Insetos

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP
CÂMPUS DE JABOTICABAL
ASPECTOS ECOLÓGICOS DE INSETOS PREDADORES E

FITÓFAGOS ASSOCIADOS À NOGUEIRA-MACADÂMIA EM
JABOTICABAL, SÃO PAULO
Sidnéia Terezinha Soares de Matos

Bióloga
2017
UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP
CÂMPUS DE JABOTICABAL
ASPECTOS ECOLÓGICOS DE INSETOS PREDADORES E

FITÓFAGOS ASSOCIADOS À NOGUEIRA-MACADÂMIA EM
JABOTICABAL, SÃO PAULO
Sidnéia Terezinha Soares de Matos

Orientador: Prof. Dr. Francisco Jorge Cividanes
Coorientadora: Dra. Terezinha Monteiro dos Santos Cividanes
Dissertação apresentada à Faculdade de

Ciências Agrárias e Veterinárias – UNESP,
Câmpus de Jaboticabal, como parte das
exigências para a obtenção do título de
Mestre em Agronomia (Entomologia
Agrícola).
2017
Matos, Sidnéia Terezinha Soares de
M433a Aspectos ecológicos de insetos predadores e fitófagos
associados à nogueira-macadâmia em Jaboticabal, São Paulo /
Sidnéia Terezinha Soares de Matos. – – Jaboticabal, 2017
iv, 57 p. : il. ; 29 cm
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista,

Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, 2017
Orientador: Francisco Jorge Cividanes
Coorientadora: Terezinha Monteiro dos Santos Cividanes
Banca examinadora: Eduardo Suguino, Daniel Junior de Andrade
Bibliografia
1. Diversidade. 2. Flutuação populacional. 3. Inimigos naturais. 4.

Pragas. 5. Macadamia integrifolia. I. Título. II. Jaboticabal-Faculdade
de Ciências Agrárias e Veterinárias.
CDU 595.7:633.878
Ficha catalográfica elaborada pela Seção Técnica de Aquisição e Tratamento da Informação –

Diretoria Técnica de Biblioteca e Documentação - UNESP, Câmpus de Jaboticabal.
DADOS CURRICULARES DA AUTORA
SIDNÉIA TEREZINHA SOARES DE MATOS - Filha de Geraldo Soares de

Oliveira e Maria do Rosário de Matos Soares, natural de Chapada do Norte, MG,
nascida no dia 01 de outubro de 1987. Formada em Engenharia Ambiental pelo
Centro Universitário da Fundação Educacional de Barretos, SP, no ano de 2013 e
Ciências Biológicas pela Faculdade de Educação São Luís, Jaboticabal, SP, no ano
de 2008. Foi Bolsista da FAPESP, modalidade Iniciação Científica no período de
janeiro a dezembro de 2011, e Treinamento Técnico III no período de novembro de
2012 a agosto de 2014. Em março de 2015, iniciou o mestrado pelo Programa de
Pós-Graduação em Agronomia (Entomologia Agrícola) pela Faculdade de Ciências
Agrárias e Veterinárias (FCAV), Campus de Jaboticabal, SP, Universidade Estadual
Paulista “Júlio de Mesquita Filho”. Foi bolsista do Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e desenvolveu a dissertação na
linha de pesquisa em Ecologia de Insetos na cultura de nogueira-macadâmia, sob
orientação do Professor Dr. Francisco Jorge Cividanes e coorientação da Dra.
Terezinha Monteiro dos Santos Cividanes, cujos resultados estão descritos nessa
dissertação.
E-mail: [email protected]
O Grande Homem
“Mantém o seu modo de pensar independentemente da opinião pública.

É tranquilo, calmo, paciente, não grita nem desespera.
Pensa com clareza, fala com inteligência, vive com simplicidade.
É do futuro, e não do passado.
Sempre tem tempo.
Não despreza nenhum ser humano.
Causa a impressão dos vastos silêncios da natureza: o céu.
Não é vaidoso.
Como não anda à cata de aplausos, jamais se ofende.
Possui sempre mais do que julga merecer.
Está sempre disposto a aprender, mesmo das crianças.
O que você possui: dinheiro, ou posição social, nada significa para ele.
Só lhe importa o que você é.
Despreza a opinião própria, tão depressa verifica o seu erro.
Tem mente de homem e coração de menino.
Conhece-se a si mesmo, tal qual é, e conhece a Deus.”
Autor desconhecido
DEDICO
Aos meus pais, Geraldo Soares de Oliveira e Maria

do Rosário de Matos Soares, aos meus irmãos
Sinésia Soares de Matos, Sirlene Soares de Matos e
Sidney Soares de Matos e aos meus cunhados
Anarlete Ursulino Alves, Anderson Barbosa e Danilo
Dominguez, pelo amor, incentivo, apoio e
compreensão.
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente à Deus pelo amor eterno e incondicional.
Ao meu orientador Prof. Dr. Francisco Jorge Cividanes por sua orientação,
ajuda, compreensão e conhecimentos fornecidos durante esta caminhada.
À minha coorientadora Dra. Terezinha Monteiro dos Santos Cividanes por

toda ajuda, conhecimentos fornecidos, pelas palavras de incentivo, conselhos e
amizade.
À Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal,

Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” pela oportunidade
concedida e apoio fornecido durante o curso de mestrado.
Ao Departamento de Fitossanidade da FCAV/UNESP por toda a infraestrutura

fornecida.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Agronomia

(Entomologia Agrícola), pelos conhecimentos repassados durante as disciplinas
ministradas.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq),

pela concessão da bolsa de estudos;
Aos funcionários e amigos do Departamento de Fitossanidade Lígia Dias

Tostes Fiorezzi, Celso de Deus Santana de Oliveira, José Altamiro de Souza, José
Luiz Dacal Seguim e Ângela Maria Vitale Pelegrini, pela atenção e auxílio prestado;
Aos integrantes do Laboratório de Ecologia de Insetos (LECOL): Ezequias

Teófilo Correia, Alessandra Karina Otuka, Danilo Henrique da Matta, Mariana Nardini
Batista e Karen Pereira da Silva, pela amizade e pelos bons momentos de
descontração.
À Laís da Conceição dos Santos por sua amizade, carinho, conselhos, por
toda ajuda na execução dos experimentos e por trazer tantos momentos de alegria e
risos.
Ao Alex Antônio Ribeiro pela amizade e auxílio nas avaliações realizadas

durante esse estudo.
Às minhas amigas Michele Aparecida Di Giorgi da Matta e Crislany de Lima

Barbosa Andrade, pela amizade, ajuda e incentivo.
A todos que direta ou indiretamente contribuíram para a execução deste

trabalho.
Muito Obrigada!
i
SUMÁRIO
Página
RESUMO.................................................................................................................. iii
ABSTRACT............................................................................................................... iv
CAPÍTULO 1 – Considerações gerais....................................................................... 5
1. Introdução ......................................................................................................... 5
2. Revisão de literatura.......................................................................................... 7
2.1 Nogueira-macadâmia.................................................................................. 7
2.2 Insetos-praga da nogueira-macadâmia....................................................... 9
2.3 Inimigos associados á nogueira-macadâmia.............................................. 10
2.4 Importância de levantamentos populacionais de insetos........................... 10
3. Referências....................................................................................................... 11
CAPÍTULO 2 – Diversidade de insetos fitófagos associados à cultura de nogueira-

macadâmia em Jaboticabal, São Paulo. ........................................ 16
1. Introdução.......................................................................................................... 17
2. Material e métodos............................................................................................ 19
3. Resultados e discussão..................................................................................... 20
4. Conclusões........................................................................................................ 29
5. Agradecimentos................................................................................................. 29
6. Referências....................................................................................................... 30
CAPÍTULO 3 – Análise faunística e flutuação populacional de insetos predadores

em nogueira-macadâmia em Jaboticabal, São Paulo..................... 34
1. Introdução.......................................................................................................... 35
ii
2. Material e métodos............................................................................................ 37
3. Resultados e discussão..................................................................................... 39
4. Conclusões........................................................................................................ 50
5. Agradecimentos................................................................................................. 50
6. Referências....................................................................................................... 51
iii
ASPECTOS ECOLÓGICOS DE INSETOS PREDADORES E FITÓFAGOS

ASSOCIADOS À NOGUEIRA-MACADÂMIA EM JABOTICABAL, SÃO PAULO
RESUMO – A nogueira-macadâmia (Macadamia integrifolia Maiden e Betche),

originária da Austrália, encontra-se em expansão no Brasil. Por ser uma cultura
recentemente introduzida no País, a maioria das informações e as tecnologias
recomendadas para sua produção foram adaptadas de pesquisas efetuadas para as
condições edafoclimáticas dos Estados Unidos e da Austrália. Esse fato ressalta a
necessidade de se desenvolver estudos sobre a fauna entomológica, visando ao
manejo integrado de pragas dessa nogueira. No presente estudo, foi realizado
levantamento populacional de insetos em nogueira-macadâmia em Jaboticabal, São
Paulo. O objetivo foi identificar as principais espécies de insetos fitófagos e
predadores e determinar as espécies predominantes por meio de estudos de
flutuação populacional desses organismos em relação aos estádios fenológicos da
cultura. O total de 540 exemplares de insetos predadores foram coletados
pertencentes a 8 ordens, 13 famílias e 37 espécies; os insetos fitófagos totalizaram
7588 exemplares de 5 ordens, 35 famílias e 83 espécies. Os predadores
Chrysoperla externa (Hagen) (Neuropetra: Chrysopidae), Harmonia axyridis (Pallas)
(Coleoptera: Coccinellidae), Allograpta hastata Fluke (Diptera: Syrphidae) e Nusalala
sp. (Neuroptera: Hemerobiidae) e os fitófagos Toxoptera aurantii (Fonscolombe)
Hemiptera: Aphididae), Frankliniella gardeniae Moulton (Tysanoptera: Thripidae),
Haplothrips gowdeyi (Franklin) (Tysanoptera: Phlaeothripidae), Mormidea sp.,
Piezodorus sp. (Hemiptera: Pentatomidae), Zicca sp. (Hemiptera: Coreidae),
Stenocoris sp. (Hemiptera: Alydidae), Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera:
Chrysomelidae), Charidotis marginella (Fabricius) (Coleoptera: Chrysomelidae),
Ophiderma sp. (Hemiptera: Membracidae), Epitragus sp.3 (Coleoptera
Tenebrionidae) e Ptilodactyla sp.2 (Coleoptera: Ptilodactylidae) classificaram-se
como predominantes. Os maiores índices de diversidade e picos populacionais das
espécies predominantes ocorreram no estádio de floração.
Palavras chave: diversidade, flutuação populacional, inimigos naturais, pragas,

Macadamia integrifolia
iv
ECOLOGICAL ASPECTS OF PREDATORS AND PHYTOPHAGOUS INSECTS

