Perfil Salmonella SPP
Perfil Salmonella SPP
Perfil Salmonella SPP
Libertad y Orden
Ministerio de la Protección Social
República de Colombia
República de Colombia
Ministerio de la Protección Social
Instituto Nacional de Salud
UERIA
Perfil de riesgo
Salmonella spp. (no tifoideas) en
pollo entero y en piezas
2011
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Ministerio de la Protección Social
Unidad de Evaluación de Riesgos para la Inocuidad de los Alimentos UERIA
Instituto Nacional de Salud INS
2011
Bogotá D.C., 2011
Impresión: Imprenta Nacional de Colombia
© Queda prohibida la reproducción parcial o total de este documento, por cualquier medio
escrito o visual, sin previa autorización del Instituto Nacional de Salud.
Interventoría:
Sandra Liliana Fuentes Rueda - Ernesto Moreno Naranjo
Supervisores Contrato interadministrativo 081-2010 MPS - INS
ISBN: 978-958-13-0148-5
MAURICIO SANTA MARÍA SALAMANCA
Ministro de la Protección Social
7
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ACLARACIONES
AGRADECIMIENTOS
Marcera Mercado por el análisis estadístico de los brotes, del grupo de Enfermedades
Infeccionas.
María Pilar Montoya por el apoyo en la organización del material bibliográfico, del
Subcentro de seguridad social y riesgos profesionales.
9
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diseño de la figura 1.
Dr. Julio Cesar Castellanos Ramírez, director del hospital Universitario San Ignacio
y a su equipo de trabajo por los datos para establecer el costo de hospitalización
en caso de salmonelosis.
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DEFINICIONES
11
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Tabla de Contenido
1. INTRODUCCIÓN 15
2. CARACTERIZACIÓN DEL PELIGRO 17
2.1. CARACTERÍSTICAS GENERALES DE Salmonella spp.17
2.2.1. Crecimiento18
2.2.2. Sobrevivencia 20
2.3. INACTIVACIÓN 21
2.4. FUENTES 23
2.5. SEROVARES DE SALMONELLA EN COLOMBIA 25
3. CADENA DE PRODUCCIÓN 27
3.1. CARACTERÍSTICAS RELEVANTES EN LA CADENA DE
PRODUCCIÓN DE POLLO 27
3.1.1. Comportamiento de Salmonella en la carne de pollo 28
3.2. CADENA DE PRODUCCIÓN EN COLOMBIA 30
3.2.1. Producción de pollo y procesamiento con relación a Salmonella34
4. EFECTOS ADVERSOS A LA SALUD 39
4.1. SALMONELOSIS 39
4.2. DOSIS RESPUESTA 42
4.3. RESISTENCIA A ANTIBIÓTICOS 42
5. EVALUACIÓN A LA EXPOSICIÓN 47
5.1. SALMONELLA EN LA CADENA DE PRODUCCIÓN DE
COLOMBIA47
5.1.1. Salmonella en el pollo 47
5.1.2. Salmonella en pollo (Granjas) 48
5.1.3. Salmonella en canal de pollo 51
5.1.4. Salmonella en carne de pollo 51
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13
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14
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1. INTRODUCCIÓN
La globalización del comercio de alimentos obliga tanto a los países importadores
como exportadores a reforzar sus sistemas de control de alimentos basados en los
perfiles de riesgo, que consideren principios de carácter científico y que abarquen
todos los actores de la cadena alimentaria.
Para esta revisión, el perfil de riesgo se realizó bajo el enfoque definido por el
Codex Alimentarius, y considera los siguientes ítems.
15
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Evaluación de la exposición
•• Datos de prevalencia del peligro en la cadena alimentaria Colombiana.
•• Datos de consumo en Colombia.
Conclusiones y recomendaciones
16
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17
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
18
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pH
Condiciones atmosféricas
19
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5,9oC 2, su crecimiento
Temperatura 49,51 35-37oC
se ve reducido a <15oC
2
Se ha encontrado que la Salmonella puede crecer a 5,9oC en medios de cultivo.
3
Ellermeier & Slauch, 2006.
2.2.2. Sobrevivencia
Temperatura
Concentración de sal
Salmonella generalmente es sensible a altas concentraciones de sal (9%),
aunque puede crecer en productos que tengan 3% de cloruro de sodio
(Thomas & Wimpenny, 1996).
20
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pH
En la tabla 3 se presentan los rangos de pH donde puede crecer Salmonella
en función del tipo de ácido empleado. Es importante señalar en función de
la serovariedad S. Typhimurium es las más resistente hasta ahora reportada.
Tipo de pH pH mínimo
Acido clorhídrico 4,05
Acido cítrico 4,05
Acido tartárico 4,1
Acido glucónico 4,2
Acido fumárico 4,3
Acido málico 4,3
Acido láctico 4,4
Acido succínico 4,6
Acido glutárico 4,7
Acido adipico 5,1
Acido pimélico 5,1
Acido acético 5,4
Acido propiónico 5,5
Fuente: Chung & Goepfert, 1970 tomado de (Jay, 2005)
2.3. INACTIVACIÓN
Temperatura
La muerte de la Salmonella puede presentarse en los procesos de
congelación, pero puede permanecer viable durante este proceso, por lo
que debe tenerse en cuenta que la congelación no garantiza su muerte (Jay
et al, 2005).
Valor D
21
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Cloruro de sodio
Actividad de agua
pH
Conservantes
Radiación
22
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2.4. FUENTES
Humanos
Animal
Alimentos
23
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Medio ambiente
Rutas de transmisión
24
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concentrado animal
ríos operario propietario
pozos
técnico
nacederos de ALIMENTO rol
canino
Pollo con Salmonella
bovino mascota
jaula
ornamental plaga salvaje
bebedero
comedor
pato
insecto reptil
roedor
25
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
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3. CADENA DE PRODUCCIÓN
De acuerdo a la resolución 4287 del 2007, se define al pollo como el ave de la familia
de Faisanidae, del género Gallus, de la especie domésticas (Resolución 4287/07 del
Ministerio de Protección Social). La actividad de agua del pollo es cercana a 0.98-
0.99, el pH del músculo de la carne varía entre 5,7-5,9 y en general puede ser entre
6,5 a 6,7; lo que favorece el crecimiento de Salmonella.
La vida útil2 de la carne de pollo cruda es muy corta en comparación con otras
carnes. En la tabla 4 se presenta la vida útil de este producto en función de la
temperatura de almacenamiento.
Los productos elaborados con pollo han empezado a ser comunes en los países
en vía de desarrollo incluido Colombia y parte de estos se comercializan en la vía
pública (Ekamen, 1998). En Colombia, se venden productos como Gallina criolla,
empanadas con pollo, pasteles de pollo, tamales, sánduches, entre otros. Estos
2. Se define como el tiempo en el cual la carne de pollo pierde las características organolépticas y se
observan signos de deterioro.
27
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Los principales problemas de estas ventas en la vía pública están relacionados con “la
falta de entrenamiento en buenas prácticas higiénicas por parte de los vendedores”,
así como deficiencias en las instalaciones que utilizan, donde pueden estar productos
crudos y preparados en el mismo lugar, adicionalmente, los vendedores no cuentan
con baños donde lavarse adecuadamente las manos, ni un lugar donde lavar los
utensilios, no siempre se realizan protocolos de desinfección y dependiendo del
clima pueden proliferan insectos alrededor de la comida (Cardinali et al 2005).
28
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El uso adecuado de cocción en hornos (por convención), así como los hornos
utilizados en los asaderos, pueden ser eficaces para la inactivación de Salmonella.
Estudios realizados en parte de pollo usando procesos de asado en un horno de
convención a escala de planta, señalan que 7 UL de Salmonella puede destruirse
cuando la temperatura interna del producto es superior a 72˚C (Murphy et al,
2001). La temperatura en los hornos de asadero puede llegar a 163°C.
La cinética de muerte para Salmonella en los alimentos depende del tipo de alimento
(la grasa genera un proceso protector), el método de cocción (aire húmedo, aire
seco, microondas) y el serovar de Salmonella. Por ejemplo S. Senftenberf presenta
una inusual resistencia al calor, en carne de pavo se ha encontrado con valores de
D de 22 min a 55oC y 3 min a 65oC (Veeramuthu et al, 1998).
En la tabla 5 se presentan los valores D en carne de pollo con diferentes
concentraciones de grasa.
Tabla 5. Valor D para Salmonella en carne de pollo con diferentes contenidos de grasa
29
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
30
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31
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Producto
Uso Producción
2005 % 2006 % 2008 %
Pollito de 1 día 706.697 86.71 821.691 77.61 1´299.053 93.67
Abuelas 82.350 10.1 93.400 8.82 ND -
Huevos incubación 4´832.080 - 775.800 - 1`504.080
32
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Uso Consumo
2005 % 2006 % 2008 %
Huevo fresco 12´473.640 - 3´656.015 - 713.900 -
Carne de pollo (Kg) 1´769.068 - 2`267.498 - 1`954.630 -
Carne de pavo (Kg) 998.590 - 723.413 - 1`894.651 -
Pasta de pollo (Kg) 15´153.222 - 21`050.213 - 25`597.900 -
Embutido de pollo 633.952 575.489 - - -
Fuente: Fenavi, 2010.
Las exportaciones durante los años 2000 a 2006 fueron 2.354 toneladas (DNP
2007) las cuales han sido principalmente a Ecuador y Venezuela, situación que en
los últimos 3 años ha sido variable como consecuencia de los conflictos políticos
entre las naciones, frente al tema de las exportaciones el ICA emitió la Resolución
003336 del 28 de diciembre del 2004, mediante la cual se establecen las normas a
seguir para la exportación de animales y sus productos, por medio de la expedición
de un certificado zoosanitario; los datos presentados por Avila en el 2007 evidencian
un incremento del 55,3% de aves reproductoras exportadas, así como en las cifras
para el huevo fértil con un total de 4,5 millones; por otra parte, la exportación
de pollitos se ha mantenido estable a lo largo de los últimos años, con lo que se
incrementa ampliamente lo reportado para el 2006 (Avila 2007).
33
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Sociedades grandes
Sociedades medianas
Sociedades pequeñas
34
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35
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
De acuerdo con el INVIMA para el año 2008 en Colombia existían 178 plantas de
beneficio inscritas (Resolución 18177 del 10 de Julio/2008) y 88 plantas de desprese,
con una capacidad de beneficio aves/total de 1.486.440, el 93% de los pollos se
sacrifican en 60 plantas de beneficio ubicadas en Cundinamarca (27), Valle (26) y
Santander (15); también se encontró que existe gran cantidad de pequeñas plantas
de beneficio que al no cumplir con los requisitos sanitarios, pueden convertirse en
una fuente de diseminación de patógenos (Anom, 2008).
Una de las fuentes que genera mayor contaminación antes del ingreso a la planta
son las jaulas, un estudio realizado en el Reino Unido en el 2002, estableció que las
jaulas podían estar contaminadas en un 10% después de su uso (Corry et al 2002).
