Мальки древних миног не были похожи на ланцетника

Рис. 1. Древняя минога Priscomyzon riniensis (фаменский век позднего девона, 372–359 млн лет назад, Южная Африка). a, b — взрослая особь, c–p — семь молодых экземпляров в порядке убывания возраста. Для каждого экземпляра приведена фотография и прорисовка. В центре (q) — реконструкция внешнего облика взрослой миноги (образец a, b), молодой особи (c, d) и недавно вылупившегося малька с остатками желточного мешка (o, p). Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

Пескоройки — личинки миног, по своему строению и образу жизни напоминающие ланцетника, — традиционно считались очень архаичными существами, проливающими свет на то, каким мог быть общий предок позвоночных. Однако новые данные по развитию древних (палеозойских) миног поставили эти взгляды под сомнение. Палеонтологи из США, Канады и Южной Африки описали разновозрастных мальков четырех видов миног, живших в девонском и каменноугольном периодах. Как выяснилось, ни у одного из этих видов не было ланцетникоподобной личинки-фильтратора. Из яиц сразу вылуплялись мальки с крупными глазами, ротовой воронкой и другими признаками, характерными для взрослых хищных миног, а не фильтраторов-пескороек. По-видимому, стадия пескоройки появилась в эволюции миног довольно поздно, может быть, в связи с адаптацией к жизни в пресных водах (древние миноги размножались в море). Следовательно, «примитивная» морфология пескоройки на самом деле вторична, а ее сходство с ланцетником — результат конвергенции или эволюционной реверсии (возврата к предковому состоянию). В таком случае реконструировать на ее основе общего предка позвоночных не более оправданно, чем судить о предках насекомых по строению гусеницы.

Личинки миног — пескоройки — издавна привлекают к себе внимание специалистов по сравнительной анатомии. Пескоройки похожи на ланцетников и по образу жизни (те и другие — зарывающиеся в грунт фильтраторы, процеживающие воду через жаберные щели), и по строению (рис. 2). Есть мнение, что у пескоройки даже больше прав на звание «живой упрощенной схемы хордового животного», чем у ланцетника (см.: Геном ланцетника помог раскрыть секрет эволюционного успеха позвоночных, «Элементы», 23.06.2008). Была даже версия, что ланцетники — это неотенические личинки миног. Именно на это намекает зоолог Уолтер Гарстанг (Walter Garstang) в своем стихотворении «Аксолотль и пескоройка» (полный текст можно найти здесь), строчки из которого цитирует Ричард Докинз в книге «Рассказ предка»:

Смысл этого четверостишия в том, что, будь пескоройка взрослым животным, а не чьей-то личинкой, то скорее ее, а не ланцетника, считали бы наилучшей отправной точкой для размышлений о том, что представлял из себя общий предок хордовых.

Рис. 2. Молодой ланцетник Branchiostoma floridae и личинка-пескоройка миноги Lampetra japonica. Стрелками показаны фоторецептор («фронтальный глаз») ланцетника и один из парных глазков пескоройки. Длина обоих животных — около 5 мм. Изображение из статьи L. Z. Holland et al., 2004. The chordate amphioxus: an emerging model organism for developmental biology

Однако в последние годы «претензии пескоройки на предковость» («the ammocoete’s claims to ancestry») стали энергично оспариваться. Во-первых, у миног есть сестринская группа — миксины, у которых нет ничего похожего на ланцетникоподобную личинку-фильтратора. Раньше многие зоологи предполагали, что миноги ближе к нам (челюстноротым), чем миксины, но молекулярная филогенетика доказала, что миноги и миксины — сестринские группы, родственные нам в одинаковой степени. Во-вторых, ископаемые формы, предположительно трактуемые как базальные (стволовые) позвоночные (например, Haikouichthys и Metaspriggina, рис. 3), не слишком похожи на пескороек. То же самое можно сказать о еще более загадочных формах, робко претендующих на роль стволовых позвоночных, хордовых или вторичноротых, таких как юннанозои (см.: P.-Y. Cong et al., 2015. New data on the palaeobiology of the enigmatic yunnanozoans from the Chengjiang Biota, Lower Cambrian, China) или пикайя (см.: Пикайя — самое примитивное хордовое?, «Элементы», 16.03.2012).

