Salmonella

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Investigacin

Deteccin de Salmonella resistente a los antibiticos


en vsceras de pollo
Omar Camacho Rbago1
Laura Elena Acedo Ruiz1
Griselda Macrina Moreno Ibarra2
Reyna Isabel Snchez Marez 2
Luca Guadalupe Castilln Campaa2
Moiss Navarro Navarro2*

Resumen

El pollo es una fuente comn para la transmisin


de la salmonelosis. El uso extensivo de antibiticos en la produccin de pollo ha permitido el desarrollo de cepas de Salmonella spp. resistentes a los
antimicrobianos, las que representan un problema
de salud pblica mundial. El objetivo del estudio
fue detectar la presencia de Salmonella spp. en
vsceras de pollo adquiridas en supermercados de
la ciudad de Hermosillo, Sonora, Mxico, durante
el periodo de abril a octubre de 2002 y determinar
su perfil de resistencia frente a 18 antibiticos por
el mtodo de disco difusin. Salmonella spp. fue
aislada de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana
NOM-114-SSA1-1994. La resistencia se evalu
de acuerdo al Instituto para Estndares Clnicos
y de Laboratorio. En cada una de las 82 muestras
se obtuvo al menos un aislamiento de Salmonella
spp. Se ensay la resistencia en 152 aislamientos.
La resistencia ms comn se observ frente a cefalotina (41.0%), amoxicilina/cido clavulnico

(38.0%), cefoxitn (36.0%) y ampicilina (26.0%).


Setenta y un por ciento de los aislamientos fueron resistentes al menos a un antibitico y 17.1%
fueron resistentes al menos a 4 antibiticos. El
presente estudio seala el riesgo potencial de las
vsceras de pollo como fuente de transmisin de
Salmonella spp. resistente a los antibiticos.
Palabras clave: Salmonella, pollo, resistencia antibiticos

Abstract

Poultry is a common vector for the transmission of Salmonella. Extensive use of antibiotics
in poultry production has selected antimicrobialresistant bacteria and resistant Salmonella which
be transmitted to humans through the food chain.
Salmonella resistant to antibiotics is one of the
major threats of health care worldwide. The aim
of this study was to detect Salmonella in poultry
viscera, from supermarkets of the Hermosillo, Sonora, Mexico, during April through October 2002.

Qumicos Bilogos egresados de la Universidad de Sonora, Unidad Regional Centro.


Maestros en Ciencias. Maestros de Tiempo Completo del Departamento de Ciencias Qumico Biolgicas de la Universidad de Sonora,
Unidad Regional Centro.
*
moisesn@guayacan.uson.mx
1
2

BIOtecnia, vol. xii, no. 1, enero-abril2010 3

Recibido: febrero 25, 2008. Aprobado: abril 12, 2010

O. Cmacho Rbago y col.

In addition to determine antibiotic-resistance profiles in the Salmonella isolates. Salmonella was


isolated according to the Official Mexican Norm
NOM-114-SSA1-1994. The antibiotic-resistance
of the isolates to eighteen antimicrobial agents
was evaluated by the disk-diffusion method, according to the Clinical and Laboratory Standards
Institute. All 82 samples contained Salmonella.
One-hundred-fifty two isolates were recovered
from the samples. Resistance among isolates was
most commonly observed to cephalotin (41.0%),
amoxicillin/clavulanic acid (38.0%), cefoxitin
(36.0%) and ampicillin (26.0%). Seventy one percent of the isolates were resistant to at least one
antibiotic, and 17.1% were resistant to at least
four antibiotics. The present study indicates the
potential risk of poultry viscera as source of antibiotic-resistance Salmonella.
Key words: Salmonella, poultry, antibiotic resistance.