La fuente primaria de Salmonella en la planta de beneficio se da en el proceso de
evisceración, la secuencia del proceso de beneficio de acuerdo a la Resolución
4287/07 del Ministerio de Protección Social, en el artículo 17 incluye:
1. Recepción y sacrificio
2. Escaldado y desplume
36
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37
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
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4.1. SALMONELOSIS
39
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Síntomas
Periodo de incubación
40
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Toxinas
Grupo de riesgo
Salmonella puede afectar a cualquier persona, sin embargo los niños menores
de 5 años, las personas inmnumocomprometidas y las personas mayores de 50
años presentan mayor riesgo de adquirir Salmonelosis (Cummings et al 2010).
Adicionalmente, los grupos socio-económicos que viven en hacinamiento
presentan mayor riesgo (Lake et al, 2002). En pacientes portadores del síndrome
de inmunodeficiencia adquirida pueden sufrir de recurrente bacteremia asociada a
Salmonella, colonizando otros tejidos del cuerpo como huesos, meninges, hígado y
cerebro (Shere et al 1998).
Efectos secundarios
41
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
La dosis infectiva típica para humanos está entre 106-108 células, sin embargo datos
epidemiológicos en diversos brotes señalan que la dosis infectiva puede ser tan baja
como 10 células (Humprey, 2004).
Durante los años 70 y 80 las cepas de Salmonella mostraron tener una variada
susceptibilidad a la ampicilina, tetraciclina y trimetropin sulfa. En los últimos 20
años la resistencia a ampicilina, trimetropin sulfa, cloranfenicol, aminoglucósidos
42
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Estos dos serovares se han asociado a brotes donde generan altas tasas de morbilidad
y mortalidad (Varma et al, 2006). Dichos hallazgos coinciden con lo reportado
en el 2010 por Foley et al., quienes determinaron que muchos aislamientos de
S. Heidelberg fueron resistentes a diferentes antibióticos y que esta información
estaba codificada en plásmidos.
43
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Porcentaje de
bibliográfica
resistencia
analizadas
analizado
Muestras
Serovar
Porcentaje de
País de Tipo de
Ref.
resistencia a
estudio muestra
Antibióticos
Tetraciclinas
Streptomicina 39.9%
Sulfametoxazole 37.8%
Gentamicina 27.7%
Estados Kanamicina 25.7% Zhao et al
Carne de pollo 110 S. Heidelberg
Unidos Ampicilina 21.5% 2008.
Amoxicilia-acido 19.8%
clavulánico 10.4%
Ceftiofur 9.0%
Amoxacilina
100%
Cefalotina
Pollo 100%
13 Salmonella Ceftiofur Hasman
Carne de pollo 5.82%
Holanda 7 spp Ceftazidime et al
Aislamientos 5.82%
14 Amoxacilina- 2005.
de humanos 26.4%
acido clavulánico
23.5%
Cefotaxime
Cefalotina 41%
Ampicilina/Acido 38%
clavulónico
Camacho
Salmonella Cefoxitín 36%
México Menudencias 84 et al,
spp. Ampicilina 26%
2010.
Estreptomicina 15%
Tetraciclina 12%
Ciprofloxacina 2%
Amoxacilina 34.4%
Cefalotina 27.7%
Cefotixina 24.4%
S. Kectucky Estreptomicina 27.7%
(30%), S. Gentamicina 1.11%
Muester Neomicina 4.44%
(13,3%), S. Tetracilicna 46.66% Cardinali
Carne en
Senegal 120 Brancaster Acido nalidíxico 8.88% et al,
canal
(8,8%), S. Ciprofloxacina 1.11% 2004
Enteritidis Flumequin 1.11%
(6,6%), S. Sulfonamidas 41.11%
Hadar (6,6%). Trimetropin-sulfa 40%
Cloranfenicol 0%
Colistina 2.2%
Furanos 27.7%
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Porcentaje de
bibliográfica
resistencia
analizadas
analizado
Muestras
Serovar
Porcentaje de
País de Tipo de
Ref.
resistencia a
estudio muestra
Antibióticos
Ampicilina 22.2%
Amoxacilina 22.2%
Augmentina 0%
Cefalotina 0%
Ciprofloxacina 0%
Enrofloxacin 22.2%
Salmonella TET 38.9% Hao Van
Vietnam Carne de pollo 18
spp. Gentamicina 5.6% et al 2007
Kanamicina 0%
Acido nalidixico 38.9%
Norfloxacina 0%
Sulfafurazona 11.1%
STR 27.8%
Trimetropinsulfa 5.6%
Pollo 73.3%
Acido nalidixico
beneficiado, 6.2%
Enrofloxacina
vísceras 2.7%
Ciprofloxacina
blancas, 56.2%
Tetraciclina
vísceras rojas, Salmonella 54.8% Briceño et
Venezuela 146 Oxitetracilina
subproductos spp. 2% al 2007
Neomicina
comestibles 54.1%
Trimetropin
y superficies 60.2%
Nitrofurantoina
del área de 2.5%
Cloranfenicol
beneficio
45
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
5. EVALUACIÓN A LA EXPOSICIÓN
i) datos del ICA quien reporta los casos de Salmonelosis aviar, por ser una
enfermedad de notificación obligatoria. En la avicultura colombiana, es reconocida
la presencia del microorganismo en aves clínicamente sanas, potenciales
transmisoras de la bacteria; frente a lo cual las grandes empresas avícolas cumplen
con planes de prevención y control del patógeno dado que es una enfermedad
de control (Resolución ICA 1476 de septiembre 10 de 1976) y declaración
obligatoria (Resolución ICA 1787 de junio 26 de 1992); sin embargo, los pequeños
productores/artesanales no instauran dichas medidas ya sea por desconocimiento
o por dificultades económicas.
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las granjas o el deficiente reporte a la entidad. Con este posible sub-reporte de casos se
aumentan las probabilidades de que al mercado popular puedan llegar huevos y carne
contaminados poniendo en riesgo la salud pública.
ii) informes del INVIMA, quien recolecta datos en producto procesado y pollo
beneficiado, iii) datos de investigaciones realizadas por los gremios: FENAVI, y iv)
datos de universidades y centros de investigación. A continuación se presentan los
datos reportados hasta la fecha.
47
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
aislamientos
No.
Departamento Año Grupo Salmonella
Derby, Agona,
Cundinamarca 2003 - B Typhimurium, Bredeney,
Heidelberg
Derby, Agona,
Cundinamarca 2005 8 B Typhimurium, Bredeney,
Heidelberg
Paratyphi A-B-C,
Saintpaul, Choleraesuis,
Cundinamarca 2005 1 No B – No D Montevideo, Infantis,
Newport, Muenchen,
Anatum, Thompson
-
Cundinamarca 2005 1 ND
-
Meta 2005 1 ND
-
Vichada 2005 1 ND
Norte de -
2006 2 ND
Santander
-
Cundinamarca 2006 1 ND
-
Santander 2007 1 ND
-
Huila 2008 1 ND
-
La Guajira 2008 1 ND
-
Huila 2009 1 ND
-
Valle 2010 1 ND
ND: No dato. Fuente: (Alvarez et al. 2005, Orjuela et al. 2005, Orjuela et al. 2006, Orjuela et al. 2008, Orjuela et al.
2009, ICA 2010-1, ICA 2010-2).
48
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
49
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Prevalencia/
Muestra Lugar muestras Referencia
analizadas
10,5% /(2/19)
Durango et al,
Pollo crudo y cocido Costa Atlántica 1 en pollo crudo y1
2004
pollo cocido
Pollo en canal 1.08% /(184) Castañeda,
Bogotá
Gallina en canal 0% (21) 200z6
50
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
30
25
20
15
10
0
1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2010
51
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
52
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
En la tabla 13, se presentan los datos discriminados por grupos etáreos. Llama
la atención que la encuesta no cuenta con información del consumo por niños
menores a 2 años Adicionalmente, no se discrimina entre mujeres y hombres. En
otros países se ha estimado que las mujeres consumen más pollo que los hombres,
situación que podría ser similar en Colombia.
Porcentaje de
Tamaño
Edad personas min max min max
porción
que consumen
2-3 años 21,7 15,6 27,8 48,6 39,2 57,9
4-8 años 21,4 17,6 25,1 55,7 51,6 59,8
9-13 años 21,7 18 25,4 64,5 59,4 69,6
14-18 años 22,3 18,4 26,2 72,2 66,3 78,2
19-50 años 25,2 22,1 28,3 72,5 69,1 75,3
51-64 años 19,8 12 27,5 64,2 41,9 86,4
Fuente: ENSIN, 2005
53
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Tamaño de la porción
Teniendo en cuenta que el consumo per cápita por persona para el año 2010 fue
de 23,6 Kg/año y asumiendo que el consumo sea diario, el consumo por porción
sería de 64,65 g, dato que se encuentra por debajo del promedio reportado en
Irlanda 95.5 g (FAO-OMS, 2002).
54
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Es claro que por la naturaleza del pollo este puede contaminarse desde la crianza
y a través de toda la cadena de beneficio y transformación, sin embargo en el
país no hay suficiente información reportada para establecer que serovares están
circulando y si estos son responsables de la salmonelosis en humanos.
55
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
56
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
No. de %
País Serovares aislados muestras muestras
analizadas positivas
Salmonella grupo B (23,64%), S. Ana-
tum (14,09%), S. Paratyhi var Java
(15,45%), S. Infantis (9,09%), S. Mban-
daka (7,27%), S. Typhimurium (8,64%),
S. Enteritidis (4,55%), Salmonella gru-
Alemania 377 15%
po C,1 (1,36%), S. Ohio (2,73%), S.
subsp. Enterica rugosa (0.91%), S. Vir-
chow (3,18%), S. Indiana (2,27%), S.
Heildemberg (3,18), Otros serovares
(3,64%).
Alemania,
S. Hadar, S. Heildelberg, S. Enteritidis,
Italia. 2370 8,27%
S. Typhimurium, S. Infantis
Luitania*
57
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
No. de %
País Serovares aislados muestras muestras
analizadas positivas
58
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No. de %
País Serovares aislados muestras muestras
analizadas positivas
S. Montevideo (4,04%), S. Hadar
(12,12%), S. Anatum (8,08%), S. Vir-
chow (6,06%), S. Enteritidis (2,02%),
S. Indiana (6,06%), S. Infantis (3,03%),
S. Mbandaka (8,08%), S. Kottbus
(1,01%), S. Braenderup (4,04), S.
Veneziana (1,01%), S. Tyhpimurium
(3,03%), S. Heildelberg (4,04%), S.
Francia 381 6,2
subsp. Di-arizonae 48:z4,z23- (1,01%),
S. Livingstone (5,05%), S. Kedougou
(4,04%), S. Ohio (5,05%), S. Lexing-
ton (1,01%), S. Senftenberg (1,01%),
S. scwarzengrund (5,05%), S. Para-
typhi B/variante Java (5,05%), S. Na-
poli (5,05%), S. Newport (4,04%), S.
subsp. (di-)arizonae 21:k:z (1,01%)
59
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
No. de %
País Serovares aislados muestras muestras
analizadas positivas
S Infantis (84,46%), S. Enteritidis
(5,15%), S. Typhimurium (2,52%), S,
Mbandaka (3,03%), Salmonella spp
rugosa (1,31%), S. Cubana (1,41%),
Hungría S. Bredeney (0.71), S. Senftenberg 359 68.2%
(0,2%), S. Schleissheim 0,1%), S.