ASSOCIATED TO NOGUEIRA-MACADAMIA IN JABOTICABAL, SÃO PAULO
ABSTRACT – The macadamia nut (Macadamia integrifolia Maiden e Betche) is

native from Australia and is in expansion in Brazil. It was recently introduced in the
country, therefore, most of the knowledges and technologies recommended for
production were adapted from researches conducted for soil and climatic conditions
in United States and Australia. This fact highlights the importance of studies about
the entomological fauna, aiming at the integrated pest management of this walnut. In
this study was conducted a population survey of insects in macadamia nut in
Jaboticabal, São Paulo. The objective was to identify the main species of
phytophagous insects and predators and to determine the predominant species
through the study of its population dynamics in relation to the phenological stages of
the crop. A total of 540 predatory insects specimens belonging to eigth orders, 13
families and summing up 37 species were collected. A total of 7588 specimens of
phytophagous insects from five orders, 35 families and and summing up 83 species
were captured. The insect predators Chrysoperla externa (Hagen) (Neuropetra:
Chrysopidae), Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae), Allograpta
hastata Fluke (Diptera: Syrphidae) e Nusalala sp. (Neuroptera: Hemerobiidae) and
the insect phytophagous Toxoptera aurantii (Fonscolombe) Hemiptera: Aphididae),
Frankliniella gardeniae Moulton (Tysanoptera: Thripidae), Haplothrips gowdeyi
(Franklin) (Tysanoptera: Phlaeothripidae), Mormidea sp., Piezodorus sp. (Hemiptera:
Pentatomidae), Zicca sp. (Hemiptera: Coreidae), Stenocoris sp. (Hemiptera:
Alydidae), Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera: Chrysomelidae), Charidotis
marginella (Fabricius) (Coleoptera: Chrysomelidae), Ophiderma sp. (Hemiptera:
Membracidae), Epitragus sp.3 (Coleoptera Tenebrionidae) e Ptilodactyla sp.2
(Coleoptera: Ptilodactylidae) were classified as predominant. The highest species
diversity and population peak of predominant species occurred during the flowering
stage.
Key words: diversity, population fluctuation, natural enemies, pests, Macadamia

integrifolia
5
CAPÍTULO 1 - Considerações Gerais
1. INTRODUÇÃO
A nogueira-macadâmia, Macadamia integrifolia Maiden e Betche, é uma

planta da família Proteaceae cultivada comercialmente em várias regiões do Mundo.
Atualmente essa cultura tem se destacado por suas propriedades alimentares
consideradas benéficas à saúde humana (PIMENTEL, 2007; FREITAS; NAVES,
2010; PIZA; MORIYA, 2014).
O consumo dessa amêndoa tem sido cada vez mais recomendado e
estimulado, devido à alta qualidade nutricional e presença de ácidos graxos com
atividade antioxidante, que retardam o envelhecimento e protegem o sistema
cardiovascular (BOROMPICHAICHARTKUL et al., 2009; MARO et al., 2012).
De sabor refinado, a macadâmia mostra-se bastante apreciada no setor
alimentício, podendo ser consumida crua, torrada ou em bombons finos (FRANÇA,
2007). As amêndoas quebradas durante o processamento são utilizadas para
extração de óleo utilizado na fabricação de cosméticos e pela indústria farmacêutica
(PIZA; MORIYA, 2014).
A cultura da macadâmia encontra-se em expansão no Brasil, ganhando cada
vez mais espaço na cadeia agrícola. Atualmente, é uma das culturas mais rentáveis,
e o Brasil apresenta-se entre os países com maior potencial para produção de
nogueira-macadâmia, pois possui condições edafoclimáticas favoráveis (BUENO,
2008; PERDONÁ, 2013).
No entanto, apesar do potencial da noz como fonte econômica aos
agricultores, ainda são poucos os estudos científicos relativos à essa nogueira no
País. A maioria das informações disponíveis foram adaptadas de pesquisas
realizadas na Austrália e Estados Unidos. As pesquisas desenvolvidas no Brasil
sobre essa cultura incluem estudos sobre o custo de produção, potencial desse
agronegócio, viabilidade econômica, caracterização fenológica, enxertia e nutrição
de mudas (MARROCOS et al., 2003; SQUINCA; CAMPOS; MARTINI, 2004;
POLTRONIERI; LOURENZANI; SILVA, 2005; SCHNEIDER et al., 2012).
6
Na Austrália, as pesquisas sobre manejo integrado de pragas da macadâmia

incluem estudos sobre os principais nsetos predadores, emprego de armadilhas
entomológicas no monitoramento de pragas e o uso criterioso de produtos
fitossanitários (HUWER; MADDOX, 2003). No Havaí, são realizados estudos de
campo sobre levantamento populacional de insetos e o controle biológico clássico
(KAWATE; TARUTANI, 2006).
Como o conhecimento da diversidade de insetos que ocorrem na cultura
constitui a base para o desenvolvimento de programas de manejo integrado de
pragas (GALLO et al., 2002; PERDONÁ et al., 2014), a ausência de informações
sobre os insetos associados à nogueira-macadâmia nas condições brasileiras
representa um dos principais entraves para aumentar a produção dessa cultura no
país.
Neste estudo efetuou-se uma amostragem de insetos em dois pomares de
nogueira-macadâmia em Jaboticabal, São Paulo. Os objetivos foram avaliar os
aspectos ecológicos relacionados à abundância, diversidade e variação numérica de
insetos em relação aos diferentes estádios fenológicos dessa nogueira.
7
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Nogueira-macadâmia
A nogueira-macadâmia é originária das províncias de Queensland e New

South Wales, na Austrália. Essa planta foi introduzida nos Estados Unidos em 1881,
que em poucos anos tornou-se um grande produtor da noz. Desta forma, embora de
origem australiana, o desenvolvimento tecnológico dessa cultura foi maior no Havaí,
local de origem das principais variedades e clones cultivados (FRANÇA, 2007; PIZA;
MORIYA, 2014; PERDONÁ; CRUZ; BERTANI, 2015).
De acordo com Sobierajski et al., (2006), a macadâmia caracteriza-se por
apresentar plantas perenes de porte médio à grande. Os frutos são globosos com
capa externa de coloração verde, chamado de pericarpo ou carpelo. Envolta por
uma casca de coloração creme encontra-se a amêndoa (PIZA, 2000; PIZA;
MORYIA, 2014).
Estudos realizados na Califórnia demonstraram que a macadâmia é altamente
nutritiva e possui elevados teores de óleo que contém ômega 7 e ácidos graxos que
ajudam a equilibrar os níveis de colesterol e a quebra de gorduras prejudiciais ao
organismo humano, reduzindo os riscos de doenças cardiovasculares. Possui
também fitoesteróis, que diminuem a taxa de açúcar no sangue e favorece a quebra
de gordura nos tecidos do fígado (FRASER, 1999; ALLEN, 2008; RIGUETI;
PEREIRA; MENDES, 2009).
Assim, com a maior divulgação de suas qualidades e do aumento da procura
por sua amêndoa e pelos seus derivados, diversos países começaram a cultivar a
macadâmia, entre os quais, destacam-se: África do Sul, Quênia, Guatemala, Brasil,
Malauí, Colômbia e China (NAGAO, 2011; PIZA; MORIYA, 2014).
No Brasil, as primeiras plantas de macadâmia foram introduzidas em 1935.
Na década de 1940, o Instituto Agronômico (IAC) iniciou o programa de
domesticação e melhoramento genético dessa nogueira. Entretanto, só a partir do
final da década de 1990 a cultura estabeleceu-se economicamente ao chamar a
atenção de investidores interessados em sua exportação, por se tratar de uma noz
de alto valor comercial. Atualmente, o país encontra-se entre os principais
8
produtores de nogueira-macadâmia do mundo, uma vez que essa frutífera é

considerada como alternativa de investimento ou fonte de diversificação de renda
em propriedades agrícolas (SOBERIAJSKI et al., 2006; PENONI, 2011; PIZA;
MORIYA, 2014).
O Brasil é o quinto país em número de árvores de macadâmia plantadas,
aproximadamente 1.040.000, e o sétimo em produção, com área de 6.500 ha. A
grande maioria das árvores no Brasil ainda são jovens e não atingiram sua plenitude
produtiva, fato que sinaliza um aumento de produção nos próximos anos (PIZA;
MORIYA, 2014; RODRIGUES et al., 2015)
O estado de São Paulo destaca-se como o maior produtor nacional de
nogueira-macadâmia, com 199 propriedades rurais investindo em seu cultivo. O
município de Dois Córregos é o maior produtor do estado, seguido por Bauru, Avaré
e São Sebastião da Grama (BARBOSA et al., 2003; PENONI, 2011).
A produção comercial de macadâmia inicia-se quatro anos após o plantio e
atinge sua maturidade produtiva aos 12 anos. Quanto a longevidade, nos Estados
Unidos existem pomares dessa frutífera com até 60 anos em plena produção
comercial (PIZA; MORYIA, 2014).
De acordo com Sobierajski et al. (2006) e Gaberlini (2009), a precipitação
pluvial adequada para o desenvolvimento da macadâmia está na faixa de 1250 a
3000 mm anuais. Contudo, a prática de irrigação, em locais secos, tem possibilitado
o desenvolviento de macadâmia em diversas regiões.
Estudos realizados por Schneider et al. (2012) demonstram que grande parte
do território brasileiro apresenta clima favorável para o cultivo da macâdamia.
Destacam ainda que os estados de São Paulo, Rio de Janeiro, Espírito Santo e Mato
Grosso do Sul, possuem clima ideal para o desenvolvimento dessa nogueira,
confirmando a possibilidade da cultura ocupar posição de destaque no país.
2.2 Insetos-praga da nogueira-macadâmia
Na Austrália, país de maior produção mundial de macadâmia, essa cultura

pode ser atacada por mais de 150 espécies de insetos-praga. Entre elas destacam-
se: Homoeosoma vagella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae), Amblypelta nitida Stal
9
(Hemiptera: Coreidae) e Cryptophlebia ombrodelta (Lower) (Lepidoptera: Tortricidae)