Introduccin

La salmonelosis, una de las enfermedades infecciosas ms comunes transmitidas por alimentos,


constituye un riesgo para la salud pblica y representa un alto costo econmico a la sociedad de
muchos pases. En Mxico, se present un incremento en el nmero de notificaciones de salmonelosis de 1994 a 1998 de 100,342 (tasa de incidencia de 111.21/100,000 habitantes) a 215,155
(tasa de 223.53/100,000 habitantes) casos respectivamente (Gutirrez-Cogco y col., 2000). El
consumo de carne de pollo, huevo y subproductos como fuentes de protenas de origen animal
se ha incrementado en todo el mundo, incluidos

4 BIO tecnia

los pases en vas de desarrollo debido a los costos accesibles, el crecimiento de la explotacin
avcola, la apertura econmica y la globalizacin
(Surez y Mantilla, 2000). Salmonella no typhi se
encuentra comnmente en el tracto gastrointestinal de animales y se ha detectado en carnes rojas,
pollo, huevos y lcteos. El pollo y sus productos
son reconocidos como fuente importante de infecciones transmitidas por alimentos causadas por
Salmonella no Typhi (Brown y col., 2003). Existen diferentes maneras por las cuales puede llegar
a la poblacin y causar enfermedad (Ricke y col.,
2005). La ingesta de la carne o vsceras mal cocinados, contaminacin cruzada con utensilios, mesas, manos de quienes manejan el producto y preparan alimentos, adems de una dosis infecciosa
baja (menos de 103 microorganismos) facilitan la
transmisin de la salmonelosis (Ritterman, 2006;
Yoko-Furuya y Lowy, 2006). Los antibiticos se
utilizan en la cra de pollos con fines teraputicos,
profilcticos y como promotores de crecimiento,
sin embargo, su uso ha inducido la seleccin de
bacterias resistentes a los antibiticos en la flora
intestinal, incluyendo a Salmonella spp. (Oliveira
y col, 2006). En los ltimos aos, se han detectado cepas de Salmonella spp. multirresistentes a
los antibiticos, especialmente la clona de Salmonella serotipo Typhimurium tipo definitivo 104
(DT104), que presenta resistencia a ampicilina,
cloranfenicol, estreptomicina, sulfametoxazol y
tetraciclina (Gebreyes y Thakur, 2005). En Mxico la venta de antibiticos del grupo de las quinolonas para la crianza de pollos se increment de
86 millones de litros en 1993 a 326 millones de
litros en 1997, lo que se relacion con la aparicin de cepas de Campylobacter jejuni resistentes