Havana (01%), S. Bovismorbificans
(0,2%), S. Blockley (0,5%), S. Anatum
(0,2%), S. Abony (0,1%).
60
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
No. de %
País Serovares aislados muestras muestras
analizadas positivas
Suiza 291 0%
61
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Tabla 15. Reporte de Salmonella aisladas en pollo crudo para diferentes países.
tras analizadas
No. de mues-
bibliográfica
% muestras
positivas
Serovares
Ref.
País Alimento
aislados
Malandrini
Argentina Pollo en canal No reportados 72 16.66%
et al 2003
Carne de pollo,
S. Infantis, S. Kiambu, S. Pointon et
Australia entero, en piezas, 859 43.3%
Typhimurium. al, 2008
con o sin piel
S. Enteritidis, S. Typhimuri-
Bhutan Carne de pollo 400 13% Dahal, 2007
um
S. Enteritidis, S. Agona, S.
Borsoy et al,
Brasil Pollo refrigerado Rissen, S. Heidelberg, S. 180 12.2%
2010
Livingstone
Pollo en canal
planta 1 108 8.3% Garbeloti et
Brasil S. Enteritidis
Pollo en canal 119 5.0% al, 2010
planta 2
Pollo
280 1.8% Ulloa et al,
Chile beneficiado No reportados
280 0.4% 2010
Pollo en piezas
62
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
tras analizadas
No. de mues-
bibliográfica
% muestras
positivas
Serovares
Ref.
País Alimento
aislados
S. Enteritidis, S. Heidel-
Alexandre et
Chile Carne de pollo berg, S. Hadar, S. Cerro, 1154 8.31%
al 2000
S. Infantis
S. Enteritidis, S. Heidel-
berg, S. Hadar, S. Cerro, Alexandre et
Chile Menudencias 370 12.97%
S. Infantis al 2000
Salmonella spp
Reuben et al
Costa Rica Menudencias Salmonella spp 100 15%
2003
Estados Altecruse et
Canal de pollo S. Enteritidis 51.327 0.5
Unidos al, 2006
Salmonella Typhimurium
(28), S. Kentucky (24), S.
Estados Enteritidis (22), S. Mban- M’ikanatha
Carne de pollo 378 22%
Unidos daka (3), S. Heidelberg (2), et al 2010
S. Braenderup (3), Salmo-
nella spp (2)
Estados USDA/FSIS,
Canal de pollo Salmonella spp 6.550 8.15%
Unidos 2010.
En esta investigación se
Estados Temelli et al
Carne de pollo encontró más de un sero- 46 47.82
Unidos 2010
var por muestra analizada
Nogrady et
Hungría Canal de pollo S. Infantis 35 34.3%
al 2008
63
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
tras analizadas
No. de mues-
bibliográfica
% muestras
positivas
Serovares
Ref.
País Alimento
aislados
Ruban et al
India Carne de pollo Salmonella spp 450 31.99%
2010.
Al-Zenki et
Kuwait Canal de pollo S. Enteritidis 360 6.1%
al, 2007
S. Typhimurium, S. New-
Carne de pollo y Abdellah et
Marruecos port, S.Montevideo, S. Hei- 576 9.9%
menudencias al, 2008
ldelberg
Camacho et
México Menudencias Salmonella spp 82 100%
al, 2010
S. Enteritidis, S. Heildem-
Molina et al,
Venezuela Carne de pollo berg, S. Typhimurium y S. 45 20%
2010
Meleagridis
75%alas
Morillo et al,
Venezuela Vísceras y alas Salmonella spp 80 70%
1996
vísceras
S. Paratyphi, S. Heildel-
Boscan et
Venezuela Vísceras berg, S. Amager, S. Javi- 332 23%
al, 2005
ana, S. Idikan
Hao Van et
Vietnam Carne de pollo Salmonella spp 30 53.3%
al 2007.
Carne de pollo
S. Agona, S. Emek, S. Quynh et al
Vietnam comercializada en 262 48.9%
London 2006
tiendas
64
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Llama la atención el estudio realizado en Nepal donde los serovares aislados fueron
S. Pullorun y S. Gallinarum, serovares que afectan a los pollos (Maharjan et al, 2006),
por lo que no deberían encontrarse en carne de pollo lo cual sugiere una baja
calidad sanitaria del lote.
Sánduches de pollo,
pollo asado, “Chicken
S. Hadar
yassa”(alimento que Cardenali et al
Senegal S. Enteritidis 148 10,1%
tiene pollo, cebolla, 2005.
S. Brancaster
tomate, lechuga y
papa)
65
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
S. Chincol, S.
Carne de pollo, res y Arumugaswamy
Malasia Bockley, S. 28 14%
vegetales et al, 1995
Hadar
S. Blockley
S. Muenchen
S. Agona
Satay (mezcla de car- S. Chincol
Arumugaswamy
Malasia ne de pollo, res y cor- S. Paratyphi 60 23%
et al, 1995
dero) B var.
Odense 1
S. Hadar
S. Enteritidis
Al revisar los datos sobre cuantificación de Salmonella en carne de pollo, estos son
escasos y se encuentra que el valor obtenido es bajo (ver tabla 17). Solamente el
estudio de Bonardy señala un recuento alto, (teniendo en cuenta que se esperan
recuentos menores de 100 m.o), cabe resaltar que la información expresada por
los autores no es homogénea, ya que algunos reportan por área y otros por peso,
lo que no permite hacer una interpretación clara de los datos; los datos obtenidos
pueden estar influenciados por el lugar del muestreo y el tipo de muestreo, por
ejemplo no es lo mismo realizar un conteo por la técnica de NMP que en placa.
66
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
67
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
6.1.1. Incidencia
El número de casos por cada 100.000 habitantes en Colombia se presentan en la
tabla 18. Los datos se tomaron usando el reporte del Grupo de Microbiología del
INS y como cifra de la población para el cálculo se tomó el Censo del 2005.
68
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
2
1,8
1,6
1,4
1,2
1
0,8
0,6
0,4
0,2
0
1996 1998 2000 2002 2004 2006 2008 2010 2012
69
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
70
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
6.1.4. Brotes
De acuerdo a datos obtenidos del sistema SIVIGILA de Colombia, se reportan
brotes alimentarios a partir del año 2007, porque antes de este año los datos de
Salmonelosis se informaban como casos. Se puede observar que el número de
brotes ha aumentado progresivamente, seguramente por un fortalecimiento del
sistema de vigilancia. Ver tabla 20 y Figuras 6 y 7.
71
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
GUAJIRA
SAN ANDRÉS
Y PROVIDENCIA
ATLÁNTICO
MAGDALENA
SUCRE
CESAR
REPÚBLICA DE COLOMBIA
BOLÍVAR
NORTE DE
CÓRDOBA SANTANDER
ANTIOQUIA
SANTANDER
CHOCÓ CASANARE
BOYACÁ
CALDAS
RISARALDA
CUNDINAMARCA
QUINDIO VICHADA
META
GUANIA
HUILA
CAUCA
GUAVIARE
NARIÑO
CAQUETÁ VAUPÉS
PUTUMAYO
AMAZONAS
72
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
GUAJIRA
SAN ANDRÉS
Y PROVIDENCIA ATLÁNTICO
MAGDALENA
CÓRDOBA
NORTE DE
SANTANDER
ANTIOQUIA
SANTANDER
CHOCO CASANARE
BOYACÁ
CALDAS
RISARALDA
CUNDINAMARCA
QUINDIO VICHADA
TOLIMA
SANTA FE DE BOGOTÁ
VALLE DEL CAUCA
META
GUANIA
HUILA
CAUCA
GUAVIARE
NARIÑO
VAUPÉS
PUTUMAYO CAQUETÁ
AMAZONAS
No. de brotes
73
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Tabla 20. Número de brotes asociados con Salmonella en Colombia años 2007-2010
Nota: se excluyeron los brotes donde el agente causal fue Salmonella Typhi, por no ser objeto de
esta investigación.
Departamento donde
Año Serotipo
ocurrió el brote
2005 S. Typhimurim Sotomayor, Nariño
2005 S. Typhimurium Buesaco, Nariño
2005 S. Enteritidis Bogotá, D.C.
2005 S. Branederup San Bernardo
2006 S. Enteritidis Sandoná, Nariño
2.006 S. Enteritidis Pasto, Nariño
2.006 S. Typhimurium Sandoná, Nariño
2.006 S. Typhimurium Medellín, Antioquia
2.006 S. Muenster Tuquerrés, Nariño
2.007 S. Albany Cali, Valle del Cauca
2.007 S. Branderoup Medellín, Antioquia
2.007 S. Derby Pasto, Nariño
74
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Departamento donde
Año Serotipo
ocurrió el brote
2.007 S. Enteritidis Bogotá, D.C.
2.007 S. Essen Medellín, Antioquia
2.007 S. Javiana Medellín, Antioquia
2.007 S. Muester Pasto, Nariño
2.007 S. Sandiego Bogotá, Nariño
2.007 S. Typhimurium Bogotá, D.C
2.007 S. Typhimurium Bogotá, D.C
2.007 S. Typhimurium Pasto, Nariño
2.007 S. Typhimurium Medellín, Antioquia
2.008 S. Nottingham Barranquilla, Atlántico
2.008 S. Enteritidis Neiva, Huila
2.008 S. Enteritidis Bello, Antioquia
2.008 S. Give Neiva, Huila
En la figura 8 se presenta la información de serovares asociada a brotes en el
periodo 2005-2008, donde S. Typhimurium fue el serovar más frecuentemente
involucado.
5 2008
2007
4 2006
2005
0
r e
m id
s up te ny rby en an
a m iv
iu rit o n lb
a
De ss i ha G
ur te er ue A E av ng S.
hi
m
En nd .M S. S. S. .J tt i
ra S S No
Ty
p S. B
S. S.
75
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Es importante aclarar que para el estudio solamente se incluyeron los brotes donde
se pudo demostrar el agente etiológico en los pacientes, si bien en Colombia
Salmonella es el primer agente bacteriano involucrado en brotes, el pollo no es
el alimento que reporta el mayor numero de brotes. En este caso se incluyen los
platos mixtos, en los que no pudo establecerse cuál es el alimento responsable.
Para el año 2010 el serovar más importante fue S. Enteritidis, seguido por S.
Typhimurium, los otros serovares no se lograron establecer difiriendo de datos
en otros países como Tailandia donde predominan serovares como Weltevreden,
76
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Los datos reportados en Estados Unidos en el año 2009 y los registrados por los
países de América Latina en el programa PulseNet de la OMS, coinciden con la
información presentada en el párrafo anterior.
