rias fueron clasificadas con base en el número se contó con un acuario control (cinco tilapias
de ventosas (Krull 1986) y para la clasificación sanas sin exposición a moluscos). Durante
de los morfotipos se utilizó la guía de Yamaguti el experimento se mantuvo a los alevines en
(1975). Para cada uno de los morfotipos de cer- observación, para documentar la aparición de
carias encontrados en las especies de moluscos, síntomas clínicos y al morir fueron analizados
se determinó la prevalencia de infección parasi- mediante examen externo y necropsia. Los ale-
taria (PIP) (Margolis et al. 1982): vines sanos y los controles se sacrificaron diez

Número hospedadores intermediarios primarios infectados x 100

PIP=
Número hospedadores intermediarios primarios examinados

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días después de la exposición a los moluscos (1975), para asociar las metacercarias presentes
e igualmente se analizaron mediante examen en los alevines con los morfotipos de cercarias
externo y necropsia. Para los acuarios en los encontrados en moluscos.
que hubo manifestación de síntomas clínicos
o muerte de alevines, se diseñó una segunda
RESULTADOS
exposición experimental.
Se recolectaron 907 moluscos pertenecien-
Diseño de la segunda exposición expe- tes a cinco especies (Guanacaste: 190, Alajue-
rimental de alevines a moluscos: Un total de la: 99, Limón: 142, San José: 181, Heredia:
25 alevines de tilapia gris fueron expuestos a 106, Cartago: 83, Puntarenas: 106). Se identi-
50 moluscos de una misma especie en cinco ficaron los gastrópodos Melania tuberculata y
acuarios (repeticiones) y un acuario control (5 Melanoides turricula de la familia Thiaridae,
alevines sin exposición a moluscos). Se obser- Pomacea flagellata (Pilidae) y Haitia cubensis
vó a los alevines durante el experimento para (Physidae) (Fig. 1A-D). El bivalvo encontrado
documentar la aparición de síntomas clínicos correspondió a Anodontiles luteola (Mycetopo-
y al morir, fueron analizados mediante examen didae) (Fig. 1E). Los moluscos identificados en
externo y necropsia. Cinco días post-mortem los diferentes estanques en el territorio nacional
del último alevín expuesto, se sacrificaron y se distribuyeron geográficamente tal y como se
analizaron a los alevines control. observa en la Figura 2. En todos los estanques
se encontró P. flagellata y M. turricula. En el
Examen clínico, anatomopatológico y estanque de la provincia de San José se encon-
parasitológico de los alevines: Los alevines tró además H. cubensis, mientras que en los de
expuestos a moluscos estuvieron en observa- las provincias de Limón, Heredia y Puntarenas
ción para documentar y describir los síntomas se encontró A. luteola además de P. flagellata
clínicos. En todos los alevines se analizó la y M. turricula. Únicamente en el estanque ana-
presencia y forma de quistes de metacercarias lizado en la provincia de Guanacaste se encon-
en tegumento y aletas mediante un examen traron las cinco especies de moluscos.
externo y en branquias mediante necropsia. Se determinaron las cercarias presentes
Dichas estructuras fueron observadas también en los moluscos estudiados, de tipo distoma,
al estereoscopio y las branquias, adicionalmen- identificándose siete diferentes morfotipos:
te al microscopio. En el segundo experimento Xifiodiocercaria, Equinostoma, Oftalmocer-
se calculó la abundancia e intensidad media caria, Parapleurolofocercus, Cistocerca, Fur-
de metacercarias en branquias (Margolis et cocercaria y Leptocercaria. El número y los
al. 1982), extraídas utilizando microagujas y morfotipos de cercarias encontrados, así como
micropinzas. Posteriormente fueron lavadas la prevalencia de infección parasitaria de los
en solución salina fisiológica (0.65%), fijadas moluscos, se presentan en los Cuadros 1 y
en formol caliente al 4% (Arizmendi 1992); 2. En P. flagelata y M. turricula se lograron
después se realizó la medición y esquemati- determinar un total de cinco morfotipos en total
zación de las mismas, mediante una cámara (cistocercaria, equinostoma, xifidiocercaria,
clara adaptada a un microscopio fotónico a un oftalmocercaria y leptocercaria), mientras que
aumento de 100X, para ser comparadas con en H. cubensis se determinaron cuatro morfoti-
la información contenida en la guía de iden- pos (equinostoma, leptocercaria, cistocercaria,
tificación de tremátodos de Yamaguti (1975). oftalmocercaria) y tres en A. luteola (cisto-
Los moluscos que ocasionaron síntomas clí- cercaria, equinostoma y leptocercaria). En M.
nicos o muerte de los alevines en el segundo tuberculata se pudo determinar únicamente un
experimento fueron analizados mediante las morfotipo (parapleurolofocercus).
técnicas recomendadas por Stockkopf (1992) En la primera exposición de los alevines
y clasificados según Krull (1986) y Yamaguti a las cinco especies de moluscos, solamente