em frutos, e Eriococcus ironsidei Williams (Hemiptera: Eriococcidae) em brotações.
Estas espécies têm a capacidade de destruir grande parte da cultura durante as
infestações (KAWATE; TARUTANI, 2004).
No Havaí, estado norte-americano que se destaca na produção dessa noz, as
plantas de macadâmia são frequentemente sujeitas a ataques de insetos. Dentre os
quais, Hypothenemus obscurus (Fabricius) (Coleoptera: Scolytidae), C. ombrodelta,
Nezara viridula (Linnaeus) (Hemiptera: Pentatomidae), A. nitida, Bathycoelia rodhaini
(Schouteden) (Hemiptera: Pentatomidae), Selenothrips rubrocinctus (Giard).
(Thysanoptera: Thripidae) e Cryptophlebia leucotreta (Meyrick) (Lepidoptera:
Tortricidae) são citados como as pragas mais sérias que ocorrem na cultura
(JONES, 2002).
No Brasil, Lourenção e Sabino (1994) relataram a ocorrência de lagartas
Acraga moorei Dyar (Lepidoptera: Dalceridae) alimentando-se de folhas dessa
nogueira consorciada com cafeeiro, em Tietê, São Paulo. De acordo com Garbelini
(2009), diversas pragas atacam a nogueira-macadâmia no país durante vários
estágios da cultura, afetando a produtividade e a qualidade da produção.
Moriya et al. (2006) relataram a ocorrência de alguns insetos-praga em pomar
de macadâmia em Dois Córregos, São Paulo, entre os quais destacam-se:
Toxoptera citricida (Kirkaldy) (Hemiptera: Aphididae), Scirtothrips sp., Heliothrips
haemorrhoidalis (Bouché) e Selenothrips rubrocinctus (Giard) (Thysanoptera:
Thripidae), atacando as flores e as brotações, Leptoglossus sp. (Hemiptera:
Coreidae) e Ecdytolopha aurantiana (Lima) (Lepidoptera: Tortricidae) causando
danos em frutos.
Teixeira, Flechtmann e Tanabe (2009) relataram Hypothenemus obscurus
(Fabricius) (Coleoptera: Curculionidae) como coleobroca de frutos de macadâmia em
Itapira, São Paulo. Enquanto Santos-Cividanes et al. (2013) registraram a ocorrência
de Dorisiana viridis (Olivier) (Hemiptera: Cicadidae) em Jaboticabal, São Paulo.
10
2.3 Inimigos naturais associados à nogueira-macadâmia
Estudos sobre as populações de insetos predadores que habitam o

agroecossistema são considerados importantes para o estabelecimento de
estratégias de manejo integrado de pragas, pois a maioria dos insetos-praga são
controlados naturalmente por inimigos naturais (FREITAS, 2006; FORMENTINI,
2009; DUARTE; GALLI; PAZZINI, 2013).
Na Austrália, espécies das famílias Coccinellidae, Chrysopidae, Reduviidae e
Syrfidae são descritos como inimigos naturais associados à cultura de nogueira-
macadâmia (GALLAGHER et al., 2003; GOVENDER, 2015). Enquanto na Costa
Rica, Blanco-Metzler, Watt e Cosens (2007) registraram espécies do gênero Doru
(Dermaptera: Forficulidae) e Polybia (Hymenoptera: Vespidae) como importantes
predadoras de pragas nessa cultura.
Nos Estados Unidos, estudos sobre N. viridula demonstraram que insetos
predadores é a causa primária de mortalidade de ovos desse percevejo em pomar
de nogueira-macadâmia (JONES, 1995). Por outro lado, Jones (2002) destacou
Chrysopa sp. e Allograpta sp. como excelentes controladores de tripes e pulgões na
referida cultura. No Brasil, Paulino e Marchini (1998) registraram insetos das famílias
Coccinellidae, Syrphidae e Chrysopidae em nogueira-macadâmia em Campinas, SP.
2.4 Importância do levantamento populacional de insetos
O conhecimento acerca da diversidade de insetos que ocorrem associados às

culturas agrícolas é de fundamental importância para o desenvolvimento de estudos
ecológicos, e constitui a base para programas de manejo integrado de pragas, pois
possibilita a identificação de insetos-praga e inimigos naturais, e contribui para o
conhecimento das interações entre as espécies de insetos no agroecossistema
(SILVA; CARVALHO, 2000; GRUTZMACHER; LINK, 2000).
O levantamento populacional é o primeiro passo para se desenvolver um
programa de manejo integrado de pragas (GALLO et al., 2002; BARBOSA et al.,
2003). Calore (2011) e Calore et al. (2013) mencionaram que o os programas de
manejo depende grandemente de estudos de dinâmica populacional, para que se
11
possa conhecer as pragas e os agentes de controle biológico associados à cultura,

visto que os inimigos naturais estão entre os mais importantes fatores de
mortalidade a afetarem as populações de pragas nos agroecossistemas.
Segundo Didonet et al. (2003), o conhecimento das espécies fitófagas e seus
inimigos naturais, bem como da flutuação populacional correlacionada com o estádio
de desenvolvimento da cultura, são parâmetros de extrema importância para o
desenvolvimento de estratégias e táticas de controle de insetos-praga, sendo
portanto de grande contribuição para o desenvolvimento do setor agrícola.
Neste contexto, diversas pesquisas sobre a entomofauna associada a
ambientes agrícolas são realizadas mundialmente, visando fornecer informações
sobre a diversidade de insetos e relações ecológicas que poderão auxiliar no manejo
de pragas e na sustentabilidade do agroecossistema (SILVA; CARVALHO, 2000;
GRUTZMACHER; LINK, 2000).
Dada a importância crescente da nogueira macadâmia no Brasil, atenção
especial deve ser dirigida ao manejo de pragas. No entanto, informações sobre o
assunto são escassas nas condições brasileiras. Desta forma, estudos a respeito da
entomofauna visando identificar espécies pragas e seus agentes de controle natural,
são cruciais para o estabelecimento de medidas de manejo adequadas a serem
adotadas na cultura (FISCHER et al., 2014).
3. REFERÊNCIAS
ALLEN, L. H. Nuts for life raw vs roasted nut desk top study. Califórnia:
University of Califórnia, Autralian Macadamia Society, 2008. p. 22-24.
BARBOSA, W.; POMMER, C. V.; RIBEIRO, M. D.; VEIGA, R. F. de A.; COSTA, A. A.

Distribuição geográfica e diversidade varietal de frutíferas e nozes de clima
temperado no estado de São Paulo. Revista Brasileira de Fruticultura,
Jaboticabal, v. 25, n. 2, p. 341-344, 2003.
BLANCO-METZLER, H.; WATT, A. D.; COSENS, D. The effect of predators on the

abundance of the macadamia nutborer (Ecdytolopha torticornis). Agronomía
Costarricense, Turrialba, v. 31, n. 1, p. 33-39, 2007.
BOROMPICHAICHARTKUL, C.; LUENGSODE, K.; CHINPRAHAST, N.;

DEVAHASTIN, S. Improving quality of macadamia nut (Macadamia integrifolia)
through the use of hybrid drying process. Journal of Food Engineering, London, v.
93, n. 3, p. 348-353, 2009.
12
BUENO, S. C. S. Macadâmia: a noz da longevidade. Ilha Solteira: Departamento de

Fiotossanidade, Engenharia Rural e Solos, 2008. [Notícias]. Disponível em:
<http://www.agr.feis.unesp.br/defers/noticias/index.php?idnoticia=1201627526>.
Acesso em: 03 jan. 2017.
CALORE, R. A.; GALLI, J. C.; PAZINI, W. C.; DUARTE, R. T.; GALLI, J. A. Fatores
climáticos na dinâmica populacional de Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae) e de
Scymnus spp. (Coleoptera: Coccinellidae) em um pomar experimental de goiaba
(Psidium guajava L.). Revista Brasileira de Fruticultura, Jaboticabal, v. 35, n. 1, p.
67-74, 2013.
CALORE, R. A. Entomofauna associada a goiabeira Psidium guajava L. em

pomares experimentais comerciais em Vista Alegre do Alto – SP e
semiorgânicos em Pindorama – SP. 2011. 115 f. Dissertação (mestrado em
Agronomia) - Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e
Veterinárias, 2011.
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16
CAPÍTULO 2 – Diversidade de insetos fitófagos associados à nogueira-macadâmia em

Jaboticabal, São Paulo
RESUMO – O cultivo da nogueira-macadâmia é recente no Brasil, assim justifica-se a

importância de desenvolver pesquisas sobre a fauna entomológica associada à cultura,
visando ao manejo integrado de pragas. Este trabalho objetivou avaliar a composição de
espécies, a diversidade e a flutuação populacional de insetos fitófagos, na cultura de nogueira-
macadâmia. O estudo foi conduzido em dois pomares localizados em Jaboticabal, SP. A
amostragem foi quinzenal por meio dos métodos de procura visual e guarda-chuva
entomológico. A diversidade de espécies e a flutuação populacional dos insetos foram
avaliadas em função dos diferentes estádios fenológicos da nogueira-macadâmia. Foram
coletados total de 7588 insetos fitófagos distribuídos em cinco ordens, 35 famílias e 83
espécies. Toxoptera aurantii (Fonscolombe) Hemiptera: Aphididae), Frankliniella gardeniae
Moulton (Tysanoptera: Thripidae), Haplothrips gowdeyi (Franklin) (Tysanoptera:
Phlaeothripidae), Mormidea sp., Piezodorus sp. (Hemiptera: Pentatomidae), Zicca sp.
(Hemiptera: Coreidae), Stenocoris sp. (Hemiptera: Alydidae), Diabrotica speciosa (Germar)
(Coleoptera: Chrysomellidae), Charidotis marginella (Fabricius) (Coleoptera:
Chrysomellidae), Ophiderma sp. (Hemiptera: Membracidae), Epitragus sp.3 (Coleoptera
Tenebrionidae) e Ptilodactyla sp.2 (Coleoptera: Ptilodactylidae) classificaram-se como
predominantes. A diversidade de insetos fitófagos e os picos populacionais das espéces
predominantes variaram em função dos diferentes estádios fenológicos da nogueira-
macadâmia.
Termos para indexação: pragas, controle biológico, Macadamia integrifolia, flutuação

populacional.
Diversity of phytophagous insects associated with macadamia nut in Jaboticabal, São

Paulo
ABSTRACT – The cultivation of walnut macadamia is recent in Brazil, for this reason it is of
great importance to develop research on the entomological fauna, aiming at the integrated pest
management of this walnut tree. The species composition, the diversity and population
17
fluctuation of phytophagous insects in macadamia nut crop were evaluated. The study was
conducted in two orchards located in Jaboticabal, SP. Sampling was biweekly by visual
search and “umbrella” method. The species diversity and the population fluctuation were
evaluated according to the different growth stages of the macadamia nut. A total of 7588
phytophagous insects were collected in five orders, 35 families and 83 species. Toxoptera
aurantii (Fonscolombe) Hemiptera: Aphididae), Frankliniella gardeniae Moulton
(Tysanoptera: Thripidae), Haplothrips gowdeyi (Franklin) (Tysanoptera: Phlaeothripidae),
Mormidea sp., Piezodorus sp. (Hemiptera: Pentatomidae), Zicca sp. (Hemiptera: Coreidae),
Stenocoris sp. (Hemiptera: Alydidae), Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera:
Chrysomellidae), Charidotis marginella (Fabricius) (Coleoptera: Chrysomellidae),
Ophiderma sp. (Hemiptera: Membracidae), Epitragus sp.3 (Coleoptera Tenebrionidae) e
Ptilodactyla sp.2 (Coleoptera: Ptilodactylidae) were classified as predominant species. The
diversity of phytophagous insects and the population peaks of the predominant species varied
according to the different phenological stages of macadamia nuts.
Index terms: pests; biological control; Macadamia integrifolia; population fluctuation.
INTRODUÇÃO
A nogueira-macadâmia (Macadamia integrifolia Maiden e Betche) produz uma noz