2010
2009
2008
2007
2006
2005
2004
2003 S.Typhimurium
S. Enteritidis
2002
Otras
2001
2000
1999
1998
1997
77
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Resistencia Antimicrobiana %
Serotipos n %
AMP CXT CIP C GN TE SXT AN
I R I R I R I R I R I R I R I R
Typhimurium 1562 35.9 6.7 48.6 1.2 1 1.2 2.1 22.1 0.1 1.1 3.2 77.7 34.3 5.4 9.8
Enteritidis 1355 31 0.9 3.4 0.3 0.4 0.6 2.1 5.0 2.3 2.8 2.8
Otros 1447 32.1 0.7 6 0.5 0.5 0.6 01 1.2 2.1 0.1 0.4 4.2 19.3 4.2 6 11.9
6.2.1. Incidencia
En la tabla 23 se muestra la incidencia de Salmonelosis en diferentes países, cabe aclarar
que la información se recolectó en diversos años, por lo que no pueden realizarse
comparaciones. Puede observarse que los países donde manejan programas de control
desde la cadena primaria, han logrado reducir la incidencia de este patógeno. En el
caso de Estados Unidos esta premisa no se cumple, principalmente por la aparición de
brotes asociados al consumo de vegetales y frutas.
78
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Tasa de ataque
País Año Referencia
/100.000 hab
Estados Unidos (sitios
15.19 2009 MMRW, 2010
seleccionados)
Comunidad Europea 23.7 2009 EFSA, 2010
Comunidad Europea 43.8 2004 EFSA, 2010
Rumania 2.9 2008 EFSA, 2010
Eslovaquia 126.8 2008 EFSA, 2010
Austria 27.7 2008 EFSA, 2010
Bélgica 35.9 2008 EFSA, 2010
Bulgaria 19.8 2008 EFSA, 2010
Chipre 21.4 2008 EFSA, 2010
República Checa 103.1 2008 EFSA, 2010
Dinamarca 67 2008 EFSA, 2010
Estonia 48.2 2008 EFSA, 2010
Finlandia 59 2008 EFSA, 2010
Francia 11.3 2008 EFSA, 2010
Alemania 52.2 2008 EFSA, 2010
Grecia 9.3 2008 EFSA, 2010
Hungría 66.1 2008 EFSA, 2010
Irlanda 10.2 2008 EFSA, 2010
Italia 5.4 2008 EFSA, 2010
Latvia 54.1 2008 EFSA, 2010
Lituania 98.3 2008 EFSA, 2010
Luxemburgo 41.8 2008 EFSA, 2010
Malta 39.2 2008 EFSA, 2010
Holanda 15.5 2008 EFSA, 2010
Polonia 24 2008 EFSA, 2010
Portugal 31 2008 EFSA, 2010
Eslovenia 51 2008 EFSA, 2010
España 8.5 2008 EFSA, 2010
Suecia 45.6 2008 EFSA, 2010
Reino Unido 18.8 2008 EFSA, 2010
Islandia 42.5 2008 EFSA, 2010
Liechtenstein 0 2008 EFSA, 2010
Noruega 41 2008 EFSA, 2010
Suiza 26.6 2008 EFSA, 2010
Australia 43.6 2009 CDI, 2010
2004-
Australia 40.8 CDI, 2010
2008
Nueva Zelanda 25.5 2009 ESD, 2010
México 68.4 1994 OMS, 2002
79
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
De acuerdo con la información que se presenta en la tabla 24, los serovares aislados
en humanos en Estados Unidos y en la comunidad Europea, sitúan dentro de los
10 serovares más representativos a S. Enteritidis y S. Typhimurium como los más
frecuentes.
Por otra parte, se encontró que en Tailandia los serovares difieren y seguramente están
relacionados con el consumo de pescado, en este caso el orden de los cinco serovares
más frecuentes en humanos son: S. Weltevreden, S. Enteritidis, S. Anatum, S. Derby, S,
I,4, 5, 12:i:-sS.I y S. Typhimurium (Bangtrakulnonth et al, 2004).
80
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Para América Latina de acuerdo con los datos de Pulse-Net, los serovares más
frecuentes son Enteritidis, Typhimuruim, Typhi, Agona e Infantis (Binsztein et al, 2010).
6.2.2. Brotes
81
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
No. de brotes
reportados Porcentaje de
País Año Referencia
asociados con Brotes
Salmonella
Nueva Zelanda 1/157* 0,63 2009 ERS, 2010
Austria 9 ND 2008 EFSA, 2010
59, 47 brotes
Australia asociados a S. 36% 2009 CDI, 2010
Typhimurium
Japón 63 7,1% 2009 MHLW, 2011
República Checa 1 ND 2008 EFSA, 2010
Bélgica 2 ND 2008 EFSA, 2010
República checa 1 ND 2008 EFSA, 2010
Dinamarca 7 ND 2008 EFSA, 2010
Estonia 5 ND 2008 EFSA, 2010
Finlandia 1 ND 2008 EFSA, 2010
Francia 129 ND 2008 EFSA, 2010
Alemania 21 ND 2008 EFSA, 2010
Hungría 15 ND 2008 EFSA, 2010
Irlanda 2 ND 2008 EFSA, 2010
Latvia 10 ND 2008 EFSA, 2010
Lituania 8 ND 2008 EFSA, 2010
Holanda 9 ND 2008 EFSA, 2010
Polonia 146 ND 2008 EFSA, 2010
Rumania 4 ND 2008 EFSA, 2010
Eslovaquia 7 ND 2008 EFSA, 2010
Eslovenia 1 ND 2008 EFSA, 2010
España 109 ND 2008 EFSA, 2010
Suecia 2 ND 2008 EFSA, 2010
Prado et al,
Chile 21 7,1% 2000
2002
MMRW,
Estados Unidos 136 27% 2007
2010b.
39 (5 relacionados 1996-
Uruguay 48,1% Sabio, 2001
con pollo) 2.000
82
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Se resalta que para el año 2009, en el Japón no se reportó ningún brote asociado al
consumo de pollo, posiblemente asociado al consumo de otros alimentos (MHLW,
2011). En la Comunidad Europea para el año 2008 se reportaron 4 brotes por el
consumo de pollo de 490 brotes registrados lo que presenta menos del 1% (0,81),
sugiriendo que el pollo en esta zona del planeta no es el principal vehículo de transmisión
de Salmonella. Al revisar los brotes asociados al consumo de pollo en esta zona para
el mismo periodo, solo representaron el 3,7%, el alimento que resultó ser el principal
vehículo de transmisión fue el huevo con 21,3% (EFSA, 2010).
83
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Microorga-
No. de
casos
Efectos Fuente de Ref .
País Alimento nismo
secundarios contaminación bibliog.
involucrado
Huevos utilizados que
se prepararon para
adicionar al plato oriental
y que se dejaron a
temperatura ambiente
Arroz con
Reino S. Enteritidis 2 durante 7 horas. No Badrinath et
pollo (pla- 38
Unido fago 34a hospitalizados se pudo establecer al 2004
to chino)
la granja de donde
provenían los huevos.
En este caso no fue
el pollo la fuente de
contaminación.
59 (15%)
Estados Salmonella Consumir pollo de Kimura et al
Pollo 404 hospitalizado
Unidos Enteritidis restaurantes. 2004.
1 muerto
Pollo frito,
pollo a la Practicas higiénicas
Arabia Salmonella
brasa y 170 ND inadecuadas y pollo a Al 2010.
saudita spp.
arroz con medio cocer
pollo
Dos manipuladores eran
Estados Pollo Salmonella 38% Hedican et
9 portadores, uno de estos
Unidos asado Montevideo hospitalizados al 2010
tenía en su casa pollos
1 muerto
15,1% con
Fuente de contaminación
Pollo pre- Salmonella artritis reactiva Quiros et al
España 3.451 la salsa que venía con
cocinado Hadar 2,9% 2007.
el pollo
síndrome de
Reiter
39, 17
No se logro establecer,
requirieron
Pollo al S. Enteritidis ya que se presentaron Giarudon et
Inglaterra 195 más de
curry fago tipo 1 múltiples errores de al, 2009
un día de
manipulación
hospitalización
Isla Re- S. D’Ortenzio
Pollo frito 26 0 Pollo frito
unión Weltevreden et al
Estados
Pollo S. Enteritidis 215 66 Pollo Varma et al
Unidos
Pollo en S. Enteritidis
9 (15%) No se logró identificar la Cowden et
Escocia platos fagotipo 5c 70
1 muerto fuente al 2003
orientales 6a
84
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
85
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
* El tema de antibióticos se discutirá en las medidas de control debido al problema que pueden generar en multire-
sistencia.
86
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
En Estados Unidos dos estudios realizados por el CDC para establecer los factores
de riesgo asociados a los casos esporádicos de S. Enteritidis, tienen al pollo como
la segunda causa (la primera causa es el consumo de huevo), se ha establecido el
origen endémico de este serovar en el pollo, lo que permite causar la enfermedad
en humanos (Kimura et al, 2004, Varma et al, 2006).
87
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
El estudio que cuenta con más información es el realizado en Estados Unidos, pues
este obedece al programa de monitoreo y vigilancia que hace el gobierno, donde
de las 10.049 muestras analizadas solo se logró aislar a Salmonella en el 0.04%, este
estudio incluye diversas preparaciones de pollo que incluyen: pollo asado entero,
pollo asado por piezas, pollo frito, nuggets, pollo broaster y platos calientes que
contienen pollo.
Para el caso de Senegal la prevalencia fue alta (10,1%), al igual que en Malasia ésta
se relaciona con alimentos expendidos en la vía pública y en la mayoría de los casos
no cumplen con los requisitos higiénicos de procesamiento y almacenamiento del
alimento, además son mezclas entre productos donde no se puede estimar cuál de
los alimentos es el responsable de la contaminación.
88
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Si bien existe información sobre los serovares aislados en humanos donde los dos
primeros corresponden a Enteritidis y Typhimuriun; que internacionalmente se
han relacionado directamente con productos avícolas (incluido el huevo), al no
tener información suficiente de los serovares en pollo, no permite establecer si
89
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
hay una relación directa entre los casos de salmonelosis y el pollo. Lo anterior,
indica que no existe contundencia en la premisa “el consumo de pollo es la causa
de salmonelosis en el país”. Otro aspecto importante de analizar, son los casos de
Salmonella reportados en el país, que en su mayoría corresponden a S. Typhi un
serovar adaptado a humanos, que se relaciona directamente con una contaminación
por manipuladores y no con pollo, aunque este sea contaminado y termine siendo
el vehículo de transmisión.
# hospitalizados1 112 91 21 51
Tasa de
morbilidad/100.000 0.18/100.000 0.52/100.000 0.03/100.000 0.3/100.000
habitantes2
1
Datos obtenidos RIPS. 2005-2008.
2
Dato estimado (Indicadores Básicos 08)
90
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Con respecto a la mortalidad durante los años 2005 a 2007 el DANE reporta
17 casos en el país, evidenciando aumento en la carga de enfermedad por este
microorganismo. Como se observa en la figura 10, el grupo etáreo más afectado
corresponde a la población mayor de 55 años.
5
2005
4 2006
2007
3
0
<18 18-25 26-32 33-39 40-47 48-54 > 57 Total
años años años años años años años
El pollo fue vehículo de una proporción de los brotes de alimentos, pero no el más
importante, de acuerdo con los datos Salmonella es responsable de 54 brotes en
el periodo 2007-2010 (esta asociación se da porque se logró aislar a Salmonella en
personas afectadas o en el alimento), lo que sugiere que la transmisión de Salmonella
en pollo puede asignarse a la categoría 2.