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 tegumento y la necropsia evidenció gran can-
tidad de metacercarias en arcos y filamentos
branquiales. Durante los diez días de observa-
ción no se determinaron signos clínicos, ni se
encontraron quistes en los alevines control ni
en los alevines expuestos a otros moluscos.
En la segunda exposición de los alevines
a M. tuberculata, los peces presentaron los
mismos signos clínicos y murieron 2.5 horas
p.e. El examen externo reveló la presencia de
aproximadamente tres quistes de metacercarias
Fig. 1. (A) M. tuberculata, (B) M. turricula. (C) P.
flagellata. (D) H. cubensis. (E) A. luteola. en aletas, dos en tegumento y un promedio de
1026 (abundancia 1018-1027) de digéneos por
branquia en cada pez parasitado. En los alevi-
nes del acuario control no se encontraron quis-
los que estuvieron expuestos a M. tubercula- tes ni se observaron síntomas clínicos durante
ta presentaron curvamiento corporal, nadado los cinco días de observación.
curveado, errático y en espiral; y síntomas clí- La morfometría determinada en 35 meta-
nicos como disnea, letargia, apertura de opér- cercarias fue: Cuerpo ovalado a piriforme, de
culos y enrojecimiento de branquias 1.5 horas 0.282mm (0.244-0.321) de largo por 0.085mm
post-exposición. Se observó generalización de (0.083-0.087) de ancho; superficie corporal
boca abierta y muerte universal en un lapso completamente armada con espinas pequeñas;
aproximado de 2.5 horas. El examen externo ventosa oral terminal de 0.037mm (0.026-
reveló la presencia de pocos quistes en aletas y 0.056) de largo por 0.048mm (0.030-0.051) de

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 CUADRO 1
Especies de moluscos, número de moluscos recolectados y número de morfotipos de cercarias identificados en los
moluscos en los estanques de producción de tilapias en las diferentes provincias en Costa Rica

TABLE 1
Freshwater mollusk species, number of freshwater mollusks collected and number of morphotypes of cercariae identified
in freshwater mollusks in ponds of tilapia production in different provinces in Costa Rica

Estanque 1 Estanque 2 Estanque 3 Estanque 4 Estanque 5 Estanque 6 Estanque 7

Especie
(Nmr/Nmt) (Nmr/Nmt) (Nmr/Nmt) (Nmr/Nmt) (Nmr/Nmt) (Nmr/Nmt) (Nmr/Nmt)
P. flagellata 50/3 87/2 39/3 62/3 26/1 54/4 26/1
M. turricula 25/2 12/2 81/2 19/2 52/4 29/2 52/4
H. cubensis 50/1 * * 100/4 * * *
A. luteola 10/0 * 22/2 * 28/3 * 28/3
M. tuberculata 55/1 * * * * * *
TOTAL MOLUSCOS 190 99 142 181 106 83 106

Estanque 1: Guanacaste, Estanque 2: Alajuela, Estanque 3: Limón, Estanque 4: San José, Estanque 5: Heredia, Estanque 6:
Cartago, Estanque 7: Puntarenas.
Pond 1: Guanacaste, Pond 2: Alajuela, Pond 3: Lemon, Pond 4 San Jose, Pond 5: Heredia, Pond 6: Cartago, Pond 7:
Puntarenas.