Salmonella en vsceras de pollo. Resistencia a antibiticos

evento continuo, por lo mismo, fue dificil obtener


a fluoroquinolonas (Smith y col., 1999). El prolas 6 muestras por semana. En el presente estudio
grama mundial de la Organizacin Mundial de la
se obtuvieron un total de 82 muestras. El manejo
Salud, llamado Salm-Surv, tiene como objetivos
de la muestra se realiz de acuerdo a la Norma
principales vigilar, aislar, identificar y evaluar la
Oficial Mexicana NOM-109-SSA1-1994, Bienes
resistencia a los antibiticos en Salmonella spp.,
y Servicios, Procedimientos para la Toma, Manecomo parte de un esfuerzo para contener la resisjo y Transporte de Muestras de Alimentos para su
tencia en patgenos transmitidos por alimentos
Anlisis Microbiolgico.
(Organizacin Mundial de la Salud, www.who.int/salmsurv/en/). Los antibiticos se utilizan
Debido a la presencia de Salmo- en la cra de pollos con fines Deteccin de Salmonella
nella no Typhi en vsceras de po- teraputicos, profilcticos La determinacin de Salmonella se realiz segn la Norma
llo a la venta en supermercados
y como promotores
de la localidad, el presente trabade crecimiento, sin embargo, Oficial Mexicana NOM-114SSA1-1994, Bienes y Servicios.
jo tiene como objetivo evaluar la
su uso ha inducido la
Mtodo para Determinacin de
resistencia frente a 18 antibitiseleccin
de
bacterias
Salmonella en Alimentos. A parcos de las bacterias aisladas.
resistentes a los antibiticos tir del desarrollo en los medios de
en la flora intestinal,
cultivo selectivos, agar verde briincluyendo
a
Salmonella
llante, agar sulfito-bismuto, agar
Materiales y mtodos
spp. (Oliveira y col, 2006). xilosa-lisina-desoxicolato, agar
Tipo de estudio y muestra
salmonella-shigella, agar entriEn los ltimos aos,
Se llev a cabo un estudio desse han detectado cepas co Hektoen, se seleccionaron dos
colonias con morfologa tpica
criptivo prospectivo y transde Salmonella spp.
de Salmonella. Para la identifiversal, con muestreo no promultirresistentes a los
babilstico. Se seleccionaron 6
antibiticos, especialmente cacin del microorganismo se
realizaron las siguientes pruebas
supermercados asentados en el
la clona de Salmonella
bioqumicas: fermentacin de sanorte, centro y sur de la ciudad
serotipo
Typhimurium
tipo
carosa, lactosa, glucosa, salicina,
de Hermosillo, Sonora, en dondefinitivo
104
xilosa, sorbitol, manitol, dulcitol,
de se ofrece a la venta paquetes
maltosa, trehalosa y manosa, mocon mezclas de vsceras de pollo
vilidad, produccin de gas en agar triple azcar y
especialmente contenan: molleja, hgado y cohierro, descarboxilacin de lisina y ornitina, utilirazn, cada uno con un peso aprox. de 300 g De
zacin del citrato, produccin de cido sulfhdriabril a octubre de 2002, cada semana se verific
co, ureasa, indol, cidos mixtos (rojo de metilo) y
la venta y se adquiri un paquete con vsceras de
acetona (Voges-Proskauer). En el presente estucada supermercado. La venta de los paquetes con
dio se recolectaron 82 muestras de vsceras de povsceras de pollo en los supermercados no fue un

enero-abril

O. Cmacho Rbago y col.

llo, de las cuales se identificaron 152 aislamientos


de Salmonella no typhi, obteniendo un promedio
cercano a 2 aislamientos por muestra.
Pruebas de susceptibilidad a los antibiticos
Para conocer la resistencia a los antimicrobianos
de los aislamientos de Salmonella spp., se utiliz
el mtodo de disco difusin recomendado por el
Instituto para Estndares Clnicos y de Laboratorio (anteriormente llamado Comit Nacional de
Estndares para el Laboratorio Clnico) (NCCLS,
2004). El agar Meller Hinton fue inoculado con
una suspensin bacteriana equivalente al estndar
de turbidez 0.5 de McFarland (108 UFC/mL) y los
discos con antibiticos fueron aplicados sobre el
agar. Despus de 24 h de incubacin, se midieron los dimetros de los halos de inhibicin. Los
antibiticos ensayados fueron ampicilina, amoxicilina/cido clavulnico, cefalotina, gentamicina,
amikacina, estreptomicina, trimetoprim/sulfametoxazol, sulfisoxazol, cefoxitina, cefotaxima,
ceftriaxona, ceftazidima, cefepime, aztreonam,
imipenem, cloranfenicol, ciprofloxacina, y tetraciclina. (BBL Microbiology Systems, Cockesysville, MO, USA). Como cepa control se utiliz
Escherichia coli (ATCC 25922).