91
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Resumen
92
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
93
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
En Colombia, teniendo en cuenta las proyecciones a 2015 estimadas por Fenavi (Avila
2007) se deben garantizar todas las medidas tanto sanitarias como de bioseguridad
para buscar el cumplimiento de dichas metas. Epidemiológicamente, el control de
Salmonella spp. en la cadena avícola es de vital importancia porque al reducir la
prevalencia de Salmonella en los lotes de pollo se disminuye proporcionalmente
el riesgo en la salud humana, por lo tanto, el control primario en cuanto a esta
zoonosis debe ser enfocado directamente en la granja (Vásquez 2005, Namata et
al. 2008).
Cardoso en el 2008, hace énfasis sobre el control que debe tener en las diferentes
etapas de producción del ave, para que se conozca la calidad del pollo que entra
a planta de sacrificio y la calidad del producto que sale de ésta. En la tabla 28 se
presenta un programa de monitoreo propuesto por Cardoso.
94
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
Zoonosis
Etapas de producción que
o agentes Población animal
las muestras deben incluir
zoonóticos
Reprodutoras de Gallus gallus
Pollitos de un día
Aves de cuatro semanas
Lotes de levante 2 semanas antes de la entrada de
producción o antes de entrar en la
unidad de producción
Todos lo serotipos Todas las segundas semanas
de salmonella con Lotes en producción
durante el periodo de producción
significancia en
salud pública Ponedoras comerciales
Pollitos de un día
(*) – los resultados deben ser conocidos antes de la salida de la planta de beneficio
95
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Abuelas
Reproductoras
Línea pollo
Incubación
Pollo de engorde
Cría de Pollo
de engorde
Planta de
beneficio
Distribución -
comercialización
96
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4. Todas las medidas tanto preventivas como sanitarias del manejo de las aves que garanticen una pro-
ducción libre de agentes infecciosos en los productos destinados para el consumo humano, así como el
impedimento de entrada y/o salida de agentes infecciosos a las granjas de producción aviar, como Salmo-
nella spp. Fuente: Resolución 001183 del 25 de marzo de 2010 ICA.
97
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
98
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Tabla 29. Temperatura y tiempo de cocción del pollo para destrucción de Salmonella
ºCelsius 6.5 UL 7 UL
54,4 112 min 121 min
55,6 71 min 77 min
56,7 45 min 47 min
58,4 23 min 24 min
60,0 12 min 12 min
61,7 6 min 6 min
62,8 4 min 4 min
63,9 134 seg 144 seg
69,4 14 seg 15 seg
99
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Reino Unido
Estados Unidos
El 1996 el Gobierno Federal de Estados Unidos introdujo una nueva regulación para
plantas de beneficio y procesamiento (9 CFR 417,2 §9 CFR §381.76). La regulación
fue denominada “Programa Reducción de Patógenos/HACCP”, los componentes
de este programa incluyen:
•• Adopción de procedimientos operativos de saneamiento para cada
planta de beneficio y procesamiento (el plan debe describir detallada-
mente los procedimientos utilizados durante el procesamiento).
100
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De acuerdo con este informe las plantas son clasificadas en categoría 1, 2 y 3 siendo
1 las que presentan mejor desempeño y 3 las de menor calificación. Los resultados
para el cuarto trimestre del año 2.007 indican que de las 145 plantas de beneficio
existentes, 74% fueron categoría 1, 24% categoría 2 y solo el 2% en categoría 3;
para el primer cuarto del año 2006 solo el 35% se encontraban en categoría 1, el
51% en categoría 2 y el 12% en categoría 3, lo cual demuestra el esfuerzo de las
plantas de beneficio por mejorar sus condiciones. El FSIS trabajaba fuertemente
en lograr el objetivo de tener el 90% de las plantas en categoría 1 para el 2010.
Nueva Zelanda
101
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Con relación al uso de antibióticos en pollos estos son controlados por el Ministerio
de Agricultura y Forestales (MAF).
Costos de la Salmonelosis
El costo de la Salmonelosis en Estados Unidos se ha estimado que es de 0.5 a
2,3 billones de dólares por año (Frenzen et al, 1999). Datos más recientes de
la Organización Mundial de Salud, estimaron que en Estados Unidos se generan
168.000 consultas médicas, 15.000 hospitalizaciones, 580 muertes y un costo de
3.000 millones de dólares en gastos médicos y disminución de la productividad.
102
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Un informe más detallado del Hospital Universitario San Ignacio suministrado por
este organismo donde se incluyen las hospitalizaciones asociadas a Salmonella desde
el 2005 hasta el 2010, señala que el promedio de costo de cada persona es de
$12´582.698, evidenciando alta posibilidad de remisión a cuidados intensivos por
la inmunosupresión de algunos pacientes derivada de patologías o intervenciones
previas (ej. VIH, Hepatopatías). La tabla 30 presenta el número de casos por grupo
etáreo y el promedio de días de hospitalización en esta entidad. Es importante
señalar que los grupos más vulverables fueron niños y personas mayores de 60
años, así como personas con alguna predisposición inmunólogica, coincidiendo con
la literatura internacional.
103
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
De acuerdo con los datos del Ministerio de la Protección Social utilizando los RIPS,
en urgencias durante los años 2005 – 2008 se atendieron 140 casos en el país, cuyo
costo sería de aproximadamente $124.506.060 a precios de 2008. Si se toman
los datos de hospitalización del mismo período, correspondientes a 275 casos
reportados nacionalmente, el costo a precios del año 2008, con promedio estancia
de 3 días, sería de $224.565.475 al año.
104
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Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
8. CONCLUSIONES
La tasa de casos por cada 100.000 habitantes ha aumentado en los últimos años,
pero se encuentra por debajo del promedio mundial, posiblemente asociado a un
subregistro o a la no consulta médica por parte de los afectados.
Si bien existen datos del grado de contaminación de la carne de pollo con Salmonella,
la información disponible no permite asegurar que el pollo sea el principal vehículo
de salmonelosis.
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107
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
9. VACÍOS EN LA INFORMACIÓN
Cadena de producción
•• La información recolectada por el ICA, corresponden a un sistema
de vigilancia y no obedecen a un muestreo estadístico, por lo cual no
arroja datos de prevalencia. Adicionalmente, desde el año 2005 no se
encontró un reporte disponible de los serovares, lo que impide cono-
cer los serotipos que circulan en el país.
•• No se encontraron datos disponibles de prevalencia en pollo en canal,
en las plantas de beneficio, por lo anterior tampoco existen datos de
serovares, circulantes en plantas de beneficio.
•• La información obtenida en pollo y sus productos del INVIMA, no
relaciona los serovares y además de ser producto del sistema de vigi-
lancia no permite establecer la prevalencia de Salmonella en el país, ya
que no obedece a un muestreo.
•• No hay datos cuantitativos de contaminación por Salmonella en pro-
ductos listos para el consumo.
•• No hay datos cuantitativos de Salmonella en pollo comercializado al
detal.
Salmonelosis
•• Si bien se hace serotipificación a los aislamientos de origen humano,
la información (figura 9) reportada por el INS, solo hace mención a
los tres primeros serovares y no discrimina el resto, por lo que no
se puede establecer si serovares que son frecuentes en pollos están
asociados a humanos.
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Consumo
•• No existe información sobre el tamaño de porción consumida, así
como el número de raciones diarias. No se logró establecer si hay
diferencia entre los hábitos de consumo entre hombres y mujeres.
•• Adicionalmente no se tiene información sobre el consumo de nuggets
y productos similares, especialmente en la población infantil.
109
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
BIBLIOGRAFÍA
1. Abdellan C, Filali R, Abdelkaner C, Bencheikh S, Mouloud C. Ocurrence of Salmonella in chicken
carcasses and Giblets in Menkes, Morocco. Pakistan J Nutrition 2008; 7: 231-233.
2. Agasan A, Kornblum J, Williams G, Pratt Ch, Fleckenstein P, Wong M Ramon A. Profile of Salmonella
enterica subsp. Enterica (Subspecies I) serotype 4,5, 12:i:- Strains causng food-borne infections in
New York City. J Clin Microbiol 2002; 40: 1924-1929.
3. Al-Gobian & Jahan S. Surveillance for Foodborne Illness Outbreaks in Qassin, Saudi Arabia, 2006.
Foodborne Pathog Dis 2010; 7: 1559-1562
7. Alvarez D C M., Pulido M., Pulido A. Diagnóstico microbiológico de casos de salmonelosis aviar
en granjas de pollo de engorde en Cundinamarca. Reporte de caso. En: Pasantía en el laboratorio de
patología aviar de la Facultad de Medicina Veterinaria y de zootecnia en el segundo semestre del año
2005. Trabajo de grado. Universidad Nacional de Colombia 2005.
9 .Anom. Todo sobre los restaurantes de pollo. Revista la Barra. Edición 30, 2008.
10. Andreatti R.L., Inaldo S.P. Biosseguridade da granja de frangos de corte. En: Produçao de Frangos
de corte. FACTA. 2004. Pp 169 – 177 (356 páginas, Ariel Antonio Mendes, Irenilza de Alencar Nääs,
Marcos Macari)
11. Arumugaswamy R, Rusul G, Abdul Hamid S, Cheah C. Prevalence of Salmonella in raw and cooked
food Malasia. Food Microbiol 1995: 12:3-8.
12. Avila G, Amador N, España, R, Rostrán V, Orellana J, Pinel M, Castellanos L, Tercero D, Solorzano
O, Carranza M. Brote de gastroenterititis por Salmonella enteritidis entre trabajadores de maquila en
Naco, HonduraS. Rev Med Hond 2004; 62: 85-91.
13. Ávila F. Coyuntura y perspectivas del sector avícola. Memorias octava jornada de actualización avicola.
Agosto 2007 http://66.7.204.235/~gnconsul/colaveS.com/images/stories/food/1181coyunturafenavi.pdf.
110
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
14. Bada-Alambedji R, Fofana A, Seydii A, Justin A. Antibicrobial resistance of Salmonella isolated from
poultry carcasses in Dakar (Senegal). Brazilian Journal of Microbiology 2006; 37: 510-515.
15. Badrinath P, Sundkvist T, Mahgoub H, Kent R. An outbreak of Salmonella Enteritidis phage type
34a infection associated with a Chinese restaurant in Suffolk, United Kingdom. BMC Public Health
2004; 4: 40-45.
17. Bauermeister L, Bowers J, Townsend J, Mckee S. Validating the efficacy of peracetic acid mixture
as an antimicrobial in poultry chillerS. Journal of Food Protection. 2008; 71: 1119-1122.
19. Bedoya J E. La masificación del consumo del pollo y el huevo en Colombia. Un esfuerzo de la
grana a la mesa. XXVIII Asamblea ALIM. Cartagena de Indias, Noviembre 2010b.
20. Bello L, Ortiz D, Perez E, Castro V. Salmonella en carnes crudas un estudio en el estado de
Guerrero. Salud Pública Mex 1990; 32: 74-79
21. Berrang M, Bailey J, Altekruse W, Shaw JR, Patel B, Meinersmann R, Fedorka-Cray P. Prevalence,
serotype and antimicrobial resistance of Salmonella on broiler carcasses postpick and postchill in 20
U.S. processing plants. J Food Prot 2009: 72; 1610-1615.