*=No se encontró moluscos. Nmr=Número de moluscos recolectados. Nmt=Número de morfotipos identificados.

ancho; boca situada al centro de la ventosa oral,

rodeada por dos coronas provistas de 16 espi-
nas cada una para un total de 32; ventosa oral
0.041mm (0.036-0.059) de diámetro; acetábulo
esférico 0.037mm (0.029-0.040) de largo por
0.039mm (0.034-0.043) de ancho, dispuesto
post-ecuatorialmente en la línea media ventral
del cuerpo; prefaringe corta, conectada con una
faringe musculosa 0.020mm (0.008-0.024) de
largo por 0.008mm (0.007-0.010) de ancho;
esófago corto 0.024mm (0.013-0.034), dividi-
do en dos ciegos rectos que terminan a nivel de
acetábulo; testículos laterales, localizados en
la región posterior del cuerpo; testículos esfé-
ricos, el derecho con un diámetro de 0.051mm
Fig. 2. Distribución de las especies de moluscos e izquierdo de 0.046mm; ovario destral, pre-
identificadas en estanques de producción de tilapia en testicular; vesícula excretora oscura con forma
diferentes provincias de Costa Rica. de “X”, con numerosos corpúsculos calcáreos
Fig. 2. Distribution of freshwater mollusk species identified en su interior; poro excretor subterminal. Con
in tilapia production ponds in different provinces of base en la morfometría de las metacercarias
Costa Rica. se determinó que el tremátodo que parasitó a

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 CUADRO 2
Morfotipos de cercarias identificados en cada molusco y prevalencia de infección parasitaria en las diferentes especies de moluscos encontrada
en los estanques de producción de tilapias en las diferentes provincias en Costa Rica

TABLE 2
Morphotypes of cercariae identified in each freshwater mollusk and prevalence of parasitic infection in different species of freshwater mollusks found
in ponds of tilapia production in different provinces in Costa Rica

Estanque 1 Estanque 2 Estanque 3 Estanque 4 Estanque 5 Estanque 6 Estanque 7

Especie
(Mft/Pip) (Mft/Pip) (Mft/Pip) (Mft/Pip) (Mft/Pip) (Mft/Pip) (Mft/Pip)
P. flagellata Leptocercaria/20 Oftalmocercaria/73 Leptocercaria/38 Leptocercaria/20 Equinostoma/100 Leptocercaria/16 Equinostoma/100
Xifidiocercaria/22 Cistocercaria/27 Xifidiocercaria/28 Xifidiocercaria/22 Xifidiocercaria/27
Oftalmocercaria/58 Oftalmocercaria/33 Oftalmocercaria/58 Oftalmocercaria/40
Cistocercaria/14
M. turricula Cistocercaria/68 Cistocercaria/68 Xifidiocercaria/29 Cistocercaria/61 Oftalmocercaria/32 Oftalmocercaria/55 Oftalmocercaria/32
Equinostoma/22 Equinostoma/22 Cistocercaria/51 Equinostoma/29 Cistocercaria/21 Leptocercaria/45 Cistocercaria/21
Equinostoma/21 Equinostoma/21
Leptocercaria/25 Leptocercaria/25

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H. cubensis Equinostoma/100 * * Oftalmocercaria/17 * * *
Cistocercaria/37
Equinostoma/15
Leptocercaria/21
A. luteola No se encontró cercarias * Cistocercaria/36 * Cistocercaria/32 * Cistocercaria/32
Equinostoma/63 Equinostoma/39 Equinostoma/39
Leptocercaria/29 Leptocercaria/29
M. tuberculata Parapleurolofocercus/100 * * * * * *

Estanque 1: Guanacaste, Estanque 2: Alajuela, Estanque 3: Limón, Estanque 4: San José, Estanque 5: Heredia, Estanque 6: Cartago, Estanque 7: Puntarenas.
Pond 1: Guanacaste, Pond 2: Alajuela, Pond 3: Lemon, Pond 4: San Jose, Pond 5: Heredia, Pond 6: Carthage, Pond 7: Puntarenas.

*=No se encontraron moluscos. Mft=Morfotipo de cercarias identificadas. Pip=Prevalencia de infección parasitaria.

1459
Fig. 3. (A) Metacercaria de C. formosanus liberada del quiste con vesícula excretora en forma de “X” (flecha). Poro
excretor subterminal (P). Testículo lateral (T). Oviducto (O). Ciego pilórico (C). Ventosa ventral (flecha blanca). Faringe
(F). Ventosa oral terminal (V). Boca subterminal. (B) Ventosa oral cubierta por 32 espinas circunmorales dispuesta en dos
filas (flecha).