Resultados y discusin

Aislamiento de Salmonella
Las 82 muestras resultaron positivas para Salmonella no typhi. Cuiwei y col. (2001), analizaron
212 muestras de carne de pollo a la venta en la
ciudad de Washington, de las cuales aislaron Salmonella spp. con una prevalencia de 4.2%. As,

6 BIO tecnia

mismo, Duffy y col. (1999) detectaron la presencia de Salmonella spp. en el 26.4% de 106 muestras de carne de pollo a la venta en Irlanda. La
presencia de Salmonella spp., en alimentos se
considera un riesgo para la salud pblica (Ricke
y cols., 2005). El grado de contaminacin de las
canales de pollo debe ser reducido durante el procesamiento y se debe lograr que lleguen a la venta libre de patgenos para garantizar la seguridad
alimentaria (Centro para el Control de Enfermedades y Prevencin, www.cdc.gov/drugresistance/actionplan/aractionplan.pdf).
Resistencia a los antibiticos
La figura 1 muestra los porcentajes de los aislamientos resistentes frente a los antibiticos ensayados. Los antibiticos frente a los cuales se
present el mayor nmero de aislamientos resistentes fueron cefalotina (41.0%), amoxicilina/clavulnico (38.0%), cefoxitn (36.0%), y ampicilina
(26.0%), todos ellos pertenecientes al grupo de
antibiticos b-lactmicos. Duffy y cols. (1999),
analizaron productos crnicos y pollo en Irlanda
y encontraron un 8.4% de aislamientos de Salmonella spp. resistentes a cefalotina; por otra parte,
White y cols. (2001) informaron un 10.0 % de
resistencia a cefalotina en aislados de Salmonella en carne molida de pollo a la venta en supermercados de la ciudad de Washington, DC. En el
mismo contexto, Berrang y col. (2006) reportaron
un 22.5% de aislamientos resistentes a ampicilina,
18.75% a cefalotina y 15.0% a cefoxitn, en 80
aislamientos de Salmonella a partir de carne de
pollo a la venta en Georgia. En Estados Unidos,
los antibiticos ampicilina, amoxicilina y algunas
cefalosporinas son utilizados para el tratamiento y

Salmonella en vsceras de pollo. Resistencia a antibiticos

Figura 1. Porcentaje de aislamientos de Salmonella resistentes


y sensibles frente a los antibiticos ensayados.

prevencin de enfermedades infecciosas en pollos


de engorda (Schmidt, 2002).
En nuestro estudio, el 15.0% de los aislamientos
fueron resistentes a estreptomicina, y 12.0 % a tetraciclina. Ontiveros Corpus y col. (2004), estudiaron la resistencia a los antibiticos en 50 aislamientos de Salmonella enteritidis de origen aviar,
provenientes de 8 estados de la Repblica Mexicana y encontraron que el 100.0% presentaron
resistencia a amikacina, gentamicina, netilmicina
y nitrofurantona, 30.0% presentaron resistencia a
ceftriaxona y no se observ resistencia a pefloxacina, ampicilina y cefalotina. En el 2001, Cruchaga y col. encontraron un 42.0 % de resistencia a
estreptomicina y 43.0% de resistencia a tetracicli-

na en 420 aislamientos de Salmonella cultivados


a partir de alimentos de Espaa.. Es importante
mencionar que la estreptomicina es utilizada para
prevenir y tratar enfermedades durante la cra del
pollo (Schmidt, 2002). La resistencia a tetraciclina
ha sido atribuida a su uso extendido y prolongado en la industria avcola, como agente profilctico, teraputico y como promotor de crecimiento
(Schmidt, 2002; Miles y col., 2006).
De particular importancia es el bajo porcentaje de
aislamientos resistentes a ciprofloxacina (2.0%)
y ceftriaxona (0.0%). La ciprofloxacina y otras
fluoroquinolonas son los antibiticos de primera
lnea para el tratamiento de las infecciones causadas por Salmonella no Typhi en pacientes adultos,