com elevada qualidade e importância nutricional. Desta forma, apesar do alto valor de
mercado, apresenta grande aceitação entre os consumidores (Dalastra et al., 2010; Penoni et
al., 2011). Em relação à qualidade proteica, a ingestão de macadâmia atende a maior parte das
necessidades nutricionais diárias. Além disso, constitui fonte de substâncias com propriedades
medicinais, dentre as quais destacam-se os ácidos graxos. Assim, o fruto desta nogueira é
utilizado tanto para alimentação, como para produção de óleo, cosméticos e fármacos. Sendo,
portanto, considerada a noz mais importante em termos nutricionais e econômicos
(Venkatachalam & Sathe, 2006; Pimentel, 2007).
O Brasil está entre os principais produtores de nogueira-macadâmia do mundo, e o
Estado de São Paulo destaca-se como o maior produtor nacional com área plantada de
aproximadamente 2.166 ha (Barbosa et al., 2003; Piza & Moriya, 2014).
18
Dentre os fatores que afetam o crescimento, desenvolvimento e a produtividade dessa

cultura, destacam-se os insetos-praga, os quais podem diminuir significativamente a
produtividade e causar prejuízos na comercialização, por ocorrerem nos mais variados
estádios fenológicos da planta, causando danos às folhas, botões florais, flores e frutos
(Perdoná et al., 2014). De acordo com Kawate e Tarutani (2004) mais de 150 espécies pragas
estão associadas a esta nogueira no mundo.
Na Austrália e Estados Unidos, países que se destacam como maiores produtores
mundiais de macadâmia, pulgões, tripes, cigarrinhas, percevejos e brocas são citadas como as
pragas mais comuns e de maior importância econômica para a cultura. Várias espécies de
insetos fitófagos são classificados como pragas secundárias, contudo podem causar danos
econômicos em condições especiais. Nestes países, pesquisas sobre o manejo de pragas são
desenvolvidas, integrando o controle químico e biológico (Jones, 2002; Gallagher,
Stephenson & Waite, 2003; Kawate & Tarutani, 2004).
No Brasil, o cultivo de macadâmia é recente e os estudos relacionados ao controle de
pragas ainda são escassos. Esse fato dificulta o manejo de pragas dessa frutífera no país, uma
vez que para o sucesso de um programa de controle, considera-se fundamental o
conhecimento das espécies associadas à cultura (Gallo et al., 2002; Pimentel, 2007). Tendo
em vista a necessidade de pesquisas relacionadas às espécies de insetos associados a esta
nogueira nas condições brasileiras, este trabalho teve como objetivo efetuar um levantamento
populacional de espécies fitófagas para avaliar a diversidade e a flutuação populacional de
espécies predominantes em nogueira-macadâmia, em Jaboticabal, São Paulo.
MATERIAL E MÉTODOS
A pesquisa foi conduzida em dois pomares localizados no município de Jaboticabal,

SP, no período de maio de 2011 a abril de 2013, abrangendo duas safras consecutivas em cada
localidade. Um dos pomares, identificado como Pomar 1, encontra-se localizado na Faculdade
de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista, cujas plantas pertencem
às cultivares IAC S-10 e IAC 8-17, possuem aproximadamente 30 anos de idade e
espaçamento de 11,0 x 6,0 m. O segundo pomar (Pomar 2) pertence ao Sítio Fazendinha Belo
Horizonte, as plantas possuem 18 anos de idade e pertencem às cultivares HAES 660
e HAES 344. O pomar 1 foi conduzido sem aplicação de agrotóxicos, enquanto o Pomar 2,
19
por ser destinado à produção comercial, aplicaram-se tratamentos fitossanitários relacionados

com: 1) fungicida: Carbendazim; (aplicações realizadas duas vezes ao ano); 2) inseticida:
Abamectina, Thiamethoxam, Metidationa, Fenpropathrin e Bacillus thuringiensis; (aplicações
realizadas mensalmente); 3) herbicida: glifosato (aplicações realizadas duas vezes ao ano).
A amostragem foi quinzenal e efetuada por meio de procura visual e guarda-chuva
entomológico, em dez plantas escolhidas ao acaso. Na procura visual a coleta de insetos foi
efetuada com o auxílio de potes plásticos transparentes de 5,5 x 4,0 cm, com base na
metodologia de Lioni e Cividanes (2004). Pelo método do guarda-chuva entomológico, cujas
dimensões eram de 0,75 x 0,75 m, o levantamento foi efetuado utilizando-se um bastão de
madeira para agitar os ramos situados a 1,50 m de altura nos quadrantes norte e sul das
plantas, conforme metodologia de Silva et al. (2007).
A presença dos tripes nas flores foi constatada por meio da coleta de cinco flores por
quadrante (Norte e Sul), em 10 plantas escolhidas ao acaso. O material coletado foi levado ao
laboratório e, posteriormente, mergulhado e agitado em álcool 70%.
Os demais exemplares de insetos coletados foram acondicionados em sacos plásticos
etiquetados e transportados para o Laboratório de Ecologia de Insetos (LECOL), da
FCAV/UNESP. Posteriormente efetuou-se a triagem, montagem e etiquetagem dos mesmos,
que, quando necessário, foram mantidos em álcool 70%. A identificação das espécies foi
obtida enviando-se exemplares para especialistas.
As espécies predominantes foram determinadas por meio de análise faunística, de
acordo com Silveira Neto et al. (1976). Uma espécie foi considerada predominante quando
apresentou os mais elevados valores de frequência, constância, abundância e dominância
(Silveira Neto et al. 1995). A diversidade e a equitabilidade dos insetos foram avaliadas em
função dos diferentes estádios fenológicos da nogueira-macadâmia que foram considerados de
acordo com Schneider et al. (2012). Os estádios fenológicos considerados foram: gemas
intumescidas; crescimento do racemo; formação dos botões florais; floração; formação e
crescimento dos frutos; frutos maduros; queda dos frutos. As diferenças significativas para a
diversidade de Shannon-Weaner (H’) foram obtidas comparando-se os intervalos de
confiança. Os diferentes estádios da nogueira-macadâmia foram adaptados de. Essas análises
foram efetuadas por meio do programa Anafau (Brower et al., 1998).
A flutuação populacional das espécies predominantes foi obtida relacionando-se o
número total mensal de insetos capturados nos diferentes estádios fenológicos da cultura.
20
RESULTADOS E DISCUSSÃO
O total de 5768 insetos fitófagos de 83 espécies foram amostrados no Pomar 1 e 1820

insetos fitófagos de 26 espécies no Pomar 2, perfazendo o total de 7588 espécimes,
distribuídos em cinco ordens e 35 famílias (Tabelas 1 e 2). Ressalta-se que o número de
insetos fitófagos no Pomar 1 foi 3,2 vezes maior que no Pomar 2. Este resultado,
provavelmente, está relacionado à utilização de inseticidas no Pomar 2, que pode ter
contribuído para a redução desses organismos. Do total de espécies coletadas, 12 foram
consideradas espécies predominantes: Toxoptera aurantii (Fonscolombe) Hemiptera:
Aphididae), Frankliniella gardeniae Moulton (Tysanoptera: Thripidae), Stenocoris sp.
(Hemiptera: Alydidae) foram predominantes nos dois Pomares estudados. As seguintes
espécies foram predominantes apenas no Pomar 1: Mormidea sp., Piezodorus sp. (Hemiptera:
Pentatomidae), Haplothrips gowdeyi (Franklin) (Tysanoptera: Phlaeothripidae), Zicca sp.
(Hemiptera: Coreidae), Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera: Chrysomellidae),
Charidotis marginella (Fabricius) (Coleoptera: Chrysomellidae), Ophiderma sp. (Hemiptera:
Membracidae), Epitragus sp.3 (Coleoptera Tenebrionidae) e Ptilodactyla sp.2 (Coleoptera:
Ptilodactylidae) foram.
As espécies T. aurantii e F. gardeniae destacaram-se como predominantes nos dois
pomares estudados e pela abundância, representando 70,5% de indivíduos coletados. Vários
autores (Jones, 2002; Gallagher et al., 2003; López e Pantoja 2014), relataram os tripes e os
pulgões como importantes pragas da nogueira-macadâmia, na Austrália, Estados Unidos e
Cuba, uma vez que alimentam-se de brotações, botões florais e flores. Kawate e Tarutani
(2004) ressaltaram que esses insetos podem causar a morte dos botões florais e queda das
flores e frutos recém-formados, provocando redução na produtividade da cultura.
21
Tabela 1. Insetos fitófagos capturados em pomar (Pomar 1 - UNESP/ FCAV, Jaboticabal,