Fig. 3. (A) Metacercariae de C. formosanus emerged of cyst with excretory vesicle is “X” shaped (arow). Excretory pore
subterminal (P). Lateral testicle lateral (T). Oviduct (O). Caeca (C). Ventral sucker (white arrow). Pharynx (F). Oral sucker
terminal (V). Mouth subterminal. (B) Oral sucker covers by 32 circumoral spines in two files (flecha).

Fig. 4. Filamentos branquiales de un alevín de tilapia gris,

experimentalmente infectado con múltiples metacercarias
de C. formosanus (flecha).

Fig. 4. Branquial filaments of gray tilapia fry experimentally

infected with multiple metacercariae of C. formosanus
(arrow).

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los alevines fue Centrocestus formosanus (Fig.
3A y Fig. 4). La diferencia entre las especies a
nivel de metacercarias se realiza con base en
el número de espinas orales que presentan los
ejemplares, las dimensiones generales del cuer-
po y otras estructuras, forma y tamaño de los
testículos y ovarios. Los ejemplares descritos
en este trabajo corresponden a C. formosanus
tomando como referencia la descripción de
Nishigori (1924). Considerando el número
de espinas orales, los ejemplares de metacer-
carias, presentaron de manera constante 32
espinas distribuidas en una doble corona de
16 espinas, todos los números incluidos en el
intervalo establecido por autores como Chen
(1942), Kobayasi (1970) y Premvati & Pande
(1974), quienes indicaron la existencia de una
doble corona con una variación entre 30 y 36.
Por otro lado presenta una vesícula excretora
con forma de “X” que característicamente se
ha descrito para esta especie (Pande & Sukla
1972, Chen 1942, Premvati & Pande 1974).
Continuando con los rasgos taxonómicos, es
importante observar el estadio que antecede
a la metacercaria. Al observar las cercarias
encontramos que del número de espinas orales
que comentamos anteriormente, C. formosanus Fig. 5. (A) Cercaria de C. fomosanus, morfotipo
difiere de las demás especies descritas para el parapleurolofocercus tipo distoma, con células en flama
género Centrocestus, de C. armatus, por sus (C). Ocelos (flecha). Ventosa oral subterminal (V).
dimensiones corporales, ya que mientras ésta Acetábulo rudimentario (E).
especie alcanza una talla de 0.600mm de largo,
Fig. 5. (A) C. fomosanus cercariae, morfotype
nuestros ejemplares tienen una talla máxima parapleurolofocercus type distome, with flame cells
de 0.282mm, de C. cuspidatus principalmente (C). Ocular spots (arrow). Oral sucker subterminal (V).
porque éste presenta una vesícula excretora en Acetabulam rudimentary (E).
forma de “Y”, de C. yokogawai por presentar
una vesícula excretora en forma de “H” (rasgo
por el que también se distingue de C. asadai) únicamente cercarias del morfotipo parapleuro-
y un ovario triangular, característica que a su lofocercus (Fig. 5A).
vez también permite diferenciarlo de C. polys-
pinosus, de acuerdo con Yamagutti (1975). Es DISCUSIÓN
relevante destacar la importancia que tiene la
descripción de las larvas cercarias y metacer- Este es el primer reporte sobre especies de
carias, dado que éstas constituyen un estado moluscos presentes en estanques de cultivo de
natural de desarrollo de los trematodos, que tilapias en Costa Rica. En la lista preliminar de
pueden proporcionar datos de carácter específi- moluscos dulceacuícolas del país, publicada
co basados en su morfología y fisiología. por Taylor en 1993, se mencionan P. flage-
En los moluscos M. tuberculata analiza- llata, T. tuberculata sinónimo de Melanoides
dos en el segundo experimento se encontraron tuberculata (Aguilar et al. 2007) y A. luteola.