Рис. 3. Реконструкция метасприггины (Metaspriggina walcotti) — базального позвоночного из кембрия Северной Америки. Метасприггина отличается от пескоройки многими признаками, включая крупные глаза (Ey) и жаберные дуги, состоящие из двух элементов: вентрального (Brv) и дорзального (Brd). Такое расчленение жаберных дуг характерно для более продвинутых позвоночных, у которых одна из передних пар жаберных дуг в итоге превратилась в челюсти. Рисунки из статьи S. Conway Morris, J.-B. Caron, 2014. A primitive fish from the Cambrian of North America

Новая статья палеонтологов из США, Канады и Южной Африки, опубликованная в журнале Nature, дает еще один повод для сомнений в древности и примитивности пескороек. Самой древней миногой, для которой доказано существование личинки-пескоройки, был (и пока остается) Mesomyzon mengae из раннемеловых (около 125 млн лет) озёрных отложений Китая (M. Chang et al., 2014. Discovery of fossil lamprey larva from the Lower Cretaceous reveals its three-phased life cycle). О развитии более древних миног до сих пор ничего не было известно. Именно этот пробел и заполняет обсуждаемая статья. В ней впервые описаны юные особи четырех видов палеозойских (девонских и каменноугольных) миног.

Самый представительный материал авторам удалось собрать по позднедевонскому (372–359 млн лет назад, фаменский ярус) виду Priscomyzon riniensis из Южной Африки (рис. 1). Для этой миноги они описали полный возрастной ряд, включающий восемь экземпляров разного возраста: от только что вылупившегося малька длиной 14 мм с остатками желточного мешка (рис. 1, o, p) до взрослой миноги (рис. 1, a, b). Юные особи имеют крупные глаза, укороченный жаберный аппарат c хрящевым скелетом (branchial basket) характерного миножьего строения (в его задней части левые и правые элементы сливаются) и круглую ротовую воронку, несущую 14 лопастей с зубчиками, расположенными кольцом вокруг рта. Все эти признаки характерны для взрослых миног, но не для пескороек. У пескороек глаза развиты слабо, жаберный аппарат удлиненный, его левые и правые элементы располагаются параллельно друг другу и не сливаются. Кроме того, верхняя губа у пескороек образует нечто вроде нависающего капюшона, а ротовая воронка отсутствует.

По всем перечисленным признакам юные экземпляры девонской миноги, включая и малыша с остатками желточного мешка, — не пескоройки. Но они и не просто маленькие копии взрослых миног, а личинки, хотя и больше похожие на взрослую стадию, чем пескоройка. По мере роста у них меняется морфология: растут относительные размеры ротовой воронки и жаберного аппарата, укорачивается передняя часть головы, несущая ротовую воронку; расположение жаберных дуг становится более радиальным.

Ученым удалось разыскать в музейных коллекциях ювенильные стадии еще трех древних миног. Два малька миноги Pipiscius zangerli происходят из московского яруса среднего карбона (315–307 млн лет назад) Иллинойса. Как и в предыдущем случае, мальки не похожи на пескороек. У них крупные глаза, ротовая воронка с множеством зубчиков и относительно небольшой жаберный аппарат (рис. 4). Из тех же отложений происходит единственный ювенильный экземпляр миноги Mayomyzon pieckoensis — поздняя личинка. По своему строению и стадии развития она похожа на экземпляр Priscomyzon riniensis, показанный на рис. 1, g, h. Поздняя личинка описана также для вида Hardistiella montanensis из башкирского яруса среднего карбона (323–315 млн лет назад) Монтаны. Она тоже не похожа на пескоройку, а похожа на личинок других палеозойских видов.