São Paulo) de nogueira-macadâmia em função da dominância (D), abundância (A), freqüência
(F) e constância (C).
Táxons Nº de indivíduos D A F C
Coleoptera
Cerambycidae
Lophopoeum carinatulum Bates 2 nd r PF z
Chrysomelidae
*Diabrotica speciosa (Germar) 78 d ma mf w
Colaspis sp.1 25 d ma mf y
Morfoespécie 1 25 d ma mf z
*Charidotis marginella (Fabricius) 13 d ma mf w
Chrysomlidae
Charidotella sexpunctata (Fabricius) 4 nd d PF y
Diabrotica bivittula Kirsch 4 nd d PF y
Acanthoscelides sp. 3 nd r PF z
Colaspis sp.2 3 nd r PF y
Maecolaspis perturbata Bechyné 3 nd r PF z
Metrionella placans Spaeth 3 nd r PF y
Nodonata sp.1 3 nd r PF z
Iphimeis sp.1 1 nd r PF z
Iphimeis sp.2 1 nd r PF z
Parabrotica sp.1 1 nd r PF z
Prachybrachys clathrata Suffrian 1 nd r PF z
Morfoespécie 2 1 nd r PF z
Typophorus sp.1 1 nd r PF z
Chelonariidae
Chelonarium ornatum Klug 1 nd r PF z
Curculionidae
Morfoespécie 1 25 d ma mf y
Parasaldius sp. 8 d c F z
Naupactus plagiatus Lucas 3 nd r PF y
Heilus sp. 2 nd r PF z
Conotrachelus sp. 1 nd r PF z
Elateridae
Conoderus fuscofasciatus (Eschsholtz) 4 nd d PF y
Melyridae
Astylus variegatus (Germar) 11 d c F y
Ptilodactylidae
Ptilodactyla sp.2 61 d ma mf w
Ptilodactyla sp.1 21 d ma mf y
Scarabaeidae
Leucothyreus sp.1 2 nd r PF z
Anomala testaceipennis Blanchard 1 nd r PF z
Gymnetis cincta Perty 1 nd r PF z
22
Tabela 1. Continuação.
Tenebrionidae
Epitragus sp.3 13 d ma mf w
Epitragus sp.2 12 d a mf w
Morfoespécie 1 11 d c F w
Epitragus sp.1 4 nd d PF y
Lagria villosa 3 nd r PF z
Platydema sp. 1 nd r PF z
Trichoton sp.1 1 nd r PF z
Diptera
Richardiidae
Richardia sp. 1 nd r PF z
Ulidiidae
Euxesta sp. 52 d ma mf z
Tachinidae
Archytas sp. 1 nd r pf z
Tephritidae
Anastrepha sp. 1 nd r pf z
Hemiptera
Aethalionidae
Aethalion reticulatum (Linnaeus) 1 nd r pf z
Aphididae
* Toxoptera aurantii (Fonscolombe) 2212 sd sa sf w
Alydidae
* Stenocoris sp. 51 d ma mf w
Megalotomus sp. 4 nd d pf y
Cercopidae
Mahanarva sp. 4 nd d pf z
Deois flavopicta Stal 2 nd r pf z
Cicadellidae
Oncometopia facialis (Signoret) 4 nd d pf y
Reticana sp. 1 nd r pf z
Cicadidae
Morfoespécie 1 4 nd d pf y
Cidnidae
Morfoespécie 1 1 nd r pf z
Coreidae
* Zicca sp. 24 d ma mf w
Sphictyrtus chryseis Lichtensteinard 7 d c f w
Hypselonotus sp 5 nd c f w
Leptoglossus gonagra (Fabricius) 5 nd c f y
Leptoglossus zonatus Dallas 1 nd r pf z
Membracidae
Ophiderma sp. 606 sd sa sf w
Enchophyllum simulans (Stal) 1 nd r pf z
23
Miridae +
Taylorilygus pallidulus (Blanchard) 1 nd r pf z
Pentatomidae
* Mormidea sp. 47 d ma mf w
* Piezodorus sp. 28 d ma mf w
Proxys albo-punctulatus (Palisot) 6 d c F y
Euschistus heros (Fabricius) 4 nd d pf y
Chlorocoris sp. 1 nd r pf z
Lepidoptera
Hesperiidae
Urbanus dorantes (Stoll) 1 nd r pf z
Noctuidae
Lascoria sp. 2 nd r pf z
Noctuidae
Leucania humidicola Guenée 2 nd r pf z
Spodoptera frugiperda (Smith) 1 nd r pf z
Nymphalidae
Mechanitis lysimnia (Fabricius) 4 nd d pf z
Ithomia agnosia Zikani 3 nd r pf z
Colobura Dirce (Linnaeus) 1 nd r pf z
Eunica tatila Herrich-Schäffer 1 nd r pf z
Hypothyris minonia minonia (Hbn.) 1 nd r pf z
Macclungia cymo (Hbn.) 1 nd r pf z
Mechanitis polymnia (Linnaeus) 1 nd r pf z
Pieridae
Ascia monuste orseis Godart 2 nd r pf z
Pyralidae
Ectomyelois sp. 4 nd d pf z
Thyrididae
Macrogonia sp. 2 nd r pf z
Tortricidae
Platynota sp 1 nd r pf z
Orthoptera
Viadana sp. 6 d c f w
Thysanoptera
Phlaeothripidae
* Haplotthrips gowdeyi (Franklin) 362 sd sa sf w
Thripidae
* Frankliniela gardeniae Moulton 1940 sd sa sf w
Total de indivíduos 5768
Total de espécies 83
sd = superdominante, d = dominante, nd = não dominante; as = superabundante, ma = muito abundante, c = comum,
d = dispersa, r = rara; sf = superfrequente, mf = muito frequente, f = frequente, pf = pouco frequente; w = constante,
y = acessória, z = acidental; * = espécies predominantes.
24
Tabela 2. Insetos fitófagos capturados em pomar (Pomar 2 - Fazendinha Belo Horizonte,

Jaboticabal, São Paulo) de nogueira-macadâmia em função da dominância (D), abundância
(A), freqüência (F) e constância (C).
Coleoptera
Chrysomelidae
Diabrotica speciosa (Germar) 7 d ma mf y
Colaspis sp.1 2 nd c f y
Elateridae
Conoderus fuscofasciatus (Eschsholtz) 1 nd r pf z
Tenebrionidae
Epitragus sp. 3 2 nd c f z
Epitragus sp.1 1 nd r pf z
Epitragus sp.2 1 nd r pf z
Lagria villosa 1 nd r pf z
Scarabaeidae
Leucothyreus sp.1 2 nd c f y
Hemiptera
Aphididae
*Toxoptera aurantii (Fonscolombe) 505 sd sa sf w
Alydidae
*Stenocoris sp. 333 sd sa sf w
Coreidae
Hypsolenotus sp. 4 nd c f y
Leptoglossus gonagra (Fabricius) 2 nd c f z
Zicca sp. 2 nd c f y
Pentatomidae
*Mormidea sp. 85 sd as sf w
Piezodorus sp. 8 d ma mf y
Proxys albo-punctulatus Pallas 5 nd a mf y
Membracidae
Ophiderma sp. 1 nd r pf z
Lepidoptera
Noctuidae
Ectomyelois sp. 15 d ma mf y
Tortricidae
Gymnandrosoma sp. 8 d ma mf y
Pyralidae
Elaphria sp. 4 nd c f y
Nymphalidae
Hamadryas feronia (Linnaeus) 1 nd r pf z
Mechanitis polymnia (Linnaeus) 1 nd r pf z
Megalopygidae
Megalopyge sp. 3 nd c f y
25
Thysanoptera
Phlaeothripidae
Haplothrips gowdeyi (Franklin) 130 sd sa sf y
Thripidae
*Frankliniella gardeniae Moulton 695 sd sa sf w
sd = superdominante, d = dominante, nd = não dominante; as = superabundante, ma = muito abundante, c =
comum, d = dispersa, r = rara; sf = superfrequente, mf = muito frequente, f = frequente, pf = pouco frequente; w
= constante, y = acessória, z = acidental; * = espécies predominantes.
Os percevejos Mormidea sp. stenocoris sp. também se classificaram como

predominantes nos dois pomares estudados, enquanto Piezodorus sp. e Zicca sp. foram
predominantes apenas no Pomar 1 (Tabelas 1 e 2).
Destaca-se que o número de indivíduos da espécie Stenocoris sp. coletados no Pomar
2 foi três vezes maior que no Pomar 1. Este resultado pode estar relacionado com a maior
abundância de inimigos naturais no Pomar 1 que controlava mais eficientemente a população
desse fitófago. O uso constante de agrotóxicos no Pomar 2, pode ter afetado negativamente os
inimigos naturais, proporcionando um aumento na população do percevejo na cultura.
Dentre os coleópteros predominantes, D. speciosa apresentou elevado número de
indivíduos capturados. De acordo com Lara et al., (2004), as vaquinhas configuram
importantes pragas agrícolas visto que na fase adulta alimentam-se de folhas e brotações
prejudicando o desenvolvimento das culturas.
O membracídeo Ophiderma sp. classificou-se como predominante apenas no Pomar 1.
Wood (1993) relatou que insetos pertencentes à família Membracidae são sugadores de seiva
e geralmente estabelecem interações mutualísticas com espécies de formigas. Bondar (1939)
ressalta que os membracídeos podem atacar brotos novos, flores e frutos de diversas espécies
de plantas. Contudo, destaca-se que até o presente momento, estudos sobre os danos que
Ophiderma sp. pode ocasionar em plantas de nogueira-macadâmia são inexistentes.
A análise de diversidade (H’) e de equitabilidade de espécies variaram
significativamente entre os estádios fenológicos da nogueira-macadâmia (Tabela 3). Ressalta-
se que os valores de diversidade foram maiores no Pomar 1, em todos os estádios fenológicos
da cultura. Como mencionado anteriormente, a aplicação de inseticidas, provavelmente,
contribuiu para a menor diversidade de insetos no Pomar 2.
26
Os maiores índices de diversidade (H’) foram obtidos para os estádios de formação e

crescimento dos frutos (H’= 2,435) e gemas intusmescidas (H’= 1,804) no pomar 1 e 2,
respectivamente. Por outro lado, os menores índices de diversidade foram obtidos no estádio
de queda dos frutos, nos dois pomares estudados.
Os resultados da flutuação populacional indicaram semelhança na ocorrência de T.
aurantii, F. gardeniae e H. gowdeyi nas duas safras estudadas (Figuras 1 e 2). Ressalta-se que
as espécies F. gardeniae e H. gowdeyi foram encontradas apenas no estádio de floração, no
Pomar 1 e 2. De acordo com Jones (2002), os tripes são frequentemente encontrados
associados a flores de macadâmia nos Estados Unidos. Esse autor relatou que esses insetos
causam distorção, descoloração e queda das flores dessa nogueira, reduzindo drasticamente a
formação dos frutos, em áreas fortemente infestadas.
O pulgão T. aurantii ocorreu em vários estádios da cultura, no entanto, apresentou os
maiores picos populacionais no estádio de floração e frutos maduros, no Pomar 1 e 2,
respectivamente. Destaca-se que a ocorrência dos picos populacionais de T. aurantii foi maior
no Pomar 1 do que no Pomar 2. Este resultado sugere que a ocorrência desta espécie pode ter
sido influenciada pela aplicação de inseticida. Jones (2002) e Gallagher et al. (2003) relataram
que esse hemíptero infesta brotações, racemos, botões florais e flores. Os autores destacaram
que, na Austrália, as infestações são comuns durantes os períodos de inverno e primavera, o
mesmo fato foi constatado neste estudo para as condições brasileiras.
27
Tabela 3. Indices de diversidade (H’) e de equitabilidade (E) de Shannon-Weaner para insetos fitófagos capturados em diferentes estádios
fenológicos da nogueira-macadâmia de dois pomares em Jaboticabal, São Paulo.
Pomar 1 Pomar 2
Índices Estádios fenológicos/ safra 2011-2012 Estádios fenológicos/ safra 2011-2012
GI CR FBF F FCF FM QF GI CR FBF F FCF FM QF
H' 2,026c 1,906c 2,306b 2,087c 2,435a 2,016c 1,465d 1,804a 1,226b 0,991c 1,438b 0,566f 1,359b 0,639d
E 0,922 0,980 0,928 0,9497 0,739 0,875 0,910 0,927 0,762 0,715 0,625 0,515 0,845 0,582
Estádios fenológicos/ safra 2012-2013 Estádios fenológicos/ safra 2012-2013
Índices
H' 1,755a 1,767a 1,604b 1,891a 1,661b 0,683c 0,612c 0,245c 0,616b 0,189d 0,711a 0,189d 0,868a 0,070f
E 0,902 0,908 0,730 0,861 0,927 0,424 0,883 0,353 0,889 0,272 0,442 0,272 0,788 0,101
Valores de H’ seguidos pela mesma letra não diferem entre si, através da sobreposição do intervalo de confiança.
GI = Gemas intumescidas; CR = Crescimento do racemo; FBF = Formação dos botões florais; F = Floração; FCF = Formação e crescimento dos frutos; FM = Frutos
maduros; QF = Queda dos frutos.
28
Figura 1. Espécies predominantes de insetos fitófagos em função de diferentes estádios fenológicos da