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En esta investigación se detectaron dos espe- determinó, sin embargo, dominancia de una
cies adicionales: H. cubensis y M. turricula. especie sobre la otra, lo que se ve refleja-
El primero distribuyéndose ampliamente en do en la prevalencia de infección parasitaria,
el oeste de la India, América Central, Norte y destacándose infecciones dominantes de Lep-
Suramérica y el segundo originario de Filipi- tocercarias y Xifidiocercarias en las cinco
nas y en conjunto con Melanoides tuberculata especies de moluscos. Este hallazgo concuerda
consideradas una variación ecológica de una con el de Olsen (1974), quien observó que en
misma especie (Thompson 1984). Estos molus- moluscos doblemente infectados por cercarias
cos se consideraban exóticos para Costa Rica, de Echinostoma trivolvis y Haematoloechus
pero pueden haber sido introducidos al país longiplexus, ocurría un dominio del primer
mediante envíos de peces de la isla de Taiwán tremátodo.
(Monge 1997); lo que señala la importancia de Finalmente se reporta por primera vez
examinar los envíos de nuevas líneas genéticas la presencia de Centrocestus formosanus en
de tilapias al país. La introducción de moluscos Costa Rica, determinando experimentalmente
exóticos puede ocasionar desplazamiento de a Melania tuberculata como hospedero inter-
las especies nativas o portar helmintos, que mediario primario y a la tilapia gris como
podrían afectar a peces autóctonos, animales hospedero intermediario secundario de este
domésticos y silvestres e inclusive afectar la tremátodo. Hasta la fecha, solamente una espe-
salud humana. cie de heterófido (Euryhelmis costaricensis)
Aunque el muestreo de moluscos no fue había sido reportada por Brenes et al. 1960 (ver
realizado en forma representativa para los Rodríguez-Ortíz et al. 2004a, 2004b).
estanques de cada una de las provincias, se Las características morfométricas de las
determinaron diferentes distribuciones de espe- metacercarias observadas en los alevines de
cies de moluscos en las localidades muestrea- Tilapia, coinciden con Nishigori (1924), con
das. En el estanque ubicado en Guanacaste se las descritas en peces de cultivos en Taiwán
encontraron a todas las especies de moluscos. y con las de Chen (1942), Yamaguti (1958),
Debido a que dicha finca suple la semilla a Kobayasi (1970), Premvati & Pande (1974) y
las restantes fincas productivas analizadas, se Pande & Sukla (1972). Además coinciden mor-
esperaba encontrar todas las especies de molus- fológicamente con los quistes del morfotipo 1
cos en los estanques de las otras fincas. La dis- encontrados por Muñoz (2001) en branquias
tribución variada de especies de moluscos en e hígado de alevines de tilapias producidos
las diferentes localidades de Costa Rica puede en una finca comercial en Guanacaste. En
verse influenciada por parámetros físico-quími- los moluscos M. tuberculata analizados, se
cos del agua y factores ambientales, que limitan encontraron únicamente cercarias del morfoti-
la distribución geográfica de los moluscos en po parapleurolofocercus, que concuerdan con
el país. Según Cruz & Flores (1992), factores el hallazgo del parásito C. formosanus en los
ambientales tales como temperatura del agua, alevines. Dicho hallazgo se dio exclusivamen-
acidez, transparencia, oxígeno disuelto y luz, te en los estanques de la finca localizada en
influyen de forma importante en la sobrevi- Guanacaste.
vencia de los moluscos, determinando así su En la presente investigación, este heteró-
cobertura y nichos disponibles. fido produjo una alta mortalidad de alevines,
Se presenta además el primer reporte taxo- posiblemente por el efecto del área de exposi-
nómico de cercarias parasitando moluscos en ción en los acuarios. Según Hoffman (2000),
estanques de cultivos de tilapias en Costa pocas emigraciones de cercarias de C. formo-
Rica. En total se identificaron siete morfoti- sanus producen daños mecánicos y hemorra-
pos de cercarias parasitando a cinco especies gias en peces de aguas tropicales. Vogelbein
de moluscos, que presentaron, generalmente, & Overstreet (1988) señalan que el parási-
parasitismo múltiple. En todos los casos se to induce una inusual respuesta inflamatoria,