Рис. 4. Два малька миноги Pipiscius zangerli из карбона Иллинойса. Внизу показан ротовой аппарат взрослой особи (справа — сам аппарат, слева — его отпечаток). Длина масштабных отрезков — 2 мм. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

На основе изученного материала авторы делают вывод, что в развитии всех четырех палеозойских миног почти наверняка не было стадии пескоройки. Правда, современные миноги в момент выхода из яйца имеют чуть меньшие размеры (около 10 мм), чем описанные в статье ископаемые мальки. Может быть, у палеозойских форм всё-таки была стадия пескоройки, которая заканчивалась очень рано? По мнению авторов, это крайне маловероятно. Действительно, зачем нужна личинка-фильтратор, заканчивающая свое существование (претерпевающая метаморфоз) при длине тела менее 14 мм, когда еще даже не израсходован запас желтка? Тут нужно еще учитывать, что современные миноги проводят в стадии пескоройки большую часть жизни (от 2 до 7 лет), дорастая до 150–250 мм, и только после этого претерпевают метаморфоз и превращаются во взрослую миногу.

Отсутствие стадии пескоройки у четырех базальных миног говорит о том, что ее, скорее всего, не было ни у последнего общего предка миног, ни у последнего общего предка круглоротых (узел Cyclostomi (crown group) на рис. 5). Древние миноги вылуплялись из яйца сразу зубастыми хищниками. А фильтрующая личинка — позднее приобретение. Возможно, оно было как-то связано с адаптацией к пресным водам. Ведь современные миноги размножаются в пресных водоемах, так что пескоройки — чисто пресноводные животные. А древние миноги размножались в море.

Рис. 5. Эволюционное дерево круглоротых, показывающее, что личинки-фильтраторы у миног появились поздно. Синими квадратиками обозначены ветви, для которых характерна личинка-пескоройка, красными — те, у кого такой личинки нет, черные квадраты означают отсутствие данных. Такой же цветовой код использован для узлов дерева (красные и синие кружочки), что соответствует реконструированному предковому состоянию, и для силуэтов личинок миног (синие — пескоройки, красные — не пескоройки). Для Pipiscius и Priscomyzon отмечено также наличие у личинок ротового аппарата с радиально расположенными лепестковидными лопастями и зубчиками. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

В результате интерпретация жизненного цикла миног как бы вывернулась наизнанку. Раньше думали, что у миног очень древняя личинка, сохранившая архаичную морфологию древних позвоночных, а взрослая хищная стадия — относительно поздняя надстройка. Теперь получается, что взрослая стадия сохранилась с палеозойских времен и напоминает о вымерших морских предках, а пресноводная личинка-фильтратор — эволюционное новшество, возникшее лишь в мезозое или в конце палеозоя. Возможно, это новшество каким-то образом защитило миног от окончательного вымирания, ведь все морские линии, не обладавшие пресноводной личинкой-фильтратором, вымерли.

Если всё это верно, то сходство пескоройки с ланцетником — результат конвергенции или эволюционной реверсии, то есть возврата в состояние, напоминающее (по некоторым признакам) очень далеких предков. Такие обманчиво примитивные личинки могут получиться, если какие-то эмбриональные признаки станут надолго сохраняться после выхода из яйца. Нечто подобное произошло у некоторых насекомых с полным превращением (Holometabola), у которых появилась личинка, напоминающая по отдельным признакам кембрийских лобопод или ксенузий, предков членистоногих. На этом сходстве была основана первоапрельская новость, в которой тихоходки объявлялись неотеническими личинками мух (Тихоходки оказались неотеническими личинками мух, «Элементы», 01.04.2020). Продолжая аналогию, можно сказать, что судить по пескоройке о происхождении позвоночных — не лучше, чем по гусенице реконструировать происхождение насекомых.

Впрочем, нужно признать, что в случае пескоройки реверсия зашла удивительно далеко. Например, у пескоройки, как и у примитивных беспозвоночных хордовых, есть эндостиль — орган на нижней стороне глотки, выделяющий слизь и служащий для сбора пищи. По совместительству эндостиль пескоройки производит тиреоидные гормоны, контролирующие метаморфоз. Именно на это совместительство намекает вторая строчка приведенного выше четверостишия Уолтера Гарстанга. И оно не случайно, ведь эндостиль низших хордовых гомологичен щитовидной железе позвоночных. У миног эндостиль реально превращается в щитовидную железу в ходе метаморфоза. По мнению авторов, могла быть даже какая-то связь между появлением у миног личинки, отчасти сохраняющей «эмбриональную» морфологию, и дефицитом йода в пресных водоемах, в которых миноги теперь размножаются.