nogueira-macadâmia. Pomar 1 - FCAV/ UNESP, Jaboticabal, São Paulo.
GI = Gemas intumescidas; CR = Crescimento do racemo; FBF = Formação dos botões florais;
F = Floração; FCF = Formação e crescimento dos frutos; FM = Frutos maduros; QF = Queda
dos frutos.
29
Figura 2. Espécies predominantes de insetos fitófagos em função de diferentes estádios fenológicos

da nogueira-macadâmia. Pomar 2 - Fazendinha Belo Horizonte, Jaboticabal, São Paulo.
GI = Gemas intumescidas; CR = Crescimento do racemo; FBF = Formação dos botões florais;
F = Floração; FCF = Formação e crescimento dos frutos; FM = Frutos maduros; QF = Queda
dos frutos.
Os percevejos Piezodorus sp., Mormidea sp., Stenocoris sp. e Zicca sp. ocorreram em
vários estádios fenológicos da macadâmia, com maiores picos populacionais ocorrendo nos
estádios de gemas intumescidas, botões florais, floração e queda dos frutos (Figuras 1 e 2).
Este resultado evidencia a necessidade de mais pesquisas relacionadas à atuação desses
insetos como praga da nogueira-macadâmia, uma vez que inexistem informações que
ressaltem os danos ocasionados por estas espécies de percevejos na referida cultura.
Considerando-se a constatação de insetos fitófagos em nogueira-macadâmia, ressalta-
se a importância de pesquisas futuras que sejam realizadas com o objetivo de elucidarem a
biologia e ecologia destas espécies, visando avaliar o potencial que apresentam como pragas
dessa nogueira e gerar conhecimento a respeito de táticas de manejo, a fim de minimizar seus
danos a essa cultura.
CONCLUSÕES
Toxoptera aurantii, F. gardeniae, H. gowdeyi, Mormidea sp., Stenocoris sp.,

Piezodorus sp., Zicca sp., D. speciosa, C. marginella, Ophiderma sp., Epitragus sp.3 e
Ptilodactyla sp.2 são espécies predominantes em cultivos de nogueira-macadâmia.
30
A diversidade de espécies apresenta diferenças significativas entre os estádios

fenológicos da nogueira-macadâmia. Sendo os menores índices de diversidade obtidos
durante a queda dos frutos.
Os picos populacionais das espécies predominantes ocorrem, em grande parte, no
estágio de floração.
AGRADECIMENTOS
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) por bolsa

concedida e à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo apoio
durante o primeiro ano de pesquisa. Ao Dr. Eduardo Suguino pela colaboração na realização
do estudo. À equipe da Fazendinha Belo Horizonte pela assistência durante as coletas. Aos
professores Sinval Silveira Neto da Universidade de São Paulo, Ana Maria de Faria da
Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios, Élison Fabrício Bezerra Lima da
Universidade Federal do Piauí, Ayr de Moura Bello do Instituto Oswaldo Cruz, Vitor Osmar
Becker do Instituto Uiraçu, Carlos Roberto Sousa-Silva da Universidade Federal de São
Carlos e Sara Montemayor da Universidad Nacional de la Plata, pela identificação dos
insetos.
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34
CAPÍTULO 3 – Análise faunística e flutuação populacional de insetos predadores em

nogueira-macadâmia em Jaboticabal, São Paulo
Resumo- Os danos causados por insetos-praga constitui um dos principais problemas
relacionados à produção de nogueira-macadâmia. Entre os inimigos naturais que atuam sobre
populações desses organismos, destacam-se os insetos predadores pela grande atividade de
busca por alimento e elevado potencial de predação. Neste estudo objetivou-se avaliar a
composição de espécies de insetos predadores, além da diversidade e a flutuação populacional
de espécies predominantes, em nogueira-macadâmia. O estudo foi conduzido em dois
pomares localizados em Jaboticabal, SP. A amostragem foi quinzenal por meio dos métodos
de procura visual e guarda-chuva entomológico. A diversidade de espécies e a flutuação
populacional dos insetos foram avaliadas em função dos diferentes estádios fenológicos da
nogueira-macadâmia. O total de 540 exemplares de 8 ordens, 13 famílias e 37 espécies foram
coletados. Chrysoperla externa (Hagen) (Neuropetra: Chrysopidae), Harmonia axyridis
(Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae), Allograpta hastata Fluke (Diptera: Syrphidae) e
Nusalala sp. (Neuroptera: Hemerobiidae) classificaram-se como espécies predominantes. No
geral, elevada diversidade de insetos e picos populacionais das espécies predominantes
ocorreram no estádio de floração da macadâmia.
Termos para indexação: Macadamia integrifolia; inimigos naturais; controle biológico;
diversidade de insetos; estádio fenológico.

35
Faunistic analysis and population fluctuation of predator insects in macadâmia nut in

Jaboticabal, São Paulo
Abstract – The damage caused by insect pests is one of the main problems related to the
macadamia nut production. Among the natural enemies that act on these pest populations, we
highlight the predator insects with high search activity for food and high predation potential.
This study aimed to evaluate the composition of predatory insect species, in addition to the
diversity and population fluctuation of predominant species, in macadamia nut. The study was
conducted in two orchards located in Jaboticabal, SP. Visual search and entomological
umbrella sampling were made every two weeks. The species diversity and the insect
population fluctuation according to the phenological stages of macadamia nut were evaluated.
The total of 540 specimens belonging to eigth orders, 13 families and summing 37 species
were collected. Chrysoperla externa (Hagen) (Neuropetra: Chrysopidae), Harmonia axyridis
(Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae), Allograpta hastata Fluke (Diptera: Syrphidae) and
Nusalala sp. (Neuroptera: Hemerobiidae) were classified as predominant species. Overall,
high diversity of insects and population peaks of the predominant species occurred in the
macadamia nut flowering stage.
Index terms: Macadamia integrifolia; natural enemies; biological control; insect diversity;
phenological stage.
Introdução
A nogueira-macadâmia, Macadamia integrifolia Maiden e Betche (Proteaceae), é uma
frutífera nativa da Austrália, cuja amêndoa é considerada a mais apreciada entre as

36
comercializadas no mundo (Silva et al., 2007a; Perdoná et al., 2015). O consumo dessa fruta
tem sido recomendado devido apresentar sabor agradável e alta qualidade nutricional
(Pimentel, 2007; O’Neil et al., 2010).
O Brasil ocupa o sétimo lugar entre os países produtores de macadâmia, sendo que a
maioria da produção brasileira se concentra nos estados de São Paulo, Espírito Santo, Bahia e
Rio de Janeiro. Em São Paulo, a cultura expandiu-se rapidamente como alternativa de
diversificação da atividade agrícola, tornando-se a principal nogueira de clima temperado-
subtropical cultivada no estado (Dalastra et al., 2010; Piza e Moriya, 2014).
Por ser uma cultura recentemente introduzida no país, estudos relativos à macadâmia
são escassos. As práticas culturais utilizadas nessa cultura para as condições brasileiras foram
adaptadas de informações existentes para as condições edafoclimáticas do Havaí e da
Austrália (Dalastra et al., 2010; Penoni et al., 2011; Entelmann et al., 2014; Perdoná et al.,
2015).
A produtividade da macadâmia pode ser influenciada por diversos fatores, dentre os
quais se destacam a adubação e o controle fitossanitário (Perdoná, 2013). De acordo com
Squinca et al. (2004), o controle de insetos-praga constitui um dos principais problemas
relacionados à produção desta nogueira no Brasil.
Assim, o controle biológico torna-se um importante fator a ser considerado para a
regulação populacional de pragas em nogueira-macadâmia, por ser considerado um método
eficiente principalmente quando associado a outras medidas de controle, e por não causar
impactos negativos ao meio ambiente (Oliveira, 2003; Abreu et al., 2015). Dentre os agentes
de controle biológico, os insetos predadores merecem destaque visto que consomem número
elevado de presas e, em alguns casos, são mais abundantes que parasitoides e agentes
entomopatogênicos (Berti Filho e Ciociola, 2002).

37
Neste contexto, estudos sobre flutuação populacional e diversidade de espécies de
insetos predadores têm extrema importância, uma vez que auxiliam a adoção de medidas que
visem a conservação e multiplicação destes organismos no agroecossistema (Moura e Moura,
2011). Este trabalho teve por objetivo efetuar um levantamento populacional de insetos
predadores para avaliar a diversidade e a flutuação populacional de espécies predominantes
em nogueira-macadâmia, em Jaboticabal, São Paulo.
Material e métodos
A pesquisa foi conduzida em dois pomares localizados no município de Jaboticabal,
SP, no período de maio de 2011 a abril de 2013, abrangendo duas safras consecutivas em cada
localidade. Um dos pomares, identificado como Pomar 1, encontra-se localizado na Faculdade
de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista, cujas plantas pertencem
às cultivares IAC S-10 e IAC 8-17, possuem aproximadamente 30 anos de idade e
espaçamento de 11,0 x 6,0 m. O segundo pomar (Pomar 2) pertence ao Sítio Fazendinha Belo
Horizonte, as plantas possuem 18 anos de idade e pertencem às cultivares HAES 660
e HAES 344 e espaçamento de 6,0 x 8,0 m. O pomar 1 foi conduzido sem aplicação de
agrotóxicos, enquanto o Pomar 2, por ser destinado à produção comercial, aplicaram-se
tratamentos fitossanitários relacionados com: 1) fungicida: Carbendazim; (aplicações
realizadas duas vezes ao ano); 2) inseticida: Abamectina, Thiamethoxam, Metidationa,
Fenpropathrin e Bacillus thuringiensis; (aplicações realizadas mensalmente); 3) herbicida:
glifosato (aplicações realizadas duas vezes ao ano).
A amostragem foi quinzenal e efetuada por meio de procura visual e guarda-chuva
entomológico, em dez plantas escolhidas ao acaso. Na procura visual a coleta de insetos foi
38
efetuada com o auxílio de potes plásticos transparentes de 5,5 x 4,0 cm, com base na
metodologia de Lioni e Cividanes (2004). Pelo método do guarda-chuva entomológico, cujas
dimensões eram de 0,75 x 0,75 m, o levantamento foi efetuado utilizando-se um bastão de
madeira para agitar os ramos situados a 1,50 m de altura nos quadrantes norte e sul das
plantas, conforme metodologia de Silva et al. (2007b). Os exemplares de insetos coletados
foram mantidos em sacos plástico etiquetados e transportados para o Laboratório de Ecologia
de Insetos (LECOL), da FCAV/UNESP. Posteriormente efetuaram-se a triagem, montagem e
etiquetagem dos insetos, que, quando necessário, foram mantidos em álcool 70%. A
identificação das espécies foi obtida enviando-se exemplares para especialistas.
As espécies predominantes foram determinadas por meio de análise faunística, de
acordo com Silveira Neto et al. (1976). Uma espécie foi considerada predominante quando
apresentou os mais elevados valores de frequência, constância, abundância e dominância
(Silveira Neto et al. 1995). A diversidade e a equitabilidade dos insetos foram avaliadas em
função dos diferentes estádios fenológicos da nogueira-macadâmia que foram considerados de
acordo com Schneider et al. (2012). Os estádios fenológicos considerados foram: gemas
intumescidas; crescimento do racemo; formação dos botões florais; floração; formação e
crescimento dos frutos; frutos maduros; queda dos frutos. As diferenças significativas para a
diversidade de Shannon-Weaner (H’) foram obtidas comparando-se os intervalos de
confiança. Essas análises foram efetuadas por meio do programa Anafau (Brower et al.,
1998).
A flutuação populacional das espécies predominantes foi obtida relacionando-se o
número total de insetos capturados nos diferentes estádios fenológicos da nogueira-
macadâmia.
39
Resultados e discussão
Durante o período de estudo foram capturados 364 insetos predadores pertencentes a
34 espécies no Pomar 1 e 176 insetos predadores de 19 espécies no Pomar 2, perfazendo o
total de 540 espécimes, de 13 famílias e oito ordens (Tabelas 1 e 2). Destaca-se que o número
de insetos predadores amostrados no Pomar 1 foi 2,1 vezes maior que no Pomar 2. De acordo
com Castilhos et al. (2014), o uso constante de agrotóxicos em pomares pode afetar
negativamente organismos não-alvo, como os insetos predadores, que auxiliam na
manutenção das populações de pragas. Assim, provavelmente a diferença entre o número de
indivíduos coletados nos dois pomares está relacionada à utilização de inseticidas, que
reduziram o número de predadores no Pomar 2.
Entre as espécies amostradas quatro foram classificadas como predomanantes:
Nusalla sp. (Neuroptera: Hemerobiidae), Chrysoperla externa (Hagen) (Neuropetra:
Chrysopidae), Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) e Allograpta hastata
Fluke (Diptera: Syrphidae).