22. Binzstein N, Campos J, Chaparro L. III Curso Avanzado Global Foodborne Infections Network
(WHO-GFN) 2do Taller WHO-GFN / PulseNet. WHO-GFN y PulseNet. Buenos Aires 31 de mayo
3 de junio de 2010.
23. Bonardi S, Salmi F, Riboldi E, Bacci C, Brindani F. Detection and count of Salmonella enterica in
pork and poultry meat products. Vet Res Com 2008; 32: 315-317.
24. Borsoi A, de Souza H, Pippi C, Pinheiro V. Número mais provável de Salmonella isoladas de
carcaças de frango resfriadas. Ciência Rural, 2010; 40: 2338-2342
25. Boscan L, Arzalluz A, ugarte C, Sánchez D, Díaz D, Wittun T, Hoet A. Aislamientos de Salmonella
de importancias zoonoticas en vísceras de pollo beneficiado en el estado de Zulia, Venezuela. Rev
Científica 2005; 6: 576-582.
26. Botero L A. Actualidades sobre Salmonellosis Aviar. Memorias ASPA. VI Seminario avícola del
oriente. Agosto del 2009. http://www.colaves.com/images/documentos/salmonella.pdf
27. Braden C, Fields P, Bean N, Tauxe R. CDC. Salmonella Annual Summary 2006. Division of
Bacterial and Mycotic Diseases. Foodborne and Diarrheal Diseases Branch. Atlanta, Georgia 30333.
2007. pp 85.
28. Briceño L, Narváez C, Rodas A, Wittum T, Hoet A E. Resistencia a las fluoroquinolonas y otros
antimicrobianos en cepas de Salmonella spp. aisladas en el procesamiento de pollo entero. Rev Cient
2007; 17: 521-528.
111
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
30. Bucher O, D’Aoutst J.Y, Holley R. Thermal resistance of Salmonella serovars isolated from raw,
frozen chicken /strips, nugget meat and pelleted broiler feed. Int J Food Microbiol 2008; 124: 195-198
31. Burr R, Effler P, Kanenaka R, Nakata M, Holland B, Angulo F. Emergence of Salmonella serotype
Enteritidis phage type 4 in Hawaii traced to locally-produced eggs. Inter J Infect Dis 2005; 9: 340-346.
32. Busani I, Cigliano A, Taiolli E, Caligiuri V, Chiavacci L, Di bella C, Battisti A, Duranti A, Gianfranceschi
M, Nrdella M, Ricci A, Roleus S, Tamba M, Marabelli R, Caprioli A. J Food Prot 2005; 68: 1729-1733.
33. Cabedo, L. Picart L, Barrot I, Teixido A, Canelles I. Prevalence of Listeria monocytogenes and
Salmonella in Ready-to-Eat Food in Catalonia, Spain. J Food Prot, 2008; 71:855–859
35. Calderón JC, Gómez S Y Mora J. La avicultura familiar en el norte del Tolima (Colombia). Rev
Colombiana de Ciencia Animal. 2010; 3: 64-68.
37. Cardinale E, Perrier Gross-Claude JD, Tall F, Gueye E, Salvat G, Risk factors for contamination of
Ready-to-eat streed-vended poultry dishes in Dakar, Senegal. International Journal of Food Microbiology
2005; 103: 157-165.
38. Cardinale E, Tall F, Gueye E F, Cisse M and Salvat G. Risk factors for Salmonella enterica subsp
enterica infection in senegalese broiler-chicken flocks. Prev Vet Med 2004; 63: 151-161.
39. Cardoso B. Epidemiología de la Salmonella. Memorias del primer congreso nacional especialista
en avicultura. Julio 2008. http://www.colaveS.com/images/documentos/6.pdf
40. Castañeda S. Prevalencia de Campylobacter jejuni en pollo y gallina en canal en Bogotà D.C, durante
el mes de junio. Año 2006. Secretaría Distrital de Salud disponible en: http://190.25.230.149:8080/
dspace/bitstream/123456789/202/1/PREVALENCIA%20DE%20CAMPYLOBACTER%20
JEJUNI%20EN%20POLLO%20Y%20GALLINA.pdf
41. Centeno SB, López CA, Juarez MA. Producción avícola familiar en una comunidad del municipio
de Ixtacamaxtitlan, Puebla. Tec. Pecu. Mex. 2007; 45: 41-60.
42. CDC. Preliminary FoodNet Data on the incidence of infection with pathogens transmitted
commonly through food- 10 states. 2009. MMWR 2010; 59: 418-420.
43. CDI. Monitoring the incidence and causes of diseases potentially report of the ozfoodnet network,
2009. The OzFoodNet Working Group. 2010 CDI 34; 396-426.
44. Cummings P, Sorvillo F, Kuo T. Salmonellosis-related mortality in the United States, 1990-2006.
Foodborne Pathog Dis 2010; 00: 1-7.
45. Corburn B, Grassl S, Finlay B. Salmonella the host and disease: A brief review. Cell Biol. 2007;
85: 112-118.
112
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
46. Corry, J.E.L, Allen, V.M., Hudson, W.R., Breslin, M.F. and Davies, R.H. Sources of Salmonella on
broiler carcasses during transportation and processing: modes of contamination and methods of
control. J Appl Microbiol 2002; 92:424-432.
47. Cowden J, Hamlet N, Locking M, Allardice G. A national outbreak of infection with Salmonella
enteritidis phage types 5c and 6a associated with Chinese food businesses in Scotrand, summer 2000.
Epidemiol Infect. 2003; 130: 387-393
48. Currie L, MaCDougall L, Aramini J, Gaulin C, AhMed R, Isaacs S. Frozen chicken nuggets and
strips and eggs are leading risk factors for Salmonella Heidelberg infections in Canada. Epidemiol Infect.
2005; 133: 809–816
49. Chin D (ed). El control de las enfermedades transmisibles.17 ed. Publicación científica y técnica n
581. Washington: OPS/OMS, 2001. pág 552-560.
50. Dahal, N. Prevalence and antimicrobioal resistance of Salmonella in imported chicken carcasses
in Bhutan. Master of Veterinary Publich Health. Chiang Mai University and Freie Universität Berlin.
September 2007. Pp90.
51. D´Aoust J & Maurer J. Salmonella species In: Doyle M, & Beuchat. Food Microbiology, fundamentals
and frontiers. Chapter 10. Third Edition. ASM Press. 187-236.
52. De Jong W, de Jonge R, Garssen J, Takumi K, Havelaar A. Salmonella, assessment of infection risk.
Enciclopedic reference of inmunotoxicology. Springer-Verland 2005.
53. Delarocque-Astagneau E, Bouillant C, Vaillant V, Bouvet P, Grimont P, Desenclos JP. Risk Factors
for the Occurrence of Sporadic Salmonella enterica Serotype typhimurium Infections in Children in
France: A National Case-Control Study. CID 2000; 31:488-92
54. D’Ortenzio E, Weill FX, Ragonneau S, Lebon J A, Renault P, Pierre V. First report of a Salmonella
enterica serovar Welvreden outbreak on Réunion Island, France, august 2007. Eurosurveillance 2008;
13: 7-9.
56. Dione M, Ieven M, Garin B, Marcotty T, Geerts S. Prevalence and antimicrobial resistance
of Salmonella isolated from Broiler farms, chicken carcasses, and street-vended restaurants in
Casamance, Senegal. J Food Prot 2009; 72: 2423-2427.
57. Dominguez S & Schaffner D. Modeling the Growth of Salmonella in Raw Poultry Store Aerobic
Conditions. J Food Prot. 2008; 71: 2429-2435.
58. Dos Reis A &Landgraf M. Effect of microwave heating on survival of Salmonella Typhimuriun
artificially contaminated ready-to-eat foods. J Food Saf 1997;17 : 239-248
59. Doyle, M. E & Mazzotta A. Review of Studies on the Thermal Resistance of Salmonellae. J Food
Prot 2000; 63: 779-795
60. DuPont H. Antimicrobial resistance of Shigella spp, Typhoid Salmonella and Nontyphoid Salmonella.
Antimicrobial drug resistance. Chapter 57. Mayers DL. (ed). Humana Press pp 825-32. 2009.
113
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
61. Durango J, Arrieta G, Mattar S. Presencia de Salmonella spp, en un área del Caribe Colombiano.
Biomédica 2004; 24: 89-96.
62. EFSA. Report of the task force on Zoonoses data collection on the analysis on the baseline survey
on the prevalence of Salmonella in broiles flocks of Gallus gallus, in the EU, 2005-2006. Part A:
Salmonella prevalence stimatates. The EFSA Journal 2007: 98; 1-85
63. EFSA. Trends and Sources of Zoonoses and Zoonotic Agents and Food-borne Outbreaks in the
European Union in 2008. EFSA Journal; 2010 8(1):1496 1/368
64. European Food Safety Authority, European Centre for Disease Prevention and Control; The
European Union Summary Report on Trends and Sources of Zoonoses, Zoonotic Agents and Food-
borne Outbreaks in 2009; EFSA Journal 2011; 9(3):2090. [378pp.] doi:10.2903/j.efsa.2011.2090.
Available online: www.efsa.europa.eu/efsajournal
65. Ekamen EO. The streed food trade in Africa: safety and socio-enviromental issues. Food Control.
1998; 9: 211-215.
66. Ellermeier C & Slauch J. The genus Salmonella in: Prokaryotes 2006: 6; 123-158 doi: 10.1007/0.387-
30746-x_7
67. Espinal P, Prieto E, Otero V, Mattar S. Presencia del gen de invasividad inv A en cepas de Salmonella
ssp aisladas de alimentos del Caribe Colombiano. Rev Cubana Salud Pública 2006; 32: 115-120
68. ERS. New Zealand Public Health Surveillance Report. December 2010: Covering July to
September 2010; 8: 1-8.
69. Fellenberg MA, Delporte C, Backhouse N, Peña I, Speisky H. Effect of dried extract of boldo
Peumus boldus Mol. on growth and oxidative tissue status of broiler chickens. Brazilian J Poultry Science
2008; 10(4): 245-252.
70. FAO/OMS. Evaluación de riesgos de Salmonella en huevos y pollos. Resumen interpretativo. Serie
de evaluaciones de riesgos microbiológicos 1. Ginebra. 2002. Pg 38.
73. Fernandez M, Aguado JM, Arribas A, Lumbreras A, de Gorgolas M. The spectrum of cardiovascular
infections due to Salmonella enterica: A review of clinical features and factors determining outcome.
Medicine 2004; 83: 123-138.
74. Fey P, Safranek T, Rupp M, Dunne E, Ribot E, Iwen P, Bradford P, Angulo F, Hinrichs S. ceftraxone-
resistant Salmonella infecton acquired by a child from cattle. The New England Journal of Medicine
2000; 342: 1242-1249.
75. Foley S L, Lynne A M and Nayak R. Salmonella challenges: Prevalence in swine and poultry and
potential pathogenicity of such isolates. J. Anim. Sci. 2008; 86: E149-E162.