enero-abril

O. Cmacho Rbago y col.

mientras que para el tratamiento de la salmonelosis en nios, se recomienda el antibitico ceftriaxona (Weill y cols., 2006). El bajo nmero de
aislamientos resistentes a ciprofloxacina puede
estar relacionado al poco uso de estos antibiticos
durante la cra de pollos en nuestra ciudad, lo que
no coincide con Smith y col. (1999), quienes afirman un uso descontrolado de estos antibiticos en
pollos de engorda en Mxico. La tabla I muestra
algunos resultados de estudios de la resistencia
a fluoroquinolonas en Salmonella no Typhi. En
concordancia con nuestros resultados, la resistencia a cefalosporinas de tercera generacin (ceftriaxona), en aislamientos de Salmonella, ha sido
reportada con baja prevalencia (Fey y col., 2000).
Las diferencias observadas entre los resultados
del presente trabajo con los reportados por otros
investigadores se debe a que la resistencia a los
antimicrobianos es un fenmeno variable en espacio y tiempo, y depende, de manera importante,

del uso de los antibiticos (Yoko-Furuya y Lowy,


2006).
Fenotipos de resistencia
La figura 2 muestra los fenotipos de resistencia
ms comunes encontrados en el presente estudio.
Estos incluyen los 4 antibiticos frente a los cuales se present el mayor nmero de aislamientos
resistentes (cefalotina, amoxicilina/cido clavulnico, cefoxitn y ampicilina). Ninguno de los
fenotipos coincidi con el de Salmonella Typhimurium DT 104. El 29% de los aislamientos
(44/152) fueron sensibles a todos los antibiticos
ensayados, el 71.0% (108/152) present resistencia al menos a un antibitico y el 17.1% (26/152)
mostr multirresistencia a 4 o ms antibiticos.
Estos resultados son semejantes a los obtenidos
por Berrang y col. (2006), quienes encontraron un
16.0% de aislamientos resistentes a 5 o ms antibiticos, en carne de pollo. La resistencia mltiple

Tabla 1. Estudios de resistencia a fluoroquinolonas de Salmonella no Typhi..


Quinolona
ensayada

Aislamientos
resistentes
(%)

Nmero de
aislamientos
ensayados

Pas, ciudad
o regin

Ao

Origen de los
aislamientos

Referencia

Ciprofloxacina

18.3

68

Irlanda

1996

Carne y pollo

Duffy y cols.
1999

Ofloxacina

3.6

471

Francia

1997

Animales

Breuil y cols.
2000

Ciprofloxacina

0.0

20

Washington

1998

Pollo

White y cols.
2001

Ciprofloxacina

5.5

238

Espaa

1998

Animales

Cruchaga y
cols. 2001

8 BIO tecnia

Salmonella en vsceras de pollo. Resistencia a antibiticos

Figura 2. Fenotipos de resistencia ms comunes en los aislamientos


de Salmonella spp.

Am=Ampicilina, AmC= Amoxicilina/cido clavulnico, Cf=Cefalotina,


Fox=Cefoxitn, S=Estreptomicina, Te=Tetraciclina,

puede ser debida a la presencia de plsmidos, disminucin del ingreso de antibiticos por cambios
en la expresin de porinas y expresin de bombas
de expulsin (Zaheraei Salehi y col., 2005).

Conclusiones

En el presente estudio se detect la presencia de


Salmonella en el 100% de las muestras de vsceras
de pollo estudiadas, lo que representa un riesgo
de transmisin de salmonelosis, ya sea de manera
directa por la ingestin del alimento insuficiente-

mente cocinado o por contaminacin cruzada con


otros alimentos.
La resistencia a los antibiticos en los aislamientos de Salmonella fue un hallazgo comn, ya que
el 71.0% presentaron resistencia al menos un antibitico y el 17.1% presentaron resistencia a 4 o
ms antibiticos. La presencia de Salmonella spp.
resistente o no a los antibiticos en alimentos,
debe ser considerada como un problema por los
servicios de salud, mdicos, microbilogos, la industria alimentaria y los consumidores.

enero-abril

O. Cmacho Rbago y col.

Agradecimientos

Agradecemos al Dr. Mario Onofre Cortez Rocha,


por sus sugerencias y comentarios en la revisin
del manuscrito.

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