40
Tabela 1. Insetos predadores capturados em pomar (Pomar 1 - UNESP/ FCAV, Jaboticabal,

São Paulo) de nogueira-macadâmia em função da dominância (D), abundância (A), freqüência
(F) e constância (C).
Coleoptera
Carabidae
Calleida sp.1 7 d c f w
Calleida sp.2 5 nd c f y
Calleida sp.3 1 nd r pf z
Odontocheila sp. 1 nd r pf z
Coccinellidae
*Harmonia axyridis (Pallas) 39 d ma mf w
Cycloneda sanguinea Linnaeus 12 d c f w
Brachiacantha groendali (Mulsant) 2 nd d pf z
Chnoodes sp. 2 nd d pf z
Hippodamia convergens Guérin-Meneville 1 nd r pf z
Cycloneda conjugata Mulsant 1 nd r pf z
Psyllobora sp. 1 nd r pf z
Staphylinidae
Lyssohypnus sp. 1 nd r pf z
Dermaptera
Forficullidae
Doru luteipes Scudder 6 d c f y
Diptera
Syrphidae
*Allograpta hastata Fluke 66 d ma mf w
Ocyptamus gastrostactus (wiedemann) 11 d c f w
Salpingogaster nigra Schinner 5 nd c f y
Hemiptera
Pentatomidae
Podisus nigrispinus (Dallas) 9 d c f y
Reduviidae
Zelus sp. 9 d c f w
Repipta flavicans Stal 8 d c f w
Debilia sp. 5 nd c f y
Reduviidae
Atopozelus sp. 4 nd c f z
Heza sp. 1 nd r pf z
Hymenoptera
Vespidae
Polybia occidentalis (Olivier) 2 nd d pf z
Agelaia pallipes (Olivier) 1 nd r pf z
Neuroptera
Chrysopidae
*Chrysoperla externa (Hagen) 38 d ma mf w
41
Ceraeochrysa cincta (Schneider) 10 d c f w
Ceraeochrysa sp. 4 nd c f y
Leucochrysa (Nodita) cruentata (Schneider) 3 nd d pf z
Chrysopodes sp 3 nd d pf z
Hemerobiidae
*Nusalala sp. 101 d ma mf w
Hemerobius sp. 2 nd d pf z
Mantodea
Mantidae
Odonata
Libellulidae
Coenagrionidae
d = dominante, nd = não dominante; ma = muito abundante, c = comum, d = dispersa, r = rara; mf = muito
frequente, f = frequente, pf = pouco frequente; w = constante, y = acessória, z = acidental; * = espécies
predominantes.
Tabela 2. Insetos predadores capturados em pomar (Pomar 2 - Fazendinha Belo Horizonte,

Jaboticabal, São Paulo) de nogueira-macadâmia em função da dominância (D), abundância
(A), freqüência (F) e constância (C).
Coleoptera
Carabidae
Calleida sp. 1 nd d pf y
Colliuris sp. 1 nd d pf y
Galerita sp. 1 nd d pf y
Coccinellidae
Brachiacantha groendali (Mulsant) 1 nd c f y
Dermaptera
Dermaptera
Doru luteipes Scudder 6 d c f y
Diptera
Syrphidae
Ocyptamus gastrostactus (wiedemann) 9 d a mf y
Allograpta hastata Fluke 4 nd c f y
Hemiptera
Reduviidae
Zelus sp. 3 nd c f y
42
Debilia sp. 1 nd d pf y
Hymenoptera
Agelaia pallipes (Olivier) 8 d c f y
Neuroptera
Chrysopidae
*Chrysoperla externa (Hagen) 83 sd sa sf w
Ceraeochrysa cincta (Schneider) 18 d ma mf y
Ceraeochrysa caligata (Banks) 2 nd c f y
Chrysopodes sp. 1 nd d pf y
Ceraeochrysa sp. 1 nd d pf y
Chrysoperla defreitase (Brooks) 1 nd d pf y
Hemerobiidae
*Nusalala sp. 32 d ma mf w
Odonata
Libellulidae
Morfoespécie 1 2 nd c pf y
Coenagrionidae
Morfoespécie 2 1 nd d pf y
sd = superdominante, d = dominante, nd = não dominante; as = superabundante, ma = muito abundante, c = comum,
d = dispersa, r = rara; mf = muito frequente, f = frequente, pf = pouco frequente; w = constante, y = acessória, z =
acidental; * = espécies predominantes.
Os neurópteros C. externa e Nusalala sp. caracterizaram-se como predominantes nos
dois pomares estudados, enquanto A. hastata e H. axyridis foram predominantes no Pomar 1
(Tabelas 1 e 2). Essas espécies são encontradas em ambientes naturais e agroecossistemas,
sendo consideradas importantes agentes de controle biológico de vários insetos-praga da
nogueira-macadâmia, tais como pulgões, tripes e lepidópteros (McEwen, 2001; Freitas, 2002;
Bright, 2015). De acordo com Gallagher et al. (2003) e Bright (2015), sírfídeos e
coccinelídeos se destacam como predadores de várias pragas associadas à nogueira-
macadâmia na Austrália.
Destaca-se que a presença de espécies de Allograpta em cultivos de macadâmia refere-
se ao fato desses insetos geralmente estarem associados à pulgões, sendo importantes na

43
manutenção da população desses insetos-praga abaixo do nível de dano econômico (Jones,
2002; Gallagher et al., 2003).
No Pomar 2 houve decréscimo de 70% e 85%, respectivamente, de espécies de
hemípteros e coccinelídeos, em relação à ocorrência de insetos desses grupos no Pomar 1.
Apenas Zelus sp., Debilia sp. (Hemiptera: Reduviidae) e Brachiacantha groendali (Mulsant)
(Coleoptera: Coccinellidae) ocorreram nos dois pomares estudados. Estes resultados podem
evidenciar que as referidas espécies foram menos afetadas que as demais em relação à
aplicação de inseticidas no Pomar 2.
Harmonia axyridis, por ser de hábito polífago tanto na fase larval quanto na fase
adulta, demonstrar elevada capacidade de predação (Santos et al., 2013) e, no presente estudo,
ter se destacado como espécie predominante no Pomar 1, demonstra potencial para o controle
biológico de insetos-praga em cultivos de macadâmia. Ressalta-se que esse coccinelídeo foi
utilizado para o controle de pulgões em diversas culturas de importância econômica, como
citros, maçã, pêssego, caqui, pêra e nectarina (Milléo et al., 2008). Porém, este predador é
reconhecido como suscetível à ação de inseticidas (Youn et al., 2003). Esse fato pode ter
contribuído para a ausência de H. axyridis no pomar 2 no qual foram realizadas aplicações
periódicas desses produtos.
As espécies classificadas como dominantes em pelo menos um dos dois pomares
estudados foram: Ceraeochrysa cincta (Schneider) (Neuroptera: Chrysopidae), Doru luteipes
Scudder (Dermaptera: Forficulidae), Ocyptamus gastrostactus (Wiedemann), Cycloneda
sanguinea (Linnaeus) (Coleoptera: Coccinellidae), Zelus sp. (Hemiptera: Reduviidae),
Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae), Repipta flavicans Stal (Hemiptera:
Reduviidae), Agelaia pallipes Olivier (Hymenoptera: Vespidae) e Calleida scutellaris
Chaudoir (Coleoptera: Carabidae).

44
Calleida sp.1 foi dominante apenas no Pomar 1 (Tabela 1). Deve ser ressaltado que os
carabídeos geralmente apresentam hábito noturno e têm a atividade de busca por presas
geralmente restritas à superfície do solo e quase não caminham na parte aérea de plantas
(Cruz, 2008). No entanto, todos os indivíduos de C. scutellaris foram coletados nos dois
pomares durante o dia e na parte aérea das plantas, evidenciando ter a espécie potencial para
controlar pragas da nogueira-macadâmia. Deve ser ressaltado que as demais espécies de
carabídeos (Tabelas 1 e 2) também estiveram presentes na parte aérea das plantas de
macadâmia nos dois pomares estudados e podem desempenhar papel importante no controle
de pragas dessa frutífera. Ressalta-se também que o número de espécies de carabídeos no
Pomar 2 foi maior que o constatado no Pomar 1. Esse fato pode estar vinculado à aplicação de
inseticidas nesse pomar. De acordo com Lee et al. (2001), os carabídeos são insetos muito
sensíveis aos agrotóxicos, esses autores ressaltaram que a aplicação de inseticidas reduz a
atividade de busca por alimento e densidade de Carabídeos, além de alterar a composição de
espécies desses besouros.
A diversidade de espécies e a equitabilidade variaram durante o ciclo da cultura, o que
sugere ter ocorrido diferenças na estrutura da comunidade de insetos predadores ao longo dos
estádios fenológicos (Tabela 3). No estádio de floração observou-se elevado índice de
diversidade de espécies nos dois pomares estudados, enquanto o estádio de frutos maduros
apresentou diversidade elevada apenas no Pomar 2. Esses resultados podem estar relacionados
ao elevado número de insetos fitófagos presentes neste estádio da macadâmia, o que pode ter
atraído os insetos predadores (Gallagher et al., 2003 ). Destaca-se que muitos insetos
predadores, como os crisopideos, hemerobiideos, sirfídeos e coccinelídeos, alimentam-se de
pólen e néctar na fase adulta (Medeiros et al., 2010), o que deve ter contribuído para a elevada
diversidade de insetos predadores no estádio de floração da cultura.