114
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
76. FSIS. Compliance Guideline for Controlling Salmonella and Campylobacter in Poultry. Second
Edition. 2008. Pp47.
77. Frenzen P,Riggs T, Buzby JC, Breuer T, Roberts T, Voetsch D, Reddy D and the FoodNet Working
Group. Salmonella Cost Estimate Updated Using FoodNet Data. Food Review 1999; 22(2): 10-15.
78. Garbelotti B, de Arruda P, Coutinho Cossi M, Augusto L. Salmonella spp. and Hygiene Indicator
Microorganisms in Chicken Carcasses Obtained at Different Processing Stages in Two Slaughterhouses.
Foodborne Pathogens and Disease, 2010; 7: 313-318
82. Gupta A, Fontana J, Crowe C, Bolstorff B, Stout A, Van Duyne S, Hoekstra M, Whichard J, Barrett
T, Angulo F. Emergence of Multidrug-Resistant Salmonella enterica Serotype Newport Infections
Resistant to Expanded-SpectrumCephalosporins in the United States. J Infect Dis 2003;188:1707-16
83. Hao Van T, Moutafis G, Istivan T, Thuoc L, Coole P. Detection of Salmonella spp. In retail raw food
samples from Vietnam and characterization of their antibiotic resistance. Appl Environ Microbiol 2007,
73: 6885-6890.
85. Heddelson RA, Doores S, Anantheswaran RC. Parameters affecting microwave destruction of
Salmonella spp. by microwave heating. J Food Sci; 1994 59: 447-451.
86. Hedican E, Miller B, LeMaster P, Jawahir S, Leano F, Smith K. Salmonellosis outbreak due to
Chicker contanc leading to a foodborne outbreak associated with infected delicatessen workers.
Foodborne Pathog Dis. 2010; 7: 995-997
87. Helms M, Vastrup P, Gerner—Schmidt p, Molbak K. Short and long term mortality associated with
foodborne bacterial gastrointestinal infections: registry based study. BMJ 2003; 326: 357-361.
88. Herikstad H, Hayes P, Mokhtar M, Fracaro ML, Threlfall EJ, Angulo FJ. Emerging quinolone-
resistant Salmonella in the United States. Emerg Infect Dis. 1997; 3: 371-372.
89. Health Protection Agency (HPT). Cases in Englang and Wales for 2007. Operational Research
Unit.Anaylisis and Research Division
90. Horby P, O’Brien S, Adak G, Graham C, Hawker J, Hunter P, Lane C, Lawson, A, Mitchell R,
Reacher M, Threlfall E, Ward L. A national outbreak of multi-resistant Salmonella enterica serovar
Typhimurium definitive phage type (DT) 104 associated with consumption of lettuce. Epidemiol Infect
2003; 130: 169-178.
115
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
91. Humphrey T. Salmonella, stress responses and food safety. Nature Reviews. 2004; 2: 504-509.
94. ICA.1 Boletín epidemiológico semanal de alertas para accion inmediata. semana 40 (del 3 al 9 de
Octubre de 2010) - COLOMBIA 2010. http://www.ica.gov.co/getattachment/20e4418f-c97f-4696-
8644-764fe73f7830/40.aspx
95. ICA. 2 Boletín epidemiológico semanal de alertas para acción inmediata. Semana 1 (del 1 al 8 de
Enero de 2011) - COLOMBIA 2010. http://www.ica.gov.co/getattachment/ec9c4034-5c52-409e-
a5a7-9466ad1bcd2c/1.aspx
96. ICA.1 Boletín epidemiológico semanal de alertas para accion inmediata. semana 40 (del 3 al 9 de
Octubre de 2010) - COLOMBIA 2010. http://www.ica.gov.co/getattachment/20e4418f-c97f-4696-
8644-764fe73f7830/40.aspx
97. ICA. Resolución 001183 del 25 de marzo de 2010 por la cual se establecen las condiciones de
bioseguridad que deben cumplir las granjas avícolas comerciales en el país para su certificación.
98. ICA. Resolución 2908 de septiembre 6 de 2010 por medio de la cual se crea el comité sanitario
avícola nacional.
99. ICA. Resolución 2909 de septiembre 7 de 2010 por medio de la cual se crean los comités sanitarios
avícolas departamentaleS.
102. Jamshidi A; Ghasemi A & Mohammadi A. The effect of short-time microwave exposures on
Salmonella typhimurium inoculated onto chicken drumettes. Iranian J Veterinary Research 2009. 10:
378-382
103. Jay J, Loessner M, Golden A. Food Modern Microbiology. Seventh Edition. Springer Science.
USA. 2005. Pp. 619-639
104. Joeger R, Sartori C, Kniel K. Comparison of Genetic and Physiological Properties of Salmonella
enterica Isolates from Chickens Reveals One Major Difference Between Serovar Kentucky and Other
Serovars: Response to Acid. Foodborne pathogens and disease 2009; 6: 503-512.
105. Juneja V, Eblen B, Marks H. Modeling non-linear survival curves to calculate thermal inactivation
of Salmonella in poultry of different fat levels. International Journal of Food Microbiology 2001; 70:
37–51.
106. Juneja V, Valenzuela M, Huang l, Gumudavelli, Subbiah J, Thippareddi. Modeling the effect of
temperature on growth of Salmonella in chicken. Food microbiology. 2007; 24: 328-335.
116
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
enterica serotype Enteritidis infections in the United States: a case-control study in FoodNet sites.
CID 2004; 38: S244-S251
108. Kingsley RA & Baumler AJ. 2000. Host adaptation and the emergente of infectious disease: The
Salmonella paradign. Mol Microbiol 2.000; 85: 112-118.
109. Lake R, Hudson A, Cressey P. Risk profile: Salmonella (non typhoid) in poultry (Whole and
Pieces). ERS 2002.pp 63.
111. Le Bouquin S, Allain V, Rouxel S, Petetin I, Picherot M, Micehl V, Chemaly M. Prevalence and risk
factors for Salmonella ssp. Contamination in French broler-chicken flocks at the ende of the rearing
period. PREVERT 2010. doi: 10.1016/j.prevetmed.2010.09.14.
112. Levings R, Lighfoot D, Partridge S, Jall RM, Djordjevic S. The genomic island SGI1, containing the
multiple antibiotic resistance region of Salmonella enteric serovar Typhimurium DT104 or variants of
it, is widely distributed in other S. enterica serovar.J Bacteriol. 2005 187: 4401-4409.
113. Liebana E. Risk assessment of Salmonella and Campylobacter in poultry in the EU. Joint FAO-
WSPA Symposium “Guidance for the poultry sector – issues, 24 august 2010 Tours, France.
114. Locht H, Molbak K, Krogfelt KA. High frequency of reactive joint symptoms after an outbreak of
Salmonella enteritidis. J Rheumatol. 2005;32:524.
115. Lopes M. Galhardo J, Tisani J, Tamanini R, Fabre S, Eckehardt E. Pesquisa de Salmonella ssp.
e microorganismos indicadores en carcaças de frango e água de tanques de pré-resfriamento em
abatedouro de aves. Ciencias Agrarias 2007; 28: 465-476.
116. Luber P. Cross-contamination versus undercooking of poultry meat or eggs – which risk need to
be managed first?. Inter J Food Microbiol. 2009; 134: 21-28.
117. Machado J, Bernardo F. Prevalence of Salmonella in Chicken carcasses in Portugal. J Appl Bacteriol.
1990; 69:477-480.
118. Maharjan M, Vandana J, Hurga J, Manandhar P.Prevalence of Salmonella Species in Various Raw
Meat Samples of a Local Market in Kathmandu. Ann. N.Y. Acad. Sci. 2006; 1081: 249–256.
120. Marcus R, Varma JK, Medus C, Boothe E, Anderson B, Crume T, Fullerton K, Moore M, White
P, Lyszkowicz E, Voetsch A, Angulo F. Re-assessment of risk factors for sporadic Salmonella serotype
Enteritidis infections: a case-control study in five FoodNet sites 2002-2003. Epidemiol Infect 2007;
135:84-92
121. Marin C, Hernandiz, Lainez M. Biolfim development capacity of Salmonella strains isolated in
poultry risk factors and their resistance against disinfectants. Poultry Science, 2009; 88: 424-431.
117
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
125. Mensah P, Yeboah-Manu D, Owusu-Darko K, Ablordey A. Streed food in Acera, Ghana: how safe
are they? Bulletin of the World Health Organization 2002, 80; 1-14.
130. Ministry of Health Labour and Welfare. Japan. Food Poisoning Statistics, 2009. Pág 69. http://
www.mhlw.go.jp/english/topics/foodsafety/poisoning/dl/Food_Poisoning_Statistics_2009.pdf
131. MMRW. Preliminary FoodNet Data on the incidence of Infection with Pathogens Transmitted
Commonly Trough Food, 10 states,2009 MMWR. 2010, 59: 418-422.
132. MMRW. Surveillance for Foodborne Disease Outbreaks –United States, 2007. MMRW, 2010;
59:973- 979.
133. MMRW.Multistate Outbreaks of Salmonella Serotype Poona Infections Associated with Eating
Cantaloupe from Mexico --- United States and Canada, 2000—2002. 2002; 51(46): 1044-1047.
136. Murakami K, Horikawa K, Ito T, Otsuki T. Environmental survey of Salmonella and comparison
of genotypic character with human isolates in Western Japan. Epidemiol. Infect. (2001), 126: 159±171
137. Murase T, Yamada M, Muto T, Matsushima A, Yamai S. Fecal excretion of Salmonella enterica
serovar Typhimurium following a food-borne outbreak. J. Clin. Microbiol. 2000, 38: 3495-3497.
118
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
138. Murphy R, Johnson E. Duncan E, Davis M, Johnson M, Marcy J. Thermal Inactivation of Salmonella
spp. and Listeria innocua in the Chicken Breast Patties Processed in a Pilot-Scale Air-Convection
Oven. Journal of Food Science 2001; 66: 734-741.
139. Ndife J, Egege S and Komolafe G. Comprehensive HACCP strategies for reducing incidence of
food poisoning (salmonella prevalence) in ready-to-eat-broiler chicken. African Journal of Food Science
Technology 2010; 4: 99-104.
140. Neuwelt P, Thornley C, Simmons G. Investigation of a Salmonella Saintpaul Outbreak in the Auckland
and Waikato Regions. Aucland Regional Public health service. January 17, 2006. New Zeland. Disponible
en: http://www.foodsafety.govt.nz/elibrary/industry/Outbreak_Report-Science_Research.pdf
141. Noda T, Murakami K, Ishiguro Y, Asai T. Chicken meat is a infection source of Salmonella serovar
Infantis for humans in Japan. Foodborne Pathogens and Disease. 2010; 7: 727-735.
143. Nychas G & Tassou. Growth/survival of Salmonella enteritidis on fresh poultry and fish stored
under vacuum or modified atmosphere. Letters Appl Microbiol 1996, 23:115-119.