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caracterizada por proliferación de fibroblastos, más moluscos exóticos a Costa Rica y deter-
formando una encapsulación continua alrede- minar el riesgo de C. formosanus en la salud
dor del parásito, que destruye la arquitectura humana.
del tejido branquial. Esto coincide con los
hallazgos anatomopatológicos actuales.
AGRADECIMIENTOS
La Centrocestiasis es una enfermedad ori-
ginaria de Asia y ha sido reportada en ríos y A Luis García Prieto por la visita a Costa
estanques de cultivos de peces de agua dulce Rica y dar sus aportes en la confirmación del
en Estados Unidos, también existen reportes diagnóstico de Centrocestus formosanus. A
en México y Venezuela, a los que habría sido David Osorio Sarabia y Rogelio Rosas Val-
introducida mediante la importación de caraco- dez, quienes lo acompañaron en la visita al
les y peces (Arizmendi-Espinosa 1992, Scholz antiguo CURDTS. A Gabriela Solano Trejos
& Salgado-Maldonado 2000, Hernández et por el apoyo brindado para la conservación
al. 2003, Mitchell et al. 2005). Vogelbein & de la muestra de Centrocestus formosanus en
Overstreet (1988) estimaron las pérdidas anua- la Colección Nacional de Helmintos de Costa
les ocasionadas por este parásito en granjas Rica (CHCR), Facultad de Microbiología, Uni-
de peces ornamentales juveniles en Estados versidad de Costa Rica, San José.
Unidos en $4.5 millones, por consiguiente, el
impacto económico que podría estar ocasio-
RESUMEN
nando este helminto en la industria acuícola de
Tilapia de Costa Rica podría ser muy significa- Centrocestus formosanus es un parásito tremátodo
tivo. Este tremátodo ha sido reportado además zoonótico originario de Asia asociado con muertes de peces
en cíclidos, carácidos y ciprínidos silvestres en principalmente de cultivo. 907 moluscos provenientes de
estanques sembrados con tilapias, seleccionados uno por
ríos de Florida, Estados Unidos (Mitchell et provincia fueron identificados al nivel taxonómico espe-
al. 2005). Finalmente, C. formosanus es consi- cifico. Se identificaron cuatro gastrópodos y un bivalvo:
derado zoonótico, como otros helmintos de la M. tuberculata, M. turricula, P. flagellata, H. cubensis y
familia Heterophyidae y se han reportado casos A. luteola. Se reporta, por primera vez, la presencia de dos
de infección en humanos en Formosa (Chen especies de moluscos en Costa Rica. Se identificaron siete
morfotipos de cercarias parasitando las cinco especies de
1942), en Japón (Komiaya & Suzuki 1996) y moluscos encontradas. En la segunda exposición experi-
en Tailandia (Waikagul et al. 1997). Este dato mental se demostró que el morfotipo parapleurolofocercus
es relevante ya que puede afectar la salud de encontrado en M. tuberculata concuerda con el hallazgo de
los costarricenses y causar problemas sanitarios C. formosanus en alevines de tilapia, después del examen
severos, debido a que se acostumbra en Costa clínico, anatomopatológico y parasitológico realizado a
los alevines expuestos. Las metacercarias fueron extraídas
Rica consumir la tilapia preparada en jugo de del quiste utilizando microagujas y micropinzas lavadas
limón o después de secada al sol. en solución salina fisiológica (0.65%), fijadas en formol
En el presente trabajo se reporta por pri- caliente al 4% y después esquematizadas con una cámara
mera vez en Costa Rica el parásito zoonótico clara adaptada a un microscopio fotónico, estimándose una
abundancia e intensidad media de 1018-1027 digeneos
C. formosanus y sus hospedadores intermedia-
por branquia en cada pez parasitado, determinándose así
rios primarios (M. tuberculata) y secundarios el hospedador intermediario primario y secundario del
(Oreochromis niloticus). Tomando en cuenta parásito. En el presente trabajo se reporta por primera vez
que C. formosanus se detectó en alevines de Centrocestus formosanus en Costa Rica.
tilapia y causó alta mortalidad, futuros estudios
Palabras claves: Centrocestus formosanus, Oreochromis
son requeridos para identificar su hospedador
niloticus, alevines, moluscos de agua dulce, Costa Rica.
definitivo con lo que se concluiría el ciclo de
vida, evaluar el impacto económico en fincas
productoras de tilapias en Costa Rica y generar REFERENCIAS
posibles estrategias de control del parásito. Aguilar, V., A. Aguirre, J. Alarcón, A. Boomer, S. Contre-
Además, se recomienda controlar la entrada de ras & E. Del Val. 2007. Especies invasoras de alto

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