45
Tabela 3. Indices de diversidade (H’) e de equitabilidade (E) de Shannon-Weaner para insetos predadores capturados em diferentes
estádios fenológicos da nogueira-macadâmia de dois pomares em Jaboticabal, São Paulo.
Pomar 1 Pomar 2
Índices Estádios fenológicos/ safra 2011-2012 Estádios fenológicos/ safra 2011-2012
H' 1,419d 1,039e 0,500f 1,989a 2,069a 1,878b 1,771c 1,008b - 0,637c 1,559a 0,693c 1,540a 0,637c
E 0,881 0,946 0,722 0,830 0,942 0,903 0,910 0,727 - 0,918 0,801 1,000 0,860 0,918
Estádios fenológicos/ safra 2012-2013 Estádios fenológicos/ safra 2012-2013
Índices
H' 0,693c 0,464c 1,581a 1,625a 0,796d 1,157b 0,637c 0,1914c - - 0,8261b 0,7963b 1,5403a 0,6680b
E 1,000 0,288 0,882 0,835 0,725 0,835 0,842 0,276 - - 0,596 0,725 0,860 0,608
Valores de H’ seguidos pela mesma letra não diferem entre si, através da sobreposição do intervalo de confiança.
GI = Gemas intumescidas; CR = Crescimento do racemo; FBF = Formação dos botões florais; F = Floração; FCF = Formação e crescimento dos frutos; FM = Frutos
maduros; QF = Queda dos frutos; - = Não ocorreu insetos predadores.
48
De modo geral, os picos populacionais de C. externa. e H. axyridis ocorreram durante
o estádio de floração (Figura 1 e 2). Por outro lado, Nusalala sp apresentou maior pico
populacional no estádio de floração e gemas intumescidas no Pomar 1 e Pomar 2,
respectivamente. Porém, estas espécies também ocorreram em outros estádios da cultura,
evidenciando o potencial destes predadores no controle de pragas.
Meses de amostragem
Mai Jun Jul Ago/Set Out/Dez Jan/Fev Mar/Abr Mai Jun Jul Ago/Set Out/Dez Jan/Fev Mar/Abr
50
2011 2012 2013
45
Allograpta hastata
40
Harmonia axyridis
Nusalala sp.
Número total de indivíduos
35
Chrysoperla externa
30
25
20
15
10
0
Estádios
Estágios fenológicos
fenológicos
Figura 1. Espécies predominantes de insetos predadores em função de diferentes estádios fenológicos
da nogueira-macadâmia. Pomar 1 - FCAV/ UNESP, Jaboticabal, São Paulo.
GI = Gemas intumescidas; CR = Crescimento do racemo; FBF = Formação dos botões florais; F =
Floração; FCF = Formação e crescimento dos frutos; FM = Frutos maduros; QF = Queda dos frutos.
49
Meses de amostragem
Mai Jun Jul Ago/Set Out/Dez Jan/Fev Mar/Abr Mai Jun Jul Ago/Set Out/Dez Jan/Fev Mar/Abr
25
2011 2012 2013
20
Nusalala sp.
Número total de indivíduos
Chrysoperla externa
15
10
0
Estádios fenológicos
Figura 2. Espécies predominantes de insetos predadores em função de diferentes estádios fenológicos

da nogueira-macadâmia. Pomar 2 - Fazendinha Belo Horizonte, Jaboticabal, São Paulo.
GI = Gemas intumescidas; CR = Crescimento do racemo; FBF = Formação dos botões florais; F =
Floração; FCF = Formação e crescimento dos frutos; FM = Frutos maduros; QF = Queda dos frutos.
Como mencionado anteriormente, a elevada diversidade e ocorrência de picos
populacionais mais elevados das espécies de insetos predadores no estádio de floração devem
estar relacionados ao fato desses insetos utilizarem o néctar e o pólen presentes nas flores,
como fonte nutricional para a maturação sexual e reprodução (Paulino e Marchini, 1998;
Medeiros et al., 2010). Além disso, as flores podem abrigar presas desses inimigos naturais
(Mader et al., 2014). De acordo com Wolda (1978), a flutuação populacional dos insetos está
relacionada ao hábito alimentar e à disponibilidade de alimento, qualquer alteração na
quantidade e qualidade de alimento disponível afeta a abundância das espécies.
A espécie A. hastata apresentou picos populacionais mais elevados nos estádios de
frutos maduros e crescimento do racemo (Figura 1). O elevado número de indivíduos da
espécie nesses estádios da cultura pode estar relacionado à presença de brotações infestadas
50
por pulgões, que são presas preferenciais de Allograpta (Jones, 2002; Auad e Trevizani,
2005).
O presente estudo representa o primeiro levantamento populacional de insetos
predadores associados à nogueira-macadâmia desenvolvido no Brasil. Os resultados obtidos
evidenciaram a existência de elevado número de espécies associadas à essa cultura.
Evidenciaram também a necessidade de pesquisas que elucidem aspectos da biologia e
ecologia de insetos predadores, visando avaliar o potencial como agentes de controle
biológico de pragas da nogueira-macadâmia.
Conclusões
1- Chrysoperla externa, H. axyridis, A. hastata e Nusalala sp. são espécies
predominantes na cultura da nogueira-macadâmia em Jaboticabal.
2- A diversidade de insetos predadores varia de acordo com a mudança dos estádios
fenológicos da macadâmia apresentando-se maior nos estádios de floração e frutos maduros.
3- Com exceção de A. hastata, as demais espécies predominantes apresentam o pico
populacional mais elevado no estádio de floração.
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa
concedida ao primeiro e segundo autores e à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de
São Paulo (FAPESP) pelo apoio durante o primeiro ano de pesquisa. Ao Dr. Eduardo Suguino
pela colaboração na realização do estudo. À equipe da Fazendinha Belo Horizonte pela

51
assistência durante as coletas. Ao Dr. José Adriano Giorgi (Universidade Federal do Pará),
Dr. Gil Felipe Gonçalves Miranda (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia), Dr. José
Albertino Rafael (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia), Dr. Hélcio Reinaldo Gil-
Santana (Instituto Oswaldo Cruz), Dra Jocelia Grazia (Universidade Federal do Rio Grande
do Sul), Dr. Will Kipling (Universidade da Califórnia), Dra. Rogeria Inês Rosa Lara (Agência
Paulista de Tecnologia dos Agronegócios), Dr. Francisco José Sosa Duque (Universidad
Centroccidental Lisandro Alvarado) e ao Dr. Edilson Caron (Universidade Federal do Paraná)
pela identificação das espécies de insetos.
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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP

ASPECTOS ECOLÓGICOS DE INSETOS PREDADORES E

Sidnéia Terezinha Soares de Matos

ASPECTOS ECOLÓGICOS DE INSETOS PREDADORES E

Sidnéia Terezinha Soares de Matos

Dissertação apresentada à Faculdade de

Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista,

1. Diversidade. 2. Flutuação populacional. 3. Inimigos naturais. 4.

Ficha catalográfica elaborada pela Seção Técnica de Aquisição e Tratamento da Informação –

SIDNÉIA TEREZINHA SOARES DE MATOS - Filha de Geraldo Soares de

“Mantém o seu modo de pensar independentemente da opinião pública.

Aos meus pais, Geraldo Soares de Oliveira e Maria

Agradeço primeiramente à Deus pelo amor eterno e incondicional.

À minha coorientadora Dra. Terezinha Monteiro dos Santos Cividanes por

À Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal,

Ao Departamento de Fitossanidade da FCAV/UNESP por toda a infraestrutura

Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Agronomia

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq),

Aos funcionários e amigos do Departamento de Fitossanidade Lígia Dias

Aos integrantes do Laboratório de Ecologia de Insetos (LECOL): Ezequias

Ao Alex Antônio Ribeiro pela amizade e auxílio nas avaliações realizadas

Às minhas amigas Michele Aparecida Di Giorgi da Matta e Crislany de Lima

A todos que direta ou indiretamente contribuíram para a execução deste

CAPÍTULO 1 – Considerações gerais....................................................................... 5

2.2 Insetos-praga da nogueira-macadâmia....................................................... 9

2.3 Inimigos associados á nogueira-macadâmia.............................................. 10

2.4 Importância de levantamentos populacionais de insetos........................... 10

CAPÍTULO 2 – Diversidade de insetos fitófagos associados à cultura de nogueira-

CAPÍTULO 3 – Análise faunística e flutuação populacional de insetos predadores

ASPECTOS ECOLÓGICOS DE INSETOS PREDADORES E FITÓFAGOS

RESUMO – A nogueira-macadâmia (Macadamia integrifolia Maiden e Betche),

Palavras chave: diversidade, flutuação populacional, inimigos naturais, pragas,

ECOLOGICAL ASPECTS OF PREDATORS AND PHYTOPHAGOUS INSECTS

ABSTRACT – The macadamia nut (Macadamia integrifolia Maiden e Betche) is

Key words: diversity, population fluctuation, natural enemies, pests, Macadamia

CAPÍTULO 1 - Considerações Gerais

A nogueira-macadâmia, Macadamia integrifolia Maiden e Betche, é uma

Na Austrália, as pesquisas sobre manejo integrado de pragas da macadâmia

A nogueira-macadâmia é originária das províncias de Queensland e New

produtores de nogueira-macadâmia do mundo, uma vez que essa frutífera é

2.2 Insetos-praga da nogueira-macadâmia

Na Austrália, país de maior produção mundial de macadâmia, essa cultura

(Hemiptera: Coreidae) e Cryptophlebia ombrodelta (Lower) (Lepidoptera: Tortricidae)

2.3 Inimigos naturais associados à nogueira-macadâmia

Estudos sobre as populações de insetos predadores que habitam o

2.4 Importância do levantamento populacional de insetos

O conhecimento acerca da diversidade de insetos que ocorrem associados às

possa conhecer as pragas e os agentes de controle biológico associados à cultura,

BARBOSA, W.; POMMER, C. V.; RIBEIRO, M. D.; VEIGA, R. F. de A.; COSTA, A. A.

BLANCO-METZLER, H.; WATT, A. D.; COSENS, D. The effect of predators on the

BOROMPICHAICHARTKUL, C.; LUENGSODE, K.; CHINPRAHAST, N.;

BUENO, S. C. S. Macadâmia: a noz da longevidade. Ilha Solteira: Departamento de

CALORE, R. A. Entomofauna associada a goiabeira Psidium guajava L. em

DIDONET, J.; SARMENTO, R. A.; AGUIAR, R. W. S.; SANTOS, G. R.; ERASMO, E.

DUARTE, R. T.; GALLI, J. C.; PAZINI, W. C. Levantamento populacional de

FISCHER, I. H.; PERDONÁ, M. J.;CRUZ, J. C. S. Doenças da macadâmias.

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