145. OMS. Análisis del sector de agua potable y saneamiento en Oaxaca, México Plan Regional de
Inversiones en Ambiente y Salud Serie Análisis Sectoriales No. 9 Capítulo 6 disponible en: http://
www.bvsde.ops-omS.org/eswww/fulltext/analisis/oaxaca/capit6.html
146. Orjuela J E., Díaz O L., González P M., Ortiz J., Monroy W E. ICA. Subgerencia de protección
y regulación pecuaria. Grupo de epidemiología veterinaria. Sistema de información y vigilancia
epidemiológica. Colombia sanidad animal 2005.
147. Orjuela J E., Díaz O L., González P M., Ortiz J., Monroy W E. ICA. Subgerencia de protección
y regulación pecuaria. Grupo de Epidemiología Veterinaria. Sistema de Información y Vigilancia
Epidemiológica. Informe técnico 2006. Bogotá, D.C., 2007.
149. Orjuela J E., Díaz O L., González P M., Ortiz J., Monroy W E. ICA. Subgerencia de protección
y regulación pecuaria. Grupo de Epidemiología Veterinaria. Sistema de Información y Vigilancia
Epidemiológica. Informe técnico 2008. Bogotá, D.C., 2009.
150. Orjuela J E., Díaz O L., González P M., Ortiz J., Monroy W E. ICA. Subgerencia de protección
y regulación pecuaria. Grupo de Epidemiología Veterinaria. Sistema de Información y Vigilancia
Epidemiológica. Informe técnico 2007. Bogotá, D.C., 2009.
151. Oscar T.P. Predictive model for survival and growth of Salmonella Typhimurium DT104 on
chicken skin during temperature abuse. J Food Prot 2009; 72:304-314.
152. Patrick M, Mahon B, Zansky S, Hurd S, Scallan E. Riding in shopping carts and exposure to raw
meat and poultry products: prevalence of and factors associated with, this risk factor for Salmonella
and Campylobacter infection in children younger than 3 years. J Food Prot. 2010; 73: 1097-1100.
119
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
154. Pointon A, Sexton M, Dowsett P, Saputra T, Kiermeier A, Lorimer M, Holds G, Arnold G, Davos
D, Combs B, Fabiansson S, Ravèn G, McKenzie H, Chapman A, Sumner J. A baseline survey ot the
microbiological quality of chicken portions and carcasses at real in two Australian states (2005 to
2006). J Food Prot 2008; 71: 1123-1134.
155. Pokharel B, Koirala J., Dahal R, Mishra S, Khadga P, Tuladhar N. Multidrug-resistant and extended-
spectrum beta-lactamase (ESBL)-producing Salmonella enterica (serotypes Typhi and Paratyphi A)
from blood isolates in Nepal: surveillance of resistance and a search for newer alternatives. Int J Infect
Dis 2006; 10: 434-438.
156. Prado V, Solari V, Álvarez I, Arellano C, Vidal R, Carreño M, Mamani N, Fuentes D, O’Ryan M,
Muñoz V. Situación epidemiológica de las enfermedades transmitidas por alimentos en Santiago de
Chile. Periodo 1999-2.000. Rev. med. Chile 130 doi:10.4067/S0034-98872002000500003
157. Quirós F, Zarco P, Carmona L, Collantes E, Simón F y miembros de las Unidades de Vigilancia
Epidemiológica de Comunidades Autónomas Reumatol Clin. 2007; 3: S36-38.
158. Quynh H, Fries R, Padungtod P, Hanh T, Kyule M, Naumann M, Zessin K. Prevalence of Salmonella
in Retail Chicken Meat in Hanoi, Vietnam. Ann. N.Y. Acad. Sci.2006; 1081: 257–261
159. Reuben A, Treminio H, Arias ML, Chavez C. Presencia de Escherichia coli O157: H7, Listeria
monocytogenes y Salmonella spp. en alimentos de origen animal en Costa Rica. ALAN 2003; 53(4):389-392.
161. Ruban S, Thiyageeswaran M Sharadha R. Isolation and Identification of Salmonella spp from
reatail Chicken meat by polymerase chain reaction. International Journal of Microbiological Research
2010, 3: 106-109.
164. Scott WG, Scott HM, Lake RJ, Baker MG. Economic cost to New Zealand of foodborne infectious
disease. New Zealand Medical Journal 2000; 113: 281-284.
165. Seran Temelli,1 Aysegul Eyigor,1 and Kamil Tayfun Carli2. Salmonella Serogroup Detection in
Poultry Meat Samples by Examining Multiple Colonies from Selective Plates of Two Standard Culture
Methods. Foodborne Pathogens and disease, 2010,7:1229-1234
167. Spoto M, Gallo C, Alcarde A, Sílvia do Amaral A, Blumer L, Melges Walder J, Domarco R.
Gamma irradiation in the control of pathogenic bacteria in refrigerated ground chicken meat. Scientia
Agricola, 2000; 57(3):389-394
120
Ministerio de la Protección Social . Instituto Nacional de Salud . UERIA
169. Thomas L & Wimpenny J. Competition between Salmonella and Pseudomonas species
growing in and on agar, as affected by pH, sodium chloride concentration and temperature.
International Journal of Food Microbiology. 1996, 29; 361-370.
171. USDA/FSIS. Program for raw meat and poultry. Disponible en http://www.fsis. usda.gov/Science/
microbiology/index.asp
172. USDA.FSIS, 2009. The Nationwide Microbiological Baseline Data Collection Program: Young
Chicken Survey July 2007– June 2008. http://www.fsiS.usda.gov/PDF/Baseline_Data_Young_
Chicken_2007-2008.pdf
173. USDAS/FSIS. The FSIS Microbiological Testing Program for Ready-to-Eat (RTE) Meat and Poultry
Products: Tables & Figures. http://www.fsiS.usda.gov/science/Micro_Testing_RTE_Tables_&_Figures/
index.asp. 2010
174. Uribe C & Suárez MC. Salmonelosis no tifoidea y su transmisión a través de alimentos de origen
aviar. Colombia médica. 2006; 37: 151-158.
175. Uyttendaele MR, Debevere JM, Lips RM, Neyts KD. Prevalence of Salmonella in poultry carcasses
and their products in Belgium. International Journal of Food Microbiology; 1998; 40: 1-8.
176. Valiente C, De Luna C, Tod A, Guy J, Sparagano A, Zenner L. The poultry red mite (Dermanyssus
gallinae): a potential vector of pathogenic agenta. Journal Experimental and Applied Acarology 2009; 48:
93-104
178. Varma J, Marcus R, Stenzel S, Hanna S, Gettner S, Anderson B, Hayes T, Shiferaw B, Crume
T, Joyce K, Fullerton K, Voetsch A and Angulo F. Highly Resistant Salmonella Newport-MDRAmpC
Transmitted through the Domestic US Food Supply: A FoodNet Case-Control Study of Sporadic
Salmonella Newport Infections, 2002–2003. Journal of Infectious Diseases. 2006, 194: 222-230.
181. Wilmshurst P & Sutcliffe H. Splenic abscess due to Salmonella Heidenberg. Clin. Inf. Dis 1995,
21: 1065.
121
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
183. Zhao S, White D, Friedman S, Glenn A, Blickenstaff K, Ayers S, Abbott J, Hall-Robinson E, McDermott.
Antimicrobial resistance in Salmonella enterica serovar Heidelberg isolates from retail meats, including
poultry, from 2002 to 2006. Applied and enviromental microbiology, 2008; 74: 6656-6662.
122
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123
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Anexo 1.
124
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Las medidas que deben implementarse desde el primer día y durante todo el ciclo
productivo contemplan: previo al recibimiento de las aves se debe realizar un riguroso
alistamiento de los galpones lo que incluye procesos de descanso o cuarentena
de los mismos, limpieza, lavado y desinfección adecuados, incluyendo todas las
superficies de las instalaciones para posteriormente proceder al alistamiento de la
cama a la cual se le debe hacer un proceso anticipado de desinfección (Andreatti e
Inaldo, 2004; Cardinale et al. 2004).
125
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Se debe manejar una densidad adecuada de aves por metro cuadrado para evitar
el hacinamiento, así como disponer de suficiente cantidad de equipos (criadoras,
comederos, bebederos), los cuales se deben ajustar de acuerdo con la edad para
brindar el mayor confort posible a los animales, todo esto con el fin de evitar
condiciones estresantes que a su vez pueden causar inmunodepresión y por ende
un mayor riesgo de contaminación con Salmonella spp (Ross 2001, Cardoso, 2008).
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Estas áreas deben distribuirse de tal forma que el flujo sea solamente unidireccional
(Russi 2000).
Con respecto al manejo en cada una de estas zonas se deben tener en cuenta
ciertos aspectos como:
127
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
128
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129
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Anexo 2.
Valor
Cantidad Valor Total 383.956
Unidad
Estancia
Habitación unipersonal 191.978 1 191.978
Habitación unipersonal 191.978 1 191.978
Honorarios médicos 135.815
Consulta de urgencias, por
medicina especializada 34.061 1 34.061
Cuidado (manejo intra hospitalario
por medicina especializada) 33.918 1 33.918
Cuidado (manejo intra hospitalario
por medicina especializada) 33.918 1 33.918
Cuidado (manejo intra hospitalario
por medicina especializada) 33.918 1 33.918
Laboratorio clínico 86.384
Coprocultivo 8.644 1 8.644
Coproscopico 11.355 1 11.355
Creatinina en suero, orina u otros 4.206 1 4.206
Hemograma IV, hemoglobina,
hematocrito, recuento en
erictrocitos, índices, leucograma,
recuento de plaquetas, índices
plaquetarios y morfología
electrónica e histograma método
automático 14.970 1 14.970
Nitrógeno ureico (bun) 4.981 1 4.981
Potasio 11.376 1 11.376
Potasio 11.376 1 11.376
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Valor
Cantidad Valor Total 383.956
Unidad
Estancia
Potasio 11.376 1 11.376
Sodio 8.100 1 8.100
Medicamentos 194.838
Medicamentos 194.838
Ciprofloxacina clorhidrato sol iny
100 mg-10ml de base 6.590 8 52.720
Ciprofloxacina clorhidrato sol iny
100 mg-10ml de base 6.590 8 52.720
Ciprofloxacina clorhidrato tab
500mg 342 1 342
Hioscina n-butil bromuro sol iny
20mg-ml 4.212 1 4.212
Insumos 46.413
131
Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
Valor
Cantidad Valor Total 383.956
Unidad
Estancia
Aguja hipodérmica desechable
113 1 113
18x1 1/2
Buretrol arc7503 3.895 1 3.895
Cateter intravenoso venocath 20gx
2.662 1 2.662
1.16
Cateter intravenoso venocath 20gx
2.662 1 2.662
1.16
Cateter intravenoso venocath 20gx
2.662 1 2.662
1.16
Cateter intravenoso venocath 20gx
2.662 1 2.662
1.16
Equipo bomba de infusión mrc
23.121 1 23.121
1007 sp
Jeringa 10cc deS.3 partes rosca
373 6 2.238
aguja 21gx 1 1/2
Jeringa 10cc deS.3 partes rosca
373 10 3.730
aguja 21gx 1 1/2
Total 889.326
Fuente: Registros atención hospitalaria para un caso de salmonelosis en el Hospital Universitario San Ignacio.
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Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
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Perfil de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas
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