Как же выглядел предок позвоночных, если он не был похож на пескоройку? Судя по получившемуся у авторов эволюционному дереву (рис. 6), какое-то представление о последнем общем предке кроновых позвоночных (Vertebrata crown group) могут дать палеозойские панцирные бесчелюстные — неторопливые бентосные детритофаги. Таких форм было много среди базальных представителей обеих ветвей кроновых позвоночных — круглоротых (Cyclostomi total group на рис. 6) и челюстноротых (Gnathostomata total group). Если это предположение верно, то хищничество развилось потом независимо у круглоротых (миног и миксин) и челюстноротых. Что касается предка всех «позвоночных в широком смысле» (Vertebrata total group), то приведенное дерево предлагает обратить внимание на такие ископаемые формы, как метасприггина (рис. 3), хайкоуихтис и хайкоуэлла.

Рис. 6. Эволюционное дерево позвоночных. Черные линии — внешние группы (полухордовые и беспозвоночные хордовые), зеленые — стволовые позвоночные (то есть отделившиеся до начала разделения групп, доживших до современности), сиреневые и фиолетовые — стволовые круглоротые, красные — миксины, оранжевые — миноги, голубые — челюстноротые. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

P.S. Эволюционное дерево, показанное на рис. 6, заслуживает дополнительного комментария. Представленная филогения базальных хордовых и позвоночных правдоподобна и неплохо обоснована формальными методами филогенетического анализа. Но она, конечно, не является истиной в последней инстанции. Интерпретации многих ключевых ископаемых остаются спорными. Дерево показывает пикайю как сестринскую группу по отношению ко всем остальным хордовым. Эта версия уже знакома постоянным читателям «Элементов» (см.: Пикайя — самое примитивное хордовое?, «Элементы», 16.03.2012). Хайкоуэлла показана как базальное позвоночное, что очень спорно (см.: P.-Y. Cong et al., 2015. New data on the palaeobiology of the enigmatic yunnanozoans from the Chengjiang Biota, Lower Cambrian, China). Метасприггина (рис. 3) выступает в роли сестринской группы по отношению к кроновым позвоночным, что тоже принимается не всеми специалистами. Нуждается в пояснении и структура ветви «челюстноротых в широком смысле» (Gnathostomata total group). К этой ветви на рис. 6 отнесено множество форм, у которых никаких челюстей на самом деле не было. Только четыре самые нижние веточки являются челюстноротыми в анатомическом смысле: это плакодермы (Antiarcha и Arthrodira) и «кроновые челюстноротые», включающие хрящевых рыб (Chondrichthyes) и костных рыб (Osteichthyes). Все остальные «челюстноротые в широком смысле» (от гетеростраков до остеостраков включительно) морфологически были бесчелюстными, то есть не имели челюстей. Их положение на дереве говорит лишь о том, что их родство с кроновыми челюстноротыми ближе, чем с круглоротыми.

Источник: Tetsuto Miyashita, Robert W. Gess, Kristen Tietjen & Michael I. Coates. Non-ammocoete larvae of Palaeozoic stem lampreys // Nature. 2021. DOI: 10.1038/s41586-021-03305-9.

См. также:
1) Геном ланцетника помог раскрыть секрет эволюционного успеха позвоночных, «Элементы», 23.06.2008.
2) Пикайя — самое примитивное хордовое?, «Элементы», 16.03.2012.
3) Геномы полухордовых проливают свет на эволюцию вторичноротых, «Элементы», 24.11.2015.
4) В. В. Малахов, О. В. Ежова, 2016. Как возникли жаберные щели?
5) Загадочный ископаемый «монстр Талли» оказался родственником миног, «Элементы», 22.03.2016

Александр Марков